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DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS DEPARTAMENTO DE PESQUERÍA Y BIOLOGÍA MARINA
CAMBIOS EN LA DIVERSIDAD DE LA
MALACOFAUNA DEL GOLFO DE BATABANÓ,
CUBA: SU RELACIÓN CON FACTORES
ANTRÓPICOS Y NATURALES
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR
EN CIENCIAS MARINAS
PRESENTA
NORBERTO CAPETILLO PIÑAR
LA PAZ, B.C.S., JUNIO DE 2016
INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
DEDICATORIA
A MIS PADRES: María Luisa y Armando ..,a los que cuidaré en vida y los amaré de por VIDA; aún después de su muerte, .. A mi hermano Mandy, que aunque no estas en éste mundo, sé que nunca me has dejado solo, A mi hermana Mamita, por todo su apoyo incondicional y por su fuerza moral y optimismo, .A mi Zehnia, por su espera, sus musas y sus cuantos, pero siempre firme y deseándome todo lo mejor de éste mundo.. A mis hermanos Anita y Andres, por el amor que siempre me han confesado, y por creer en mí, … A mis verdaderos amigos, que supieron criticarme sin temor y por amor y a los que ya no están, que siempre me desearon lo mejor. Y por último dedico esta tesis a mamá natura, ya que sin ella nada de esto hubiese sido posible.
AGRADECIMIENTOS
Al CICIMAR-IPN, por facilitar esta fase de mi formación académica, la cual comienzo desde hoy y además por hacer cumplir uno de mis sueños más deseados. A CONACYT, por su apoyo económico con una beca de doctorado, así como a las becas BEIFI y COFFAA, que con sus apoyos hicieron posible ampliar mis horizontes de conocimientos. A mis directores de tesis: Dr. Arturo Tripp Quezada, quien desde el principio depositó en mi toda su confianza, y supo orientarme en los momentos más precisos para mí formación académica y al Dr. Manuel de Jesús Zetina Rejón, por sus sabias sugerencias en el análisis, interpretación y estructuración del documento de tesis. Al Dr. José Espinosa Sáez, por todo su apoyo incondicional en los trabajos de campo y sus valiosas y constructivas sugerencias, críticas y orientaciones en el análisis y escritura del documento de tesis, así como en mi formación teórica y práctica en los estudios del bentos. A tí te recomiendo: Alchool pa´abajo A los Drs. Federico García Domínguez y Oscar Holguin Quiñónes, mis más sinceros agradecimientos por sus valiosas recomendaciones y correcciones en la revisión del documento de tesis y por sus críticas constructivas durante todo el proceso de mi formación académica. Al Dr. Marcial Trinidad Villalejo Fuerte, le estaré agradecido siempre por su poder de convencimiento para que realizara mis estudios de doctorado en este centro, así como por su paciencia y sus sabias palabras, las cuales han dejado huellas en mí. Un fuerte abrazo a la familia Cota, por acogerme como uno más de ellos a mí llegada a México, uno de los países más diversos de éste planeta. Al Dr. José Manuel Mazón Suastegui, por todos sus consejos, su apoyo y por los buenos momentos que pasé junto a su familia. Gracias por brindarme tú amistad, la cual jamás olvidaré. A tí, mis mayores respetos y solo te recuerdo que a partir de hoy, ya soy: Dr. C.T. A mis colegas que están y los que ya se han ido del Centro de Investigaciones Pesqueras (CIP). de Cuba y que de una forma u otra me apoyaron y me animaron a emprender el comienzo de éste camino. Gracias a todos por haberme hecho más fuerte en mis decisiones y en el acervo de conocimientos que me aportaron, para comprender a éste maravilloso campo de la ciencia. Al Lic. Humberto Heleodoro Ceseña Amador, Jefe del Departamento de Servicios Educativos del CICIMAR, por todo su apoyo incondicional durante mi estancia en este centro, y por toda su ayuda para mi ingreso en tiempo en el programa de Doctorado de Ciencias Marinas. Gracias por su eficiencia Humberto.
i
INDICE
RELACIÓN DE FIGURAS .................................................................................... iii RELACIÓN DE TABLAS ...................................................................................... vi RELACIÓN DE ANEXOS ................................................................................... viii GLOSARIO ............................................................................................................ x RESUMEN .......................................................................................................... xii ABSTRACT ........................................................................................................ xiii 1- Introducción ................................................................................................... 1 2- Antecedentes ................................................................................................ 5
2.1-Estudios de la malacofauna del golfo de Batabanó .................................... 6 2.2- Estudios de la malacofauna en otras regiones de la plataforma cubana ... 9 2.3- Consideraciones generales ..................................................................... 11
3- Justificación ................................................................................................. 12 4- hipótesis ...................................................................................................... 15 5- OBJETIVOS ................................................................................................ 15
5.1- Objetivo general ...................................................................................... 15 5.2- Objetivos específicos ............................................................................... 15
6- Análisis por capítulos .................................................................................. 16 6.1. Aspectos comunes .................................................................................. 16
6.1.1. Área de estudio ................................................................................................ 16 6.1.2- Procedencia de los datos ................................................................................. 18
6.1.3- Toma de muestras en campo y trabajo en el laboratorio ................................. 20 6.1.4- Estimación de los índices de diversidad .......................................................... 21
6.1.4.1- Índices de diversidad tradicionales .......................................................... 21
6.1.4.2- Índices de diversidad y distintividad taxonómica .................................... 23
6.1.4.3- Índice de diversidad funcional ................................................................. 26
6.2- CAPÍTULO I. Composición taxonómica de la malacofauna del golfo de Batabanó ........................................................................................................ 31
6.2.1- Introducción .................................................................................................... 31 6.2.2- Materiales y métodos ...................................................................................... 32
6.2.3- Resultados ....................................................................................................... 34 6.2.4- Discusión. ........................................................................................................ 40
6.3- CAPÍTULO II. Diversidad de la malacofauna y su relación con factores antrópicos y/o naturales .................................................................................. 45
6.3.1- Introducción .................................................................................................... 45 6.3.2- Materiales y métodos. ..................................................................................... 46
6.3.3- Resultados ....................................................................................................... 49 6.3.3.1- Caracterización ambiental de los años 2004, 2005 y 2007 ...................... 49 6.3.3.2- Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna ............. 52 6.3.3.3- Variaciones de los índices de diversidad taxonómica (∆+ y Λ+) entre el
periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. ................................................ 56 6.3.3.4- Variaciones del índice de diversidad funcional (X+) entre el periodo
1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. ............................................................. 57 6.3.3.5-Incidencia de las variables ambientales y/o antrópicas sobre la diversidad
de los ensamblajes de moluscos. ........................................................................... 62 6.3.4- Discusión ......................................................................................................... 67
ii
6.3.4.1- Caracterización ambiental de 2004, 2005 y 2007 .................................... 67 6.3.4.2-Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna. Su
relación con factores antrópicos y naturales. ......................................................... 73
6.4. CAPÍTULO III. Efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna del golfo de Batabanó. . ............................................................ 93
6.4.1- Introducción .................................................................................................... 93 6.4.2- Materiales y Métodos ...................................................................................... 94
6.4.2.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 ................... 95 6.4.2.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los
ensamblajes de moluscos ....................................................................................... 95 6.4.3- Resultados ....................................................................................................... 97
6.4.3.1- Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 .................. 97
Efecto de la actividad ciclónica en la diversidad taxonómica y funcional en los
periodos 1981-1985 y 2004-2009 .......................................................................... 98 6.4.3.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre los ensamblajes de moluscos
............................................................................................................................. 103
6.4.4- Discusión ....................................................................................................... 113 6.4.4.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 ................. 113
6.4.4.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los
ensamblajes de moluscos. .................................................................................... 114
7- CONSIDERACIONES GENERALES ........................................................ 126 8- CONCLUSIONES ..................................................................................... 128 9- RECOMENDACIONES ............................................................................. 131
10. BIBLIOGRAFIA ......................................................................................... 132 11. ANEXOS ................................................................................................... 150
iii
RELACIÓN DE FIGURAS
Figura 1. Sitios y zonas de toma de muestras de moluscos de fondos blandos en el golfo de Batabanó en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009.------19 Figura 2. Curva de acumulación de especies de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. Sobs: número de especies observadas. Chao2, Jacknife 1 y Jacknife 2 constituyen estimadores de riqueza de especies------------------------------------------------------------------36 Figura 3. Riqueza de taxones de las tres clases de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos 1981-1985 y 2004-2009. a) Bivalvos, b) Gasterópodos, c) Escafópodos. Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar---------- ---------------------------------------------------------------------------37 Figura 4. Análisis espacial de la riqueza taxonómica de los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrada por zonas (I, II, III) para los periodos 1981-1985 y 2004-2009. En el periodo 2004-2009 la zona I se muestreó en el 2004.------------------38 Figura 5. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico de la estructura de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó de los periodos 1981-1985 y 2004-2009.--------------------------------------------------------------------------------40 Figura 6. Variación temporal del número de especie e índices de diversidad tradicionales (a) y los índices de diversidad taxonómicos y el funcional (b) de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. S (riqueza de especies), d (riqueza de especies de Margalef), J (equitatividad de Pielou), H (diversidad
de Shannon Wiener), Delta [∆], Delta* [∆*], Delta+ [∆+], Lambda+ [Λ+]. Las líneas
verticales encima de las barras son la desviaición estándar.---------------------------------52
Figura 7. Variación espacial (Zonas I, II y III) del número de especies (S), índices de
diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+) de los
ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los años 2004 (a y b), 2005 (c y d) y 2007 (e y f). Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar ------------------------------------------------------------------------------------55
Figura 8. Relación de los valores de Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] con la riqueza de
especies del periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó: a y b refieren al análisis temporal y c y d al espacial.-----------------------------------------------------------------------------------------------------57 Figura 9. Variación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 (a) y 2004-2007 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino
iv
salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala están en %-----------59 Figura 10. Variación espacial de la distintividad funcional promedio (X+) en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar ----------------------------------------------------------------------------------60 Figura 11. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona I entre el periodo 1981-1985 (a) y el año 2004 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñero.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala están en %---------------------------------------------------------------------------------------------------------------61 Figura 12. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura comunitaria de los ensamblajes de los moluscos para el año 2004. --------------------------------------------------------------------------------------- ----------------- 63 Figura 13. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura de los ensamblajes de los moluscos para el año 2005.--------64 Figura 14. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó del periodo 1981-1985 (sitios de muestreo del 1-20) y los años 2004, 2005 y 2007 (sitios de muestreo del 21 -41). ---------------------------------------66 Figura 15. Variación interanual de los índices de diversidad tradicionales y el número de especies de los ensamblajes de moluscos del golfo de Batabanó. d: índice de Riqueza de Margalef, H: índice de diversidad de Shannon Wiener, J: índice de Equitatividad de Pielou, S: número de especies. 1: año 2004, 2: año 2005 y 3: año 2007.--------------------74 Figura 16. Mapa de las trayectorias de los huracanes que impactaron al golfo Batabanó en el periodo 2004-2009. a) Huracán Charley (Agosto/2004) y b) Huracán Gustav (Agosto/2008) y Huracán Ike (Septiembre/2008). El número 48 refiere al sitio de muestreo de 2007 se localizó en la trayectoria del huracán Charley en el 2004.----------85 Figura 17. Variación anual del índice de disipación de energía de los huracanes (P.D.I) que afectaron directamente al golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y los años muestreados del periodo 2004-2009. Antes: Agosto de 2008, Después1: Octubre de 2008, Después2: Abril de 2009, Después3: Agosto de 2009.----------------------------------97
Figura 18. Asociación de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos
Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] (a) y el funcional X+ (b) con la actividad ciclónica (PDI) de los
moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. A: antes del paso de los
v
huracanes,D: después (D1: 36 días después del paso de los huracanes, D2: siete meses después del paso de los huracanes, D3: un año después del paso de los huracanes).--------------------------------------------------------------------------------------------------99
Figura 19. Relación de los valores de los índices Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con
la riqueza de especies de moluscos del golfo de Batabanó calculado en los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.---------------------------------------------------------------------------------------100
Figura 20. Relación de los valores del índice Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la
riqueza de especies de los sitios de muestreo de los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.---------------------------------------------------------------------------------------------------------------------102 Figura 21. Dendrograma y análisis SIMPROF de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC: 1981-1985) y alta actividad ciclónica (AaC: 2004-2009). Las líneas discontinúas en el grupo conformado con los años 2008-2009, son el resultado del análisis SIMPROF.-103 Figura 22. Valores promedios de temperatura, salinidad y turbidez antes y después del paso (d/p) de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. A: antes (agosto/2008), D1: 36 días d/p (octubre de 2008), D2: 7 meses d/p (abril de 2009), D3: 1 año d/p (agosto de 2009).------------------------------------------------------------------------------106
Figura 23. Relación de los valores de Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la riqueza
de especies antes (A) y después (D1, D2 y D3) del paso de los huracanes Gustav e Ike del año 2008. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.--------------------------------------------------------------------------------------------------------------------109 Figura 24. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. ANTES: agosto/2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009-----------------------------------------------------110 Figura 25. Análisis de componentes principales (ACP) mostrando las relaciones entre las variables ambientales, la riqueza de especie (S), los índices de diversidad clásicos (H´, d y J´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y funcional (X+) como medida de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: ------------------------------------------------------------------------------112
vi
RELACIÓN DE TABLAS
Tabla 1. Datos de las prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó en los períodos 1981-1985 y 2004 – 2009. Rastra Epb.= Red Epibentónica con marco fijo dentado, A/m= Ancho de la zona de arrastre (expresada en metros) de la Rastra Epibentónica, OD= Oxígeno disuelto, DBO5= Demanda Bioquímica de Oxígeno, DQO= Demanda Química de Oxígeno, NH4= Amonio.----------------------------------------------------22 Tabla 2. Asociación entre rasgos funcionales de las especies de moluscos y sus posibles respuestas a diferentes agentes potenciales de perturbación.--------------------- 30
Tabla 3. Composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos y años (escenarios ambientales) muestreados.---------------------------------------------------------------------------------------------- 35 Tabla 4. Valores de significancia estadística medidos por las pruebas de varianza paramétricas (F) y no paramétricas (K-W) entre las zonas II y III del número de especie
(S), índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el
funcional (X+) entre los años 2004, 2005 y 2007.--------------------------------------------------54 Tabla 5. Resultados del análisis BIOENV acorde a las variables naturales y/o antrópicas medidas en los años 2004, 2005 y 2007 del periodo 2004-2009.----------------------------- 65 Tabla 6. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Jaccard. (R (global)= 0,53, p= 0,1%).-----------------------------------------------------------------67 Tabla 7. Valores de los índices ∆+, Λ+ y X+ de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC) y alta
actividad ciclónica (AaC).------------------------------------------------------------------------101 Tabla 8. Valores promedios, máximos y mínimos de temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p.------------------------------------------------------------------------------------------------------------------104 Tabla 9. Valores promedios, máximos y mínimos de salinidad medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p.------------------------------------------------------------------------------------------------------------------105 Tabla 10. Valores promedios, máximos y mínimos de turbidez medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes. Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p. - ----------------------------------------------------------------------------------------------------------------105 Tabla 11. Valores promedios de la riqueza de especies, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y funcional de la malacofauna de fondos blandos del golfo de
vii
Batabanó medidos en los meses muestreados antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike. -------------------------------------------------------------------------------108 Tabla 12. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Bray-Curtis. (R(global)= 0,195, p= 0,1%)-------110
viii
RELACIÓN DE ANEXOS
Anexo 1. Aporte de los rasgos funcionales seleccionados al conjunto de especies de bivalvos (a) y gasterópodos (b) para el análisis de diversidad funcional (X+).------------150 Anexo 2. Listado de especies ordenado en cinco niveles taxonómicos jerárquicos (clase, orden, familia, género y especies). Presencia (x) y especies de moluscos (*) que fueron comunes en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.--------------------------------------------- 151 Anexo 3.Variables físico-químicas medidas en cada sitio de muestreo y por zonas en las prospecciones ecológicas realizadas en los años 2004, 2005 y 2007.--------------------- 156 Anexo 4 Indicadores químicos de calidad del agua para uso pesquero (N-C 25, 1999) utilizados en este estudio.------------------------------------------------------------------------------ 159 Anexo 5 Valores más comunes de los mínimos, máximos y clases de mayores frecuencias de aparición de los parámetros químicos medidos en el golfo de Batabanó (Perigó et al., 2005). Solo se hacen referencias a los utilizados en este trabajo.-------- 159 Anexo 6. Valores y promedios por sitios de muestreos del número de especie y los índices de diversidades tradicionales, taxonómicos y el funcional de los años 2004, 2005 y 2007.------------------------------------------------------------------------------------------------------ 160 Anexo 7. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona II entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.---------------- 163 Anexo 8. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona III entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.-----------------164 Anexo 9. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de los 33 días (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.-------------------------------------------------------------------------165
ix
Anexo 10. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de un año (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de Algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.--------------------------------------------------------------------------------------------166
x
GLOSARIO
Bentos. Organismos que habitan en el fondo de los ecosistemas acuáticos.
Pueden vivir sobre (Epifauna) o dentro (Infauna) del lecho marino.
Bivalvos. Moluscos de la clase Bivalvia caracterizados por presentar dos
conchas o valvas que se unen y se articulan entre sí mediante una charnela.
Cayería. Conjunto de cayos. Cayos. Cada una de las islas rasas, arenosas, frecuentemente anegadas y
cubiertas en gran parte de mangle. Son muy comunes en el Mar Caribe y golfo
de México.
Charnela: Bisagra ó articulación donde se unen las dos valvas de los moluscos
bivalvos.
Diversidad. Propiedad de una comunidad que expresa su grado de complejidad
estructural. Esta propiedad se puede medir a través de diferentes índices que
ponderan el número de especies y la distribución de sus abundancias, las
relaciones filogenéticas o taxonómicos entre las especies y sus rasgos o
atributos biológicos, fisiológicos, etológicos y ecológicos.
Ensamblaje de especies. Grupo de especies taxonómicamente cercanas que
dentro de una comunidad usan recursos diferentes (Fauth et al., 1996).
Filtros ambientales. Son aquellas características del hábitat y/o determinados
factores ambientales que permiten la coexistencia de un reducido grupo de
especies con requerimientos ecológicos similares.
Fondos blandos. Sustrato conformado por material suelto particulado no
consolidado que puede ir desde arena gruesa hasta limo y arcilla.
Gasterópodos. Organismos de la clase Gasteropoda del filo Mollusca. Son
conocidos como caracoles, y se caracterizan por presentar una concha sólida y
enrollada en espiral, una cavidad bucal con rádula y ser hermafroditas o dioicos,
ovíparos u ovovivíparos.
Malacofauna. Fauna conformada por especies de moluscos.
Moluscos. Organismos invertebrados de cuerpo blando caracterizados por
poseer un pie muscular que adopta diversas formas, generalmente con una
xi
concha calcárea y un órgano de alimentación llamado rádula. Estos pueden ser
marinos, de agua dulce y terrestre.
Nicho. Papel funcional de una especie en la comunidad, incluyendo actividades
y relaciones.
Proxy. Es un indicador que se puede medir y que reemplaza las variables que
se desean estudiar; pero que no se pueden observar directamente.
Redundancia funcional. Se refiere a la presencia de dos o más especies en un
ecosistema realizando la misma función (Naeem, 1998).
Resiliencia. Capacidad de un ecosistema para regresar a su estado normal una
vez que haya cesado una perturbación.
Sedimento. Partículas de diversos orígenes y naturaleza que se acumulan de
una manera suelta sin consolidar y son depositadas en el fondo del mar o sobre
la superficie de los continentes. Suelen ser transportados por las aguas o el
viento.
Seibadal. Pradera (pasto) de la fanerógama marina Thalassia testudinum. Esta
yerba marina tiene gran importancia ecológica, al brindar refugio y alimento a
diferentes especies en sus fases larvales y juveniles.
xii
RESUMEN
Los cambios y la pérdida de calidad ambiental en estuarios y ecosistemas marinos y costeros son un fenómeno generalizado a nivel mundial, como resultado del incremento de las actividades humanas y los efectos del cambio climático. En el golfo de Batabanó los efectos de las perturbaciones naturales combinados con la actividad antrópica, han provocado afectaciones en sus ecosistemas bentónicos. Los estudios realizados han dado resultados contradictorios para determinar la existencia de cambios en estos ecosistemas. Para esclarecer esta problemática, el objetivo trazado en éste estudio fue demostrar si las afectaciones observadas habían inducido cambios significativos en los ecosistemas bénticos del golfo de Batabanó. Para ello se evaluaron los efectos ocasionados por la actividad antrópica y los huracanes sobre los ensamblajes de moluscos de fondos blandos de esta región. Se utilizaron los inventarios de especies de moluscos de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. El inventario de especies de moluscos del periodo 1981-1985 se obtuvo de la literatura y el del 2004-2009 de siete prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó. Como variables ambientales se utilizaron la temperatura, salinidad, oxígeno disuelto, profundidad, turbidez y transparencia y para medir el efecto antrópico (contaminación orgánica) la demanda biológica de oxígeno (DBO5), demanda química de oxígeno (DQO) y amonio (NH4). El efecto de los huracanes se midió usando el índice de disipación de energía de los huracanes (PDI) y mediante el análisis del antes y después del impacto de estos eventos meteorológicos extremos. Para medir el efecto de todas estas variables sobre los ensamblajes de moluscos se analizó la diversidad de la comunidad de moluscos en tres facetas, la ecológica, la taxonómica y la funcional. La composición taxonómica se integró por tres clases, 20 órdenes, 68 familias, 155 géneros y 208 especies. Los bivalvos estuvieron representados por diez órdenes, 23 familias, 71 géneros y 94 especies, los gasterópodos por ocho órdenes, 44 familias, 81 géneros y 110 especies y los escafópodos por dos órdenes, dos familias, tres géneros y tres especies. Se encontraron diferencias significativas a escala temporal y espacial en la composición taxonómica de los moluscos entre los periodos 1981-1985 y 2004-2009, siendo la clase Gasteropoda la más afectada. La diversidad taxonómica fue estadísticamente diferente a escala espacial y temporal, mientras que la diversidad funcional lo fue solamente a escala espacial, entre estos dos periodos. Las diferencias detectadas mediante los índices de diversidad taxonómica fue debido a los efectos ocasionados por la actividad antropogénica, la cual se localizó con mayor intensidad en la costa norte del golfo de Batabanó, y a los inducidos por la actividad ciclónica, la que fue intensa en el periodo 2004-2009. Mientras que las diferencias en la diversidad funcional fue debida a las actividades antropogénicas. Los índices de diversidad tradicionales y el número de especies estuvieron sesgados por el esfuerzo de muestreo por lo tanto las comparaciones con estos indicadores estuvo limitada.
xiii
ABSTRACT
Changes and loss of environmental quality in estuaries and marine and coastal ecosystems is widespread worldwide, as a result of increased human activities and the effects of climate change. In the Gulf of Batabanó the effects of natural disturbances combined with human activity have caused damages in their benthic ecosystems. Studies have yielded conflicting results to determine the existence of changes in these ecosystems. To clarify this problem, the goal set in this study was to demonstrate whether the observed damages had induced significant changes in benthic ecosystems of the Gulf of Batabanó. To do this the effects caused by human activity and hurricanes on mollusk assemblages of soft bottoms of this region were evaluated. Inventories of mollusks periods 1981-1985 and 2004-2009 were used. The inventory of mollusk in the period 1981-1985 was obtained from the literature and from 2004-2009 of seven ecological surveys. Environmental variables as temperature, salinity, dissolved oxygen, depth, turbidity and transparency were used and to measure the anthropic effect (organic pollution) DBO5, DQO and NH4. The effect of hurricanes was analyzed using the index energy dissipation of hurricanes (PDI) before and after impact of these extreme meteorological events. To measure the effect of these variables on mollusk assemblages diversity of the community of tmollusks was analyzed in three facets, ecological, taxonomic and functional The taxonomic composition was composed of three classes, 20 orders, 68 families, 155 genera and 208 species. Bivalves were represented by ten orders, 23 families, 71 genera and 94 species of gastropods by eight orders, 44 families, 81 genera and 110 species and scaphopods by two orders, two families, three genera and three species. They were found significant differences in temporal and spatial scale in the taxonomic composition of mollusks between the periods 1981-1985 and 2004-2009 being the most affected Class Gastropoda. The taxonomic diversity was statistically different spatial and temporal scales, while the functional diversity was only spatial scale, between these two periods. The differences detected by indices taxonomic diversity was due to the effects caused by anthropogenic activity, which was located more intensely on the northern coast of the Gulf of Batabanó, and induced cyclonic activity, which was intense in the period 2004-2009. While differences in the functional diversity was due to anthropogenic activities. Traditional diversity indices and number of species were biased by the sampling effort therefore comparisons with these indicators was limited.
1
1- INTRODUCCIÓN
Dentro de las comunidades zoobentónicas el filo Mollusca ha sido
considerado como grupo focal para los estudios de biodiversidad en el ambiente
marino, dado a que es el segundo en cuanto a número de especies después de
los artrópodos y presenta una gran variedad de taxones marinos bentónicos (Lalli
y Parsons, 1997). Así mismo, los moluscos tienen un amplio espectro trófico que
engloba prácticamente a todas las formas conocidas de alimentación y presentan
una amplia radiación evolutiva (Espinosa, 1992).
Los moluscos tienen un valor importante para los seres humanos ya que forman
parte de su dieta natural desde tiempos remotos (Espinosa, 1992), así como por
la utilización de sus conchas como objetos de colección y joyería (Díaz y Puyana,
1994), razones que le dan una elevado valor comercial. Presentan gran
importancia ecológica, ya que constituyen la principal fuente de alimentación de
numerosas especies, incluyendo algunas de valor comercial como la langosta
espinosa del Caribe Panulirus argus (Latreille, 1804) y tienen un papel
fundamental como parte del componente carbonatado biogénico de las arenas
de las playas (Espinosa y Ortea, 2001).
Los integrantes de este grupo zoológico son un excelente indicador de la riqueza
de especies en los hábitats marinos caribeños, por lo que en estudios de impacto
ambiental han sido ampliamente utilizados como bioindicadores de calidad
ambiental (Landres et al., 1988; Soto y Leighton, 1999; Baqueiro-Cárdenas et al.,
2007).
Por la buena representación de los individuos de este grupo en casi todos los
hábitats marinos y su relativa conexidad con los factores ambientales (Espinosa,
1992) y su taxonomía relativamente bien conocida, fueron propuestos por
Espinosa et al. (2004) como indicadores de la magnitud relativa de la
biodiversidad del megazoobentos total (en categorías, no en valores absolutos),
para evaluar las reservas naturales y áreas marinas de interés conservacionista,
sobre la base del número de especies y el posible endemismo de este grupo.
Todas estas características, hacen muy atractiva la sugerencia de utilizar a este
2
grupo de organismos para determinar las variaciones (o cambios) en los
ecosistemas, ya que pueden representar un proxy de la biodiversidad total de los
organismos del megazoobentos de una localidad determinada (Alcolado y
Espinosa, 1996).
Un requisito esencial para lograr conservar la biodiversidad lo constituye la
habilidad para definirla y saber cómo medirla (Warwick y Light, 2002). El termino
de biodiversidad intenta capturar la variedad de la vida en todos sus aspectos,
incluyendo la variabilidad genética, morfológica, fisiológica, etológica y ecológica
(Roy et al., 2004), hecho que hace casi imposible concentrar toda esa
información en un solo indicador (Purvis y Hector, 2000).
Para conocer y evaluar de manera efectiva la biodiversidad en los ecosistemas
se deben tener en cuenta los tres enfoques ecológicos existentes: 1) el enfoque
descriptivo, que analiza la composición y abundancia relativa de las especies, 2)
el enfoque evolutivo, que se basa en las relaciones taxonómicas-filogenéticas
entre las especies y 3) el enfoque funcional, que considera la función (o la
importancia) de cada especie en el ecosistema. Sin embargo en la mayoría de
los análisis ecológicos el enfoque descriptivo (riqueza de especies y sus
abundancias) es el que ha prevalecido, pero las especies por si solas no
constituyen una explicación completa de la diversidad (Clarke y Warwick, 1999;
2001).
Las medidas de biodiversidad que históricamente han sido usadas para evaluar
la diversidad y medir su nivel de variación y/o cambios en los ecosistemas son
aquellas cuyos análisis se centran en el número de especies y sus abundancias
como son: riqueza de especies de Margalef, índice de equidad de Pielou y de
diversidad de Shannon-Wiener (Magurran, 1988, 2004; Clarke y Warwick, 2001;
Hong et al., 2010). Sin embargo la aplicación de estas medidas (o enfoque
ecológico descriptivo) presentan algunas limitantes a la hora de establecer
comparaciones entre bases de datos extraídos de diferentes localidades y/o
tiempos, debido a: i) su dependencia al esfuerzo de muestreo, ii) están afectados
por el tipo y la complejidad del hábitat y iii) no tienen una respuesta monotónica
ante los efectos de la degradación ambiental (Warwick y Clarke, 1995; Clarke y
3
Warwick, 1998; Warwick y Clarke, 2001; Fleishman et al., 2006; Leonard et al.,
2006).
Además de lo anterior, hay que adicionar que la riqueza (número) de especie
(S), trata a las especies sobre la base de que: i) todos los individuos son iguales
y ii) no tiene en cuenta la afinidad filogenética o grado de parentesco que existen
entre ellas (López-Caballero y Pérez-Suárez, 1999).
Como respuesta a todas estas limitaciones han sido propuestas dos
alternativas para medir la diversidad en los ecosistemas: 1) la que considera la
afinidad filogenética entre las especies o la relación entre las especies y sus
categorías taxonómicas superiores (Warwick y Clarke, 1995) y 2) la que
considera los caracteres o rasgos funcionales de las especies dentro de las
mediciones de diversidad, para de esa forma conocer el papel o las funciones
que desempeñan las especies en los ecosistemas (Magurran, 2004).
La primera alternativa generó una familia de índices a los cuales se les
suele llamar índices de diversidad taxonómica, ya que basan sus cálculos en la
información contenida en un árbol taxonómico o filogenético, incorporándole la
abundancia y en su defecto, la presencia de las especies (Krajewski, 1994;
(Warwick y Clarke, 1995; Clarke y Warwick, 1999, 2001). La segunda alternativa
incorpora en sus mediciones los caracteres o rasgos fisiológicos, morfológicos,
etológicos, reproductivos, entre otros, que pueden ser medidos en un individuo
pudiendo tener un efecto sobre uno o varios procesos ecológicos en el
ecosistema o con una respuesta a uno o más factores ambientales (Martín-
López et al., 2007). Esta alternativa agrupa a los índices de diversidad funcional.
La diversidad taxonómica y funcional tienen una serie de ventajas que
además de superar las limitaciones que presentan las medidas tradicionales de
diversidad las complementan, dado a que hacen uso de datos cuantitativos y
cualitativos (Leonard et al., 2006), se aplican a informaciones a grandes escalas
temporales y espaciales (Warwick y Turk, 2002; Villéger et al., 2010), no precisan
de sitios considerados como control (poco perturbados) para probar la magnitud
de sus cambios y son muy pocos afectados por el esfuerzo de muestreo
(Warwick y Clarke, 1995; 1998; 2001; Leonard et al., 2006).
4
En tal sentido la singularidad de los moluscos de ser un grupo muy
diverso, sólo superado en cuanto a número de especies por los insectos y los
nematodos, más no así en cuanto a la diversidad de hábitos de vida y hábitats
que ocupan (Baqueiro-Cárdenas et al., 2007), tiene una connotación práctica en
los estudios de monitoreo ambiental. Lo anterior se debe a que permite la
posibilidad de tomar en cuenta sus relaciones taxonómicas y filogenéticas, así
como los rasgos funcionales de las especies, para conocer con más profundidad
los procesos ecológicos en los cuales intervienen en los ecosistemas bentónicos
y en que magnitud los factores naturales y/o antrópicos pueden modular estos
procesos.
En el golfo de Batabanó (GB) los efectos de las perturbaciones naturales
vinculadas al cambio climático (principalmente la ocurrencia de huracanes de alta
intensidad) combinados con diversas acciones antropogénicas (represamiento de
los ríos, deforestación del manglar, construcción de diques, actividad industrial,
entre otros) han permitido observar señales de deterioro ambiental en su medio
físico (Guerra et al., 2005; Acker et al., 2004) y biológico (Arias-Schreiber et al.,
2008; Cerdeira et al., 2008). Sin embargo, ante esta problemática hay que dar
respuesta a la interrogante de si la magnitud de esas señales de deterioro
ambiental han sido lo suficientemente fuertes para provocar afectaciones
negativas en la estructura y función de los ensamblajes de moluscos bentónicos
de fondos blandos de esta región.
Siguiendo esta línea de pensamiento es evidente que de existir alguna
afectación la misma debe estar asociada a determinados agentes perturbadores,
por lo que conocer cuál ó cuáles factores son los responsables de las
afectaciones observadas sería otra interrogante a dilucidar. Por tal razón, este
trabajo pretendió evaluar los cambios ocurridos en la diversidad de los
ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en dos
periodos ambientales diferentes (1981-1985 y 2004-2009) y conocer cuales
factores (ambientales y/o antrópicos) pudiesen haber inducidos dichos cambios.
5
2- ANTECEDENTES
El conocimiento sistemático de la Malacofauna cubana es el más completo que
existe sobre los invertebrados marinos del archipiélago cubano y las Antillas
(Diez y Jover, 2013), ya que el acervo bibliográfico que trata sobre la presencia
de los moluscos en la fauna de Cuba es extenso. Mikkelsen et al. (1993) en una
revisión bibliográfica acerca de las publicaciones realizadas entre los años 1826-
1993, sobre la malacofauna existente en la cuenca del Mar Caribe (incluyendo la
parte continental e islas) señalaron para Cuba alrededor de 160 referencias
bibliográficas, las que se referían exclusivamente a estudios zoogeográficos y/o
taxonómicos. Dentro de esos artículos científicos cabe destacar como las obras
más importantes la d´Orbigny (1841-1853), Arango (1878-1880) y Aguayo y
Jaume (1947-1952). Otras obras más recientes son la de Espinosa et al. (1995) y
Espinosa y Ortea (2012).
La fauna de moluscos de Cuba ha sido estudiada fundamentalmente desde el
punto de vista sistemático en los siglos XIX, XX y principios del presente siglo.
Sin embargo el resumen más completo y preciso de los moluscos marinos de
Cuba fue realizado por Espinosa (2007). Aspectos acerca del conocimiento
sistemático, la alta diversidad de especies, características zoogeográficas,
tendencias ecológicas de las comunidades neríticas, la utilidad como
bioindicadores de calidad ambiental, su alto potencial como alimento para el
hombre, la declinación de las poblaciones de varias especies y el desnivel en el
conocimiento de la biodiversidad de éste grupo zoológico en las aguas cubanas,
fueron explícitamente documentados por éste autor.
La fauna potencial de moluscos marinos de Cuba debe sobrepasar las 1800
especies (datos inéditos, según Martínez-Daranas et al., 2013), aunque hasta el
presente se han registrado formalmente para las aguas cubanas unas 1770
especies, de las cuales 1322 son gasterópodos, 338 bivalvos, 43 escafópodos,
37 cefalópodos, 29 poliplacóforos y un aplacóforo (Espinosa & Ortea, 2012).
Aunque se ha visto cierto incremento de las contribuciones sobre aspectos de su
ecología y biología a partir de las últimas décadas del pasado siglo y principios
6
del presente (Alcolado y Cortéz, 1987; Herrera-Moreno y Espinosa, 1988;
Espinosa et al., 1990a; Martínez-Estalella y Alcolado, 1990; Olivera, 2013), se
precisa seguir impulsando la realización de estos tipos de investigaciones dada
la alta diversidad, importancia económica y ecológica de los integrantes de este
grupo.
2.1-Estudios de la malacofauna del golfo de Batabanó
Los estudios sobre los moluscos del golfo de Batabanó (GB) se pueden separar
en dos grupos: i) los referidos al estudio de la malacofauna muerta
(tanatocenosis) y ii) los referidos a la malacofauna viva (malacocenocis). Con
respecto a la malacofauna muerta los estudios más representativos son los de
Hoskins (1964) y Armenteros et al. (2011), cuya diferencia de realización entre
ambos es de 47 años. El trabajo de Hoskins (1964) consistió en una descripción
detallada de la estructura y distribución de los ensamblajes de moluscos y su
relación con el ambiente sedimentario. En el mismo se concluye que la
granulometría de los sedimentos, salinidad, presencia de vegetación y la
turbulencia del agua, son los principales factores ecológicos que controlan la
distribución de los moluscos en el GB.
Armenteros et al. (2011), al realizar un estudio de reconstrucción paleoecológica
de las condiciones biogeoquímicas del GB a través de núcleos de sedimentos
datados con 210Pb, cuyo fechado dio como resultado un siglo, concluyeron que
los ensambles de moluscos no habían tenido pérdidas significativas en su
composición. Este hallazgo mostró evidencias que la diversidad de especies se
mantuvo con poca variación en el tiempo, así como la pérdida de hábitats en esta
región. Sin embargo, aunque fue usada como proxy la malacofauna muerta con
el objetivo de comprobar la existencia de cambios en el ecosistema bentónico su
alcance está limitado, ya que no se comprobó sí la malacofauna muerta de esta
región es certeramente un proxy de la malacofauna viva actual.
De las 12 contribuciones referidas a la malacofauna viva del GB, el 78.5% hacen
alusión a la sistemática del grupo (Sarasúa y Espinosa, 1977; Palazzi, 1983;
García y Luque, 1986; Espinosa y Ortea, 1998, 2002, 2003, 2008; 2015 Espinosa
7
et al., 2007, Ortea et al., 2015) mientras que el 25% refieren sobre algunos
aspectos ecológicos que determinaron su composición y/o estructura comunitaria
y su importancia en la dieta natural de especies con interés comercial (Alcolado y
Cortés, 1987; Espinosa et al., 1990b; Martínez-Estalella y Alcolado, 1990). Sin
embargo existen varios trabajos (Gómez et al., 1980; Anderes, 1985; Lalana et
al., 1987; Ibarzabal, 1990; Páez et al., 1991; García, 2001; Arias-Screiber et al.,
2008; Lopeztegui y Capetillo, 2008, Semidey et al., 2013) que aunque no
analizaron directamente a las comunidades de moluscos, aportaron evidencias
de: 1) la elevada diversidad de especies que se localizan en este región, 2) la
frecuente dominancia numérica de los integrantes de este grupo entre las
comunidades de invertebrados macrobentónicos y meiobentónicos en los
diferentes tipos de hábitats del golfo, 3) de su papel en la trama alimentaria de
numerosas especies zoobentófagas de importancia comercial y 4) de algunos
factores ambientales y antrópicos que inciden en la diversidad, distribución y
composición de sus comunidades.
Alcolado (1990b) presentó las características hidrodinámicas y topográficas de
esta región, la magnitud comparativa de los fenómenos de transporte y
sedimentación, así como la intensidad de la influencia terrígena. Propone un
patrón de distribución de los diferentes tipos de biotopos, teniendo en cuenta la
información de la densidad de la vegetación de las fanerógamas, el tipo de fondo
(rocoso, blando o particulado) y la coloración de los sedimentos como indicadora
de factores bióticos y abióticos. Estas características del GB, puedieron estar
incidiendo en los ecosistemas bentónicos que existieron en el periodo 1981-
1985, lo que no queda exenta los ensamblajes de moluscos de ese periodo.
Con respecto a los estudios ecológicos dirigidos al análisis de los ensamblajes
de moluscos del GB, Alcolado y Cortés (1987) abordaron las características de la
fauna de gasterópodos de los biotopos de Punta del Este, sin embargo el trabajo
que más detalles ofreció sobre la ecología de los moluscos del GB fue el
realizado por Martínez-Estalella y Alcolado (1990). Estos autores reportaron que
las zonas de biomasa alta y media de moluscos están ubicadas
fundamentalmente sobre fondos areno-fangosos de color blanquecino pobres en
8
materia orgánica y con una densidad de Thalassia testudinum relativamente
baja. Añaden que la zona del golfo donde la biomasa de moluscos es pobre
comprende: la porción más oriental de su plataforma, en la cual el sedimento es
grueso, está prácticamente desprovista de vegetación y la materia orgánica es
pobre; el norte de Cayo del Rosario, con seibadal poco denso y la Ensenada de
la Broa con dos tipos de fondos: uno fangoso sin macrovegetación y otro de
fondo rocoso con parches de vegetación. Otras zonas en las cuales los moluscos
presentan una biomasa pobre son: la porción sur de la Península de Zapata y las
regiones más occidentales del golfo, incluyendo el norte de la Isla de la Juventud,
todas con abundante materia orgánica en el sedimento, densidades medias y
elevadas de seibadal y algunos fondos rocosos.
Además estos autores (Martínez-Estalella y Alcolado,1990) plantearon que las
zonas donde se alcanzan los valores más altos de biomasa de los moluscos
coinciden con las zonas que se caracterizan por un fuerte predominio del efecto
de transporte (producido por la circulación principal del GB, que se dirige de este
a oeste sobre el efecto de la sedimentación, exceptuando un área donde el
oleaje es muy intenso a causa del alto grado de exposición al océano, que
equivale a una mayor inestabilidad de los sedimentos del fondo.
Todas las contribuciones acerca de la ecología de los moluscos del GB se
caracterizaron por el uso de los índices tradicionales de diversidad (enfoque
descriptivo) como herramienta fundamental para la descripción de sus
ensamblajes a escala espacial y temporal. Los índices más usados fueron: la
riqueza de especies de Margalef (d), Equitatividad de Pielou (J) y diversidad de
Shannon-Wiener (H). Sin embargo, el no haber utilizado los índices de diversidad
taxonómica en los estudios ecológicos de los moluscos del GB (los cuales
cesaron en la primera mitad de la década de los años 90s del siglo pasado), se
debió a que estos índices fueron creados en la segunda mitad del último decenio
del siglo pasado y su utilización se acrecentó a partir de la primera década del
presente siglo. Por otra parte y acerca de la diversidad funcional, sólo se hace
alusión a los hábitos alimentarios de las especies de moluscos para describir el
9
funcionamiento del ecosistema y no se aplicaron per se índices de diversidad
funcional.
En este sentido, es conveniente aclarar que la carencia del uso de índices de
diversidad funcional en los estudios ecológicos en el GB, se debió a que la
creación y uso de estos índices fue similar a la de los índices taxonómicos y
respecto a su utilización estos fueron más frecuentes en los peces y muy poco
en los organimos bentónicos.
2.2- Estudios de la malacofauna en otras regiones de la plataforma
cubana
Los moluscos han sido inventariados con bastante detalle en el golfo de
Batabanó, el golfo de Guanahacabibes, el litoral norte Habana-Matanzas y el
Archipiélago Sabana-Camagϋey (Espinosa, 2007). Sin embargo los golfos de
Guacanayabo, Ana María, la zona noroccidental de la Isla de Cuba y la estrecha
faja de plataforma que bordea las provincias orientales han sido pobremente
estudiadas, aunque en todas ellas se han realizado investigaciones que han
aportado información importante sobre su diversidad de organismos (Claro,
2007). Dentro de estas investigaciones se conocen los estudios de Murina et al.
(1969) e Ibarzábal (1982) realizados en la región noroccidental de Cuba. Estos
autores coincidieron en que los moluscos ocuparon un lugar importante en
cuanto a la biomasa registrada en esta región. Herrera-Moreno y Espinosa
(1988) señalaron las principales características de los bivalvos de sustratos
particulados de la bahía de Cárdenas.
Espinosa (1992), al presentar los resultados del estudio sistemático, ecológico y
zoogeográfico de los bivalvos marinos de Cuba, resaltó la importancia ecológica
de los bivalvos como parte del componente carbonatado biogénico de las arenas
y como bioindicadores para evaluar y monitorear la calidad del ambiente marino,
por ser uno de los grupos numéricamente dominantes entre las comunidades de
invertebrados marinos macrobentónicos. También demostró que las
potencialidades de los integrantes de esta clase de moluscos para la
alimentación humana eran muy superiores a las que se conocían en aquellos
10
tiempos y da recomendaciones para su mejor utilización ecológica y económica.
Alcolado y Espinosa (1996) presentaron una alternativa que facilita y simplifica
las prospecciones ecológicas con fines de control ambiental en fondos blandos
cuando existen limitaciones de tiempo y de recursos materiales y humanos. Para
ello proponen la utilización de los moluscos como bioindicadores de la diversidad
del megazoobentos (y por ende de la calidad ambiental), basándose en las
correlaciones existentes entre la riqueza de especies de moluscos y la del
megazoobentos. Esta alternativa es equivalente a la presentada por Alcolado et
al. (1993) para los fondos duros por medio de la evaluación de comunidades
sésiles, como las esponjas, los corales y los gorgonáceos.
Las costas nororiental y suroriental de Cuba son las menos estudiadas en el
país. Sin embargo, estudios recientes (Espinosa et al., 2008; Rodríguez-Cobas,
2015) realizados en la zona marina costera del Parque Nacional Alejandro de
Humboldt, Sector Baracoa, y la región comprendida entre Bahía de Puerto Padre
y Bahía de Nipe (Diez y Jover, 2012), ambas zonas ubuicadas en la costa norte
oriental de Cuba, conjuntamente con el trabajo de Diez y Jover (2013) en la zona
costera de Santiago de Cuba (costa sur oriental), mostraron que la riqueza de
especies de moluscos en la región oriental del país es alta. Dada estas
investigaciones se precisa continuar estudios de esta naturaleza en otras áreas
localizadas en ambas costas orientales de Cuba.
Un inventario de especies de invertebrados marinos de la región centro-oriental
de Cuba (golfo de Ana María), en la cual la mayoría de los estudios se han
dirigido a la temática pesquera (Buesa, 1960; Sosa et al., 1999; Giménez-
Hurtado et al., 2012) dio como resultado que el 40.9% (43 especies) de las
especies identificadas se correspondieron con los moluscos (Rodríguez-Viera et
al., 2012), lo que demuestra el potencial de este grupo de organismos en dicha
región.
11
2.3- Consideraciones generales
De acuerdo a la bibliografía de los moluscos en aguas cubanas, en una primera
aproximación, se puede decir que la malacofauna se encuentra bien estudiada
desde el punto de vista sistemático, teniendo mayor representación las zonas
neríticas y litorales. Este conocimiento difiere considerablemente entre las
diferentes zonas de la plataforma cubana, siendo las regiones norcentral y las
costas norte y sur de las provincias orientales las que menos se conocen.
Los estudios ecológicos y biológicos del grupo son escasos, confinándose la
mayoría de ellos en las últimas dos décadas del siglo pasado al golfo de
Batabanó y Archipiélago Sabana-Camagüey. Este hecho evidencia la necesidad
de continuar con las contribuciones dirigidas a aumentar los acervos ecológico y
biológico del grupo en aguas cubanas, así como para conocer los factores
ambientales y/o antrópicos que influyen en la estructuración y funcionamiento de
sus comunidades.
Dos aspectos más a considerar son: 1) la falta de aplicación de los índices de
diversidad taxonómica y funcional en los estudios ecológicos en el GB. Respecto
a este asunto, se precisa comenzar a utilizar estas familias de índices en las
evaluciones ecológicas del GB, dado a que presentan una serie de ventajas
sobre los índices de diversidad tradicionales (los cuales fueron descritos con
anterioridad) y 2) la necesidad eminente de homogenizar taxonómicamente las
listas de especies registradas en trabajos anteriores y/o prospecciones
ecológicas más recientes, factores imprescindibles para poder realizar los
cálculos de los índices de diversidad taxonómica. Dicha homogenización
taxonómica significa que la identificación y ordenamiento de esas listas de
especies debe ser realizada con la literatura especializada más reciente bajo la
supervisión de especialistas en la materia. De esta forma se evitarían resultados
no deseados o confusos los que serían inducidos fundamentalmente por errores
en la identificación y ordenamiento de las especies, más que por factores
determinísticos
Un ejemplo que comprueba lo explicado con anterioridad, se evidenció en la lista
de especies obtenida en el trabajo de Martínez-Estalella y Alcolado (1990), la
12
cual fue usada en la presente tesis y fue confeccionada por personal no
especialista en el grupo. En esa lista de especies: 1) 12 especies fueron
eliminadas por no encontrarse en las listas de especies del área, 2) ocho fueron
sustituídas por errores de identificación y 11 cayeron en sinonimia. En resumen,
31 especies fueron evaluadas con problemas en su identificación.
Lo anterior sugiere que en los trabajos realizados en el GB que pueden constituir
una fuente de información histórica para el análisis de la diversidad taxonómica y
funcional, sus listas de especies deben ser revisadas y actualizadas con la
información especializada más reciente bajo la supervisión de especialistas en la
materia. Esta afirmación es válida no solo para el grupo de moluscos, sino para
cualquier grupo animal o vegetal, en los cuales se pretenda usar información
histórica para analizar las desviaciones en la diversidad taxonómica y funcional.
3- JUSTIFICACIÓN
Alcolado (1990a) afirmó que el golfo de Batabanó está conformado por
ecosistemas elásticos y termodinámicamente ineficientes, cuyas biocenosis
poseen especies oportunistas capaces de generar grandes excedentes de
biomasa. Como regla, los mismos son susceptibles de recuperarse con relativa
rapidez después que cesa la perturbación que los altera. Sin embargo, a pesar
de su potencial resiliencia, las perturbaciones que experimenta o ha
experimentado el golfo han sido capaces de provocar transformaciones de
diversa índole a escala local y/o regional o mesoescala (Areces et al., 2006).
Algunas de estas perturbaciones actúan con gran intensidad a escala local como
la sobre elevación del nivel medio del mar y la irrupción de agua marina que
puede rebasar más de 2 km tierra adentro (Mitrani et al., 2001) y la erosión del
perfil de equilibrio del litoral norte del GB con una tasa anual comprendida entre
0.5 y 2.4 m, la cual ocasionó desde 1956 a 1997 un retroceso progresivo de la
línea de costa de 90 a 95 m (Hernández-Zanuy et al., 2006).
Los primeros indicios de degradación ambiental en el GB fueron observados en
las reducciones en las capturas de especies de valor comercial como la biajaiba
13
(Lutjanus synagris) y la langosta (Panulirus argus, principal recurso pesquero del
país), los que fueron documentados por Claro et al., (1990) y Claro (1991) a raíz
del colapso que sufrieron entre 1975 y 1979 (Valle, 2005) y Puga et al. (2005).
Sin embargo, el estado decreciente de las capturas de langosta, a pesar de la
introducción de medidas de ordenamiento, control y vigilancia, aumento del
período de veda y de la talla mínima legal de captura, a partir de 1994, sugirió
evidencias que además de existir una explotación intensa sobre este recurso
(FAO-WECAFC, 2007), otros factores pudieron incidir sobre esta especie
propiciando un decrecimiento en el tamaño de sus poblaciones.
Lo anterior incentivó la búsqueda de las posibles causas que han ocasionado el
descenso de las capturas de esta especie de importancia comercial,
centrándolas en dos componentes, uno pesquero y otro ambiental, fijado este
último en el supuesto cambio del ecosistema bentónico del GB, el cual pudo
haber condicionado las diferencias observadas en los niveles de capturas de
esta especie durante varias etapas en estos últimos 40 años (Puga, 2005).
Puga et al., (2008) después de cuantificar algunos factores climáticos y
antropogénicos y relacionarlos con el reclutamiento de juveniles de P. argus,
refirieron que los cambios temporales de la actividad antropogénica en
interacción con factores climáticos (posiblemente en sinergia) y con la
explotación pesquera, han contribuido a disminuir el reclutamiento y por lo tanto
las capturas de langosta en Cuba. Por otra parte Baisre y Arboleya (2006) y
Baisre (2006), consideraron que el represado de los ríos y la merma de la
actividad económica en Cuba, disminuyeron el aporte de nutrientes a la
plataforma cubana a partir de la década de los años 90s. Además Baisre (2000)
sugiere la incidencia de este fenómeno sobre el descenso de las capturas en
algunos de los recursos pesqueros de Cuba, el cual no podría ser atribuido
solamente a la pesca.
Todas estas evidencias han llevado a postular que la plataforma cubana ha
tenido cambios con el paso del tiempo, los cuales han disminuido su
potencialidad para soportar las poblaciones de los recursos pesqueros, dado a
una pérdida o disminución de la calidad de sus hábitats. Partiendo de este
14
postulado Areces et al. (2006) suponen una disminución de la productividad
biológica en los ecosistemas bentónicos del golfo de Batabanó.
Hasta la fecha se han realizado dos investigaciones en el golfo para detectar
cambios en sus ecosistemas bentónicos (Arias-Schreiber et. al., 2008 y
Armenteros et. al., 2011), con resultados contradictorios. Según Arias-Schreiber
et. al. (2008) los ecosistemas bentónicos del golfo han sufrido cambios
significativos ha escala espacial y temporal, mientras que Armenteros et. al.
(2011) afirmaron lo contrario. Ante esta disyuntiva se hace necesaria la
realización de una investigación con métodos actuales y más precisos, mediante
los que se pueda esclarecer la contradicción existente en la actualidad acerca del
estado de los ecosistemas bentónicos del golfo de Batabanó.
Un aspecto crucial en las dos investigaciones mencionadas con anterioridad es
que ninguna incluyó dentro de sus análisis a los índices de diversidad
taxonómica y funcional, que dadas las ventajas desde el punto de vista teórico y
práctico que dan a los estudios de comunidades y a su complementariedad de
los índices de diversidad tradicionales, pueden dar un nuevo enfoque en el
desarrollo de éste tipo de investigación.
Dada la problemática expuesta con anterioridad, en la presente investigación se
determinaron las variaciones ocurridas en los ensamblajes de moluscos del GB
mediante el análisis de los cambios en la diversidad de la comunidad de
moluscos en tres facetas: la ecológica, la taxonómica y la funcional.
15
4- HIPÓTESIS
La diversidad de la malacofauna de fondos blandos del golfo de Batabanó ha
sufrido cambios significativos en el tiempo y en el espacio, debido a los efectos
ocasionados por factores antrópicos y/o naturales.
5- OBJETIVOS
5.1- Objetivo general
Determinar los cambios ocurridos en la diversidad de la malacofauna de fondos
blandos del golfo de Batabanó en dos periodos ambientales diferentes: 1981-
1985 y 2004-2009 y su relación con factores antrópicos y/o naturales.
5.2- Objetivos específicos
1. Describir la composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos
del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.
2. Analizar y comparar las variaciones de la diversidad de la malacofauna de
fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-
2007 y su relación con factores antrópicos y/o naturales.
3. Describir el efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna
de fondos blandos del golfo de Batabanó, en los periodos 1981-1985 y
2004-2009.
16
6- ANÁLISIS POR CAPÍTULOS
6.1. Aspectos comunes
6.1.1. Área de estudio
El golfo de Batabanó es un cuerpo de agua semi-cerrado ubicado en la región
suroccidental de Cuba (21° 25’ y 22° 41’ N y los 80° 52’ y 84° 00’O) (Fig. 1).
Tiene una superficie aproximada de 21 305 km2, con una profundidad media de 6
m (Cerdeira et al., 2008). En su litoral norte y oeste, Isla de La Juventud y en los
centenares de cayos existentes en esta región se localizan franjas de bosques
de mangle. Su porción sur está limitada por cayos, bajos y arrecifes coralinos
costeros que en determinadas regiones emergen en forma de crestas arrecifales
(González-Ferrer et al., 2004) y en otras están interrumpidas por algunos canales
de entrada que en ocasiones presentan comunicación con el océano abierto (Fig.
1). En su litoral norte se localizan la mayoría de los asentamientos humanos
donde se producen contaminantes del tipo de residuales industriales,
agropecuarios y domésticos que son vertidos al GB.
Existe un cordón de cayos y bajos que se extiende desde la parte noreste de la
Isla de la Juventud hasta la cayería de las Cayamas al norte del golfo, el que
constituye una barrera natural que divide en dos zonas a esta región (zona este y
zona oeste), restringiendo el paso del agua de un lado al otro.
La circulación de la corriente marina es de este a oeste y describe una curva
suave hacia el norte con una velocidad catalogada como lenta (10,6 cm/s)
(Emilsson y Tápanes, 1971). La región oriental (este) del golfo está más
expuesta a la influencia del océano, a causa de la ausencia de extensas cadenas
de cayos, siendo todo lo contrario en la región occidental (oeste) que está
rodeada de cayos y bajos en su zona sur (Fig. 1)
El mayor número de ríos se localiza en la porción oeste de la provincia de Pinar
del Río, en cuyas costas están asentadas las mayores abundancias del manglar
Rhizophora mangle. Estos mangles también son abundantes en la costa sur de
la Península de Zapata, lugar donde se localiza la ciénaga homónima y que
17
constituye el mayor humedal del Caribe insular, donde se produce un
escurrimiento importante de agua dulce y nutrientes hacia el golfo, lo que le
confiere condiciones particulares al área marina adyacente (Paéz et al., 1991).
Los fondos del GB van desde fangosos sin vegetación hasta los arenosos,
arenosos fangosos y fango arenosos con o sin vegetación. En los fondos
cubiertos por pastos marinos la especie predominante fue la fanerógama marina
Thalassia testudinum con diferentes densidades de cobertura (Cerdeira et al.,
2008).
En la región se localizan tres importantes puertos pesqueros (Batabanó, Coloma
e Isla de La Juventud), cuya principal actividad pesquera recae en la langosta P.
argus, en segundo lugar las especies de escamas como los pargos (familia
iLutjanidae), roncos (familia Haemulidae), jureles (familia Carangidae) y sardinas
(familia Clupeidae),entre otros y en menor cuantía el pepino de mar (Isostichopus
badionotus) y siete especies de esponjas, las cuales tienen nombres comunes
muy distintivos, como esponja hembra de ojo (Hippospongia lachne), hembra
aforada (Hippospongia gossypina), macho fino (Spongia barbara), macho guante
(Spongia obscura), macho dulce o macho cueva (Spongia graminea), macho
(Spongia pertusa) y machito del calvario (Spongia oblicua) presentando estas
especies densidades muy bajas en la actualidad. (Blanco, 2007).
Las principales acciones antrópicas que afectan a los hábitats del GB son las
relacionadas con el vertimiento de residuales industriales, agropecuarios y
domésticos (Perigó et al., 2005). Los mayores focos de contaminación se
localizan al sur de las provincias de Pinar del Río, Mayabeque y Artemisa (costa
norte del GB).
Otras actividades antrópicas que afectan zonas del GB se relacionan con la
roturación de las tierras para el cultivo, el regadío, la fertilización y el empleo de
plaguicidas. (Perigó et al., 2005).
Las construcciones de presas, diques costeros, edificaciones cercanas a la línea
de costa y obras de dragado, son otros de los impactos negativos que se
vinculan con la degradación de las áreas litorales del golfo. (Perigó et al., 2005)
18
6.1.2- Procedencia de los datos
Se utilizó la información disponible de moluscos de fondos blandos obtenida en
64 sitios de muestreo distribuidos en el GB (Fig.1). Los datos provienen de 14
prospecciones ecológicos realizadas en el periodo 1981-1985, en el que se
muestrearon 20 sitios (Tabla 1, Fig.1a) y 2004-2009 con un total de 44 sitios, de
los cuales 13 fueron analizados en 2004 (Tabla 1, Fig. 1b), 10 en 2005 (Tabla 1,
Fig. 1c), ocho en 2007 (Tabla 1, Fig. 1d) y 13 en 2008 y 2009 (Tabla 1, Fig. 1e).
Varios sitios de muestreo del periodo 2004-2009 coincidieron con sitios de
muestreos del periodo 1981-1985, mientras que otros se localizaron en áreas
próximas a estos con el propósito de establecer comparaciones. Siete sitios (21,
23, 24, 25, 30, 31, 33) de muestreo de 2004, uno (34) de 2005 y dos (54, 55) de
2008 y 2009 se confinaron próximos al litoral de la costa norte del GB, mientras
que para el 2007 todos se ubicaron alejados de esta zona (Fig. 1d y e). El tiempo
total que incluyeron los muestreos de este estudio fue de 29 años.
La información del período 1981-1985 se obtuvo de Martínez-Estalella y Alcolado
(1990) y refiere solamente a la presencia de las especies de moluscos por sitios
de muestreo. El listado sistemático de las especies de moluscos del año 2004 fue
obtenido de la base de datos del Instituto de Oceanología y el del 2005, 2007,
2008 y 2009 a través de cruceros de investigación realizados por especialistas del
Centro de Investigaciones Pesqueras de Cuba. En el periodo 2004-2009 se tiene
el listado del número de individuos por especies de moluscos por cada sitio de
muestreo, arte de muestreo, número de réplicas (Tabla 1) y una descripción
detallada del hábitat béntico en el cual se localizaron.
19
Figura 1. Sitios y zonas de toma de muestras de moluscos de fondos blandos en el golfo de Batabanó en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009.
20
6.1.3- Toma de muestras en campo y trabajo en el laboratorio
Para la recolecta de las muestras de moluscos en el periodo 1981-1985 se utilizó
una rastra epibentónica con una abertura de 1x0.25m (véase Alcolado, 1990), y
en la etapa 2004-2009 una más pequeña, de 0.70x0.25m, ambas provistas de un
copo interno con una malla de 4 mm de abertura y otro externo, protector, con
una malla de 2cm de abertura, por lo que las diferencias entre las rastras
solamente radicó en la amplitud de sus zonas de arrastre (Tabla 1).
Los organismos recolectados fueron pasados por un tamiz de 4 mm de abertura
de malla para separarlos del sedimento y se seleccionaron solamente los vivos.
Posteriormente fueron colocados en bolsas de plásticos y conservados en
formalina al 4% neutralizada con tetraborato de sodio.
Las bolsas fueron etiquetadas para su traslado al laboratorio, lugar donde los
moluscos fueron identificados y contados. Las muestras tomadas en ambos
periodos están referidas al megazoobentos (organismos bentónicos con un
tamaño igual o mayor a los 4 mm de largo).
Los organismos recolectados fueron identificados hasta el nivel de especies,
según los criterios de Abbott (1954, 1974), Espinosa y Ortea (2001), Redfern
(2001, 2013), Espinosa et al. (2005), Mikkelsen y Bieler (2008), Espinosa et al.
(2012), entre otros.
Las variables abióticas concentración de oxígeno disuelto, salinidad y
temperatura superficial fueron medidas en la columna de agua con una sonda
oceanográfica (HANNA, HI9828). Con un Turbidímetro (HANNA, HI93703-11) se
midió la turbidez de la columna de agua. Las variables de DQO (demanda
química de oxígeno), DBO5 (demanda bioquímica de oxígeno) y NH4 (amonio)
(Tabla 1) fueron tomadas de la misma base de datos del año 2004 y 2005 del
Instituto de Oceanología de Cuba.
Estas tres últimas variables se consideraron para medir el efecto de la actividad
antrópica, ya que han sido usadas históricamente para conocer el grado de
antropización por contaminación orgánica en el GB (Perigó et al., 2005). Se
tomaron mediciones de la profundidad en cada sitio de muestreo.
21
6.1.4- Estimación de los índices de diversidad
6.1.4.1- Índices de diversidad tradicionales
Las medidas de diversidad tradicionales que se usaron en este trabajo fueron las
siguientes:
1- Índice de riqueza de especie: Se utilizó el índice de riqueza de Margalef
(Margalef 1951) el cual combina el número de especies recolectadas (S)
con el número total (N) de los individuos de todas las especies de la
comunidad.
- Índice de Shannon- Wiener: Es la medida del grado de incertidumbre que
existe para predecir la especie a la cual pertenece un individuo extraído
aleatoriamente de la comunidad. Para un número dado de especies e
individuos, la función tendrá un valor mínimo cuando todos los individuos
pertenecen a una misma especie y un valor máximo cuando todas las
especies tengan la misma cantidad de individuos. (Magurran, 1988)
(Shannon y Weaver, 1963).
pi: abundancia proporcional de la especie i
22
Tabla 1. Datos de las prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó en los períodos 1981-1985 y 2004 – 2009. Rastra Epb.= Red Epibentónica con marco fijo dentado, A/m= Ancho de la zona de arrastre (expresada en metros) de la Rastra Epibentónica, OD= Oxígeno disuelto, DBO5= Demanda Bioquímica de Oxígeno, DQO= Demanda Química de Oxígeno, NH4= Amonio
Escenario de muestreo
Períodos (#
cruceros)
Escenario de muestreo Prospección
Ecológica
Sitios de Muestreo (# replicas
x sitios)
Número
de especies
VariablesBióticas
Variables Abióticas
Arte de
Muestreo (A/m)
1981-1985 (7)
1981-1985
20 (Se
desconoce)
155
Presencia
/ Ausencia
-
Rastra Epb.
(1m)
2004-2009 (7)
2004
13 (3)
53
No. individuos
Salinidad, Temperatura,
Transparencia, Profundidad, OD, DBO5 y
DQO NH4
Rastra Epb.
(0.70 m)
2005
10
(no hubo)
60
No.
individuos
Salinidad, Temperatura,
Transparencia, Profundidad, OD, DBO5
Rastra Epb.
(0.70 m) Cuadrante
de 1m2
2007
8
(3)
71
No.
individuos
Salinidad,
Temperatura, Profundidad,
OD
Rastra Epb.
(0.70 m)
2008
13 (3)
63
No. individuos
Salinidad,
Temperatura, Turbidez
Profundidad
Rastra Epb. (0.70 m)
2009
13 (3)
90
No. individuos
23
- Índice de Equidad de Pielou: Mide la proporción de la diversidad
observada con relación a la máxima diversidad esperada. Su valor va de 0
a 1, de forma que 1 corresponde a situaciones donde todas las especies
son igualmente abundantes (Magurran, 1988; Pielou, 1966).
loge: logaritmo neperiano, S: riqueza de especie, H´: diversidad de Shannon
6.1.4.2- Índices de diversidad y distintividad taxonómica
Los índices de diversidad y distintividad taxonómica que se utilizaron para
desarrollar este estudio fueron descritos por Warwick y Clarke (1995), Clarke y
Warwick (1998; 2001). Sus expresiones matemáticas son las siguientes:
1- Diversidad taxonómica (Delta)
2- Distintividad taxonómica (Delta*)
3- Distintividad taxonómica promedio (Delta+)
24
4- Variación de la distintividad taxonómica (Lambda+)
Donde: Xi y Xj son el número de individuos de la especie i y j en la muestra, Wij
es la distancia taxonómica a través del árbol de clasificación Linneana de
cualquier par de individuos, siendo el primero para la especie i y el segundo para
la especie j, N es el número total de individuos y S el número total de especies
en la muestra.
La distancia taxonómica (Wij) es un valor que es asignado por el investigador y
debe aumentar con la separación taxonómica entre las especies (Clarke y
Warwick, 1998). Para este trabajo los valores fueron dados de forma tal que se
note un incremento constante de un nivel a otro. Las especies conectadas al
nivel más alto de este árbol tienen una longitud de paso estandarizada igual a
100 (Clarke y Warwick, 1999).
La diversidad taxonómica (∆) es la distancia taxonómica promedio esperada
entre cualquier par de individuos seleccionados al azar en una muestra. Para
eliminar el efecto dominante en la distribución de la abundancia de las especies
se dividió ∆ por el índice de Simpson y se obtuvo el índice de distintividad
taxonómica (∆*), que es la distancia taxonómica esperada entre cualquier par de
individuos seleccionados al azar en una muestra, siempre y cuando estos dos
individuos no sean de la misma especie.
En el caso de no disponer de datos cuantitativos y que sólo estén disponibles
datos de presencia/ausencia, la ∆ y ∆* se pueden hacer converger en el índice de
distintitividad taxonómica promedio (∆+), que es la distancia taxonómica promedio
de las ramas del árbol taxonómico, a través del cual se conectan todos los pares
de especies registradas en una muestra y puede interpretarse como la amplitud
taxonómica promedio de la muestra. Puede darse el caso de tener dos listas de
especies con una misma ∆+, pero pueden tener distancias taxonómicas muy
diferentes entre las especies. Para eliminar este problema se creó el índice de
25
variación de la distintividad taxonómica (Λ+) que es la varianza de las distancias
taxonómicas entre cada par de especies, el cual tiene la capacidad de distinguir
diferencias entre la estructura taxonómica de las comunidades con algunos
géneros que tengan alta riqueza de especies y otras con taxones superiores que
tengan una o pocas especies. También se puede decir que este índice es un
reflejo de cuan equitativo es el árbol taxonómico de una comunidad.
Para estimar los índices se realizó una clasificación jerárquica linneana de cinco
niveles taxonómicos (especie, género, familia, orden y clase) que se usó como
proxy del cladograma para la representación de las relaciones filogenéticas entre
las especies en cada uno de estos dos periodos (o escenarios) ambientales. De
esta clasificación deriva una matriz llamada matriz de agregación taxonómica de
todas las especies registradas en cada uno de los periodos, ordenada en una
escala jerárquica de especie a clase.
A partir de la matriz de agregación (lista madre de especie), con la subrutina
TAXDTEST del programa PRIMER, se calcularon los cuatro índices de
diversidad taxonómica. El marco estadístico considerado para el contraste de los
valores de los índices ∆+ y Λ+ se realiza a través de la generación de
submuestras (sublistas de especies) provenientes de 1000 iteraciones aleatorias
sin remplazo, los cuales generan una distribución de probabilidad (embudo o
elipse) considerada para el contraste de esos valores. El contraste consiste en
probar la hipótesis nula de que la estructura taxonómica de la malacofauna de
fondos blandos del GB se comporta como una de las sublistas de especies
obtenidas al azar de toda la lista madre de especie generada para todo el
período de estudio. También equivale decir que las especies de moluscos tienen
la misma posibilidad de encontrarse en todos los sitios (zonas) del GB (análisis
espacial) y en cualquier periodo y/o año (escenario ambiental) estudiado (análisis
temporal).
Dados los cambios existentes en la clasificación de este grupo, los nombres de
las especies registradas en cada período fueron actualizados con la literatura
taxonómica más reciente: Espinosa et al. (1995); Espinosa y Ortea (1998, 2001,
2003); Ortea y Espinosa (2001), Redfern (2001; 2013), Mikkelsen y Bieler (2008)
26
y el World Register of Marine Species (http://www.marinespecies.org). El
ordenamiento taxonómico se basó fundamentalmente en Bouchet et al. (2005),
Espinosa et al. (2005; 2007) y Espinosa y Ortea (2010; 2012). De esta forma se
logró una homogenización en cuanto a la identificación de las especies para que
todos los inventarios tengan la misma nomenclatura, uno de los requisitos
indispensables para poder calcular y comparar los índices taxonómicos entre los
diferentes escenarios ambientales.
6.1.4.3- Índice de diversidad funcional
La diversidad funcional se estimó mediante el Índice de Distintividad Funcional
Promedio (X+) propuesto por Somerfield et al. (2008). Este índice mide la
disimilitud funcional promedio de las especies que hay en una muestra sobre la
base de cuan comunes son los rasgos funcionales entre las especies. Los rasgos
funcionales de las especies pueden incluir, mas no limitarse, a características
ecológicas y morfológicas de las especies que tienen relación con sus funciones
en el ecosistema (Viollet et al., 2007). Para la estimación de X+ se hace uso de
una matriz de presencia/ausencia de estos rasgos funcionales de las especies de
la cual se obtiene una matriz de similitud a través del coeficiente de concordancia
simple. Este coeficiente de similitud refleja cuan similar es una especie con
respecto al resto de las otras especies, en función de los rasgos funcionales que
ella posee. La expresión matemática de dicha medida es:
donde: a es el número de rasgos comunes de la especie i y j, b los rasgos que
tiene i pero no j, c los rasgos que tiene j pero no i, y d los rasgos que no posee
ninguna de las dos especies. El producto de este procedimiento resulta en una
matriz de concordancia, equivalente a una matriz de similitud entre especies. El
promedio de la matriz de concordancia es el índice de distintividad funcional
27
promedio (X+). Este índice es útil para detectar diferencias en la diversidad
funcional a escala espacial y temporal (Somerfield et al., 2008).
Para realizar el cálculo de este índice funcional la información de los rasgos
funcionales de las especies de moluscos fue obtenida mediante el análisis de la
literatura a nivel local y regional de investigaciones ecológicas, libros y catálogos
que contienen información biológica y ecológica de las especies. (Abbott, 1954,
1974; Almeida, 1974; Ekdale, 1974; Brook, J.M. 1975, Purchon, 1977; García-
Cubas, 1981; Hughes, 1986; Reguero et al., 1991, 1993; Espinosa, 1992; Cruz-
Abrego et al., 1994; Greenway, 1995; Duplesia et al., 2002; Fernández y
Jiménez, 2006; García-Cubas y Reguero, 2004 y 2007).
Los rasgos funcionales utilizados estuvieron en función de la contribución de
cada especie en las posibles respuestas a los cambios ambientales, según la
literatura analizada (Tabla 2). Fueron utilizados cuatro grupos de rasgos
funcionales atendiendo a la morfología y hábitos más comunes de vida de los
moluscos:
1- Morfológico (tamaño de la concha)
El largo de la concha, en milímetros, fue la medida que se tuvo en cuenta
para referirse a su tamaño, dado a la diversidad de medidas que aparecen
en la literatura. Para definir el tamaño de la concha se compararon las
mediciones registradas en las fuentes bibliográficas expuestas con
anterioridad. Se consideró como tamaño final de la concha las mediciones
de mayor longitud que fueron observadas en la mayoría de esas fuentes.
De esta forma se logró cierta estandarización para considerar que las
mediciones de tamaño de las conchas seleccionadas solo se referían a los
individuos adultos y no a los juveniles. La clasificación en cuanto al
tamaño de la concha se dividió en tres categorías: a) < 30 mm = concha
pequeña (Conc-Peq); b) 30-60 mm = concha mediana (Conc-Med) y c) >
60 mm = concha grande (Conc-Gran).
28
2- Hábitos de alimentación
Se clasificó según el tipo de nutrición de cada especie de moluscos de
bivalvos y gasterópodos registrados en la literatura. Para los bivalvos se
definieron los suspensívoros (Susp), colectores de depósitos orgánicos
suspensívoros (CDO-Susp) y colectores de depósitos orgánicos (CDO).
Los gasterópodos se clasificaron en herbívoros, raspadores de algas
(Ras.Algas.), suspensívoros (Susp), carnívoros, carnívoros carroñeros
(Car.Carroñero.), ectoparásitos (Ectopa), colectores de depósitos
orgánicos (CDO) y colectores de partículas orgánicas en suspensión
(CPOS).
3- Tipo de hábitat (posición en el sustrato)
Se clasificaron según la relación de las especies con su hábitat bentónico.
Los bivalvos se dividieron en: epifaunal (Epifauna), infaunal (Infauna) y
semi-infaunal (Semi-infauna). Los gasterópodos se dividieron en: epifaunal
(Epifauna) y semi-infaunal (Semi-infauna).
4- Origen halino.
Según la relación de las especies de bivalvos y gasterópodos con la
salinidad del agua. Los bivalvos se clasificaron en: marino y marino-
salobre (Mar-Sal). Los gasterópodos se dividieron en marino, marino-
salobre (Mar-Sal) y salobre.
El grupo de rasgo morfológico fue de naturaleza continua, mientras que el resto
fueron categóricos. Dada esta diferencia todos los atributos se convirtieron en
categóricos, estandarizándolos en una escala binaria dándose el valor 1 al rasgo
funcional que pertenecía a una especie y el valor de 0 para aquel rasgo que no la
caracterizaba, según la metodología de Somerfield et al. (2008).
29
Validación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos.
La selección de los rasgos funcionales fue realizada de tal forma que la
concomitancia que pudiese existir entre ellos quedará excluida, lo que permitiría
darle potencia a los análisis. Para ello no fueron seleccionados aquellos rasgos
que de alguna manera incluían a otros rasgos funcionales, hecho que se observó
solamente en los rasgos de tipo de alimentación. En los suspensívoros, dentro
de los cuales fueron halladas categorías de suspensívoros colectores de
depósitos orgánicos, suspensívoros micrófilos, y dentro de los herbívoros, la de
herbívoro ramoneador, categorías que dieron correlaciones de Spearman
elevadas y significativas (rs= 0.78, p= 0.004 y rs= 0.87, p= 0.000
respectivamente). Esto conllevó a la selección de aquel rasgo cuya presencia en
la literatura consultada fue la más frecuente.
Después de seleccionar los rasgos se realizó un análisis de componentes
principales (ACP), con el objetivo de conocer el aporte de esos rasgos
funcionales al conjunto de especies analizadas en ambos periodos (ver Anexo 1a
y b) Para realizar este análisis se construyeron dos matrices de
presencia/ausencia con los rasgos funcionales de todas las especies de bivalvos
y gasterópodos registradas en cada periodo de estudio Todo este análisis se
realizó con el paquete estadístico PRIMER v6.1 (Clarke y Gorley, 2006).
30
Tabla 2. Asociación entre rasgos funcionales de las especies de moluscos y sus posibles respuestas a diferentes agentes potenciales de perturbación.
Potencial agente de perturbación
Rasgo Funcional
Comentarios
Pesca de arrastre y huracanes
Tamaño de la concha
Presencia de ensamblajes de especies con adultos de pequeño
tamaño (Duplisea et al., 2002)
Turbidez
Hábitos/ alimentación
La turbidez debido a la presencia de partículas orgánicas (plancton) favorece a los organismos susp
ensívoros (Peterson y Heck, 2001; Newell, 2004)
Epifitos sobre las hojas de pastos
marinos
Favorece a los organismos raspadores (Williams y
Ruckelshaus, 1993; Jaschinski y Sommer, 2011)
Sobrepesca de consumidores secundarios de invertebrados
Baja presión de depredación sobre organismos invertebrados
raspadores (Holzer et al., 2011)
Huracanes
Después del paso de huracanes se favorecen a los individuos
suspensívoros y comedores de depósitos (Hughes et al., 2009;
Sivadas et al., 2013) Eutrofización Favorece a los organismos
suspensívoros (Langdon y Newell, 1996) o los desfavorece (Bricelj y
Lonsdale, 1997) Obras
hidrotécnicas en la zona costera.
Origen halino Aumentos en la salinidad favorece a organismos más marinos y/o los de mayor tolerancia a la salinidad.
(Espinosa, 1992) Desforestación de manglares, Obras hidrotécnicas en la
zona costera, aumento de cieno en el sedimento
Posición en sustrato
Cambios en la consistencia del sustrato favorece a organismos infaunales y/o semi-infaunales
(Espinosa, 1992)
31
6.2- CAPÍTULO I. Composición taxonómica de la malacofauna del golfo
de Batabanó
6.2.1- Introducción
El filo Mollusca es uno de los grupos zoológicos bien representados en el golfo
de Batabanó y su importancia ecológica, así como su frecuente dominancia
numérica en las comunidades de invertebrados bentónicos han sido reportadas
por varios autores (Gómez et al., 1980; Alcolado y Cortés, 1987; Lalana et al.,
1987; Espinosa et al., 1990b). Además, la riqueza de especies registradas en el
GB ha dado evidencias de ser potencialemente elevada, según los trabajos que
se han realizado desde hace tres décadas (; Palazzi, 1983; Sarasúa y Espinosa,
1977; García y Luque, 1986; Espinosa y Ortea, 1998; 2002; 2003; 2008; 2015;
Espinosa et al., 2007; Ortea et al., 2015).
Sin embargo, hay dos hechos bien conocidos que han limitado el conocimiento
de la biodiversidad de los moluscos en el GB. El primero refiere a que la riqueza
de especies de moluscos que ha sido registrada se encuentra dispersa en listas
de especies obtenidas en diferentes prospecciones ecológicas. Muchas de estas
listas, sobre todo las elaboradas en la década de los años 80s del pasado siglo,
como las reportadas por Lalana et al. (1987) y Martínez-Estalella y Alcolado
(1990), fueron confeccionadas por investigadores no especialistas en la materia,
situación que implica serias limitaciones para el conocimiento de la diversidad
biológica (Espinosa et al., 2007).
En segundo lugar existen zonas que han quedado excluídas en las diferentes
evaluaciones ecológicas que se han realizado en esta región, como fue el caso
de los aproximadamente 35 cayos al norte del GB (Semidey et al, 2013), lo que
demuestra que aún no ha sido lo suficientemente evaluada la biodiversidad en
esta región.
En el contexto anterior, es evidente la necesidad de impulsar estudios que vayan
dirigidos a evaluar los valores faunísticos de este grupo, como opción prioritaria.
Por otra parte, se precisa realizar una revisión exhaustiva de las listas de
especies registradas hasta la fecha, con el objetivo de unificarlas con la
32
utilización de la literatura más reciente para la identificación y el ordenamiento
taxonómico de los moluscos del GB. De esa forma se podrá tener un valor más
confiable, de la riqueza de este grupo en esta región.
El objetivo de este capítulo fue unificar, actualizar y ordenar sistemáticamente las
llistas de especies registradas en ambos periodos, mediante la literatura
especializada más reciente y describir y evaluar la composición taxonómica de
los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó, registrada en los
periodos de 1981-1985 y 2004-2009, para conocer sus cambios en tiempo y
espacio.
6.2.2- Materiales y métodos
A partir de los inventarios de especies de moluscos registrados en los seis
escenarios ambientales estudiados: 1981-1985, 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009,
se construyeron matrices con datos de presencia/ausencia (p/a), las que se
utilizaron para realizar las comparaciones entre ellos.
Se realizó una descripción general, a escala temporal y espacial, de la
composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos del GB, teniendo
en cuenta los niveles de resolución taxonómica de especie, género, familia,
orden y clase. La composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos
del GB fue comparada entre los seis escenarios ambientales mediante el análisis
del estadístico t. En aquellos casos que no se cumplió con la normalidad se
aplicó la prueba de Kruskal-Wallis (K-W). Además se realizó el diagrama de caja
y bigote (Box-Plot) para conocer cuales medianas diferían entre sí. Estos análisis
estadísticos se realizaron con el programa Statgraphics Centurion XV (2007).
Para determinar la eficiencia de los muestreos realizados en cada uno de los
periodos (1981-1985 vs 2004-2009) analizados se realizaron curvas de
acumulación de especies. Fueron utilizados los estimadores de riqueza de
especies Jacknife de primer y segundo orden (Jacknife-1 y Jacknife-2) y Chao-2,
cuyos cálculos se realizaron con el paquete estadístico PRIMER v6.1 (Clarke y
Gorley, 2006). Estos estimadores no paramétricos pueden estimar teóricamente
33
el número posible de especies de una base de datos determinada sobre la base
de permutaciones (para este caso se realizaron 1000 iteraciones). Los mismos
pueden ser calculados con datos obtenidos de un pequeño número de sitios de
muestreos a partir de una matriz de presencia/ausencia (Smith y Van Belle,
1984; Chao y Lee, 1992). Mediante este análisis se pudo conocer el número de
especies subestimadas en cada periodo y los años muestreados en el periodo
2004-2009.
Debido a la diferente naturaleza de los datos del periodo 1981-1985 con el
periodo 2004-2009 y a las variaciones en el esfuerzo de muestreo (Tabla 1), los
datos fueron estandarizados como presencia/ausencia (p/a). Dicha
estandarización limita los análisis de abundancias por lo que se utilizó el índice
de frecuencia de aparición de las especies (número de sitios de muestreo donde
las especies aparecen contra el número total de sitios) para determinar cuáles
especies presentaron mayor frecuencia de aparición o distribución espacial en
ambos periodos. Este índice se expresó como un porcentaje.
La similitud de la composición taxonómica de la malacofauna entre los
seis escenarios ambientales (escala espacial y temporal) se realizó a través del
método de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS).
Para esto se utilizó el índice de Jaccard como medida de distancia (las que
excluyen a las dobles ausencias), ya que se utilizaron matrices de datos binarios.
A la matriz de similitud obtenida se le aplicó como método de agrupamiento el
promedio de grupos, ya que introduce poca distorsión en las afinidades originales
de los grupos (Herrera-Moreno, 2000). Esta técnica consiste en ordenar en un
espacio bidimensional las muestras, según su similitud con base a las variables
usadas. Los ejes carecen de significado y para saber cuan significativa es la
representación ordenada en ese espacio, se usa como indicador una medida del
estrés, el cual es una escala de valores que dice que tan estable o real es la
configuración representada o cuan distorsionada esta de la matriz de similitud.
Mientras más bajo sea el valor del estrés, la ordenación resultante estará menos
distorsionada de la realidad (Ramírez-González, 2005) y permitirá realizar
interpretaciones confiables de la gráfica de ordenación.
34
Para detectar la existencia de diferencias entre los grupos formados, se aplicó el
análisis de similitud ANOSIM de una vía a la matriz de similitud calculada con el
índice de Jaccard. Este análisis (ANOSIM), es un procedimiento de permutación
no paramétrico que genera un estadístico denominado R, el cual toma valores de
-1(cuando todos los valores dentro de un grupo son menos similares entre sí,
que con los elementos de los otros grupos) a 1 (cuando todos los elementos
dentro de un grupo son más similares entre sí que con los elementos de los otros
grupos).
Cuando el valor de R es cercano a cero, la hipótesis nula es verdadera, las
similitudes de los elementos entre y dentro de los grupos son en promedio
igualmente similares (Clarke y Warwick, 2001). Este estadístico R es recalculado
con permutaciones y el nivel de significación de la prueba, se estima con los
valores observados de R, en el remuestreo al azar (Clarke, 1993). La prueba se
realizó con el programa PRIMER 6 (Plymouth Routines in Multivariate Ecological
Research; Clarke y Gorley, 2006).
6.2.3- Resultados
Para los 29 años que abarcó este estudio se registraron un total de 208 especies
de moluscos de fondos blandos del GB distribuyéndose estas en tres clases, 20
órdenes, 68 familias y 155 géneros (Tabla 3, Anexo 2). Los bivalvos estuvieron
representados por 94 especies, 10 órdenes, 23 familias y 71 géneros, los
gasterópodos por 110 especies, ocho órdenes, 44 familias y 81 géneros y los
escafópodos por tres especies, dos órdenes, dos familias y tres géneros (Tabla
3).
35
Tabla 3. Composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos y años (escenarios ambientales) muestreados.
CLASES
Taxones
Años (Escenarios ambientales) TOTAL 1981-1985
2004 2005 2007 2008 2009
BIVALVIA
Orden 10 8 7 7 7 9 10 Familia 21 14 16 16 16 18 22 Género 59 28 26 34 34 40 71 Especie 69 32 29 38 42 53 94
GASTEROPODA
Orden 7 5 5 5 4 4 8 Familia 35 17 20 21 15 20 44 Género 65 20 28 27 19 25 81 Especie 80 20 30 33 20 35 110
ESCAPHOPODA
Orden 2 1 1 1 1 1 2 Familia 2 1 1 1 1 1 2 Género 3 1 1 1 1 2 3 Especie 3 1 1 1 1 2 3
A través de los estimadores de riqueza de especies se determinó que: a) la
eficiencia del muestreo fue mayor en el periodo 1981-1985 (82%) que en el
2004-2009 (67%) (ver Figura 2). El número teóricamente posible de especies que
se tenían que haber registrado en el periodo 1981-1985 debió ser 211 especies y
en el periodo 2004-2009 de 181 especies. En este contexto, si se tiene en cuenta
que en el periodo 1981-1985 fueron observadas 155 especies, entonces se
dejaron de registrar 56 especies, mientras que en el periodo 2004-2009 de 119
especies faltaron por registrar 62.
Para los años muestreados en el periodo 2004-2009 la eficiencia de muestreo
fue de un 50% en el 2004, 64% en el 2005, 68% en el 2007 y en el 2008 y 2009
de 72 y 74% respectivamente.
La composición taxonómica de las tres clases de moluscos (Bivalvia, Gastropoda
y Scaphopoda) se caracterizó por una disminución en cuanto al número de
órdenes, familias, géneros y especies con respecto al periodo 1981-1985, la cual
fue estadísticamente significativa (F(4,24)= 13.36, p= 0.03) a nivel de familia,
género y especie. Las disminuciones observadas fueron significativas en la clase
de los gasterópodos (t= 2.76, p= 0,042), no siendo así para los bivalvos (t= 1.45,
p= 0.46) y escafópodos (t= 1.00, p= 0.40) (Figs. 3a, b y c). Las diferencias
36
observadas en los gasterópodos fueron a nivel de familia, género y especie (Fig.
3b)
Figura 2. Curva de acumulación de especies de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. Sobs: número de especies observadas. Chao2, Jacknife 1 y Jacknife 2 constituyen estimadores de riqueza de especies.
Las familias de bivalvos mejor representadas en el periodo 1981-1985 fueron
Lucinidae, Tellinidae y Mytilidae con el 14, 12 y 10% de los géneros
respectivamente. El género Euvola fue el más representativo. Para el periodo
2004-2009 las familias Tellinidae (16%), Veneridae (14%) y Pectinidae y
Cardidae (ambas con el 12% de los géneros) fueron las más representativas. Los
géneros Lucina, Scissula, Chama y Diplodonta estuvieron representados con tres
especies cada uno.
Los gasterópodos en el periodo 1981-1985 presentaron ocho familias (Muricidae,
Strombidae, Naticidae, Trochidae, Collumbellidae, Marginellidae, Fasciolariidae y
Cystiscidae) con el mayor número de géneros, de los cuales Eulithidium,
Cerithium, Tegula y Melanella fueron los mejores representados. Para el periodo
2004-2009 las familias Strombidae, Naticidae, Muricidae y Columbellidae, fueron
las más representativas (75% de los géneros) conjuntamente con el género
Prunum (cinco especies).
37
Figura 3. Riqueza de taxones de las tres clases de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos 1981-1985 y 2004-2009. a) Bivalvos, b) Gasterópodos, c) Escafópodos. Las líneas verticales encima de las barras refieren la desviación estándar.
Para los escafópodos, en el periodo 1981-1985, fueron observados dos órdenes
(Dentaliida y Gadilida) y dos familias (Dentallidae y Gadilidae) siendo la familia
Dentallidae la que presentó la mayor distribución. En el periodo 2004-2009
solamente fue observado al orden Dentaliida y la familia Dentallidae, la cual
presentó dos géneros (Antalis y Graptacme). El orden Gadilida, no fue registrado
en este último periodo.
La riqueza taxonómica disminuyó en el periodo 2004-2009 en todas las zonas
estudiadas al compararla con la hallada en el período 1981-1985. Esta
disminución fue estadísticamente significativa (K-W= 8.62, p= 0.03) debido a la
baja riqueza encontrada en la zona I en el año 2004 (Fig. 4).
El 99% de los sitios muestreados en el periodo 1981-1985 se caracterizaron por
presentar las tres clases de moluscos con buena equidad de especies de
bivalvos y gasterópodos. Sin embargo, las tres clases fueron registradas en el
38
8% de los sitios para el año 2004, del 20% de 2005, del 36% de 2007, del 15%
de 2008 y del 23% de 2009.
Figura 4. Análisis espacial de la riqueza taxonómica de los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrada por zonas (I, II, III) para los periodos 1981-1985 y 2004-
2009. En el periodo 2004-2009 la zona I se muestreó en el año 2004.
Para el periodo 2004-2009 los bivalvos fueron los que presentaron una mayor
frecuencia de aparición, mientras que en el 1981-1985 fueron los gasterópodos.
A pesar de esas diferencias 30 especies de moluscos fueron registradas en
todas las prospecciones ecológicas realizadas en el GB. (Anexo 2)
Desde el punto de vista espacial la zona I presentó cambios drásticos en su
composición taxonómica. La ausencia de gasterópodos y escafópodos con la
prevalencia absoluta de los bivalvos caracterizó a la malacofauna del periodo
2004-2009 a diferencia del periodo 1981-1985. Además de registrarse una
reducción del 62% de las especies, con el predominio en el 100% de los sitios de
muestreos del bivalvo Chione cancellata.
Para las zonas II y III, fue evidente una disminución en la frecuencia de aparición
de los gasterópodos y escafópodos del periodo 1981-1985 al periodo 2004-2009.
En este contexto, en la zona II se registró una disminución en la frecuencia de
39
aparición de los gasterópodos de un 59% (periodo 1981-1985) a un 25% (periodo
2004-2009) de los sitios de muestreos y de un 56% a un 43% en la zona III. Todo
lo contrario fue para los bivalvos, ya que se observó un aumento en su
frecuencia de aparición de un 41% (periodo 1981-1985) a un 75% (periodo 2004-
2009) de los sitios de muestreos de la zona II y de un 38% a un 57% en la zona
III. Sin embargo, para ambas zonas (II y III) los escafópodos presentaron una
baja frecuencia de aparición, debido a que su presencia se observó por debajo
del 30% de los sitios de muestreos
Las especies con un mayor porcentaje de distribución en el GB en el periodo
1981-1985 fueron: Laevicardium serratum (100%), Nassarius albus (95%),
Columbella mercatoria (95%), Cerithium eburneum (90%), Astralium phoebium
(90%) y Antalis antillaris (90%). Para el periodo 2004-2009 las especies más
representativas fueron: Laevicardium serratum (76%), Cerithium eburneum
(65%), Tucetona pectinata (64%), Chione cancellata (64%), Pitar fulminatus
(60%) y Nassarius albus (60%). La especie Antallis antillaris presentó una baja
distribución espacial (7.6% y 28.5% de los sitios de muestreos) en este último
periodo.
La similitud taxonómica de los ensamblajes de moluscos del GB entre el periodo
1981-1985 y el 2004-2009 se muestran en la Fig. 5.
El análisis de ordenamiento por escalado multidimensional no métrico (nMDS)
mostró la formación de dos grupos bien definidos de los sitios de muestreos de
ambos periodos (Fig. 5). El resultado del ANOSIM (R= 0.42, p= 0.01) indicó la
existencia de diferencias estadísticamente significativas entre los ensamblajes de
moluscos del periodo 1981-1985 con respecto al del 2004-2009.
40
Figura 5. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico de la estructura de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó de los periodos 1981-1985 y 2004-2009.
6.2.4- Discusión.
A menudo, las diferencias observadas en la composición taxonómica de las
especies en una comunidad pueden ser una consecuencia de la variedad en el
esfuerzo de muestreo. Sin embargo, en este estudio hay tres razones que
permiten descartar este sesgo. La primera es el uso del mismo tipo de arte de
muestreo (Rastra Epibentónica con zona de ataque dentada), aunque con
diferentes dimensiones, cuya probabilidad en la captura de organismos de la
epifauna y la infauna, fue la misma para los muestreos realizados en los periodos
1981-1985 y 2004-2009. La segunda es que la ubicación de las estaciones de
muestreos abarcaron la totalidad de los diferentes tipos de fondos blandos del
GB y en algunos casos fueron ubicados en los mimos sitios muestreados en el
periodo 1981-1985 (ver Fig. 1).
La tercera razón parece estar relacionada con el desarrollo del conocimiento
sistemático y taxonómico de los moluscos marinos en los últimos años, y porque
algunos de los estudios iniciales no fueron realizados por especialistas en el
41
grupo, por ejemplo Lalana et al. (1987) y Martínez-Estalella y Alcolado (1990).
Para tratar de eliminar o minimizar esta problemática lo más posible, todas las
listas de especies fueron revisadas y unificadas con la utilización de la literatura
más reciente para la identificación y el ordenamiento taxonómico de las especies
de moluscos marinos caribeños y del Atlántico Occidental en general. Con éste
análisis y revisión se logró tener, de manera confiable, la homogenización
taxonómica de los listados de especies de ambos periodos, dando como
resultado el registro de un grupo de especies que fueron comunes en todas las
prospecciones ecológicas realizadas (Anexo 2).
La presencia de grupos de especies cuya composición taxonómica fueron
similares y no significativas entre los periodos 1981-1985 y 2004-2009 (Figs. 3a y
c), mientras que en otros casos dicha composición fue diferente y significativa
(Fig. 3b) dan evidencias de que otros factores, independientes al esfuerzo de
muestreo, pudieron ser los causantes de las variaciones observadas en la
composición taxonómica de los moluscos del GB.
Un dato interesante fue el hallazgo del cambio significativo en la composición
taxonómica en la clase de los gasterópodos y la disminución de su distribución
espacial en el GB en el periodo 2004-2009, hecho que no se observó en el
periodo 1981-1985. Por otra parte, llama la atención el registro de las tres clases
de moluscos (gasterópodos, bivalvos y escafópodos) en todos los cruceros
realizados, así como la permanencia, en ambos periodos, de un grupo de
especies con un alto porcentaje de distribución en el GB.
Solyanke et al. (2011) al analizar varios listados de especies bentónicas
registrados en tres décadas diferentes (1920s, 1980s y 2000s) en el estrecho de
Gorlo, en el Mar Blanco, obtenidos con diferentes diseños y artes de muestreos
(rastra y jaiba) no detectaron diferencias significativas en la composición de las
especies entre esas décadas, haciendo alusión a las especies más comunes.
Este resultado lo justifican por la existencia de una mejor representación de
todos los grupos de la epifauna (incluyendo a los más grandes y móviles) que
son tomados con mayor eficiencia por la rastra epibentónica, mientras que la
jaiba capturó a los organismos de la infauna, que incluyen los más pequeños.
42
En éste estudio se obtuvo un resultado similar al de Solyanke et al. (2011) en
cuanto a la efectividad de la rastra para capturar organismos epifaunales, pero
difiere en que este arte también fue efectivo en capturar organismos infaunales,
lo que puede estar dado al peso adecuado de la rastra y el correcto cálculo de la
distancia de arrastre, como mínimo seis veces superior a la profundidad existente
en cada estación, lo que le permite a la rastra penetrar en el sedimento entre 5 y
10 cm, durante su traslado por el fondo. Esta situación permitió que al menos
aquellas especies, tanto epifaunales como infaunales, con amplia distribución
espacial en el GB fuesen recolectadas por este arte de muestreo.
La mayor representatividad de especies en los muestreos del periodo 1981-1985,
con respecto al de 2004-2009 (Fig. 2), puede estar motivado por el mayor
número y extensión de las estaciones de muestreos, según los objetivos
planteados por Alcolado (1990) para dicho estudio del GB (Fig. 1a). Excepto los
años 2004, 2008 y 2009 (Fig. 1b y e) los restantes años del periodo 2004-2009
no presentaron una distribución tan amplia de sus sitios y ninguno se ubicó
próximo a la costa norte del GB (Fig. 1c y d).
Un 15% de diferencia en la eficiencia del muestreo fue calculado entre ambos
periodos, el cual equivale a 36 especies observadas demás en el periodo 1981-
1985 con respecto al 2004-2009 y dentro de este último periodo se observó un
rango de 37 especies entre los años que se estudiaron. Este hallazgo limita
realizar comparaciones entre los diferentes ensamblajes de moluscos mediante
los índices de diversidad tradicionales, debido a que son afectados por el
esfuerzo de muestreo (Warwick y Clarke, 1995; 1998).
El hecho de haberse hallado los mayores valores de S, d y H´ en el año 2007 y
además las variaciones entre los valores de estos índices de diversidad (d y H) y
el número de especie (S) fue significativo entre los años 2004, 2005 y 2007 (Fig.
6a), refleja que más que la influencia de factores naturales o antrópicos sobre la
diversidad, la mayor influencia fue debida a las diferencias en el esfuerzo de
muestreo. Lo anterior se afirma porque el año 2007 fue el año que tuvo la mayor
eficiencia de muestreo, seguido por el año 2005 y por último el 2004.
43
Clarke y Warwick (1998) y Warwick y Clarke (1998) afirmaron que los índices de
distintividad taxonómica tenían ciertas ventajas como medida de biodiversidad,
dado a su poca dependencia con el esfuerzo de muestreo. En este sentido, las
variaciones en los valores de los índices de diversidad taxonómica y el funcional
no fueron significativas al ser comparados entre los años analizados (Fig. 6b).
Este hecho corroboró lo expuesto por los autores mencionados anteriormente,
pero a la vez es otra evidencia que demuestra la sensibilidad de los índices de
diversidad tradicionales al esfuerzo de muestreo.
Como dato curioso cabe resaltar el resultado obtenido con la equitatividad (J´).
Este índice fue el único que no presentó diferencias significativas entre los años
analizados, existiendo entre ellos una clara diferencia en sus esfuerzos de
muestreos (Tabla 4) La situación anterior puede deberse a la constancia en el
tiempo de las especies más comunes y de los factores limitantes de la
dominancia (p.e la depredación). El registro de 30 especies de moluscos
halladas en todas la prospecciones ecológicas realizadas en el GB, muchas de
las cuales (p.e Laevicardium serratum, Chione cancellata, Cerithium eburneum,
Nassarius albus, entre otras) presentaron una elevada distribución en el golfo,
evidencia la posible existencia de la constancia de determinados factores
ambientales con el paso del tiempo.
En este estudio los valores de equitatividad fueron relativamente altos (2004:
0.78, 2005: 0.58, 2007: 0.74) y algo similares para 2004 y 2007. Esto sugiere,
que al menos para 2004 y 2007, tuvieron algunos factores ambientales cierta
constancia, cuyos efectos permitieron mantener la dominancia de especies en
cierto nivel. En este contexto, Espinosa (1992) al analizar las comunidades de
moluscos bivalvos en fondos microaleuríticos arcillosos, en ciertas localidades de
la bahía de Cárdenas, registró incrementos de la equitatividad, la cual atribuyó a
la actividad depredadora del asteroideo Luidia senegalensis, sobre las especies
dominantes, aunque, no se pudo precisar en qué cuantía.
Si bien es cierto que mediante determinadas técnicas o métodos se pueden
realizar comparaciones entre comunidades de organismos con números de
especies obtenidos con diferentes esfuerzos de muestreos (p.e. Curvas de
44
Rarefacción; Sanders, 1968), estos presentan la desventaja que al hacer una
intrapolación se desaprovecha mucha información. Dicha pérdida radica en que
toma como medida general, para todas las muestras, el tamaño de muestra más
pequeña, abandonando los datos de aquellas que tiene un mayor esfuerzo de
muestreo (Ludwig y Reynolds, 1988), que en teoría deben aportar mayor
información en la evaluación de la diversidad.
Independientemente de no recomendar las comparaciones a través de los
índices de diversidad tradicionales, cuando el esfuerzo de muestreo es muy
diferente, si es válido llevar a cabo el uso de estos índices dentro de cada año en
particular y aplicarlos de manera comparativa entre aquellos años cuyos
esfuerzos de muestreos sean lo más similares entre sí, como es el caso de 2008
y 2009. Estas comparaciones serán analizadas en el Capítulo II, acápites 6.3.3.2
y 6.3.3.3.
45
6.3- CAPÍTULO II. Diversidad de la malacofauna y su relación con
factores antrópicos y/o naturales
6.3.1- Introducción
Para conocer las variaciones que tienen lugar en los ensamblajes de especies,
sean estas ocasionadas por factores naturales y/o antropogénicos, la
reconstrucción de datos históricos es un elemento esencial para lograr dicho
objetivo (Falace, 2000). Los datos ambientales históricos pueden ser difíciles de
interpretar cuando son analizados con medidas de riqueza y abundancia de
especies (número de especies S, riqueza de Margalef (1951), d; equitatividad
J´de Pielou (Pielou, 1966), y diversidad H´ de Shannon Wiener (Shannon y
Weaver, 1963). Lo expuesto anteriormente se debe a que esas medidas están
afectadas por el tipo y complejidad del hábitat, métodos de muestreo, tamaño de
muestra y esfuerzo de muestreo, así como por el conocimiento sistemático del
grupo (o grupos) que esté bajo estudio o las discrepancias en la nomenclatura
existente entre diferentes autores (Ceshia et al., 2007). Para suplir esa
problemática se ha propuesto el uso de las categorías taxonómicas superiores
(diversidad taxonómica), así como los rasgos funcionales de las especies
(diversidad funcional), para evaluar los patrones espacio-temporales de la
biodiversidad en las comunidades (Piazzi et al., 2002; Giangrande, 2003).
Como diversidad taxonómica han sido propuestos los índices diversidad
taxonómica (∆), distinción taxonómica (∆*), distinción taxonómica promedio (∆+) y
variación en la distinción taxonómica (Λ+) creados por Clarke y Warwick (1998,
1999, 2001) y como medida de diversidad funcional el índice de distintividad
funcional promedio (X+), según Somerfield et al (2008).
Dentro de las comunidades zoobentónicas el filo Mollusca es considerado como
grupo focal para los estudios de biodiversidad en el ambiente marino, dado que
es el segundo en cuanto a número de especies después de los artrópodos y
presenta una gran variedad de taxones marinos bentónicos (Lalli y Parsons,
1997). Así mismo, los moluscos tienen un amplio espectro trófico que engloba
prácticamente a todas las formas conocidas y presenta una elevada radiación
46
evolutiva (Espinosa, 1992). Estas características, hacen muy atractiva la
sugerencia de utilizar a los moluscos para determinar los cambios o las
variaciones en las comunidades ecológicas en una región determinada.
En el golfo de Batabanó (GB) los efectos de las perturbaciones naturales
vinculadas al cambio climático (huracanes), combinados con diversas acciones
antropogénicas (represamiento de los ríos, deforestación del manglar,
construcción de diques, actividad industrial, entre otros), han permitido observar
señales de deterioro ambiental en su medio físico y biológico (Acker et al., 2004;
Guerra et al., 2005; Arias-Schreiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008), muchos
de los cuales se han localizado en la costa norte del GB. Sin embargo, un
estudio dirigido a evaluar los posibles efectos que esas perturbaciones han
ocasionados sobre la fauna de moluscos bentónicos de fondos blandos del GB
no ha sido realizado hasta la fecha.
El objetivo del presente capítulo fue evaluar y comparar las variaciones
observadas en la diversidad de la malacofauna de fondos blandos del golfo de
Batabanó en dos periodos con características ambientales diferentes (1981-
1985 y los años 2004, 2005 y 2007, periodo 2004-2007) y conocer cuales
factores determinísticos (naturales y/o antrópicos) son los responsables de las
variaciones observadas.
6.3.2- Materiales y métodos.
Para analizar y comparar las variaciones en la diversidad de la malacofauna y
conocer los factores que explican esa variación, se utilizaron los inventarios de
especies de moluscos de los escenarios ambientales de 1981-1985, 2004, 2005
y 2007. De estos inventarios los obtenidos en los escenarios de 1981-1985, 2004
y 2005 presentaron sitios de muestreos ubicados en la costa norte del GB (Figs.
1a, b y c) donde en algunos sectores se han observado diferentes niveles de
afectación en sus ecosistemas, debido al incremento y desarrollo de las
actividades humanas (Perigó et al., 2005; Loza et al., 2007). El escenario 2007
no presentó sitios de muestreos ubicados en la zona norte del GB. (Fig. 1d)
47
El primer análisis se efectuó contando solamente con los datos de 2004, 2005 y
2007 (periodo 2004-2007) en el cual se realizó una caracterización ambiental de
esos años a partir de las variables abióticas de temperatura, salinidad y oxígeno
disuelto, las que se compararon con datos antecedentes (1950/1970) registrados
por Suarez-Caabro y Duarte-Bello (1962), Emilson y Tápanes (1971) y Lluis-
Riera (1972) en el GB. Debido a que en estas fuentes bibliográficas el análisis de
las variables abióticas se realizó en las cuatro estaciones climáticas del año, los
datos promedios de las variables abióticas anteriormente mencionadas fueron
agrupadas en las dos épocas climáticas (lluvia: mayo a octubre y seca:
noviembre a abril) reconocidas en Cuba. Esto facilitó que las comparaciones
fueran más confiables, ya que los muestreos de 2004, 2005 y 2007 se realizaron
en las dos épocas climáticas mencionadas con anterioridad.
Para describir el efecto de los factores antrópicos sobre la diversidad de los
ensamblajes de moluscos, se utilizaron los datos de 2004 y 2005. Estos años se
caracterizaron por tener mediciones de variables naturales y/o antrópicas,
refiriendo en este último caso al NH4, DBO5 y DQO, por ser las más usadas
históricamente para medir el grado de contaminación orgánica en el GB, ya que
es la principal contaminación que afecta a la región (Perigó et al., 2005).
Además, ambos años presentaron sitios de muestreos en la costa norte del GB
(Figs. 1b y c).
Para este análisis fue utilizada una matriz de datos de abundancia en la que se
reflejó el número de individuos por especie en cada sitio de muestreo por año.
Fueron utilizados los índices de diversidad tradicionales (d, H´ y J´), riqueza de
especies (S), índices taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+). Estos índices
se aplicaron en cada escenario (análisis temporal), así como en las tres zonas (I,
II y III) en las que se dividió la región para facilitar su estudio (análisis espacial).
Un análisis de componentes principales (ACP) se realizó para determinar el
grado de asociación entre las variables abióticas que caracterizaron al ambiente
de los años 2004 y 2005 con los índices de diversidad (tradicionales,
taxonómicos y el funcional), los sitios de muestreos y las zonas en las cuales se
dividió el golfo para su estudio. Con el objetivo de saber cuáles de esas variables
48
fueron las determinantes en la conformación de esos patrones de diversidad, se
aplicó un análisis de BIOENV (Clarke y Gorley, 2006) usando los valores de los
índices de diversidad calculados en cada sitio de muestreo.
Para 2007 no se realizó el ACP, dado a que fueron medidas cuatro variables
abióticas. Solamente se tuvo en cuenta el análisis de BIOENV.
Las relaciones entre los sitios de muestreos (análisis espacial) se realizaron
mediante la prueba de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) con el
objetivo de conocer el patrón de la estructura de los ensamblajes de los
moluscos de la región en el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Para
detectar la existencia de diferencias significativas entre los grupos formados se
realizó la prueba ANOSIM (Clarke y Gorley, 2006). Las matrices de similitudes se
obtuvieron mediante el uso del índice de Jaccard a partir de los datos de
presencia/ausencia (p/a) de las especies.
El segundo análisis se realizó comparando a escala espacial y temporal los datos
de 2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007) y del periodo 1981-1985, mediante el
uso de una matriz de presencia/ausencia (p/a) de todas las especies registradas
en cada sitio de muestreo. Para evaluar si la estructura taxonómica de los
ensamblajes de especies de moluscos había tenido cambios significativos se
utilizaron los índices ∆+ y Λ+.
También se utilizó el índice X+ para medir la diversidad funcional. La estimación
de este índice se realizó mediante una matriz organizada con los rasgos
funcionales morfológicos y ecológicos y datos binarios (p/a) de las especies de
moluscos. Esta fue utilizada para contrastar la diversidad de rasgos funcionales
de los inventarios de especies obtenidos en cada uno de los escenarios
ambientales (periodos y/o años) estudiados.
Para este caso los índices tradicionales de diversidad, ∆ y ∆* no fueron aplicados
dado a que los datos utilizados fueron binarios (p/a).
49
6.3.3- Resultados
6.3.3.1- Caracterización ambiental de los años 2004, 2005 y 2007
La salinidad promedio en cada uno de los tres años analizados fue de 38ups
registrándose con mayor frecuencia valores máximos de 40ups (Anexos 3A, B y
C) en los sitios de muestreos alejados de la costa norte del golfo de Batabanó
(Figs. 1 b, c y d).
La salinidad promedio del GB para 2004, 2005 y 2007 fue mayor
(38.56±1.34ups) que la del periodo 1959/1970 (35.4±0.53ups), no hallándose
diferencias significativas (K-W= 0.38, p=0.83). Sin embargo para el periodo 1981-
1985, las salinidades mínimas fueron de 28ups y 34ups (Alcolado, 1990a) y para
el periodo comprendido entre los años 2004, 2005 y 2007 (2004-2007) fue de
35ups y 38ups. Las máximas fueron de 36ups y 38ups para el periodo 1981-
1985 (Alcolado, 1990a) y de 40ups para el 2004-2007.
La temperatura promedio del agua fue similar para los años 2004 y 2005 (26.9°C
y 26.8°C, respectivamente), siendo más baja que la registrada en el año 2007
(28.9°C), ver Anexos 3A, B y C. El valor promedio de temperatura (28.9°C) del
periodo 1959-1970 fue superior al valor promedio (27.5°C) del periodo 2004-
2007, sin embargo no fue significativo (K-W= 0.42, p=0.44)
La transparencia medida en 2004 y 2005 (Anexos 3A y B) tuvo valores máximos
(100%) en los sitios de menor profundidad y mínimos en los de mayor
profundidad. Ambos años tuvieron el mismo promedio de transparencia (83%) lo
que catalogó de buena calidad las aguas del GB, según la norma de calidad NC-
25 (1999) (ver Anexo 4). Sin embargo, en el 2004 los sitios 21 y 31, ambos
ubicados en la costa norte del GB (Fig. 1b), presentaron mala calidad en sus
aguas, mientras que los sitios en o próximos (23, 24, 25, 30, 32 y 33) o alejados
de la costa norte (zona más urbanizada) del GB, presentaron buena calidad de
sus aguas, según NC-25 (1999) (ver Anexo 4).
Los valores promedios de DBO5 (variable que fue medida solamente en los años
2004 y 2005) clasificaron como de dudosa calidad a las aguas del GB en 2004
50
(Anexo 3A) y de buena calidad en 2005 (Anexo 3B), según la norma de calidad
NC-25 (1999) (ver Anexo 4).
En 2004 la calidad de las aguas de los sitios de muestreos localizados en, o
próximos a la zona más urbanizada del GB (costa norte) fueron clasificadas
como de dudosa (sitios 21, 25, 30, 31 y 33) a mala (sitio 32), según NC-25
(1999). Sin embargo, el sitio 27, que se localizó alejado de la costa norte del GB
(Fig. 1b), se caracterizó por presentar aguas de mala calidad.
En 2005 el sitio 41, que no se localizó en la costa norte, (ver Fig. 1c), fue el que
presentó calidad dudosa en sus aguas (NC-25, 1999, Anexo 4).
Para 2004 la zona II presentó la mayor concentración de materia orgánica,
seguida por la zona I y la de menor concentración fue la zona III (Anexos 3A-1,
A-2 y A-3). Sin embargo para el 2005, en el cual se ubicó un sitio de muestreo
próximo al litoral norte del GB, las concentraciones de materia orgánica de las
zonas II y III fueron similares (ver Anexos 3B-1 y B-2).
La DQO (medida en 2004) tuvo un valor promedio de 2.59 mgO2/L, el cual indica
aguas marinas contaminadas por materia orgánica, según la EJA (Inove y Ebise,
1991). Para esta variable todos los sitios de muestreos localizados en, o
próximos a la costa norte del GB presentaron valores cercanos al valor que
indica la presencia de contaminación orgánica (21 y 33) o en su defecto,
sobrepasaron ese valor (25, 30, 31 y 32). Sin embargo, el sitio 27, que esta
alejado de la costa norte del GB, se caracterizó por presentar contaminación
orgánica por esta variable (Anexo 3A).
Las concentraciones de oxígeno disuelto no presentaron, en ninguno de los tres
años, valores por debajo del límite que indica que dicha variable este afectando a
los organismos que habitan esta región (NC-25, 1999, Anexo 4). Sus
concentraciones promedias oscilaron entre 6 y 7 mgO2/L.
En el análisis temporal el valor promedio de concentración de oxígeno en el
periodo 1959-1970 fue de 6.23±0.67 mgO2/L y en el 2004-2007 de 6.52±0.38
mgO2/L.
Para esta variable se observaron dos sitios (27 y 32) de 2004 y tres (48, 49 y 50)
sitios de muestreos de 2007 con valores de 5 mgO2/L, situación no observada en
51
el 2005 (Anexos 3A, B y C). La concentración promedio de oxígeno por zonas
para los tres años fueron similares (6.85 mgO2/L) para la zona I, la II (6.63
mgO2/L) y la III (6.43 mgO2/L). Dichas concentraciones indicaron aguas de buena
calidad para el buen desarrollo de la vida marina en el GB, según NC-25 (Anexo
4). Además están en los rangos de las concentraciones que con mayor
frecuencia (Anexo 5) han sido registradas en el GB, según Perigó et al. (2005).
Los valores promedios por zona, con sus valores mínimos y máximos se
exponen en los Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2.
El amonio (NH4), el cual se midió en el 2004, presentó un promedio de 1.89
μM/L, caracterizando con buena calidad a las aguas del GB. Sin embargo los
sitios localizados próximos o en la costa norte del GB (30, 31, 32 y 33) (zona
urbanizada) presentaron valores de dudosa y mala calidad de sus aguas según
la norma de calidad NC-25 (1999) (ver Anexo 4). Un análisis por zona en 2004
demostró que la zona II presentó el más alto valor promedio (3.14 μM/L) de
amonio, caracterizando sus aguas de mala calidad, seguido por la zona I con un
valor promedio de 1.52 μM/L, con calidad dudosa y con un valor de 0.96 μM/L se
caracterizó a la zona III con buena calidad de sus aguas, según la NC-25 (1999)
(ver Anexo 4). Además, las concentraciones de esta variable registradas en el
presente estudio y muy en especial la hallada en la zona II se encuentran por
encima de las clases registradas con mayor frecuencia en el GB (Perigó et al.,
2005), Anexo 5). Los valores promedios por zona, con sus valores mínimos y
máximos se exponen en los Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2.
La profundidad promedio en estos tres años varió entre 6.58 m y 4.96 m con
valores mínimos que van desde 2.30 m y 4.5 m con máximos entre 10.50 m y
7.50 m. La profundidad más baja se midió en el año 2007con sitios de 2 m de
profundidad y las máximas en los años 2004 y 2005 con sitios de 7.5 m y 10.5 m
de profundidad respectivamente (Anexos 3A, B y C).
La zona que presentó mayor profundidad fue la zona I (8±1.41 m), seguida por la
zona II con promedios entre 5.6 m y 7.10 m, siendo mayor en el 2005. La zona III
tuvo la menor profundidad (4.50 m y 6.06 m), siendo menos profunda en el 2004
(Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2).
52
6.3.3.2- Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna
El análisis temporal entre el número de especies (S) y los índices tradicionales
de diversidad (Fig. 6a) reveló que los mayores valores se registraron en el 2007,
seguido de 2005 y los menores pertenecieron al 2004. Fueron detectadas
diferencias estadísticamente significativas entre los años muestreados en la
riqueza de especies (F (2,30)= 14.54, p= 0.00), riqueza de especies de Margalef
(F(2,30)= 13.41, p= 0.00) y diversidad de Shannon (F(2,30)= 4.57, p= 0.01), pero no
en la equidad (F(2,30)= 2.00, p= 0.15). Este resultado fue diferente cuando se
realizó el mismo análisis en los índices taxonómicos y el funcional (Fig. 6b). Para
este caso los valores más bajos de los índices ∆*, ∆+ y Λ+ fueron registrados en
2004, mientras que para ∆ el menor valor se registró en 2005, seguido por 2004
y el mayor valor se registró en 2007 (Fig. 6b). El 2005 fue el que presentó los
valores más altos de ∆*, ∆+ y de X+ (Fig. 6b).
Figura 6. Variación temporal del número de especie e índices de diversidad tradicionales (a) y los índices de diversidad taxonómicos y el funcional (b) de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. S (riqueza de especies), d (riqueza de especies de Margalef), J (equitatividad de Pielou), H (diversidad de Shannon Wiener),
Delta [∆], Delta* [∆*], Delta+ [∆+], Lambda+ [Λ+]. Las líneas verticales sobre las barras
son la desviación estándar.
La comparación de los índices de diversidad taxonómica y el funcional entre los
años no fue estadísticamente significativa: ∆ (K-W= 2.35, p= 0.30), ∆* (K-W=
53
2.30, p= 0.31), ∆+ = K-W= 1.61, p=0.44), Λ+ (K-W= 4.95, p= 0.08) y X+ (K-W=
4.07, p= 0.13).
A escala espacial en 2004 la zona III presentó los valores más altos del número
de especies (S) y los índices de diversidad tradicionales, seguida por la zona II y
por último la zona I (Fig. 7a). Para estos índices y el número de especies se
detectaron diferencias significativas entre las tres zonas estudiadas (K-W= 46.54,
p= 0.000).
Un resultado diferente se observó para los índices de diversidad taxonómica y el
funcional (Fig. 7b), donde la zona II presentó los mayores valores de ∆, ∆* y ∆+,
con respecto a la zona I y III. La X+ tuvo su menor valor en la zona I, seguido por
la zona III y el mayor fue en la zona II (Fig. 7b). La zona I presentó los valores
más bajo de los índices taxonómicos y de X+ (Fig. 7b, Anexo 6 A-1). Las
variaciones en los valores de estos índices entre las zonas fueron
estadísticamente significativos (K-W= 27.12, p= 0.01).
En 2005 la zona II presentó valores superiores de S, d y H´con respecto a la
zona III, pero algo similares para J´ (Fig. 7c). Los valores de los índices de
diversidad taxonómica ∆*, ∆+ y Λ+ fueron superiores en la zona II con respecto a
la zona III, exceptuando ∆ y X+, cuyos valores fueron mayores en la zona III. De
estos dos índices X+ presentó diferencias significativas (K-W= 3.93, p= 0.04)
entre las zonas II y III (Fig. 7d).
Para 2007, excepto el número de especies (S), los índices de diversidad
tradicionales (d, J´, H´) tuvieron valores similares en las zonas II y III (Fig. 7e).
Los índices de diversidad taxonómica ∆, ∆*, ∆+ y el funcional (X+) tuvieron valores
altos en la zona II, mientras que Λ+ lo tuvo en la zona III, cuyo valor fue
significativo (K-W= 6.34, p= 0.04) (ver Fig. 7f).
El análisis espacial, entre las zonas II y III, del número de especies e índices de
diversidades tradicionales, taxonómicas y el funcional entre 2004, 2005 y 2007,
se muestran en la Tabla 4
Se hallaron diferencias estadísticamente significativas en el número de especies
(S), índice de riqueza de Margalef (d) entre las zonas II y III y de diversidad de
Shannon Wiener (H´) en la zona II, mientras que en la zona III se detectaron
54
diferencias significativas en S y d. La equitatividad de Pielou (J´), no presentó
diferencias significativas en estas dos zonas (Tabla 4).
Para los índices taxonómicos, Λ+ fue estadísticamente significativa en la zona II,
mientras que X+ lo fue en la zona III (Tabla 4). El valor significativo de Λ+ fue
debido al bajo valor observado en 2004 en la zona II y para el caso de X+ al alto
valor obtenido en la zona III en 2005.
Tabla 4. Valores de significancia estadística medidos por las pruebas de varianza paramétricas (F) y no paramétricas (K-W) entre las zonas II y III del número de especie
(S), índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el
funcional (X+) entre 2004, 2005 y 2007.
Zona II Zona III
Índices de diversidad Estadístico p= 0.05 Estadístico p= 0.05
Tradicionales
S 12.86 0.001 5.91 0.012
d 15.23 0.000 4.28 0.033
J´ 3.43 0.071 0.79 0.472
H´ 5.53 0.022 1.07 0.372
Taxonómicos
∆ 3.09 0.212 0.45 0.797
∆* 0.03 0.981 1.69 0.427
∆+ 0.26 0.876 2.80 0.245
Λ+ 8.76 0.013 4.99 0.082
Funcional X+ 0.87 0.644 8.16 0.016
El número de especies y los índices tradicionales fueron analizados por el estadístico F. Los
índices de diversidad taxonómicos y el funcional con el estadístico Kruskal Wallis (K-W). Los
números en negrita muestran diferencias significativas.
55
Figura 7. Variación espacial (Zonas I, II y III) del número de especies (S), índices de
diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+) de los
ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los años 2004 (a y b), 2005 (c y d) y 2007 (e y f). Las líneas verticales sobre las barras son la desviación estándar.
56
6.3.3.3- Variaciones de los índices de diversidad taxonómica (∆+ y Λ+) entre el
periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007.
Los resultados expuestos en la Figura 8, indican que ni el periodo 1981-1985 ni
2004, 2005 y 2007 se localizaron fuera de los límites probabilísticos de la
distribución esperada de los índices ∆+ y Λ+.
Los valores (media esperada) de los índices ∆+ y Λ+ para el periodo y los años
analizados fueron de 87.23 y 240, respectivamente. Los ∆+ de 2004 (86.21) y
2007 (86.65) fueron menores y no significativos (p= 0.20 y p= 0.61
respectivamente) al de la media esperada, mientras que 2005 y el periodo 1981-
1985 presentaron valores similares (86.96 y 86.98, respectivamente) y próximos
a la media esperada (Figs.8a y b). Para el caso de Λ+ los valores de 2004
(271.42, p= 0.10), 2005 (257.18, (p= 0.39) y 2007 (279.93, p= 0.62) fueron
superiores y no significativos con respecto al de la media esperada, y menor y no
significativo (232.86, p= 0.82) para el periodo 1981-1985 (Figs. 8a y b).
Desde el punto de vista espacial la estructura taxonómica de los moluscos de
fondos blandos de la región si mostró diferencias significativas (Figs. 8c y d).
Tanto para ∆+ y Λ+, los sitios de muestreos del periodo 1981-1985 se localizaron
dentro de la distribución esperada, por lo que no se detectaron diferencias
significativas desde el punto de vista espacial (Figs. 8c y d).
Para 2004 los sitios 24, 25, 27 y 33 y para 2005, el sitio 37 se quedaron fuera de
la distribución esperada con valores bajos y significativos (2004: 77.14, p= 0.04;
80.94, p= 0.01; 74.29, p= 0.03 y 58, p=0.004 y 2005: 83.16, p= 0.01) respecto a
la media esperada de ∆+. El resto de los sitios se localizaron dentro de la
distribución esperada. (Fig. 8c)
57
Figura 8. Relación de los valores de Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] con la riqueza de
especies del periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó: a y b refieren al análisis temporal y c y d al espacial.
6.3.3.4- Variaciones del índice de diversidad funcional (X+) entre el periodo 1981-
1985 y los años 2004, 2005 y 2007.
El valor de la distintividad funcional promedio (X+) medido en el periodo 1981-
1985 (79.10±2.35) fue mayor que los valores obtenidos en los años 2004
(73.44±10.47), 2005 (76.34±8.01) y 2007 (75.02±2.91). Sin embargo, estas
variaciones en los valores de este índice no fueron estadísticamente
significativas (K-W= 4.07, p=0.14).
58
Las especies de moluscos que estuvieron presentes en el periodo 1981-1985 se
caracterizaron por ser marinas y marino-salobres, epifaunales e infaunales,
suspensívoras, carnívoras, herbívoras y raspadoras de algas con tamaños de
concha que fueron desde pequeñas a grandes (Fig. 9a). Sin embargo, en los
ensamblajes de moluscos registrados en el periodo 2004-2007, aunque su
estructura funcional fue algo similar a la observada en el periodo 1981-1985, se
caracterizaron por ligeros aumentos en cuanto a conchas de tamaño mediano,
principalmente marinos, infaunales, suspensívoros y comedores de depósitos
orgánicos suspensívoras (CDO-Susp). Otros rasgos no aparecieron (p.e,
ectoparásitos y salobres), y algunos disminuyeron como los marinos salobres,
herbívoros y raspadores de algas (ver Fig. 9b).
El análisis a escala espacial para cada año en particular dio como resultado
diferencias significativas entre las zonas II y III en 2005 (K-W= 3.93, p= 0.04) y
no entre las tres zonas (I, II y III) del año 2004 (K-W= 0.88, p= 0.64) y las zonas II
y III de 2007 (K-W= 0.02, p= 0.88). Las diferencias halladas entre las zonas II y III
de 2005 fueron debidas al alto valor registrado en la zona III (81.64±1.72).
59
Figura 9. Variación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 (a) y 2004-2007 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. La escala en números es en %.
60
Las variaciones observadas en los valores de X+ calculados en las zonas II y III
(81.95±1.04 y 78.31±1.25 respectivamente) del periodo 1981-1985 y 2004, 2005
y 2007 (Anexos 6 B-1, B-2, C-1, C-2) no fueron estadísticamente significativas
(K-W=7.96, p=0.15), pero si lo fueron entre la zona I de 2004 y el periodo 1981-
1985 (K-W= 4.06, p= 0.04) debido al bajo valor registrado en la zona I de 2004 (
ver Fig. 10).
Figura 10. Variación espacial de la distintividad funcional promedio (X+) en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Las líneas verticales encima de las barras es la desviación estándar.
Un análisis comparativo de la zona I entre el periodo 1981-1985 (Fig. 11a) y 2004
(Fig. 11b), resultó en la pérdida de rasgos funcionales de hasta un 65% en
cuanto al tipo de alimentación, la cual fue estadísticamente significativa (K-W=
8.159, p=0.004), y una disminución significativa (K-W= 3.857, p=0.047) del
tamaño de la concha y posición en el sustrato (K-W= 4.78, p=0.033), donde
disminuyeron los organismos epifaunales (Fig. 11b).
61
Figura 11. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona I entre el periodo 1981-1985 (a) y el año 2004 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñero.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala son en %.
Para los rasgos funcionales marino, marino-salobres y salobres, aunque hubo
cierta variación, no se detectaron diferencias significativas (K-W= 0.428,
p=0.212) al compararlo con el periodo 1981-1985 (Fig. 11b).
62
Para las zonas II y III, aunque fueron observadas variaciones en los rasgos
funcionales de las especies de los ensamblajes de moluscos del periodo 1981-
1985 con respecto a 2004, 2005 y 2007, dichas variaciones no fueron
significativas. (Anexos 7 y 8)
6.3.3.5-Incidencia de las variables ambientales y/o antrópicas sobre la diversidad
de los ensamblajes de moluscos.
El análisis de componentes principales (ACP) con vectores para los índices de
diversidad tradicionales, taxonómicos y el funcional de los ensamblajes de
moluscos de fondos blandos del GB de 2004 y 2005 y las variables ambientales
y/o antrópicas se muestran en las Figuras 12 y 13, respectivamente.
Para 2004, los dos primeros componentes principales de los índices
tradicionales, taxonómicos y el funcional explicaron el 57%, 63.7% y 65.2%,
respectivamente del total de la variabilidad ambiental observada (Figs. 12a, b y
c). En los ACP de las tres familias de índices de diversidad analizados
(tradicionales, taxonómicos y el funcional) los vectores de las variables físicas-
químicas: temperatura, transparencia, profundidad y NH4 se dirigen hacia los
sitios 30, 31 y 33, que están localizados en la zona II y I respectivamente, (ver
Figs. 12a, b y c).
Los vectores de las variables DQO y DBO5 se dirigen hacia el sitio 21 en los
índices taxonómicos y el funcional (Figs. 12b y c), mientras que para los
tradicionales y número de especies (S) se dirigen hacia el sitio 32 (Fig. 12a), así
como también en el funcional (Fig. 12c), adicionándose en este último el sitio 25.
El OD, DQO, DBO5 y NH4 se correlacionaron negativamente con todos los
índices de diversidad y número de especies (S) utilizadas en este trabajo (Figs.
12a, b y c). Sin embargo, la salinidad presentó correlación negativa con los
índices de diversidad tradicionales (Fig. 12a). Los vectores de todos los índices
de diversidad, así como el número de especies, se dirigieron al resto de los sitios
de muestreos localizados en las zonas II y III. (Figs. 12a, b y c).
63
Figura 12. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura comunitaria de los ensamblajes de los moluscos para 2004.
En el año 2005 los dos primeros componentes principales de los índices de
diversidad tradicionales, taxonómicos y el funcional explicaron el 69.1%, 68.1% y
75.9%, respectivamente del total de la variabilidad ambiental observada (Figs.
13a, b y c).
64
Figura 13. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura de los ensamblajes de los moluscos para 2005.
A diferencia del 2004 los vectores de los índices de diversidad tradicionales y el
número de especies se correlacionaron negativamente con las seis variables
ambientales y/o antrópicas (Fig. 13a). De manera similar fue el resultado
obtenido con la diversidad funcional (X+), cuyo vector se correlacionó
negativamente con todas las variables, exceptuando el OD. (Fig. 13c), sin
embargo los índices de diversidad taxonómica mostraron un resultado muy
diferente a los obtenidos por los dos anteriores.
65
Los vectores ∆+ y ∆* se correlacionaron positivamente con la profundidad, los que
se dirigieron al sitio 41, mientras que Λ+ y ∆ lo hicieron con la transparencia,
direccionándose estos últimos hacia los sitios 37, 38, 40, 42 y 43. Estos cuatro
índices se correlacionaron negativamente con la salinidad, temperatura, DBO5 y
OD (Fig. 13b).
El análisis de BIOENV para conocer que variable y/o combinaciones de estas
incidieron con más fuerza en la variabilidad de los índices de diversidad medidos
en 2004, 2005 y 2007 se muestra en la Tabla 5.
Tabla 5. Resultados del análisis BIOENV acorde a las variables naturales y/o antrópicas medidas en los años 2004, 2005 y 2007 del periodo 2004-2009.
Año Variables Variables/Combinación de variables
ρw
2004
Profundidad (Prof.) Temperatura (Temp.)
Salinidad (Sal.) Transparencia (Tra.)
DBO5 DQO
OD, NH4
Prof.+Sal.+Tra.+ DBO5 0.61 Sal. 0.60
Prof.+Sal.+OD 0.60 Sal.+Tra. 0.59
Sal.+OD+DBO5 0.59 Sal.+Tra.+OD 0.58
Prof.+Temp.+Sal.+Tra.+OD 0.57 Prof.+Sal.+OD+Tra.+NH4 0.57
2005
Profundidad (Prof.)
Temperatura (Temp.) Salinidad (Sal.)
Transparencia (Tra.) DBO5
OD
Temp.+Sal.+ DBO5 0.49 Temp.+Prof.+Tra 0.48
Prof. 0.48 Temp.+Prof. 0.47
Sal.+OD+DBO5 0.45 Temp.+Sal.+Prof.+Tra. 0.45
Temp.+OD+Tra. 0.44
2007
Profundidad (Prof.)
Temperatura (Temp.) Salinidad (Sal.)
OD
Sal. 0.61 Temp.+Sal. 0.46
Temp. 0.23 OD+Temp.+Sal 0.17
OD+Sal. 0.13 OD+Temp. 0.06
OD 0.06
Para 2004 todas las combinaciones de las variables mostraron un resultado
similar siendo la profundidad, salinidad, transparencia y oxígeno disuelto (OD) las
más importantes (Tabla 5). Sin embargo, la combinación de variables
profundidad, salinidad, transparencia y DBO5 fue la que mayor correlación tuvo,
correspondiendo en alguna medida con los resultados obtenidos en el ACP.
66
En 2005 las variables temperatura, profundidad, oxígeno disuelto (OD) y
transparencia fueron las más importantes, siendo la combinación temperatura,
salinidad y DBO5 la que presentó la mayor correlación. Para 2007 la salinidad,
temperatura y oxígeno disuelto fueron las variables más importantes,
presentando la salinidad el mayor valor de correlación (Tabla 5).
La similitud de la estructura comunitaria entre los sitios de muestreos del periodo
1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007 quedaron reflejadas en la Figura 14.
El análisis de ordenación por escalamiento multidimensional no métrico dio como
resultado la formación de dos grupos, los que corresponden de manera general
con el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007 (Fig. 14).
Figura 14. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó del periodo 1981-1985 (sitios de muestreo del 1-20) y los años 2004, 2005 y 2007 (sitios de muestreo del 21 -41).
Un grupo de sitios (21, 29, 30, 31, 32, 33) del 2004, los sitios 34 y 41 de 2005 y
el 48 de 2007 se separaron totalmente del resto de los sitios muestreados en ese
periodo. Este resultado fue contrario en el periodo 1981-1985, donde los sitios
están muy unidos entre sí (Fig. 14).
67
El análisis de similitud (ANOSIM) no evidenció diferencias significativas en la
estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos de
2004, 2005 y 2007, pero sí con respecto al periodo 1981-1985 (Tabla 6).
Tabla 6. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Jaccard. (R (global)= 0,53, p= 0,1%)
Grupos
Estadístico
R
Nivel de
Significancia
(%)
Permutaciones
No.>=
Observado Posibles Actuales
2007, 1981-1985 0.896 0.1 3108105 999 0
2007, 2004 -0.111 94.5 203490 999 944
2007, 2005 0.041 26.1 43758 999 260
1981-1985, 2004 0.659 0.1 5731664 999 0
1981-1985, 2005 0.753 0.1 3004501 999 0
2004, 2005 -0.025 63.4 114406 999 633
Los valores negativos del estadístico R, indicaron la existencia de diferencias
significativas dentro del grupo formado por los años 2007/2004 y 2004/2005.
6.3.4- Discusión
6.3.4.1- Caracterización ambiental de 2004, 2005 y 2007
La temperatura y el oxígeno disuelto para los tres años de estudio se
caracterizaron por presentar una variación en correspondencia con el ciclo
estacional de estas variables, pudiendo modificarse por la incidencia de eventos
meteorológicos locales.
Según Lluis-Riera (1972) las concentraciones de oxígeno disuelto en la
plataforma cubana, varían entre 4.14 y 7.7 mgO2/L con un promedio de 6.43
mgO2/L, lo que hace suponer que las concentraciones de oxígeno medidas en
estos tres años están dentro de los rangos normales registrados en la plataforma
cubana. Sin embargo, la norma cubana de calidad de las aguas para uso
68
pesquero (NC-25, 1999) indicó que los valores de esta variable se mantuvieron
con calidad dudosa para algunos sitios de muestreos en 2004 y 2007.
Las bajas concentraciones de oxígeno (5 mgO2/L) medidas en varios sitios en
2004 (27 y 30) y 2007 (48, 49 y 50) pudieron ser debidas a varias razones. Con
respecto a 2004, el sitio 30 presentó altas concentraciones de materia orgánica
en sus aguas, debido a los altos valores de DBO5, DQO y NH4 (Anexo 3A). La
cantidad de materia orgánica localizada en este sitio pudo ser acarreada desde
tierra firme debido a que fue ubicado próximo al litoral de la costa norte del GB.
Esta situación conllevó además a que esa materia orgánica fuese de naturaleza
compleja, debido al alto valor de la DQO, lo que trajo consigo un mayor consumo
de oxígeno para poder biodegradar a esos compuestos orgánicos, ya sea
mediante procesos químicos o biológicos.
Toda actividad de naturaleza antrópica en mayor o menor cuantía afecta la
calidad de las aguas de los ecosistemas costeros. Generalmente el tipo más
común de contaminación en los ecosistemas costeros urbanizados, como es el
caso del GB, son las aguas de albañales y drenajes industriales, las que
contienen una importante composición de materia orgánica compleja, constituida
por cantidades limitadas de hidrocarburos, metales pesados y detergentes
(Perigó et al., 2005). Por lo tanto, las aguas de albañales son una mezcla de
materia orgánica con mayor o menor facilidad de ser biodegradable, según sea el
caso.
En este contexto, cabe esperar que la situación observada en los sitios
localizados en la costa norte de GB sea debido a la presencia de componentes
orgánicos con diferentes grados de biodegradabilidad en el momento de realizar
el muestreo. Un ejemplo viene dado en los sitios localizados en la zona II (en
particular el sitio 30), en la cual desemboca el rio La Coloma, el cual es conocido
por transportar grandes cantidades de materia orgánica de diferente naturaleza
hacia el interior del GB (Alonso-Hernández et al., 2011)
La situación en el sitio 27 puede deberse a que se ubicó en una zona en cuyos
márgenes se localizó una franja de mangle, dominado por Rhizophora mangle, el
69
cual puede estar limitando la circulación y renovación de sus aguas, además de
emitir materia orgánica hacia este sitio (Fig. 1b).
Es conocido que el manglar exporta detritos hacia sus zonas colindantes, así
como materia orgánica particulada o disuelta de diferentes naturalezas, mucha
de la cual no es fácilmente biodegradable, debido a que están constituidas por un
material muy refractario (p.e celulosa o lignina) difícil de biodegradar (Duarte y
Cebrián, 1996). El valor de la DQO registrado en este sitio evidencia la existencia
de una elevada concentración de materia orgánica compleja, lo que implica un
mayor consumo de oxígeno para su oxidación.
Montalvo y Perigó (1999) y Montalvo (2000) concluyeron que los valores bajos de
biodegradabilidad en lagunas costeras, en época de seca, se relacionan con la
presencia de compuestos orgánicos complejos en la columna de agua y a una
reducción de la actividad de las bacterias heterotrófas, debido a la disminución
de la temperatura, respecto al periodo lluvioso.
Aunque en este estudio no se determinó el grado de biodegradación, un análisis
del mismo se realizó para comprobar la presencia de materia orgánica difícil de
degradar en el sitio 27. Para el mismo se utilizó el índice de grado de
biodegradabilidad de la materia orgánica (GBio.= (DBO5/DQO) x100), según
Montalvo y Perigó (1999).
El grado de biodegradabilidad de la materia orgánica en el sitio 27 en 2004 fue
de 55.2%, valor intermedio si se compara con los obtenidos en la bahía Los
Perros (66.1%) y puerto Sagua la Grande (82.9%) y los reportados para las
bahías Santa Clara (42.4%) y La Gloria (46.9%), bahías que son afectadas por
contaminación orgánica (Montalvo y Perigó, 1999). Siguiendo este mismo
análisis en el sitio 30, el cual está afectado por los escurrimientos terrígenos de
la zona norte del GB, el valor de biodegradabilidad fue de 19.09%, lo que
evidenció que aunque al igual que el sitio 27 la materia orgánica es compleja,
dicha complejidad es de diferente naturaleza. El valor más bajo en el sitio 30
obedece a que la materia orgánica que llega es una mezcla de compuestos más
complejos producidos por las actividades humanas (Alonso- Hernández et al.,
2011).
70
Para los sitios de 2007, los cuales están lejos de la zona costera norte del GB,
su situación se explica por la incidencia de altas temperaturas registradas ese
año, que pudieron inducir un aumento de la salinidad.
La solubilidad del oxígeno en agua de mar decrece a medida que aumenta la
cantidad de sal en sus aguas. En este sentido y al observar los Anexos 3A y B,
se evidencia que las mayores temperaturas en el agua por sitio de muestreo
correspondieron a las registradas en 2007, no siendo así en los años 2004 y
2005.
A lo anterior se le adicionan los efectos que pudieron ocasionar los eventos de
sequía sobre la salinidad. La sequía es un evento meteorológico que forma parte
de la variabilidad natural del clima cubano, que en los últimos 40 años aumentó
en frecuencia e intensidad, alternándose con los eventos de ciclones tropicales
(Febles y Ruiz, 2009). Este evento conjuntamente con la temperatura debió
incidir de manera directa en las variaciones de la salinidad, ya que el aumento de
temperatura combinado con la escasez de precipitaciones tiende a incrementar
la salinidad. Un ejemplo que ilustra lo planteado con anterioridad viene dado en
que el valor más alto de salinidad mínima (38ups) se registró con los más altos
de temperatura medidos en 2007 (Anexo 3C) y a la disminución de las lluvias, en
menos de un 50% de las habituales, en el mes de mayo (mes en que se realizó
el muestreo en ese año) en el occidente del país (Febles y Ruiz, 2009).
También ha sido comprobado que la zona norte del GB presentó un periodo
ligeramente lluvioso desde 2005, promediando precipitaciones de 1663.4 mm,
con máximos acumulados en 2004 y 2008, mientras que en la zona sur se han
registrado menores precipitaciones con promedios de 1417.1 mm (Betanzos et
al., 2009). Dado a lo explicado con anterioridad no es de extrañar que los sitios
de muestreo que presentaron valores bajos de oxígeno en 2007 se ubicaron en
la porción sur del GB (Fig. 1d).
Montalvo et al. (2008) registraron en época de seca concentraciones de oxígeno
con un mínimo de 5.47 mgO2/L en la bahía de Santa Clara en 2002, los que
relacionaron con salinidades mayores a 40ups. Aunque en este estudio no se
detectaron salinidades por encima de 40ups, se obtuvieron mediciones cercanas
71
o iguales a ese valor. (Anexos 3A, B y C), lo que explica en parte, la situación
observada.
La elevada disponibilidad de amonio se asocia a los procesos de generación in
situ y el aportado por las aguas residuales (Perigó et al., 2005). Las altas
concentraciones de amonio en este estudio se hallaron en los sitios ubicados en
la costa norte del GB, región donde se localiza la mayor cantidad de
asentamientos humanos e industriales (Perigó et al., 2005). Por tanto, esas
concentraciones de amonio son debidas principalmente a los vertimientos de
aguas residuales que provienen de varias fuentes contaminantes como son
destilerías, granjas avícolas, cebaderos porcinos y de ganado mayor, además de
los originados por los asentamientos humanos y las diferentes actividades
agroindustriales (Perigó et al, 2005).
De las zonas, la más afectada por este compuesto orgánico fue la zona II, hecho
que pudo ser debido a los vertimientos del complejo industrial La Coloma,
asentamientos humanos y a las actividades agrícolas que se desarrollan al sur
de la provincia de Pinar del Río.
El GB constituye una zona de transición entre las aguas dulces de escurrimiento
terrestre, ubicada al norte, y a las oceánicas que penetran por el este y sur desde
el océano abierto. El hecho de haberse hallado salinidades altas en sitios
alejados y próximos o ubicados en la costa norte del GB, reveló que las aguas de
esta región tienden a ser más salinas.
El análisis de la variación temporal de las variables temperatura, salinidad y
oxígeno disuelto de 2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007) con respecto a
1959/1970 mostró evidencias de una variación en las características de las
aguas del GB, siendo más marcado el aumento de la salinidad.
Las causas del aumento de salinidad en el GB han sido comprobadas por Piñeiro
(2004, 2006) y Piñeiro et al. (2006). Estos autores afirmaron que la reducción en
un 80% del volumen de agua dulce aportado por los ríos, al incrementarse la
capacidad de embalsado desde 1971, trajo consigo procesos de salinización en
el litoral sur de Pinar del Río, notándose un incremento en la salinidad. Esta
variación en la salinidad de las aguas del golfo demostró que el ambiente tiene
72
tendencia a ser más marino, característica que no se apreciaba años atrás.
También hay que tener en cuenta que el aumento de frecuencia e intensidad de
los eventos de sequía desde hace 40 años, es otro elemento que pudo reforzar
el aumento de salinidad en las aguas del GB. Junto con el agua dulce, que por el
represado de los ríos no llegan al interior del golfo, se pierden nutrientes que se
dejan de exportar, lo que afecta la productividad del GB.
El mayor valor promedio (1.38±0.92 mgO2/L) de la DBO5 de 2004 a diferencia del
año 2005 (0.57±0.30 mgO2/L), demostró la presencia de una mayor
concentración de materia orgánica fácilmente biodegradable en las aguas del
GB. No obstante, se hace la salvedad que determinados sitios y sobre todo los
ubicados en su costa norte se caracterizaron por tener concentraciones más
altas y complejas de materia orgánica.
Perigó et al. (2005) y Montalvo et al. (2008) afirmaron que los valores de DBO5
que tienden a predominar en la época de seca (menos lluvioso) son los inferiores
a 1 mgO2/L, debido a que la materia orgánica no es tan abundante y baja la
actividad de las bacterias heterótrofas al disminuir la temperatura. Los registros
de DBO5 en 2004 y 2005 fueron realizados en época de seca (menos lluvioso).
Sin embargo, esta afirmación se cumplió en el año 2005, no siendo así para el
2004.
En este contexto el valor de DBO5, en época de seca, de 2004 fue similar al de
bahía de Cárdenas (1.36 mgO2/L) al registrarse ese valor en mayo de 2002
(época de lluvia) y superior al obtenido en la bahía de Santa Clara (0.90 mgO2/L),
el cual se midió en época de seca (poco lluviosa) por Montalvo et al. (2008). Esto
demuestra que los valores obtenidos de estas variables dependen en parte de
las condiciones climáticas existentes en el momento de tomar las muestras.
Además de estar moduladas por las características particulares de la región en
cuanto a las actividades socioeconómicas imperantes en ella.
En el año 2004 el GB fue impactado directamente por el paso del huracán
Charley (fuerza 3) en el mes de agosto e indirectamente por el huracán Iván
(fuerza 5) en el mes de septiembre (ambas fuerzas fueron medidas en la escala
de huracanes Saffir Simpson). Los efectos ocasionados por estos eventos
73
(remoción y traslado de sedimentos, intensas lluvias y el aumento del
escurrimiento de tierra firme, pérdida y degradación de hábitats) pudieron haber
inducido un aumento de materia orgánica de diferente naturaleza en las aguas
del GB, dando como resultado el incremento en los valores de la DBO5. A esta
situación también se le suma el aumento de los valores en DQO, los cuales
están reflejados en el Anexo 3A.
Según los resultados obtenidos, la distribución de la materia orgánica en las
aguas del GB, no debe haber sido uniforme, como tampoco la naturaleza de la
misma. Los altos valores de DBO5 y DQO en los sitios 27 (Este de la Isla de La
Juventud, ver Fg. 1b) y 30 (próximo al litoral de la costa norte del golfo), son
pruebas evidentes de lo planteado con anterioridad. En este sentido cabe
resaltar que el material orgánico localizado en el sitio 30 fue el más difícil de
degradar debido al alto valor de DQO (Anexo 3A) y bajo grado de
biodegradabilidad (GBio.) de la materia orgánica. Dicha situación también se
pudo observar en los sitios 25 (GBio.: 30.30%) y 31 (GBio.: 52.65%), ambos
ubicados en la costa norte del GB (Fig. 1b).
Aunque la disponibilidad de amonio (NH4) dio como resultado buena calidad para
las aguas del GB, no todos los sitios presentaron la misma condición. La zona
del golfo más afectada por esta variable fue la zona II (sitios 30, 31 y 32 de 2004
y 39 de 2005) y la zona I (sitio 33 del año 2004). Ambas zonas han sido
estudiadas por varios autores (Montalvo et al., 2000; Perigó et al., 2000, 2005)
los que han concluido que el amonio es la forma predominante de nitrógeno
inorgánico en ellas (zonas I y II), cuyas concentraciones a veces superan el límite
de calidad reportado por la NC-25 (1999).
6.3.4.2-Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna. Su
relación con factores antrópicos y naturales.
Los resultados del análisis comparativo a escala temporal del número de
especies y los índices de diversidad tradicionales estuvieron marcados por el
esfuerzo de muestreo realizado en cada año de estudio. Si se tiene en cuenta
74
que los mayores valores y significativos (Fig. 15) de S, d, J´y H´fueron
registrados en el 2007, el cual tuvo la mayor eficiencia en el muestreo, confirma
la afirmación anterior.
Figura 15. Variación interanual de los índices de diversidad tradicionales y el número de especies de los ensamblajes de moluscos del golfo de Batabanó. d: índice de Riqueza de Margalef, H: índice de diversidad de Shannon Wiener, J: índice de Equitatividad de Pielou, S: número de especies. 1: año 2004, 2: año 2005 y 3: año 2007.
Clarke y Warwick (1998) y Warwick y Clarke (1998) plantearon que el número de
especies (S) y los índices de diversidad tradicionales (d, H´ y J´) pueden ser
usados como métricas comparativas en situaciones donde los métodos de
muestreos, tamaño de muestras y tipo de hábitats hayan sido cuidadosamente
controlados (similares). Sin embargo, estos pierden esa utilidad para aquellos
datos obtenidos con diferentes métodos de muestreos en amplias escalas
espaciales y largas series temporales. En este sentido, los valores de estos
índices estimados en el presente estudio no mostrarían con certeza las
variaciones que pudiesen haber tenido la estructura comunitaria de los moluscos
del GB.
Dada las razones anteriores, un análisis dentro de cada año en particular sí
demostraría con cierta fidelidad, las variaciones observadas en la estructura
comunitaria de los moluscos del GB.
75
El análisis realizado en 2004, 2005 y 2007 mediante el número de especies (S) y
los índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el
funcional (X+), mostraron cierta correspondencia con la situación ambiental que
prevaleció en cada uno de ellos, en el momento en que se tomaron las muestras.
Los bajos valores de S, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y del
índice de diversidad funcional registrado en la zona I (localizada en la zona norte
del GB), del año 2004, indicaron la existencia de cierto nivel de estrés ambiental.
Si se parte del conocimiento de que esta zona presentó calidad dudosa en sus
aguas, debido a la existencia de contaminación orgánica (medida por la DBO5),
además de presentar fondos fangosos desprovistos de macrovegetación y ha
sido afectada por diferentes actividades humanas (Perigó et al., 2005), son
elementos que avalan los valores registrados en estos índices de diversidad.
Para este mismo 2004, los valores de S y los índices de diversidad utilizados
mostraron la ausencia de estrés ambiental en las zonas II y III, aunque si se
detectó cierto nivel en los sitios ubicados en, o próximos al litoral de la costa del
GB en la zona II, la cual estuvo afectada por las mayores concentraciones de
materia orgánica en sus aguas y presentó fondos fangosos desprovistos de
vegetación (Cerdeira et al., 2008).
Resultados similares al obtenido en este estudio han sido descritos por
Armenteros et al. (2006), Armenteros et al. (2008), Arias-Screiber et al. (2008) y
Lopeztegui y Capetillo (2008), quienes concluyeron que las variaciones
observadas en las comunidades de la meiofauna y del macro y megazoobentos
en hábitats de manglares y pastos marinos ubicados en la costa norte del GB,
fueron debidas a disturbios antropogénicos.
Para 2005 y 2007 el haber sido observado, aunque con ciertas diferencias, un
mismo patrón de respuestas en la riqueza de especies (S) y los índices de
diversidad tradicionales y taxonómicos, mostrándose valores superiores en la
zona II con respecto a la zona III y en ocasiones similares entre ambas zonas, es
un reflejo de condiciones ambientales más o menos estables en esos años, que
no afectaron a los ensamblajes de moluscos.
76
En este contexto, los ensambles de moluscos analizados en 2005 y 2007, cuyos
sitios de muestreos se localizaron alejados de la costa norte del GB, no
presentaron afectaciones en sus estructuras comunitarias, lo que valida los
resultados observados en el 2004. De estos, el 2007 fue el que presentó todos
sus sitios localizados en la costa sur del GB, región que no fue afectada por las
actividades humanas.
Los valores altos y significativos observados en los índices X+ (en 2005) y Λ+ (en
2007) en la zona III con respecto a la zona II, indicó la presencia de cierta
dominancia de algunos rasgos funcionales en el ensamblaje de moluscos de
2005 y de poca equitatividad en el árbol taxonómico de los moluscos en el 2007.
Una explicación más detallada de la situación observada en estos índices, será
explicada en los acápites 8.2.3 y 8.2.4.
El registro de valores similares de J´ entre las zonas II y III en 2005 y 2007, al
igual que en el análisis temporal, dio evidencias que para esas zonas algunos
factores, cuya constancia en tiempo y espacio se haya mantenido, pudieron
haber sostenido a las especies numéricamente dominantes o con mayor
distribución espacial en el GB, trayendo consigo que los valores de equitatividad
en ambas zonas (II y III) y entre los años hayan sido similares (Figs. 6a y Figs. 7c
y e).
Arias-Schreiber et al. (2008) y Cerdeira et al. (2008) registraron pérdidas de
coberturas de pastos marinos en determinadas regiones (sur de Pinar del Río y
La Coloma) de la zona II colindantes con la costa norte del GB, al comparar sus
resultados con los registrados por Alcolado (1990b). Quizás esa pérdida de
cobertura de pastos marinos, que fue más abundante que la de la zona III en el
periodo 1981-1985, haya traído consigo la similitud en cuanto a los valores de
equitatividad en ambas zonas del GB. Estudios más detallados deberán
realizarse para determinar las posibles causas de éste hallazgo.
Martínez-Estalella y Alcolado (1990) al analizar las características generales de
las comunidades de moluscos de la macrolaguna del GB, resumieron que las
mejores condiciones para una mayor diversidad de moluscos, parecían estar
dadas por la escasa influencia terrígena, el libre flujo de la corriente proveniente
77
del océano, un cierto grado de estabilidad en los sedimentos, la presencia de
seibadales no muy densos y la ausencia de fondos desprovistos de
macrovegetación. En este contexto, los resultados obtenidos en este estudio se
corresponden con los encontrados por estos autores, ya que todos los índices de
diversidad presentaron ciertas diferencias en los sitios ubicados en el litoral de la
costa norte del GB. Estos sitios se caracterizaron por tener una mayor influencia
terrígena y se localizaron en fondos fangosos desprovistos de macrovegetación
con poca estabilidad en los sedimentos. Además, los mayores valores de
diversidad de los índices usados en el presente estudio se localizaron por regla
general en zonas alejadas de la costa norte del GB.
El número de especies y los índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y el
funcional, indicaron que las zonas I y II fueron las más afectadas por las
variables que revelaron contaminación orgánica (DQO, DBO5 y NH4) en las
aguas del GB. Esto permitió la ubicación de la mayoría de los sitios de muestreos
de estas zonas en los vectores de las variables de contaminación orgánica,
transparencia, temperatura y profundidad (Fig. 12). Sin embargo, casi todos los
sitios localizados en la zona III se ubicaron en los vectores de todos los índices
de diversidad utilizados en este estudio, lo que calificó a esta zona como libre de
contaminación orgánica. (Figs. 12 y 13).
El hecho de que los ensambles de moluscos en los sitios de las zonas I y II
localizadas en o próximas al litoral de la costa norte del GB estuvieron afectados,
se debió a que los mismos presentaron mayor influencia de tierra firme, hecho
que no sucedió en la zona III, que recibe una mayor influencia oceánica.
La incidencia de la profundidad sobre las tres facetas de la diversidad de los
moluscos del GB analizadas en este estudio se puede catalogar de baja, debido
a la no existencia de un gradiente de profundidad en la región. El hecho de que
esta variable haya presentado cierta influencia en la diversidad de los moluscos
del GB en 2004, obedece a la ubicación de dos sitios de muestreos en dos áreas
cuyas profundidades excedieron a los 8 m de profundidad (Anexo 3A). Una de
esas áreas se localizó al sur de la provincia de Pinar del Río y la otra en la
ensenada de la Broa. Estas áreas se caracterizaron por tener fondos fango
78
arenoso desprovisto de vegetación marina, en los que se observaron
acumulaciones de conchas de moluscos muertos y algunos materiales alóctonos
al GB. Posiblemente estas zonas constituyen ser áreas donde se concentren o
quedan atrapados sedimentos y otros materiales cuando son acarreados desde
tierra firme hacia el interior del GB y dicha condición no es propicia para el
asentamiento de muchas especies de moluscos.
Un caso particular a explicar lo constituye la salinidad. Esta variable, la cual ha
tenido variaciones con el paso del tiempo, reveló diferentes respuestas, según el
año analizado, con respecto al número de especies, índices de diversidad
tradicionales, taxonómicos y el funcional (Figs. 12 y 13).
Con respecto a la salinidad, los índices de diversidad tradicionales y el número
de especies se asociaron negativamente con esta variable en todos los años de
estudio, no siendo así para los índices taxonómicos y el funcional, cuyas
asociaciones fueron positivas en 2004 y negativas en 2005. Para el 2007,
aunque no se realizó un ACP, dado a las pocas variables medidas, el análisis del
BIOENV mostró que la salinidad fue la variable que más explicó las variaciones
observadas en los índices taxonómicos y el funcional (Tabla 5).
El que las asociaciones de los índices de diversidad tradicionales con la salinidad
hayan sido negativas en todos los años de estudio, indicó la baja sensibilidad de
estos índices, conjuntamente con el número de especies, en detectar las
variaciones en esta variable.
Warwick y Clarke (2001) afirmaron que las medidas de diversidad que basan sus
cálculos en las abundancias y riquezas de especies (p.e d, H´, J´) se caracterizan
por no ser robustas en detectar pequeños niveles de disturbios ambientales en
las comunidades de organismos, pudiendo sólo detectarlos cuando existan altos
niveles de perturbación.
En este sentido, y si se tiene en cuenta que el 2004 fue el que presentó los
valores de salinidad más bajo, con respecto a 2005 y 2007 (Anexos 3A, B y C),
debido a las intensas precipitaciones generadas por el impacto directo del
huracán Charley e indirecto del huracán Iván, es de esperar que esta variable no
haya tenido efecto negativo alguno sobre las comunidades de los moluscos.
79
Los índices de diversidad taxonómicos y el funcional, si se correlacionaron con
las variaciones de salinidad para cada año en particular, lo que queda
demostrado por las asociaciones negativas de estos índices con la salinidad en
2005, el cual presentó valores de salinidad más altos que en 2004.
Un hecho interesante, que demuestra la importancia de la salinidad como una
variable moduladora de la estructura comuniatria en los ensamblajes de los
moluscos, viene dado en los resultados obtenidos en el análisis de BIOENV
(Tabla 5). Este análisis reveló a la salinidad como la variable que, estando sola o
combinada con otras, mostró los coeficientes de correlaciones más altos (Tabla
5).
Este estudio reveló que la salinidad es la variable que más influyó en la
diversidad taxonómica y funcional de los moluscos de fondos blandos del GB.
Varios autores (Hoskins, 1964; Martinez-Estalella y Alcolado, 1990; Espinosa,
1992) concluyeron que la salinidad es un factor importante que influye en la
composición y distribución de las especies de moluscos, coincidiendo el
resultado del presente trabajo con el planteamiento de estos autores.
6.3.4.3- Variación espacio temporal de la diversidad de la malacofauna. Periodo
1981-1985 y 2004, 2005 y 2007.
Variación espacio-temporal de la diversidad taxonómica
Los índices ∆+ y Λ+ no detectaron cambios significativos en la estructura
taxonómica de los ensamblajes de moluscos a escala temporal (Figs. 8a y b).
Este resultado indicó que los ensamblajes de moluscos del periodo 1981-1985 y
2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007), se caracterizaron por la presencia de un
buen número de categorías taxonómicas (árbol taxonómico ancho) en las cuales
hubo una distribución más o menos equitativa de las especies. Además las
especies que conformaron a estas estructuras taxonómicas estaban poco
emparentadas taxonómicamente. Situación similar se presentó en la composición
taxonómica de las tres clases de moluscos registradas en ambos períodos (Tabla
3).
80
Los valores muy próximos de ∆+ del periodo 1981-1985 (86.98) y 2005 (86.94)
respecto a la media esperada (87.23) (Fig. 8a) indicaron que las estructuras
taxonómicas de los ensamblajes de moluscos fueron las más estables durante
los 26 años enmarcados entre estos dos periodos (1981-1985 y 2004-2007).
Dicha estabilidad pudo haber sido el reflejo de un ambiente estable (bajo nivel de
disturbio) que permitió la coexistencia de un mayor número de especies en los
diferentes hábitats bénticos de fondos blandos del GB. No obstante, el valor de
∆+ del período 1981-1985 ligeramente superior al del 2005 y más próximo a la
media esperada, se explica por las características ambientales muy particulares
de ese periodo con respecto a las de 2005 y 2004/2007.
La amplia distribución espacial por el GB (96% y 69% de los sitios de muestreos)
de las tres clases de moluscos, dentro de las cuales 23 especies se distribuyeron
entre el 60% y 100% de los sitios de muestreos, demuestra la estabilidad
ambiental que existió en este periodo con respecto al 2004-2007. Además, el
hecho de que 10 especies de bivalvos y 12 de gasterópodos conformaron el
grupo de las 30 especies que tuvieron la mayor distribución en el GB en el
periodo 1981-1985, indicó que las condiciones ambientales en el mismo fueron
muy estables.
Las condiciones ambientales físicas, meteorológicas y bióticas del GB en el
periodo 1981-1985 fueron muy diferentes a las del periodo 2004-2007 y han
quedado reflejadas en varios trabajos, en los cuales se ha demostrado la
existencia de cambios sustanciales con el paso del tiempo. Puga et al. (2010)
hallaron un aumento en la frecuencia e intensidad de los ciclones tropicales en
Cuba a partir de 2001, muchos de los cuales afectaron al GB. Cambios de la
hidrodinámica y deposición sedimentaria (Acker et al., 2004; Guerra et al., 2005¸
Alonso-Hernández et al., 2011), así como de la calidad de las aguas y
sedimentos (Perigó et al., 2005; Loza et al., 2007) y cambios en las comunidades
bentónicas (Arias-Screiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008; Lopeztegui y
Capetillo, 2008) han sido demostradas en varias localidades del GB, las que
conjuntamente con la disminución en las capturas de especies de interés
81
comercial (Claro et al., 1990; Baisre et al., 2003 y Puga et al., 2010) dan indicios
de cambios a escalas locales y mesoescala en esta región.
El patrón de relaciones taxonómicas de las especies de moluscos de fondos
blandos del GB presentó diferencias significativas a escala espacial en el periodo
2004-2007, pero no en el 1981-1985 (Figs. 8c y d). Un resultado similar quedó
demostrado con la disminución significativa hallada en la riqueza taxonómica de
la zona I para 2004 (Fig. 4).
La estructura taxonómica de los sitios de muestreos que quedaron fuera de las
distribuciones estadísticas de los índices ∆+ y Λ+ de 2004 y 2005 (Figs. 8c y d) se
caracterizó por una reducción en el número de categorías taxonómicas y una
distribución desigual de estas en el árbol taxonómico. Lo anterior evidenció,
conjuntamente con la existencia de una reducción en la distribución espacial de
las especies de moluscos y un aumento en la frecuencia de aparición de los
bivalvos, que los ensamblajes de especies en esos sitios y de 2004 en general,
estaban taxonómicamente muy emparentadas entre sí, demostrando la
existencia de cierta inestabilidad (deterioro) ambiental.
Clarke y Warwick (2001) y Mouilllot et al. (2005) afirmaron que los disturbios
ambientales (p.e. eutrofización, altas fluctuaciones en la salinidad) pueden dejar
un desequilibrio en el árbol taxonómico, con una baja presencia de especies en
muchas de las categorías supra específicas, mientras que en un ambiente
estable la estructura del árbol taxonómico es más regular y con una repartición
relativamente homogénea de las especies. En este contexto, los valores bajos de
∆+ de los sitios de muestreo de 2004, así como los bajos porcentajes de
distribución espacial de las especies, pueden ser explicados por la mala calidad
de las aguas de los sitios 25, 27 y 33, debido a una alta concentración de materia
orgánica de diferente naturaleza.
El efecto observado en la estructura taxonómica de los ensamblajes de moluscos
en el sitio 27, fue debido a la baja degradabilidad de la materia orgánica, la cual
produjo una cierta disminución en la concentración de oxígeno (Tabla 6A). Por
otra parte, es posible que por la poca degradación de la materia orgánica, esta
se haya depositado o haya tenido una mayor permanencia en el sitio, induciendo
82
eventos de toxicidad sobre los moluscos. Lo anterior se justifica por las
características físico-geográficas en la cual se ubicó el sitio 27, la cual debe
incidir en la poca recirculación de sus aguas, al ubicarse esta zona rodeada por
cayos de mangles (Fig. 1b). Situación algo similar a la del sitio 27 se observó en
los sitios 25 y 33, en los cuales el grado de biodegradabilidad de la materia
orgánica fue baja (30.30% y 52.65% respectivamente), estando más afectado el
sitio 25, aunque ambos se localizaron en la costa norte del GB.
Las alteraciones observadas en el sitio 24, pueden ser debidas al deterioro de
sus fondos, más por la pérdida de los pastos marinos (Cerdeira et al., 2008), que
por la concentración de materia orgánica.
A lo anterior hay que adicionar los efectos que pudieron haber ocasionado el
impacto del huracán Charley en agosto de ese mismo año y a los inducidos
indirectamente por los fuertes oleajes e intensas lluvias del huracán Iván, durante
su paso por los mares adyacentes al sur del GB.
Los valores bajos y significativos de Λ+ observados en los sitios 24, 27 y 33 y alto
y significativo para el sitio 25 proporcionaron evidencias que el efecto de estos
eventos no fue de igual magnitud en cada uno de ellos. Esto puede ser debido a
que la naturaleza de la materia orgánica localizada en estos sitios fue diferente,
lo que condicionó un desigual consumo de oxígeno (sitio 27) y acumulación y/o
permanencia de sustancias tóxicas en cada sitio, afectando a la composición
taxonómica de los moluscos.
En los sitios 24 y 33, cuyos valores ∆+ y Λ+ fueron los más bajos y significativos
(p<0.05), dicha situación pudo ser consecuencia de la combinación de los
efectos ocasionados por los huracanes con las condiciones de deterioro que
presentó la zona donde se ubicaron estos sitios, debido a la pérdida de áreas de
pastos marinos (Cerdeira et al., 2008). Esta situación es más drástica para el
sitio 33, porque además de presentar cierto nivel de contaminación orgánica por
amonio en sus aguas, sus fondos fueron fangosos y desprovistos de vegetación.
La afectación en la estructura taxonómica de los moluscos hallada en el sitio 24 y
33, fue un resultado similar a los obtenidos por Arias-Schreiber et al. (2008) e
Hidalgo y Areces (2009), quienes detectaron diferencias significativas en la
83
estructura de las comunidades bentónicas y valores bajos y significativos de
biomasas y densidades del macrozoobentos en estos mismos sitios
respectivamente, al compararlos con los resultados obtenidos en 1981 por
Alcolado (1990a) e Ibarzábal (1990).
También son similares a los obtenidos por Tan et al. (2010) y Xu et al. (2011)
quienes demostraron que el par de índices ∆+ y Λ+ presentaron valores bajos y
significativos a lo largo de gradientes de estrés ambiental ocasionado por el
impacto de diferentes actividades humanas.
El patrón taxonómico observado en el sitio 27, también se justifica por la
combinación de los efectos de los huracanes con las características intrínsecas
del hábitat en el cual se localizó este sitio, la que fue explicada con anterioridad.
Sus fondos se caracterizaron por ser fangosos con poca vegetación, lo que pudo
haber generado determinadas condiciones ambientales, que al combinarse con
el efecto de los huracanes y la mala calidad de sus aguas, hayan afectado la
estructura taxonómica de las comunidades de moluscos.
Ibarzábal (1982), Jiménez e Ibarzábal (1982) e Hidalgo y Areces (2009)
registraron mayores diversidades de grupos taxonómicos en sustratos arenosos
y areno fangosos con vegetación que en sedimentos fangosos, lo que refuerza la
idea que el sustrato fangoso con vegetación puede estar imponiendo
determinadas restricciones ambientales que de manera natural limitan la
presencia de una elevada diversidad.
En el sitio 25 su patrón taxonómico refleja condiciones ambientales adversas.
Señales de deterioro ambiental (pérdidas de áreas y/o disminución de cobertura
de pastos marinos y presencia de altas densidades de especies oportunistas de
poliquetos (Arias-Schreiber et al., 2008 y Cerdeira et al., 2008) han sido
observadas en el área donde fue ubicado este sitio, hecho que puede justificar la
afectación de la estructura taxonómica de estos organismos.
Para el sitio 34 de 2005 la variación significativa en la estructura taxonómica de
los moluscos se debió a la alta salinidad (40ups) que se localizó en el mismo.
Alcolado et al. (1998) registraron bajos valores de riqueza de especies del
megazoobentos de fondos blandos en salinidades elevadas y ausencia de
84
macrovegetación. Sin embargo observaron que el número de especies sufre un
brusco descenso en los primeros incrementos de salinidad (≥40ups). Para el
caso que ocupa, en el sitio 34 la elevada salinidad medida en el mismo, puede
ser una de las causas de su estructura taxonómica, dada por la pérdida de
especies poco tolerantes a las altas salinidades.
Un ejemplo de lo expuesto con anterioridad se observó en la zona I, la cual se
muestreó en el año 2004. En la misma se registraron salinidades con mínimas y
máximas superiores a los registrados en el periodo 1981-1985. Esto condicionó,
en parte, la reducción de especies en los mismos sitios muestreados en 1981-
1985 y la dominancia de la especie Chione cancellata, la cual es tolerante a altas
salinidades (47ups y 61ups), según Espinosa (1992).
La estructura taxonómica del sitio 48 muestreado en 2007, indicó la presencia de
una distribución desigual de las especies en las categorías taxonómicas. Dicha
desigualdad fue debida a la desproporción en cuanto al número de especies
registradas en las familias de la clase de los bivalvos, situación que originó el valor
alto y significativo (p< 0.05) de Λ+ (Fig. 8d). Este sitio no se localizó cerca de
ninguna fuente que pudiese generar impactos negativos en la estructura de los
ensamblajes de moluscos por alguna actividad antrópica.
El área donde se ubicó el sitio 48 fue afectada por el paso del huracán Charley, ya
que este evento impactó de manera directa a éste sitio (Fig. 16). Esto sugiere que
el patrón observado en la estructura taxonómica de los moluscos, pueda ser el
resultado de los efectos causados por este evento meteorológico. No obstante,
también pudiera ser explicado por la influencia de la baja heterogeneidad espacial,
al ubicarse este sitio en un fondo areno-fangoso sin o con muy poca vegetación.
Un análisis detallado de las comunidades de moluscos asentadas en el sitio 48
dio como resultado que el bivalvo Tucetona pectinata fue la dominante en el
mismo. Esta especie, la cual es epifaunal y semi infaunal, habita
fundamentalmente en fondos particulados, no muy blandos y con materia
orgánica moderada. Estas condiciones de hábitat de esta especie, fueron
cubiertas por el tipo de fondo localizado en el sitio 48, por lo que se justifica la
dominancia de dicha especie en él.
85
Warwick y Clarcke, (1995; 1998) plantearon que los índices ∆+ y Λ+ no solamente
pueden ser afectados por impactos antropogénicos y por contaminación ambiental,
sino también por las características edáficas del medio, coincidiendo con los
resultados obtenidos en el sitio 48. Un resultado similar fue notificado por Heino et
al. (2005); Salas et al. (2006); Ceshia et al. (2007) y Bevilacqua et al. (2011),
quienes al analizar la estructura taxonómica de los ensamblajes de diferentes
organismos bentónicos, en hábitats de sustratos blandos y duros concluyeron que
los índices ∆+ y Λ+ fueron afectados fuertemente por las características intrínsecas
del hábitat más que por la influencia antrópica.
Figura 16. Mapa de las trayectorias de los huracanes que impactaron al golfo Batabanó en el periodo 2004-2009. a) Huracán Charley (Agosto/2004) y b) Huracán Gustav (Agosto/2008) y Huracán Ike (Septiembre/2008). El número 48 refiere al sitio de muestreo de 2007que se localizó en la trayectoria del huracán Charley en el 2004.
De manera general, la salinidad para el periodo 2004-2007 fue mayor que la
medida en los periodos 1959-1970 y 1981-1985. Este aumento de salinidad, es
una evidencia de que el GB es más marino que hace 40 años. El aumento de esta
variable, deja clara evidencia que los cambios observados en la estructura
taxonómica de los moluscos del GB debe estar inducida, en parte, a este aumento
de salinidad con el paso del tiempo. Hoskins (1964) afirmó que la salinidad es uno
de los factores ecológicos que controlan la distribución de los moluscos en el GB.
Partiendo de esta afirmación es lógico pensar que dicha variable, y dado a los
86
cambios observados, debe haber influido en las variaciones de la estructura
taxonómica de los moluscos del GB.
El análisis espacial, realizado en cada una de las zonas en las cuales se dividió el
GB para su estudio, confirma todo lo discutido con anterioridad. Las zonas I y II
fueron las que presentaron las mayores concentraciones de materia orgánica y de
manera general se localizaron en sitios próximos al litoral de la costa norte del GB,
y se caracterizaron por tener materia orgánica de difícil degradación. Es
precisamente en estas zonas donde se observaron los cambios más drásticos en
la composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos del GB.
Los resultados del análisis de componentes principales (ACP), en los cuales se
mostraron las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas con los
vectores de variables ambientales e índices de diversidad taxonómica reafirman lo
planteado con anterioridad.
Los índices de diversidad taxonómica detectaron la existencia de un gradiente de
contaminación por materia orgánica en el GB (Fig. 12b). El mismo está localizado
fundamentalmente en las zonas I y II, con algunos sitios de la zona III ubicados en
la costa norte del GB (Fig. 1b). Sin embargo, los vectores de las variables
utilizadas como indicadoras de contaminación orgánica (DBO5, DQO y NH4) se re
direccionaron con mayor preferencia hacia los sitios ubicados en la costa norte del
GB, mientras que los índices de diversidad señalaron los sitios más alejados de
esta localidad para las zonas II y III (Fig. 12b).
Lo anterior permite aseverar que la contaminación orgánica observada en 2004
fue uno de los factores que incidió en la variación de la estructura taxonómica y
funcional de los ensamblajes de moluscos del GB.
Los índices de diversidad taxonómicos detectaron un gradiente de salinidad en
2005 (Fig. 13b), no siendo así en 2004. Esta diferencia se debe a que las
salinidades observadas en 2004 tuvieron un rango de salinidad mayor (5ups) que
el observado en el año 2005 (2ups). Esta variación se debe a que los valores más
bajos de salinidad de 2004 se midieron en los sitios ubicados en la costa norte del
GB, donde la influencia de tierra firme, a través del escurrimiento de las aguas
fluviales, debe haber incidido en bajar la salinidad. Además si se parte del hecho
87
de que el golfo fue afectado por el paso directo del huracán Charley (agosto) e
indirecto con el huracán Iván (septiembre), las precipitaciones debieron colmar de
agua a los embalses y ríos de esta región, los cuales al momento de realizar el
muestreo (noviembre) vertían agua, nutrientes y contaminantes hacía el interior del
GB. Esta es otra de las razones que justifican la existencia del gradiente de
contaminación orgánica en 2004.
Para 2005, los índices de diversidad taxonómica mostraron una mejor separación
de los sitios, observándose que los vectores Λ+ y ∆+ se direccionaron hacia los
sitios (37, 38, 40, 42 y 43) cuya combinación de temperatura y salinidad fueron las
más bajas y, ∆+ y ∆* hacia el sitio 41, caracterizado por presentar la más baja
temperatura y el valor más alto de DBO5. (Fig. 13b). A pesar de esas diferencias la
estructura taxonómica solo fue afectada en el sitio 34, debido a la alta salinidad
(Fig. 13b).
El hecho de hallar una elevada salinidad en 2007, cuyos sitios de muestreo se
localizaron en la costa sur justifica el aumento de salinidad en el GB con el paso
del tiempo, debido a la combinación del represado de los ríos y los efectos de la
sequía, debida a la variabilidad climática.
La existencia de las tres clases de moluscos en la estructura comunitaria del
periodo 1981-1985 con la de una sola clase (bivalvos) en varios sitios de
muestreo en 2004, así como la disminución en la frecuencia de aparición de las
tres clases en 2005 y 2007, es una evidencia del cambio de la estructura
comunitaria de los ensamblajes de moluscos en el GB, particularmente en las
zonas I y II.
La estructura comunitaria del sitio 21, ubicado en la zona I, se caracterizó por la
presencia de dos especies (Chione cancellata y Caryocorbula swiftiana) y la del
sitio 33 por cinco especies (Anomalocardia cumeineris, Eurytellina nitens,
Tagelus divisus, Laevicardium serratum y Chione cancellata). Esa diferencia
observada hace pensar que la naturaleza y magnitud de los factores ambientales
que incidieron en su formación es muy diversa en esta zona en particular.
La ubicación del sitio 21 en la ensenada de La Broa (Fig. 1b), región afectada
desde hace décadas por la contaminación orgánica (Perigó et al, 2005) y por la
88
pesca de arrastre del camarón Penaeus notialis (Anderes,1985), a diferencia del
sitio 33, el que se ubicó en un área afectada por diferentes factores antrópicos
(Perigó et al, 2000, 2005; Loza et al., 2007), reafirma la existencia de diferentes
factores, cuya naturaleza incidirá, con más o menos intensidad en las
comunidades de moluscos de la zona.
Semidey et al. (2013) al realizar un inventario de especie marinas en los biotopos
de manglar y seibadal en la cayería (p.e Los Guzmanes, Cayamas) que se ubica
en la zona I, reportaron 48 especies de moluscos en el biotopo de seibadal. Esto
da prueba, que al menos en zonas más alejadas del litoral de la costa norte del
GB, todo parece indicar que no existen efectos por contaminación o de existir
son menores que en las zonas más próximas a éste litoral. Lo anterior sugiere la
realización de un estudio más sistemático y profundo en otras localidades de la
zona I para conocer su grado de afectación, así como en otras localidades del
litoral de la costa norte del GB.
Variación espacio temporal de la diversidad funcional
El hecho de no haberse detectado diferencias significativas a escala temporal de
X+, pero sí a escala espacial tiene implicaciones ecológicas de suma importancia.
El valor superior de X+ del periodo 1981-1985 con respecto al del periodo 2004-
2009, responde en primera instancia a la presencia de un mayor número de
especies que compartieron los mismos rasgos funcionales entre ellas, a
diferencia de un mayor número de especies que no compartieron los mismos
rasgos funcionales en el periodo 2004-2009.
La presencia de un mayor número de especies con rasgos funcionales comunes,
reveló una mayor redundancia funcional en los ensamblajes de moluscos del
periodo 1981-1985 a diferencia de una menor redundancia para el periodo 2004-
2009 (que incluye al periodo 2004-2007). Lo anterior demostró que los
ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB son menos resiliente en el
periodo 2004-2009, que los del periodo 1981-1985. En este sentido, la robustez
de los ensamblajes de moluscos del periodo 2004-2009 para absorber los
efectos negativos ocasionados por agentes perturbadores fue menor a la que
89
prevaleció en el periodo 1981-1985. Sin embargo, esta pérdida de robustez con
el paso del tiempo, al no ser significativa, prueba que los ensamblajes de
moluscos del GB, aún pueden solventar los efectos ocasionados por las
perturbaciones.
Las condiciones ambientales que existieron en el periodo 1981-1985, se
caracterizaron por la presencia de una baja actividad ciclónica y actividad
antropogénica (Puga et al., 2010), por lo que las condiciones ambientales
benignas que se presentaron, propiciaron el mantenimiento de una
heterogeneidad de hábitats, con una calidad ambiental óptima para la existencia
de cierta riqueza de especies. A tal efecto, la presencia de pastos marinos de
Thalasssia testudinum, con una elevada abundancia y amplia distribución por el
GB (Jiménez y Alcolado, 1990), confirman lo planteado con anterioridad.
Es conocido que la presencia o ausencia de macrovegetación (algas y
fanerógamas marinas) en el fondo, tiende a aumentar de manera general, la
riqueza de especies de invertebrados marinos, dado que actúa como
estabilizador de los sedimentos (Orth, 1977) incrementa la complejidad del
hábitat (Heck y Wetstone, 1977), brinda refugio contra los depredadores (Coen et
al., 1891; Heck y Thoman, 1981) y sirve de alimento a muchos organismos, tanto
en forma viva (p.e. herbívoros, omnívoros), como muerta (p.e. detritófagos,
bacterias, hongos) (Zieman, 1983). Estas funciones de los seibadales o pastos
marinos debieron haber influido en la existencia de una mayor variedad de
rasgos funcionales, dado a que crea una elevada heterogeneidad de hábitats
para las especies.
En el periodo 2004-2009, incluyendo los años 2004, 2005 y 2007, la situación
ambiental se caracterizó por la presencia de una elevada y variada actividad
antropogénica, así como por una alta actividad ciclónica (de la que se hará
referencia más adelante), que generaron pérdidas de áreas de pastos marinos
(Arias-Schreiber et al., 2008, Cerdeira et al., 2008). Esta situación pudo haber
inducido la selección de aquellos rasgos funcionales que pudieron enfrentar las
nuevas condiciones ambientales, disminuyendo la redundancia funcional por la
pérdida de especies con rasgos comunes, sensibles a estas nuevas condiciones
90
ambientales. Lo anterior trajo consigo la dominancia de algunos rasgos
funcionales en éste último periodo, lo que implicó que muchas especies
compartieran los mismos rasgos funcionales, y por ende que el valor del índice
X+ aumentara.
En este contexto, 16 rasgos funcionales fueron dominantes en el periodo 1981-
1985, con respecto a 13 en el periodo 2004-2007, siendo esa la razón por la cual
no se detectaron diferencias significativas (Figs. 9a y b). Sin embargo, las
diferencias en las pérdidas y variaciones en las proporciones entre esos rasgos
funcionales, es lo que asevera que las condiciones ambientales entre ambos
periodos fueran diferentes.
El aumento de organismos de concha mediana (Conc-Med), la disminución de
organismos de concha grande (Conc-Gran); más marinos, la disminución de
organismos marinos-salobres; más infaunales y la disminución de organismos
herbívoros y raspadores de algas, permitieron observar cierta asociación de
estos cambios con la situación ambiental imperante (pérdida de cobertura de
pastos marinos, aumento de la salinidad, estrés por contaminación orgánica,
entre otros) en el periodo 2004-2007, lo que se hace extensible a 2008 y 2009.
Otro elemento a considerar es el aumento de organismos suspensívoros
(filtradores), lo que da evidencia del aumento y/o permanencia de escenarios de
turbidez originados por varios factores (huracanes, contaminación orgánica) los
que han sido reportados históricamente (García et al., 1993; Piñeiro, 2004, 2006
y Piñeiro et al., 2006) en varias regiones del GB.
Este resultado fue similar al obtenido por Arias-Schreiber et al. (2008), cuando al
comparar la estructura trófica de los moluscos del GB de 2004 con el obtenido en
mayo de 1981 (Alcolado, 1990a), registraron un mayor porcentaje de individuos
filtradores; pero difiere en que obtienen el mismo porcentaje de individuos
herbívoros y mayor de carnívoros, mientras que en éste estudio se registraron
menores porcentajes de ambos rasgos funcionales (Fig. 9b).
También difiere con el resultado obtenido por Martínez-Estalella y Alcolado
(1990), ya que en el presente estudio se observó un aumento de individuos
suspensívoros (filtradores) y una disminución de herbívoros y carnívoros.
91
Las diferencias significativas a escala espacial en X+ entre los periodos 1981-
1985 y 2004-2007, es una evidencia del deterioro o pérdida de calidad de los
hábitats bentónicos del GB con el paso del tiempo. Las mismas fueron
detectadas en las zonas I y III. La zona I tuvo su diferencia cuando se comparó el
periodo 1981-1985 con el año 2004, mientras que en la zona III fue hallada en el
año 2005.
El menor valor para todo el periodo de estudio se registró en la zona I del año
2004, dado a la pérdida de rasgos funcionales al compararlo con el periodo
1981-1985 (Fig. 10). Dicha situación se justifica, en parte, porque esta zona ha
sido afectada por varias actividades humanas, las que van desde la pesca de
arrastre del camarón Penaus notialis (Anderes, 1985), en el sitio 21, hasta la
entrada de contaminantes orgánicos (Perigó et al., 2005, Loza et al., 2007) en el
sitio 33. Estos dos factores, de los cuales la entrada de contaminantes orgánicos
ha permanecido con el paso del tiempo, han sido los “filtros ambientales” en la
selección de aquellos rasgos funcionales capaces de dar respuestas a sus
efectos.
De los 14 rasgos funcionales más representativos de la zona I del periodo 1981-
1985 (Fig. 11a), sólo quedaron nueve en 2004 (Fig. 11b) y todos representados
en la clase Bivalvia. Los rasgos funcionales que prevalecieron en esta zona
fueron el resultado de la selección por la presión ejercida por los factores
antrópicos mencionados con anterioridad. Por ejemplo, la presencia de conchas
medianas y pequeñas (efecto de la pesca de arrastre), organismos más marinos
(dado al aumento de salinidad en esta zona), presencia de individuos infaunales
y semi infaunales (favorecidos por el cambio en la composición granulométrica
de los sedimentos, según Guerra et al. (2005), presencia de organismos
suspensívoros y comedores de depósitos suspensívoros (debido a elevadas
concentraciones de fitoplancton dominado por flagelados, según Loza et al.
(2007)
Espinosa (1992) concluyó que en los biotopos fangosos sin macrovegetación se
caracterizan por presentar valores bajos de riqueza de especies con la tendencia
a la dominancia de algunas especies de bivalvos como Chione cancellata y
92
Caryocorbula swiftiana. En el presente estudio dicha conclusión se corroboró, ya
que ambas especies estuvieron representadas en la zona I, con la dominancia de
Chione cancellata.
No obstante de la situación observada en la zona I, la ausencia de diferencias
significativas entre las zonas II y III y de rasgos funcionales similares (Anexos 9 y
10), aunque con cierto nivel de variación, entre el periodo 1981-1985 y 2004-
2007, dan evidencias de cierta estabilidad ambiental con el paso del tiempo.
El valor alto y significativo de X+ registrado en la zona III en 2005, obedece a que
la mayoría de los sitios de muestreo fueron ubicados en un fondo fango arenoso
de color blanco y rocoso con una delgada capa de sedimento de color blanco,
con cobertura de pastos marinos de media a baja. Este escenario induce a
pensar que las características del hábitat pueden ejercer cierta influencia sobre
los rasgos funcionales de las especies que en él habitan.
Alcolado (1990b) al hacer un estudio comparativo de los efectos de
sedimentación y transporte sobre la distribución porcentual de la biomasa de
filtradores y detritófagos, resumió que los filtradores fueron dominantes en los
fondos blancos, pobres en materia orgánica particulada y en vegetación de
fanerógamas marinas, así como en los fondos rocosos, donde el transporte limita
la acumulación de sedimentos. Este hallazgo justifica, en parte, el alto valor de
X+ registrado en la zona III analizada en 2005, donde fue hallada una dominancia
de rasgos funcionales de suspensívoros e infaunales dominados por la clase
Bivalvia.
93
6.4. CAPÍTULO III. Efecto de los huracanes sobre la diversidad de la
malacofauna del golfo de Batabanó. .
6.4.1- Introducción
Los huracanes son fenómenos naturales catastróficos que inducen mortalidad,
desplazamiento y cambios en la estructura comunitaria de las especies (Álvarez-
Filip et al., 2009; Rodríguez y Claro, 2009) y severas alteraciones en las
condiciones físico-químicas en los ecosistemas (Valiela et al., 1996; Hua et al.,
2010). En el golfo de Batabanó, región que históricamente ha sido afectada por
estos eventos, se han comenzado a observar señales de deterioro ambiental en
varias zonas (Guerra et al., 2005; Cerdeira et al., 2008) a partir de la primera
década del presente siglo, hecho que puede ser debido al aumento de la
frecuencia e intensidad de los huracanes en la región del Caribe en los últimos
30 años (IPCC, 2007).
Las medidas tradicionales de diversidad de especies de Margalef (Margalef,
1951), diversidad de Shannon-Wiener (Shannon y Weaver, 1963) y equidad J´de
Pielou (Pielou, 1966), conjuntamente con la riqueza de especies (S), han sido las
más ampliamente usadas como indicadores ecológicos para propósitos de
monitoreo y/o para detectar cambios en los ecosistemas (Magurran, 2004, Hong
et al., 2010), dado a que una disminución de la misma a escala temporal o
espacial, es uno de los principales signos de pérdida de biodiversidad y de
hábitats (Gaston y Spicer, 2004). Sin embargo, dado a que estos índices son
muy dependientes del esfuerzo y tamaño de muestreo, así como de las
características intrínsecas del hábitat, limita en gran medida su utilidad como
buenos indicadores ambientales, siempre y cuando no se tenga bien controlado
el muestreo. (Clarke y Warwick, 1998, Leonard et al., 2006).
Para eliminar esta desventaja Clarke y Warwick (1998, 1999, 2001) crearon los
índices de diversidad taxonómica, los que basan sus cálculos en las relaciones
filogenéticas que existen entre las especies. Estos índices son: la diversidad
taxonómica (∆), distinción taxonómica (∆*), distinción taxonómica promedio (∆+) y
variación en la distinción taxonómica (Λ+). También ha sido propuesta la
94
diversidad funcional como otra medida de diversidad. Este tipo de diversidad
utiliza en sus cálculos los rasgos funcionales que presentan las especies y un
exponente de la misma ha sido el índice de distintividad funcional promedio (X+),
creado por Somerfield et al (2008).
El filo Mollusca está muy bien representado en casi todos los hábitats bentónicos
del golfo de Batabanó (Gómez et al., 1980; Lalana et al., 1987; Martínez-Estalella
y Alcolado, 1990, Semidey et al., 2015). Los moluscos han sido propuestos para
determinar las variaciones en los ecosistemas, ya que pueden presentar un
proxy de la biodiversidad total de los organismos del megazoobentos de una
región (Alcolado y Espinosa, 1996). Ambas características, hacen muy atractiva
la sugerencia de utilizar a los moluscos para determinar los cambios o las
variaciones en las comunidades ecológicas de esta región.
El golfo de Batabanó fue impactado severamente por el paso de los huracanes
Gustav e Ike en 2008: Gustav azotó a la zona el 30 de agosto de 2008, con
fuerza 4 y Ike el 9 de septiembre de 2008, con fuerza 2, a sólo 11 días del paso
del huracán Gustav por la región. Ambos huracanes fueron catalogados en la
escala de huracanes Saffir-Simpson. Sin embargo, no se ha realizado una
evaluación de los posibles efectos ocasionados por estos dos eventos naturales
sobre los ensamblajes de moluscos bentónicos del golfo de Batabanó.
Dado a lo expuesto anteriormente y a las evidencias de deterioro ambiental que
ya han sido detectadas en el GB, el objetivo del presente capítulo fue describir el
efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna de fondos blandos
del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.
6.4.2- Materiales y Métodos
Se utilizaron las matrices de datos ambientales, de composición taxonómica
cuantitativos y de presencia/ausencia (p/a) de los rasgos funcionales de las
especies presentes en 2008 y 2009, por haber sido la zona impactada por el
paso de los huracanes Gustav e Ike. Estas matrices se confeccionaron a partir
de los muestreos bióticos y abióticos, antes y después del paso de estos eventos
meteorológicos extremos por el golfo de Batabanó.
95
El efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna se realizó
mediante dos tipos de análisis: 1) se determinó la actividad ciclónica y su
incidencia sobre la diversidad taxonómica y funcional en los periodos 1981-1985
y 2004-2009 y 2) evaluando los efectos ocasionados por el paso por el GB de los
huracanes Gustav e Ike en 2008.
6.4.2.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009
La actividad ciclónica fue medida por el Índice de Disipación de Energía de los
huracanes (PDI, por sus siglas en inglés), mediante la ecuación PDI=∑V3
(Emanuel, 2007) donde: V es la máxima velocidad de los vientos sostenidos
medidos durante 6 horas mientras el huracán permanece en el área (http://
weather.unisys.com/hurricane/atlantic/index.php).
La incidencia de la actividad ciclónica sobre la diversidad taxonómica y funcional
se analizó mediante las comparaciones de las anomalías estandarizadas de
estos índices y el PDI. Esta se analizó mediante las comparaciones de las
anomalías estandarizadas (AE) para cada año
6.4.2.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los
ensamblajes de moluscos
Se valoró el efecto de los huracanes sobre los ensamblajes de moluscos
mediante el análisis del antes y después del paso de estos eventos.
Durante los muestreos realizados en 2008 y 2009, la región fue severamente
afectada por dos huracanes: Huracán Gustav e Ike.
Las muestras antes del paso de los huracanes se recolectaron en el mes de
agosto de 2008, 15 días antes del paso del huracán Gustav y 23 días del paso
del huracán Ike. Después del paso de estos dos eventos se recolectaron
muestras durante octubre de 2008, y abril y agosto de 2009. La recolección de
las muestras se realizó en 13 sitios de muestreos, tomándose tres réplicas con
96
una rastra epibentónica (ver Tabla 1). La conservación y trabajo en el laboratorio
se explicó en el acápite 4.3.
En la columna de agua se midió la salinidad y la temperatura., con una sonda
oceanográfica (HANNA, HI9828) Con un Turbidímetro (HANNA, HI93703-11), se
medió la turbidez de la columna de agua. También se tomaron mediciones de la
profundidad en cada sitio de muestreo (Tabla 1). Se realizaron tres mediciones
de estos parámetros en cada sitio de muestreo. A partir de estos datos abióticos
se caracterizó el ambiente, antes y después del paso de los huracanes por el
GB.
La descripción de los ensamblajes de moluscos para cada escenario se realizó
mediante los índices de diversidad tradicionales (d, J´y H´), número de especies
(S), los cuatro índices de diversidad taxonómica (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+).
El análisis de la variabilidad de los valores de estos índices y el número de
especies, antes y después del paso de los huracanes se realizó mediante una
tabla comparativa.
La similitud de la estructura comunitaria entre los periodos 1981-1985 y 2004-
2009 se comprobó mediante un análisis de clasificación y construyéndo un
dendrograma por el método de agrupamiento por pares con la media aritmética
ponderada (UPGMA). Los grupos se identificaron con la prueba de perfiles de
similitud SIMPROF, sobre la base de 1000 permutaciones y 999 simulaciones
con α=0.05 (Clarke y Gorley, 2006). La matriz de similitud se calculó mediante el
uso del índice de Jaccard a partir de los datos de presencia/ausencia (p/a) de las
especies (Clarke y Gorley, 2006).
Se realizaron análisis de componentes principales (ACP) para conocer la
asociación existente, entre los sitios de muestreos y las variables abióticas
medidas antes y después del impacto de los huracanes. Se realizó un análisis de
escalamiento multidimensional no métrico a partir de la matriz de abundancia de
las especies, para conocer la similitud entre los sitios de muestreos, antes y
después del paso de los huracanes. Se determinó la existencia de diferencias
significativas entre los grupos formados mediante el análisis de similitud ANOSIM
97
a una vía (Clarke, 1993). En ambos análisis la matriz de similitud fue creada
mediante el uso del índice de similitud Bray-Curtis (Clarke y Gorley, 2006).
6.4.3- Resultados
6.4.3.1- Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009
La actividad ciclónica medida a través del índice de disipación de energía de los
huracanes (PDI, por sus siglas en inglés) en los periodos 1981-1985 y 2004-
2009, quedó registrada en la Figura 17
Figura 17. Variación anual del índice de disipación de energía de los huracanes (P.D.I) que afectaron directamente al golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y los años muestreados del periodo 2004-2009. Antes: Agosto de 2008, Después1: Octubre de 2008, Después2: Abril de 2009, Después3: Agosto de 2009.
En el periodo 1981-1985 la actividad ciclónica fue extremadamente baja (Baja
Actividad Ciclónica: BaC), mientras que para el periodo 2004-2009 fue alta (Alta
Actividad Ciclónica: AaC). En este último periodo el GB fue impactado de manera
directa por el paso del huracán Charley en el año 2004 y los huracanes Gustav
(finales de agosto) e Ike (principios de septiembre) en el 2008. De estos
huracanes el Charley y Gustav fueron los más potentes (fuerza 3 y 4
98
respectivamente) en la escala de huracanes Saffir-Simpson. Los años 2005,
2007 y 2009 no presentaron actividad ciclónica (Fig. 17).
Efecto de la actividad ciclónica en la diversidad taxonómica y funcional en los
periodos 1981-1985 y 2004-2009
Las asociaciones de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos ∆,
∆+ y Λ+ y el funcional (X+) con el PDI para los 29 años que abarcó éste estudio
mostraron diferentes patrones de respuestas (Figs. 18a y b) ante la actividad
ciclónica.
Anomalías positivas presentó ∆+ asociadas con anomalías negativas para Λ+ en
el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Sin embargo, éste patrón se invirtió
en 2008. Anomalías positivas presentaron ∆+ y Λ+ antes del impacto de los
huracanes Gustav e Ike (2008A) y una vez impactada la región ∆+ presentó la
más baja anomalía negativa (- 2.4) y Λ+ la más alta anomalía positiva (1.91) de
todo el periodo (Fig. 16a)
Para 2009 se observó un cambio en el patrón de respuesta de estos índices ante
la actividad ciclónica, la cual estuvo asociada con la presencia de anomalías
positivas en ∆+ y Λ+ a los siete meses del paso de los huracanes,
restableciéndose el patrón original (similar al del periodo 1981-1985) al año del
paso de estos eventos meteorológicos. (Fig 18a).
El patrón de respuesta de X+ ante el PDI, fue diferente al de los índices de
diversidad taxonómica. Se presentaron anomalías positivas en el periodo 1981-
1985 y 2005, 2007 y 2008, a los 36 días después del paso de los huracanes
(2008D1). Las anomalías negativas se observaron en 2008, antes del paso de
los huracanes (2008A) y en 2009, a los siete meses (2009D2) y un año (2009D3)
después del paso de los huracanes (Fig 18 b). La menor anomalía (-1.83) de
este índice se observó a los siete meses (2009D2) del paso de los huracanes por
el GB (Fig. 18b). Sin embargo, las variaciones observadas en éste índice durante
todo el periodo de estudio no fueron estadísticamente significativas (K-W= 8.78,
p=0.064).
99
Figura 18. Asociación de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos
Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] (a) y el funcional X+ (b) con la actividad ciclónica (PDI) de los
moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. A: antes del paso de los huracanes,D: después (D1: 36 días después del paso de los huracanes, D2: siete meses después del paso de los huracanes, D3: un año después del paso de los huracanes).
El análisis temporal de los embudos probabilísticos de ∆+ y Λ+ de los
ensamblajes de moluscos del GB, evidenció una clara separación entre los
periodos de BaC y AaC (Fig. 19). El 2008 presentó el valor más bajo y
significativo de ∆+ (81.60, p=0.042), y alto y significativo de Λ+ (346.20, p=0.003),
localizándose por debajo y por encima del límite probabilístico inferior de ∆+ (Fig.
19a) y superior de Λ+ (Fig. 19b), respectivamente.
100
Para 2009 el valor de Λ+, el cual fue significativo (274.89, p=0.046), cayo fuera y
por encima del límite superior de su embudo probabilístico. Los valores de
ambos índices para 2004, 2005 y 2007 y el periodo 1981-1985 cayeron dentro de
los límites de sus respectivos embudos probabilísticos (Fig.17) Los valores de ∆+
y Λ+, se pueden observar en la Tabla 7).
Figura 19. Relación de los valores de los índices Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con
la riqueza de especies de moluscos del golfo de Batabanó calculado en los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.
La diversidad funcional (X+) fue mayor en el periodo de baja actividad ciclónica
(79.10±2.35) y menor (73.92±1.91) en el de alta actividad ciclónica (Tabla 7).
101
Tabla 7. Valores de los índices ∆+, Λ+ y X+ de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC) y alta actividad ciclónica (AaC).
Actividad ciclónica Periodo/Años ∆+ Λ+ X+
BaC 1981-1985 86.96±1.12 234.24±20.31 79.10±2.35
AaC
2004-2009
2004 86.21 271.42 73.44
2005 86.88 255.95 76.34
2007 86.40 279.93 75.02
2008 81.60 346.20 73.61
2009 86.25 274.89 71.22
Promedio 85.46±1.2 285.68±31.3 73.92±1.91
El análisis espacial de los patrones de diversidad taxonómica de los ensamblajes
de moluscos del GB mostró evidencias que todos los sitios de muestreos del
periodo BaC (1981-1985) se localizaron dentro de los límites de los embudos
probabilísticos de ambos índices, por lo que no fueron estadísticamente
diferentes (Figs. 20a y b). Sin embargo el 37% de los sitios muestreados en el
periodo AaC (2004-2009) cayeron fuera, ya sea por debajo o por encima, de los
límites de los embudos probabilísticos de ambos índices (Figs. 20a y b). La
mayoría de los sitios que cayeron fuera de los contornos de los embudos
probabilísticos de ∆+ y Λ+ pertenecieron a 2004, 2008 y 2009. Además esos sitios
fueron localizados indistintamente en la zona I, II o III.
Las variaciones en los valores de X+ desde el punto de vista temporal y espacial
fueron analizadas en el acápite 6.3.3.4 para los años 2004, 2005 y 2007, los
cuales están dentro del periodo de AaC. Solo se adiciona en este acápite que las
variaciones observadas en las zona II y III del periodo de AaC (71.39±2.14 y
74.17±3.14 respectivamente), aunque presentaron valores menores a los
registrados en el periodo de BaC (81.95±1.04 y 78.31±1.25, respectivamente) no
se observaron diferencias significativas (K-W= 9.543, p= 0.07).
La estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos del GB para los
periodos de alta y baja actividad ciclónica quedó reflejada en la Figura 21, en la
102
que se observa con claridad la conformación de dos grupos bien definidos, que
se corresponden a los periodos de baja (1981-1985) y alta (2004-2009) actividad
ciclónica.
Figura 20. Relación de los valores del índice Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la
riqueza de especies de los sitios de muestreo de los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.
En el grupo constituido por los años del periodo de alta actividad ciclónica se
pudo observar como existe cierta separación entre ellos, conformándose un
grupo por 2008 y 2009. Sin embargo el análisis SIMPROF detectó que dentro de
ese grupo, existen diferencias estadísticamente significativas (Pi=4.23, p=0.04)
en sus estructuras comunitarias (Fig. 21). Un análisis de ANOSIM a una vía
demostró la existencia de diferencias significativas (ANOSIM: R=1, p=0.01) entre
los dos grupos formados.
103
Figura 21 Dendrograma y análisis SIMPROF de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de Baja actividad ciclónica (BaC: 1981-1985) y Alta actividad ciclónica (AaC: 2004-2009). Las líneas discontinúas en el grupo conformado con los años 2008-2009, son el resultado del análisis SIMPROF.
6.4.3.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre los ensamblajes de
moluscos
Caracterización ambiental antes y después del paso de los huracanes
En la Tabla 8 se muestran los valores promedios, máximos y mínimos de
temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) y en la Figura
22 el resultado de la comparación de las variables temperatura, salinidad y
turbidez antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el GB.
En los meses muestreados la temperatura del agua presentó un máximo de 32.9
ºC en agosto/2008 con un promedio de 31.7±0.90 ºC, mientras que el valor
mínimo (26.2 ºC) se registró en abril de 2009 (Tabla 8). Excepto agosto de 2008,
el resto de los meses muestreados presentaron valores bastante similares entre
la zona II y III del GB, con diferencias de temperatura de 0.3 a 0.8 ºC. Agosto de
104
2008 presentó temperaturas altas en la zona III, mostrando una diferencia de
1.5ºC con la zona II (Fig. 22a, Tabla 8).
Tabla 8. Valores promedios, máximos y mínimos de temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.
Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008/2009
Promedio 31.7 27.7 27.4 31.1 29.51 Desvest. (±) 0.90 0.58 0.59 0.51 0.65 Máx. 32.9 28.8 28.2 32.1 30.50 Mín. 30.5 26.8 26.2 30.4 28.48 Espacial Z ona II
Promedio 30.92 28,02 27.87 30.85 29.41 Desvest. (±) 0.31 0.45 0.24 0.27 0.32 Máx. 31.40 28.80 28.20 31.30 29.93 Mín. 30.50 27.50 27.60 30.60 29.05 Zona III Promedio 32.41 27.51 27.07 31.40 29.60 Desvest. (±) 0.59 0.60 0.55 0.54 0.57 Máx. 32.90 28.60 28.00 32.10 30.40 Mín. 31.30 26.80 26.20 30.40 28.68
El máximo de salinidad (41ups) se registró en agosto de 2008 y el mínimo
(34.5ups) en octubre de 2008. Los mayores valores de salinidad se registraron
en la zona II con un promedio de 38.08±0.97ups en la cual el 67% de sus sitios
de muestreo presentaron salinidades de 40ups en el mes de agosto de 2008
(Tabla 9).
Para los meses muestreados la turbidez presentó el menor promedio en agosto
de 2008 (1.23±0.59 FTU) y los registros del crucero de octubre de ese mismo
año, un mes después del paso de los huracanes Gustav (30 de agosto) y el Ike
(9 de septiembre), mostró el mayor promedio para el GB (6.85±4.46 FTU). El
mes de abril de 2009 presentó un promedio de 2.41±0.78 FTU (Tabla 10, Fig.
22c).
El valor máximo (17.6 FTU) correspondió a octubre de 2008, el cual fue
registrado en el sitio 54, cercano a la costa sur de la provincia de Pinar del Río
105
(noroeste del GB) cerca a Punta Capitana (Fig. 16). Los mínimos (0.53 FTU –
2.60 FTU) fueron hallados al este y sureste del GB (Tabla 10 y Fig. 22c).
Tabla 9. Valores promedios, máximos y mínimos de salinidad medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.
Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008/2009
Promedio 38,73 36,08 38,23 38,23 37,82 Desvest. (±) 1,60 1,20 0,99 0,81 1,15 Máx. 41,00 38,00 39,50 39,50 39,50 Mín. 36,00 34,50 36,50 37,00 36,00 Espacial Zona II Promedio 40 35 39,5 38,5 38,25 Desvest. (±) 40 37 39,5 37,5 38,50 Máx. 40 36 39 38 38,25 Mín. 40 37 39 38,5 38,63 Zona III Promedio 41 34,5 38,5 39 38,25 Desvest. (±) 38,5 35 39 39 37,88 Máx. 40 35,5 38 39 38,13 Mín. 36 35 37 39,5 36,88
Tabla 10. Valores promedios, máximos y mínimos de turbidez medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes. Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.
Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008-2009
Promedio 1,23 6,85 2,42 2,24 3,19 Desvest. (±) 0,59 4,46 0,78 0,98 1,70 Máx. 2,23 17,60 4,57 5,02 7,36 Mín. 0,53 2,60 1,64 1,04 1,45 Espacial Z ona II Promedio 1,30 10,32 2,38 2,55 4,14 Desvest. (±) 0,66 4,24 0,45 1,40 1,69 Máx. 2,23 17,60 2,84 5,02 6,92 Mín. 0,62 6,70 1,68 1,04 2,51 Zona III Promedio 1,17 3,89 2,46 1,98 2,37 Desvest. (±) 0,56 1,58 1,03 0,32 0,87 Máx. 2,03 6,60 4,57 2,41 3,90 Mín. 0,53 2,60 1,64 1,60 1,59
106
De forma general la zona II del GB presentó mayores valores de turbidez que la
zona III (Tabla 10).
Figura 22. Valores promedios de temperatura, salinidad y turbidez antes y después del paso (d/p) de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. A: antes (agosto de 2008), D1: 36 días d/p (octubre de 2008), D2: 7 meses d/p (abril de 2009), D3: 1 año d/p (agosto de 2009).
Variación del número de especies, índices de diversidades tradicionales,
taxonómicas y el funcional, antes y después del paso de los huracanes
Los análisis del número de especies (S) e índices de diversidad tradicionales,
taxonómicos y el funcional calculados antes y después del paso de los
huracanes se muestran en la Tabla 11.
En octubre de 2008 se presentó el valor más bajo en cuanto al número promedio
de especies (16±6.6). Valores similares en el número de especies se observaron
en agosto de 2008 y abril de 2009, mientras que en agosto de 2009 se observó
107
un ligero aumento. Sin embargo, para los índices de riqueza de especies de
Margalef, equidad de Pielou y diversidad de Shannon-Wiener los valores se
mantuvieron con muy poca variación entre sí y en algunos de los casos fueron
iguales (Tabla 11).
La riqueza de especies de Margalef (d) y la equidad (J´), fueron iguales en
agosto de 2008 y 2009 y para octubre de 2008 y abril de 2009 (Tabla 11). La
diversidad de Shannon para los meses estudiados se mantuvo en valores con
muy poca variación entre ellos (Tabla 11).
Los índices de diversidad taxonómica mostraron variaciones en sus valores,
observándose una disminución en los índices ∆, ∆*, ∆+ y un aumento del índice
Λ+ en octubre de 2008 (Tabla 11). En el mes de abril de 2009 se observó que ∆
mantuvo un valor muy similar (70. 6) al obtenido (70.4) en octubre de 2008,
mientras que. ∆* y ∆+ aumentaron sus valores a partir del mes de abril de 2009 al
compararlos con los obtenidos en octubre de 2008. Una situación similar, pero de
manera contraria, se observó para Λ+, dado a que sus valores a partir de octubre
de 2008 comenzaron a disminuir (Tabla 11).
De todos estos índices solo fueron detectadas diferencias significativas en ∆*, ∆+
y Λ+ entre el antes y después del paso de los huracanes (Tabla 11).
La diversidad funcional (X+) se caracterizó por tener el mayor valor (74.4±10.2) en
octubre de 2008, a 36 días después del paso de los huracanes y menor valor
(68.8) en abril de 2009, a siete meses después del paso de estos eventos
meteorológicos. Un aumento de X+ (73.8) se observó en agosto de 2009, al año
del paso de los huracanes, siendo superior al calculado antes del paso de estos
eventos (Tabla 11).
El análisis espacial del impacto de los huracanes sobre los patrones
estructurales de los ensamblajes de moluscos del GB, tomando como referencia
∆+ y Λ+ y la abundancia de las especies de moluscos por sitio de muestreo,
quedó reflejado en las Figuras 23 y 24, respectivamente.
108
Tabla 11. Valores promedios de la riqueza de especies, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y funcional de la malacofauna de fondos blandos del golfo de Batabanó medidos en los meses muestreados antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike.
Índices Agosto/2008
Antes p/h Octubre/2008 36 días p/h
Abril/2009 7 meses p/h
Agosto/2009 1 año p/h K-W P
S 18±5.4 16±6.6 18±5.0 19±4.4 3.26 0.350
d 4.0±4.0 3.8±1.3 3.8±1.2 4.2±1.0 0.81 0.842
J' 0.8±0.8 0.7±0.2 0.7±0.2 0.8±0.2 0.88 0.825
H'(loge) 2.5±2.3 2.0±0.7 2.1±0.7 2.3±0.5 1.24 0.746
∆ 78.0±5.6 70.4±18.8 70.6±23.5 71.1±15.5 6.23 0.093
∆* 86.2±4.4 72.4±10.3 82.3±8.5 83.4±4.6 7.61 0.048
∆+ 86.7±0.9 68.5±4.8 83.9±3.2 84.6±2.2 8.64 0.040
Λ+ 299.6±23.2 368.2±16.41 319.7±93.9 285.7±64.2 9.83 0.031
X+ 72.8±11.9 74.4±10.2 68.8±13.6 73.8±10.9 5.94 0.111 Nota: S: número (riqueza) de especies,d: índice de riqueza de Margalef, J: índice de equidad de Pielou, H: diversidad de Shannon-Wiener (loge), ∆: Diversidad taxonómica, ∆*: Distinción taxonómica, ∆+: Distinción taxonómica promedio, Λ+: Variación en la distinción taxonómica, X+: Distintividad funcional promedio, p/h: paso de huracanes.
Para ∆+ y Λ+, 13 y ocho sitios de muestreos cayeron fuera de los límites de sus
embudos probabilístico respectivamente (Figs. 23a y b). De los 13 sitios el 62A
(antes del paso de los huracanes) cayó por encima y fuera del límite superior del
embudo probabilístico de ∆+. Siete sitios (52D1, 53D1, 54D1, 55D1, 60D1, 61D1,
64D1) de octubre de 2008 (36 días después del paso de los huracanes Gustav e
Ike), tres (60D2, 61D2, 62D2) de abril (siete meses después del paso de los
huracanes) y dos (52D3, 60D3) de agosto de 2009 (un año después del paso de
los huracanes) cayeron fuera de los contornos del embudo probabilístico de ∆+
(Fig. 23a).
De los siete sitios de octubre de 2008, seis (52D1, 53D1, 54D1, 55D1, 60D1,
61D1) se localizaron por debajo y fuera del límite inferior, mientras que uno
(64D1) se localizó por encima y fuera del límite superior del embudo
probabilístico de este índice. Para Λ+ tres sitios (52D1, 54D1, 60D1) de octubre
de 2008, dos (60D2, 61D2) de abril y tres (56D3, 60D3, 62D3) de agosto de 2009
fueron localizados fuera del contorno superior de su embudo probabilístico (Fig.
23b).
109
Figura 23. Relación de los valores de Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la riqueza
de especies antes (A) y después (D1, D2 y D3) del paso de los huracanes Gustav e Ike del año 2008. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.
En el ordenamiento multidimensional no métrico (Fig. 24), se observó una clara
separación entre los sitios muestreados antes (A) y después de 36 días del paso
de los huracanes (D1).
Después de siete meses (D2) y un año (D3) del paso de estos eventos, no se
define una buena separación de los sitios de muestreos (Fig. 24).
El análisis ANOSIM por pares usando como factores el antes y después del paso
de los huracanes mostró diferencias significativas en la estructura comunitaria de
los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB antes y después del
paso de estos eventos (ver Tabla 12)
110
Figura 24. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.
Tabla 12. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Bray-Curtis. (R(global)= 0,195, p= 0,1%)
Grupos
Estadístico
R
Nivel de
Significancia
(%)
Permutaciones
No.>=
Observado Posibles Actuales
Antes, D1 0.397 0.1 5200300 999 0
Antes, D2 0.227 0.1 5200300 999 0
Antes, D3 0.228 0.1 5200300 999 0
D1,D2 0.254 0.1 5200312 999 0
D1,D3 0.103 1.8 5600200 999 17
D2,D3 -0.001 44.3 5400210 999 442
Nota: Antes: Agosto de 2008, Después: D1: Octubre de 2008 (36 días p/h), D2: Abril de 2009 (siete meses p/h), D3: Agosto de 2009 (un año p/h), p/h: paso de los huracanes.
El valor negativo de R en la comparación de D2,D3 indicó la existencia de
diferencias significativas en la estructura comunitaria de los moluscos en abril y
111
agosto de 2009, pero no entre ellos.
El análisis de componentes principales (ACP) mostró las asociaciones entre las
variables ambientales, el número de especies y los índices de diversidad
tradicionales, taxonómicos y el funcional de los ensamblajes de moluscos del GB
antes y después del paso de los huracanes (Fig. 25).
La varianza explicada por los dos componentes principales en los análisis
realizados para el número de especies y los índices de diversidad tradicionales,
taxonómicos y el funcional fue de 68.8%, 60.8% y 76.2%, respectivamente (Figs.
25a, b y c). El número de especies (S) y los tres índices de diversidad
tradicionales (H´, d y J´) se relacionaron negativamente con las tres variables
ambientales, sin embargo la mayoría de los sitios muestreados después del paso
de los huracanes se localizaron en el vector de turbidez (Fig. 25a). Los sitios
muestreados antes del paso de los huracanes se localizaron en los vectores de
salinidad y temperatura (Fig. 25a)
112
Figura 25. Análisis de componentes principales (ACP) mostrando las relaciones entre las variables ambientales, la riqueza de especie (S), los índices de diversidad clásicos (H´, d
y J´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y funcional (X+) como medida de la estructura
comunitaria de los ensamblajes de moluscos. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.
Los índices taxonómicos mostraron cierta diferencia en sus relaciones con las
variables ambientales: ∆, ∆* se relacionaron negativamente con la turbidez y la
salinidad, Λ+ con la salinidad y la temperatura y ∆+ con la turbidez y la
temperatura (Fig. 25b). Para este caso, la mayoría de los sitios muestreados a
los 36 días después del paso de los huracanes se localizaron en el vector de
turbidez, mientras que en el vector de salinidad y temperatura se localizaron los
sitios muestreados antes del paso de estos eventos y en una posición intermedia
los muestreados siete meses después (Fig. 25b). La X+ se relacionó
negativamente con las tres variables ambientales, similar al número de especies
y los índices de diversidad tradicionales, con la diferencia de que hubo una
113
separación más clara entre los sitios muestreados antes y después del paso de
los huracanes, así como una separación de los sitios muestreados después del
paso de los huracanes (Fig. 25c). Los sitios analizados antes y después de un
año del paso de estos eventos se ubicaron en el vector de temperatura y
salinidad, muchos de los cuales se asociaron al vector de X+. Sin embargo, en el
vector de turbidez se localizaron los sitios muestreados a 36 días y siete meses
después del paso de los huracanes (Fig. 25c).
El análisis BIOENV para conocer cual variable o combinación de estas fueron las
que correlacionaron con mayor fuerza en la variación de los valores de los
índices dio como resultado que para el número de especies, conjuntamente con
los índices de diversidad tradicionales y el funcional, la salinidad fue la de mayor
importancia en la variación observada con coeficientes ρw= 0.146 y ρw= 0.564
respectivamente.
Para los índices taxonómicos las tres variables (temperatura, salinidad y
turbidez) estudiadas, tuvieron la misma importancia en las variaciones
observadas ρw= 0.632. Aunque dichas variables influyeron de forma diferente en
cada índice taxonómico.
6.4.4- Discusión
6.4.4.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009
El PDI, está fuertemente correlacionado con la temperatura superficial del mar
(TSM; Emanuel, 2007) y estudios recientes en los cuales se han incorporado en
modelos matemáticos la TSM del Atlántico Tropical y de la zona Tropical
Mundial, han sido buenos predictores del número de huracanes en una
temporada (Vecchi et al., 2011). En este contexto, las altas temperaturas
medidas en las aguas del GB en el periodo analizado apoyan lo planteado por
esos autores.
La actividad ciclónica (PDI) es controlada por procesos de variabilidad interanual,
decadal y multidecadal (p.e eventos ENOS (Chu, 2004), oscilación multidecadal
114
del Atlántico (AMO; Vimont y Kossin, 2007). En este sentido, el hecho de
haberse observado actividad ciclónica en los años 2004 y 2008 en éste periodo
de estudio y no en los años 2005, 2007 y 2009, se justifica por la dinámica de
estos procesos.
Los resultados registrados en esta variable (PDI) en el presente estudio fue
similar al documentado por Puga et al. (2013) y Alzugaray (2015), los que
demostraron en sus estudios un aumento de dicha actividad con el paso del
tiempo, así como de su intensidad y frecuencia.
6.4.4.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los
ensamblajes de moluscos.
Caracterización ambiental antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike
Armenteros et al. (2008), afirmaron que los cambios temporales más
significativos sobre las variables abióticas que caracterizan el medio marino en
los mares tropicales ocurren casi siempre bajo los efectos de eventos
meteorológicos extremos (huracanes o frentes fríos) y no directamente por los
cambios estacionales (estación de seca o lluvia).
Los altos valores de temperatura en agosto de 2008 (antes del paso de los
huracanes) (Fig. 22a, Tabla 10) se correspondieron con los típicos de la época
de lluvia y sobre todo en el verano (junio-agosto). Sin embargo, si se compara
con los valores registrados en ese mismo mes, pero de 2009, se evidencian
valores ligeramente superiores (Tabla 10). En concordancia fueron registrados
los más altos valores de salinidad (Tabla 11, Fig. 22b) y los más bajos de
turbidez (Tabla 12, Fig. 22c), invirtiéndose esta situación una vez del paso de los
huracanes por la región.
Las variaciones de temperatura, salinidad y turbidez pueden explicarse por las
condiciones meteorológicas que dominaron antes y después del impacto de los
huracanes. La alternancia de periodos secos (años 2004 y 2009) y lluviosos
(2005, 2007 y 2008), conjuntamente con altas temperaturas del aire, baja
nubosidad y bajas velocidades de los vientos con bastante frecuencia de calmas,
115
pudieron haber incidido en los valores altos de temperatura del agua, salinidades
con valores entre 38ups y 40ups y el valor más bajo de turbidez antes del paso
de los huracanes por el GB.
Respecto a los periodos lluviosos, cabe resaltar que la distribución de la cantidad
de lluvias no fue igual dentro de cada año, ni en la zona norte y sur del GB,
existiendo un mayor déficit de lluvias en su zona sur (Betanzos et al., 2009).
Después del impacto del huracán Gustav (agosto de 2008), el cambio de las
condiciones meteorológicas dominadas por intensas precipitaciones (acumulado
mensual de 200 mm) y el alto valor promedio de la velocidad del viento (10.75
km/h), ambas variables por encima del histórico (Betanzos et al, 2009), afectaron
la hidrología de las aguas de septiembre (no muestreado), además de
adicionarse los efectos del huracán Ike, que afectó al golfo en este mismo mes.
El impacto provocado por el efecto aditivo de estos dos eventos extremos
debieron cambiar toda la dinámica de las aguas del GB; ya que según Pérez et
al. (2005), el efecto del paso del huracán Iván (categoría 5 escala de huracanes
Saffir Simpson) por las aguas oceánicas al sur de Cuba, generaron pérdida de
calor del mar, descenso de la temperatura y la salinidad del agua, profundización
de la capa de mezcla, elevación del nivel del mar y sobre todo alteración del
régimen de corrientes, la cual puede demorar hasta un mes en restablecerse. En
este contexto, es de esperar que la combinación de intensas lluvias (acumulado
mensual de 200 mm) y vientos incidieron en la baja salinidad (36.1±1.20ups) y la
elevada turbidez con valores extremos (17.6 FTU) medidos en octubre de 2008,
a solo 36 días del paso de estos eventos por el GB.
La temperatura del agua en octubre de 2008 (36 días después del paso de los
huracanes) estuvo en correspondencia con valores registrados en época de
lluvia al compararlos con los registrados por Emilson y Tápanes (1971) y Lluis-
Riera (1972).
En el crucero de abril de 2009 (siete meses después del paso de los huracanes)
la temperatura del agua, al igual que para octubre de 2008, estuvo en
correspondencia con valores registrados en época de lluvia. Sin embargo, la
poca lluvia (44.6mm) reportada en éste mes debe haber incidido en el alto valor
116
de salinidad, algo similar al de agosto de 2008, antes del paso de los huracanes
(Tabla 8).
El elevado valor de turbidez registrado en octubre de 2008, se debió, más que a
la lluvia, a la presencia de vientos superiores a 10 km/h con un promedio
mensual de 14,8±1.7 km/h, superior al de los meses estudiados (agosto de 2008:
10.75±1.85 km/h, octubre de 2008: 8.8±1.5 km/h, agosto de 2009: 9.67±1.02
km/h) (Betanzos et al., 2009).
De las variables estudiadas, la turbidez fue la que presentó una variación
importante después del paso de los huracanes. Esta variable depende en mayor
o menor medida de la presencia en la columna de agua de microalgas, exceso
de nutrientes, sedimento suspendido en la columna de agua, vientos fuertes y
sostenidos que generen resuspensión y turbulencia y lluvias intensas que
incrementan los escurrimientos terrígenos. Cada uno de estos factores naturales
se hace presente y se agudizan ante el paso de estos eventos extremos, sobre
todo en áreas de tan poca profundidad como las que se presentaron en el GB.
(Betanzos et al., 2009)
La mayor presencia de turbidez encontrada en la zona II del GB en octubre de
2008 (Tabla 10), está asociada con varios factores: 1) al tipo de fondo
predominante (fango-arenoso y fangoso) y a los escurrimientos terrígenos que se
vierten en esta zona, dado a la cantidad de ríos que desembocan en su costa
norte; 2) al esquema predominante (hacia el oeste) de las corrientes marinas
(Emilson y Tápanes, 1971 y Blázquez et al., 1988 en: Pérez et al., 2003) y 3) a la
trayectoria seguida por los huracanes Gustav, al penetrar por el sur - sureste de
la Isla de la Juventud con rumbo norte – noroeste, e Ike que penetró por el este
del GB, con rumbo oeste – noroeste (Fig. 16). Por otra parte, en casi toda la zona
litoral costera al sur de Pinar del Río (noroeste del GB) se han reportado
históricamente zonas con alta turbidez (García et al., 1993; Piñeiro, 2004, 2006 y
Piñeiro et al., 2006) las que coinciden con áreas de fondos fangoso, sin o con
escasa vegetación (Cerdeira et al., 2008).
De forma general se puede resumir, que un mes después del paso de los
huracanes Gustav e IKe por el GB, excepto la turbidez, el resto de las variables
117
hidrológicas estudiadas presentaron valores acorde a su ciclo estacional y en
correspondencia con las características climáticas presentes. Las bajas
profundidades y la capacidad de desplazamiento de las aguas de este a oeste en
aproximadamente 30 días (Emilson y Tápanes, 1971), permiten una pronta
modificación y renovación de las mismas. Las afectaciones que hayan sufrido los
pastos marinos y las consecuencias en la dinámica y composición de los
sedimentos, a mediano y largo plazo, por la transformación de la topografía en
algunas áreas, pudieron provocar escenarios locales de alta turbidez ante
situaciones meteorológicas moderadas.
Efecto de los huracanes sobre el número de especies y los índices de diversidad
tradicionales
El que no se hayan detectado diferencias significativas en el número de especies
y los índices de diversidad tradicionales antes y después del impacto de los
huracanes (Tabla 11), pudo ser debido a una redistribución de las especies por el
GB, más que a una exclusión de estas. Sin embargo, dicha redistribución,
aunque tuvo implícita alguna pérdida de especies, no se reflejó significativamente
en los índices de diversidad tradicionales, pero si se observó en las categorías
supra específicas que caracterizaron sus relaciones taxonómicas (Tabla 11).
Un caso similar, aunque en otro contexto, al observado en éste trabajo se
registró en el Océano del Norte en Inglaterra (North Sea Task Force, 1993, citado
por Warwick y Clarke, 2001), cuando al realizar un estudio para conocer la
calidad ambiental de esta región, mediante el análisis del macrobentos, se
detectó el decrecimiento de ciertos taxones superiores a expensas de otros, en
respuesta a los efectos combinados de la variabilidad natural con ciertas
presiones antropogénicas. Esto indicó que los cambios ocurridos en la
biodiversidad se revelaron con más eficacia a nivel de las categorías supra
específicas que a nivel de especie (Warwick y Clarke, 2001).
Algunas especies de moluscos, las cuales son conocidas como “especies
flotadoras”, están equipadas con estructuras que les permite flotar en la columna
118
de agua (Armonies, 1992, 2000). Según este autor los moluscos pueden ser
resuspendidos en la columna de agua por la acción de los vientos y el oleaje
producido por los huracanes. Estos moluscos pueden flotar y mantenerse a la
deriva en la columna de agua de un lugar a otro y una vez que cesa este efecto
retornan al sedimento, trayendo consigo cambios en sus patrones comunitarios
espaciales, después del impacto del huracán. En este contexto, cabe esperar
que quizás, uno de los efectos de estos huracanes sobre los ensamblajes de
moluscos en el GB, haya sido redistribuir las especies a escala espacial.
Además de lo anterior, la presencia de cierta heterogeneidad de hábitats
bénticos de fondos blandos y la extensa área que ocupa el GB (Cerdeira et al.,
2008), combinada con su geomorfología, pudieron hacer posible que ciertas
zonas brindarán refugios o protección a los organismos bentónicos.
Capetillo et al. (2011), al realizar una evaluación de la variación de la densidad a
escala espacial y temporal del erizo de mar Lytechinus variegatus en el GB,
encontraron diferencias significativas a escala espacial y concluyeron que ese
resultado fue debido a la heterogeneidad de los hábitats bénticos del GB,
combinado con el efecto de los huracanes Gustav e Ike. Una situación similar
pudo haber sucedido con las especies de moluscos del GB.
Efecto de los huracanes sobre la diversidad taxonómica
La disminución de la riqueza de órdenes, familias, géneros y especies en el
periodo de AaC (periodo 2004-2009, ver Tabla 3), es también un resultado de los
efectos ocasionados por el aumento de la actividad ciclónica que ha afectado al
GB. Esta actividad se ha caracterizado por un aumento en la frecuencia e
intensidad de los huracanes (Fig. 17), situación que ha sido documentada para la
plataforma y mares adyacentes de Cuba (Puga et al., 2010, 2013; Alzugaray,
2015), así como para toda la región del Caribe en los últimos 30 años (IPCC,
2007).
La actividad ciclónica (PDI), afectó negativamente a la diversidad taxonómica (∆+
y Λ+) en el periodo 2004-2009 y no en el de 1981-1985. Sin embargo, el nivel de
119
afectación de esta variable en la diversidad taxonómica no fue igual en los años
que fueron afectados por los huracanes (Fig. 18a).
La diversidad taxonómica fue afectada negativamente en 2008 y no en 2004,
cuyo patrón taxonómico fue similar al observado en el periodo 1981-1985 y en
2005 y 2007 del periodo 2004-2009. Dicho escenario se justifica por la diferencia
en cuanto a la frecuencia (un huracán en el 2004 vs dos en el 2008) e intensidad
(fuerza 3 en el 2004 vs fuerza 4 y 2 en el 2008) de los huracanes que impactaron
al GB ese año, con respecto al 2008.
El no haberse afectado significativamente la estructura taxonómica de los
ensamblajes de moluscos del año 2004 permite formular varias ideas: 1) el
efecto de los huracanes está en dependencia de su frecuencia de aparición e
intensidad, más que su aparición en una zona determinada, 2) las condiciones
ambientales en las que se encuentra la zona en el momento que es afectada por
el huracán, así como sus características geomorfológicas, 3) al grupo o grupos
de organismos que se utilicen para medir el efecto de los huracanes y 4) el
tiempo transcurrido en la toma de muestras de campo, una vez que fue
impactada la zona por estos eventos.
En este contexto, la ubicación de 2004 muy próximo al límite probabilístico
inferior de la distribución esperada de ∆+ (Fig. 19a) permite suponer, que en el
momento en el cual se tomaron las muestras de campo (que para el caso que
ocupa se realizó a los dos meses del paso de los huracanes) una vez de haber
sido la zona impactada por el huracán Charley, los ensambles de moluscos ya se
habían restablecido de su impacto.
Salazar-Vallejo (2002), resumió algunos de los efectos de los huracanes sobre la
biodiversidad costera tropical, tomando como base los trabajos donde se referían
a la biota arrecifal, macroalgas, pastos marinos, esponjas, fauna móvil (p.e
peces) y bentónica. Del mismo se puede concluir que los huracanes pueden dar
efectos negativos o positivos en dependencia a: 1) su intensidad y frecuencia de
aparición, 2) el estado pre huracán en la cual se encuentra la zona (p.e. nivel de
contaminación, número y tipo de fuentes contaminantes y de actividades
humanas) y 3) en dependencia del grupo de organismos, sobre el cual se realicé
120
la evaluación (p.e, memoria del grupo ante éste tipo de disturbio natural, historia
de vida).
Para 2008, antes del paso de los huracanes la estructura taxonómica de los
moluscos fue diferente a la de 2004, 2005 y 2007 y el periodo 1981-1985. Este
hecho se explica por las condiciones ambientales que prevalecieron antes del
paso de los huracanes, las que se caracterizaron por altas temperaturas y
salinidades. Los altos valores de esas variables pudieron inducir un desequilibrio
en el árbol taxonómico de los moluscos, dado a que algunas especies no
pudieron tolerar esas condiciones, prevaleciendo las menos vulnerables.
A los 36 días del paso de los huracanes el patrón taxonómico fue totalmente
diferente al observado antes del paso de estos eventos, caracterizándose por
una disminución de categorías taxonómicas superiores y en un desequilibrio en
su árbol taxonómico (Fig. 18a). A los siete meses la estructura taxonómica fue
diferente a la observada antes y después de 36 días del paso de los huracanes,
dado a que las condiciones ambientales impuestas por la incidencia de estos
eventos aún permanecieron. La presencia de una turbidez mayor a la registrada
antes del paso de los huracanes y una salinidad de 38ups, pudieron ser las
causas de la estructura taxonómica observada. Pasado un año del paso de los
huracanes se pudo observar una estructura taxonómica algo similar a la
observada en 2004, 2005 y 2007 y al periodo 1981-1985, debido al
restablecimiento de las condiciones ambientales pre huracán.
Los índices ∆+ y Λ+ detectaron cambios significativos en la estructura taxonómica
de los moluscos de fondos blandos de esta región a escala temporal (Fig. 19),
así como antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el GB
(Tabla 11).
La distribución probabilística de ambos índices (Figs. 19a y b) indicaron una clara
separación de las estructuras taxonómicos de los ensamblajes de moluscos de
ambos periodos, siendo estas significativas, debido a las variaciones observadas
en el periodo de AaC.
Este periodo (AaC) se caracterizó por el paso de tres huracanes (Charley,
Gustav e Ike) (Fig. 16) que afectaron directamente al golfo, situación que generó
121
cierto nivel de inestabilidad ambiental en el GB, la cual indujo los cambios
observados en los patrones taxonómicos de las comunidades de moluscos en
2008 y 2009. En tal sentido, disturbios en el medio físico (Acker et al., 2004;
Guerra et al., 2005) y biológicos (Hidalgo y Areces, 2009) han sido reportados en
la región, los cuales han sido inducidos, en parte, por la acción de los huracanes.
Para el periodo de BaC (1981-1985) los valores de ∆+ y Λ+ cayeron dentro de los
límites de sus túneles probabilísticos (Figs. 19a y b) evidenciando que el patrón
taxonómico de los moluscos en éste periodo no varió en los 29 años que
abarcaron ambos periodos. Además el valor similar de ∆+ (86.96±1.12) y próximo
de Λ+ (234.24±20.31) a los valores esperados de ∆+ (87.20±1.05) y Λ+
(240±19.12), dan muestras de la elevada estabilidad del patrón taxonómico de
los ensamblajes de moluscos de este periodo, debido a la muy baja actividad
ciclónica que prevaleció en el mismo. Sin embargo, no se descarta la incidencia
de otras variables ambientales, así como la baja actividad antropogénica en la
región en aquellos años. En este contexto, Puga et al (2013) plantearon que
además de haberse caracterizado la década de los años 80s con baja actividad
ciclónica, la actividad antropogénica no indujo cambios significativos en la calidad
de los ecosistemas del GB, dado a su poco desarrollo en la región en ese
periodo.
El más bajo y significativo valor (81.60, p=0,04) de ∆+ y el más alto y significativo
(346.20, p=0,02) de Λ+ en 2008, indicó pérdidas de categorías taxonómicas
superiores de los ensamblajes de moluscos, así como una baja equitatividad en
sus árboles taxonómicos, debido esto último a la existencia de una distribución
poco homogénea de las especies en el árbol taxonómico que resultó después del
impacto de los huracanes.
Un análisis detallado de la composición taxonómica de las comunidades de
moluscos de ambos periodos, dio como resultado que la clase de los
gasterópodos fue la más afectada en el periodo de AaC, debido a una reducción
de 20 géneros (BaC: 65 vs AaC: 45) y 27 especies (BaC: 80 vs AaC: 53) al
compararla con el periodo de BaC. Este resultado es similar al obtenido por
Brown y Daniel (2010) quien al estudiar el efecto inducido por el huracán Katrina
122
sobre el ensamblaje de moluscos en Rio Perla, Louisiana, registraron una
reducción entre 23 y 29 especies.
Warwick y Clarke (1995, 1998), Clarke y Warwick (2001) y Mouillot et al. (2005)
demostraron que ∆+ fue sensible para detectar impactos inducidos por disturbios
naturales como son las fluctuaciones de salinidad en estuarios y lagunas
costeras y por otra parte comprobaron que Λ+ puede ser usado como un mejor
indicador de niveles de eutrofización. Esto sugiere la posibilidad de que estos
índices pueden ser capaces de detectar los efectos inducidos por eventos
naturales, hecho que quedó demostrado en el presente estudio.
Las diferencias significativas halladas en ∆*, ∆+ y Λ+ después del paso de los
huracanes fueron debidas a la pérdida de categorías taxonómicas superiores y a
una baja equitatividad en el árbol taxonómico, dado a una distribución poco
homogénea de las especies en las diferentes categorías supra específicas que
quedaron después del impacto de estos eventos.
Una correlación de Spearman (rs) dio como resultado una correlación negativa y
significativa de ∆* (rs= - 0.53, p=0.045), ∆+ (rs= - 0.62, p=0.04) y positiva y
significativa de Λ+ (rs= 0.83, p=0.03) con el PDI. Este resultado mostró evidencias
que estos índices son capaces de detectar de forma más efectiva los efectos
inducidos por estos eventos meteorológicos.
Los efectos de los huracanes sobre la estructura taxonómica de los moluscos
fueron a nivel de familias, géneros y especies. Las familias y los géneros
afectados fueron los conformados por pocas especies, las cuales fueron
sensibles ante los diferentes efectos de estos eventos meteorológicos. Este
efecto fue más evidente en la clase Gastropoda, debido a que la mayoría de los
integrantes de éste grupo son epifaunales.
Dobbs y Vozarik (1983) y Posey et al. (1996) al analizar el efecto inmediato que
sobre los organismos del bentos tuvieron las tormentas tropicales, concluyeron
que los efectos de estos eventos meteorológicos estuvieron más restringidos a la
fauna que vive en la superficie y subsuperficie (epifauna y semi infauna) las
cuales son fácilmente resuspendidas en la columna de agua y transportados a
otros lugares.
123
Para 2009 el valor de Λ+ fue más alto y significativo (Λ+: 274.84, p=0.03) que el
de 2004 (Fig. 19b), lo que significó que el árbol taxonómico de los ensamblajes
de moluscos fue menos equitativo. Sin embargo al no haber sido la región
impactada por los huracanes, induce a pensar que esa situación fue debida a
que el efecto ocasionado por el paso de los huracanes en 2008, aún permanecía
y no se habían recuperado totalmente las comunidades de moluscos en el
momento de realizar el muestreo.
Desde el punto de vista espacial la estructura taxonómica de los ensamblajes de
moluscos en el periodo de BaC, no presentó variaciones significativas a
diferencia del periodo de AaC, en el cual las variaciones observadas fueron
debidas al efecto de los huracanes (Fig. 20).
La existencia de dos grupos bien formados con estructuras comunitarias
diferentes, uno conformado por las comunidades de moluscos del periodo de
BaC y otro por la de AaC (Fig. 21), fueron evidencias de que las condiciones
ambientales en ambos periodos fueron totalmente diferentes. Sin embargo, la
separación observada entre los años muestreados en el periodo de AaC
pudieron deberse a las diferentes condiciones ambientales interanuales, las que
se caracterizaron por el impacto de huracanes en 2004 y 2008.
En este contexto, el análisis SIMPROF, señaló a 2008 y 2009 como un grupo con
cierta independencia dentro del periodo de AaC, lo cual se debe al impacto de
los huracanes en 2008, cuyos efectos fueron observados a principios de 2009.
Resultado similar fue observado con el escalado multidimensional no métrico
(Fig. 24), en el cual quedó demostrado que la estructura comunitaria de los
moluscos fue diferente significativamente (Tabla 12) antes y después del paso de
los huracanes, lo que corrobora los resultados obtenidos por los índices de
diversidad taxonómica.
Efecto de los huracanes sobre la diversidad funcional
La diversidad funcional (X+), al igual que la diversidad taxonómica, fue afectada
solamente en 2008, sin embargo estos efectos no se observarón en el período
124
1981-1985, ni en 2005 y 2007 del período de AaC (2004-2009) (Fig. 18b). Con
respecto al periodo 1981-1985, dada su baja actividad ciclónica, explica el por
qué no hubo efectos negativos en su diversidad funcional, la cual se caracterizó
por una cierta redundancia funcional. Para el caso de 2005 y 2007, esta situación
se debió a que el GB no fue afectado por el paso de huracanes. Para 2004 la X+
fue afectada por la combinación de los efectos causados por el paso del huracán
Charley (fuerza 3) y a las condiciones ambientales que prevalecieron en el GB,
haciendo especial referencia a los sitios localizados en o próximos al litoral de la
costa norte del GB. En este sentido, del 37% de los sitios que fueron afectados
por el paso de los huracanes (Fig. 20), los que tuvieron los valores más bajos de
X+ (Anexo 6A) se ubicaron en la zona I, cuyas condiciones ambientales han sido
descritas. También se añade que en esta zona se registraron los menores
valores de todos los índices de diversidad utilizados en éste estudio.
El que se hallan registrado afectaciones en X+ antes del paso de los huracanes
Gustav e Ike, en 2008 (2008A, Fig. 18b), se debió a las condiciones ambientales
que existieron antes del paso de los huracanes, las cuales fueron expuestas con
anterioridad. La existencia de elevada temperatura y salinidad en las aguas del
GB antes del paso de los huracanes, debieron haber ejercido cierto efecto en la
selección de aquellas especies cuyas tolerancias fisiológicas al estrés térmico y
salino fueron altas. Sin embargo, a través de los rasgos funcionales analizados
en este estudio, no se pudo definir cuales rasgos pudieron ser los seleccionados
por estas variables en tan corto periodo de tiempo.
El aumento del valor de X+ después del paso de los huracanes (Tabla 11) fue
debido a una elevada similitud de los rasgos funcionales entre las especies que
pudieron resistir los efectos de los huracanes.
La diversidad de rasgos funcionales de los moluscos a los 36 días del paso de
los huracanes fue el reflejo del fuerte impacto ocasionado por estos eventos en el
GB. Las fuertes corrientes y oleajes generados por estos fenómenos naturales,
pueden arrastrar y transportar a los sedimentos superficiales de un lado a otro
causando alta mortandad y redistribución de las especies bentónicas (Rees et
al., 1977; Yeo y Risk, 1979). Drásticas reducciones en la salinidad y oxígeno
125
disuelto han traído consigo la mortandad de muchas especies, resultando en un
aumento de especies oportunistas (Boesch et al., 1976). Las fuertes
precipitaciones pueden inducir cambios drásticos en las características físicas-
químicas del agua, así como el aumento de altas concentraciones de nutrientes y
material disuelto pueden aumentar la turbidez del agua, trayendo consigo
procesos de eutrofización (Herbeck et al., 2011)
Todos esos efectos causados por los huracanes deben haber incidido como
filtros ambientales, cuyo resultado fue la selección de determinadas especies con
rasgos funcionales comunes, capaces de dar respuesta a esos efectos. El
aumento del valor de X+ a los 36 días del paso de los huracanes da fe de lo
planteado con anterioridad. Los rasgos funcionales que dominaron la estructura
funcional fueron: los infaunales, concha mediana, suspensívoros y comedores de
depósitos suspensívoros, comedores de depósitos orgánicos y carnívoros-
carroñeros.
Este resultado fue similar al obtenido por Hughes et al. (2009) quienes
registraron un mayor porcentaje de individuos comedores de depósitos
superficiales cuando analizaron los efectos ocasionados por el huracán Isabel
sobre el bentos al este de Virginia (EEUU). También son similares a los
encontrados por Hua et al. (2010), los que reportaron un aumento, aunque no
significativo, de organismos comedores de depósitos orgánicos y carnívoros, al
analizar los efectos post huracán del Tyfon Soudelor sobre la comunidad de
nematodos en el Mar este de China.
El valor bajo de X+ registrado a los siete meses después del paso de los
huracanes fue debido a la disminución de la dominancia de los rasgos
funcionales que prevalecieron a los 36 días después del paso de los huracanes
(Anexo 9). Lo anterior pudo deberse a que el efecto de los huracanes liberó
“nichos” que estaban ocupados por otras especies, los cuales fueron
aprovechados por los moluscos. Esto les permitió tener una mayor accesibilidad
a los recursos (hábitat, alimentos, sustrato) de tal forma que favoreció el
asentamiento y desarrollo de especies con rasgos funcionales que
126
numéricamente no eran dominantes, trayendo consigo una mayor diversidad de
rasgos funcionales.
Para al año del paso de los huracanes se observó que los ensamblajes de
moluscos tienden a recuperar la estructura funcional que tenían antes del
impacto de los huracanes, ya que las condiciones ambientales son más
parecidas a las registradas antes del paso de los huracanes. No obstante, como
todavía existen sitios que no se han recuperado completamente, se observa
cierta dominancia de algunos rasgos funcionales, lo que conlleva que X+ tenga
un valor más alto que antes del paso de estos eventos. (Anexo 10).
7- CONSIDERACIONES GENERALES
La diversidad de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó ha
cambiado significativamente en el tiempo y en el espacio, debido a las
condiciones ambientales que caracterizaron al periodo 2004-2009. Sí bien el
escenario ambiental del periodo 1981-1985, favoreció el establecimiento de un
ensamblaje de moluscos poco emparentados entre sí, (alta diversidad
taxonómica) y con cierto nivel de diversidad de rasgos funcionales, todo lo
contrario fue observado en el periodo 2004-2009.
La alta actividad ciclónica y antrópica, que caracterizó al periodo 2004-2009, a
diferencia del periodo 1981-1985, fue la causa que dio el resultado expuesto con
anterioridad. Sin embargo, en el periodo 2004-2009, las condiciones ambientales
que prevalecieron no afectaron a la diversidad de moluscos con la misma
intensidad ni con la misma constancia, a escala espacial y temporal.
Las diferencias registradas entre las zonas, en cuanto a la cantidad de materia
orgánica disuelta en las aguas del GB es una prueba de lo planteado con
anterioridad. Por otra parte, la salinidad mostró evidencias de presentar cierta
constancia en sus valores altos con el paso del tiempo cuando se comparó con
las salinidades registradas en el periodo 1981-1985. Esta constancia en la
mantención de esos valores de la salinidad fue debida por la combinación del
efecto de la sequía y del represado de los ríos
127
Otro elemento a tener en cuenta fue la actividad ciclónica. Dicha actividad, a
diferencia de la salinidad, no mantuvo un efecto constante en el tiempo dentro
del periodo 2004-2009, aunque si esta se compara con el periodo 1981-1985, si
se observó un incremento de la misma. Sin embargo, su efecto sobre la
diversidad de los molsucos del GB, quedó demostrado en el presente estudio. Es
necesario destacar que el efecto de los huracanes sobre los ecosistemas, esta
en dependencia de su intensidad y frecuencia de aparición, pero al mismo tiempo
depende en gran medida del tiempo que transcurrió en la toma de muestras
después del paso de estos eventos extremos. Esto sugiere, que un elemento
importante es el tiempo en el cual se realizan los muetreos después del impacto
de los huracanes. Este hecho se demostró en el presente estudio, cuando no
pudo detectarse afectación negativa en la diversidad taxonómica de los moluscos
en 2004, el cual fue afectado por el huracán Charley.
Los cambios observados en la diversidad de los moluscos del GB, fueron
debidos a la combinación de los efectos ocasionados por los huracanes y/o las
actividades humanas. En este contexto cabe señalar que las tres facetas de la
diversidad (diversidad de especies, taxonómica y funcional) fueron afectadas por
las actividades humanas (la que se localizó fundamentalmente en la costa norte
del GB), mientras que la diversidad taxonómica fue afectada significativamente
por los huracanes. En este sentido, y al no haberse afectado de forma
significativa la diversidad funcional, tiene una connotación ecológica importante.
Dicha connotación viene dada a que los ensamblajes de moluscos fueron
capaces de absorver los impactos ocasionados por los huracanes, ajustando su
funcionamiento para poder hacer frente a la nueva situación ambiental presente.
Sin embargo, una vez que cesó el efecto de los huracanes, con el paso del
tiempo, se observó como los ensamblajes de molsucos tienden a recuperar la
estructura taxonómica que tenían antes del impacto de estos eventos
128
8- CONCLUSIONES
1- La composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos
blandos del GB fue diferente en la escala espacial y temporal. Los
cambios a nivel temporal fueron debidos principalmente a la pérdida de
familias, géneros y especies en el periodo 2004-2009, siendo esta
significativa en la clase Gastropoda y no en la Bivalvia y Escafopoda.
2- Las condiciones ambientales que prevalecieron en cada periodo de
estudio fueron las causantes de las variaciones observadas en las tres
facetas de la diversidad analizadas en este estudio. La baja actividad
ciclónica y de actividades humanas en el periodo 1981-1985 permitieron la
existencia de un ambiente benigno que admitió la coexistencia de un gran
número de especies poco emparentadas taxonómicamente. La alta
actividad ciclónica y de actividades humanas en el periodo 2004-2009,
permitieron la coexistencia de especies taxonómicamente más
emparentads entre sí. Sin embargo, la diversidad funcional, fue afectada
significativamente por las actividades humanas en el periodo 2004-2009 y
no por la actividad ciclónica. En el periodo 1981-1985, la diversidad
funcional no presentó afectación alguna.
3- De modo general las condiciones ambientales observadas en el periodo
2004-2009 en el GB, estuvieron dominadas por altas concentraciones de
materia orgánica de diferente naturaleza en sus aguas, siendo esta
mayoritaria y más compleja en su litoral de la costa norte. También se
caracterizaron por tener altas salinidades, las que se correspondieron con
la presencia de altas temperaturas y con la disminución del aporte de
agua dulce al GB por el represado de los ríos. El oxígeno disuelto no se
consideró crítico en el GB para el buen desarrollo de la comunidad de
moluscos, aunque dicha variable se observó afectada en algunos sitios de
esta región. También desde el punto de vista meteorológico se caracterizó
por escasas precipitaciones (eventos de sequía) y por la afectación de
eventos meteorológicos extremos (huracanes).
129
4- El aumento de salinidad que se observó en el GB, ha sido por el efecto
combinado del represado de los ríos y los eventos de sequía, los cuales
han aumentado en frecuencia e intensidad. Esta variable ambiental,
presentó una incidencia más generalizada y constante en el tiempo y el
espacio, induciendo variaciones en la estructura taxonómica y funcional de
los ensamblajes de moluscos del GB.
5- El uso del número de especies y los índices de diversidad tradicionales
riqueza de especies de Margalef y diversidad de Shannon-Wiener para
conocer las variaciones en la estructura comunitaria de los ensamblajes
de moluscos de fondos blandos del GB a nivel interanual fue limitado
(periodo 2004-2007). Las diferencias en el muestreo realizado en cada
año y la dependencia de estos índices al esfuerzo de muestreo, explicaron
más las variaciones observadas en la estructura comunitaria de los
moluscos, que las condiciones ambientales que dominaron a cada año en
particular.
6- Los índices de diversidad taxonómicos y el funcional fueron sensibles a los
efectos generados por las perturbaciones antrópicas y naturales
(huracanes), mientras que el número de especies y los índices de
diversidad tradicionales solo detectaron los efectos causados por la
actividad antrópica. La diversidad taxonómica mostró cambios
significativos en tiempo y espacio, inducidos por las actividades antrópicas
y naturales o la combinación de ambas, mientras que la diversidad
funcional mostró cambios significativos a escala espacial, debido
fundamentalmente por las actividades humanas.
7- Las diferencias halladas en la diversidad taxonómica de los moluscos de
fondos blandos del GB, están dadas por una pérdida de categorías
taxonómicas superiores (p.e familias, géneros) y por un desbalance (o
poca equitatividad) en los árboles taxonómicos de los ensamblajes de
estas especies. Esto último viene dado por la baja equitatividad de las
especies en las categorías taxonómicas superiores que quedaron en los
árboles taxonómicos.
130
8- La diversidad funcional medida en el periodo 1981-1985, caracterizó a los
ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB con un mayor
número de rasgos funcionales que condicionaron la existencia de cierta
redundancia funcional. Este hecho fue debido a la existencia de un
ambiente que favoreció la estabilidad de la calidad ambiental en los
hábitats bénticos del GB. Esto conllevó a que hubiese mejor disponibilidad
de los recursos y por ende mayor coexistencia entre las especies. Para el
periodo 2004-2009, la diversidad funcional presentó menor número de
rasgos funcionales con cierta pérdida de redundancia funcional, debido a
los efectos inducidos por la combinación de ciertas actividades humanas y
los huracanes.
9- Según las variables ambientales estudiadas, antes y después del paso de
los huracanes, la variable que más afectó la comunidad de moluscos en el
GB fue la turbidez. Los índices que mejor indicaron el efecto ocasionado
por esta variable fueron los de diversidad taxonómica y dentro de estos
Delta*, Delta+ y Lambda+. También el índice de diversidad funcional (X+),
detectó el efecto que esta variable, no siendo así para los índices de
diversidad tradicionales.
131
9- RECOMENDACIONES
1- Se sugiere el uso de los ensamblajes de moluscos para evaluar los posibles cambios en la calidad ambiental en los pastos marinos y sustratos particulados en general.
2- Se recomienda usar los índices de diversidad taxonómica y funcional para evaluar la calidad de los hábitats bentónicos en áreas de interés económico y conservacionista.
132
10. BIBLIOGRAFIA
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11. ANEXOS
Anexo 1. Aporte de los rasgos funcionales seleccionados al conjunto de especies de bivalvos (a) y gasterópodo (b) para el análisis de diversidad funcional (X+)
151
Anexo 2. Listado de especies ordenado en cinco niveles taxonómicos jerárquicos (clase, orden, familia, género y especies). Presencia (x) y especies de moluscos (*) que fueron comunes en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.
Taxones Años
Clase BIVALVIA 1981- 1985
2004
2005
2007
2008
2009
Arcida Arcoidea Acar domingensis (Lamarck, 1819) x *Anadara notabilis (Röding, 1798) x x x x x x Arca imbricata (Bruguière, 1789) x x x Arca zebra (Swainson, 1833) x x x x x Barbatia cancellaria (Lamarck, 1819) x Fugleria tenera (C.B. Adams, 1845) x Glycymerididae Axinactis decusata (Linnaeus, 1758) x Glycymeris undata (Linnaeus, 1778) x x Glycymeris decusata (Linnaeus, 1758) x *Tucetona pectinata (Gmelin, 1791) x x x x x x Noetiidae Arcopsis adamsi(Dall, 1886) x x Carditoida Crassatellidae Crassinella lunulata(Conrad, 1834) x x Mytilliida Isognomonidae Isognomon alatus (Gmelin, 1791) x Isognomon radiatus (Anton, 1839) x Mytilidae Brachidontes modiolus (Linnaeus, 1767) x Hormomya exustus (Linnaeus, 1758) x x Lithophaga corrugata (Philippi, 1846) x Lithophaga teres (Philippi, 1846) x x Modiolus americanus (Leach, 1815) x x x x Modiolus squamosus (Baeuperthuy, 1967) x Musculus lateralis (Say, 1822) x x Pteriida Pinnidae Atrina seminuda (Lamarck, 1819) x Pinna carnea (Lightfoot, 1786) x Pteriidae *Pinctada imbricata(Röding, 1798) x x x x x x Pteria colymbus (Röding, 1798) x Limida Limidae Ctenoides mitis (Lamarck, 1807) x Ctenoides scaber (Born, 1778) x Lima caribaea (d´Orbigny, 1853) x x Limaria pellucida (C.B. Adams, 1846) x x x Ostreida Ostreidae Dendostrea frons (Linnaeus, 1758) x x Pectinoida Anomiidae Anomia simplex (d’Orbigny, 1853) x Pectinidae *Antillipecten antillarum (Récluz, 1853) x x x x *Argopecten gibbus (Linnaeus, 1758) x x x x x Caribachlamys ornata (Lamarck, 1819) x Caribachlamys pellucens (Linnaeus, 1758) x Caribachlamys sentis (Reeve, 1853) x Euvola laurentii (Gmelin, 1791) x x x x x Euvola raveneli (Dall, 1898) x Euvola ziczac (Linnaeus, 1758) x Lindapecten muscosus (Wood, 1828) x x x Lucinoida Lucinidae Anodontia alba (Link, 1807) x Callucina keenae (Chavan, 197123) x x x Clathrolucina costata (d'Orbigny, 1846) x x x *Codakia orbicularis (Linnaeus, 1758) x x x x x x *Ctena orbiculata (Montagu, 1808) x x x x x x
152
*Divalinga quadrisulcata (d’Orbigny, 1853) x x x x x x Lucina pensylvanica (Linnaeus, 1758) x x x x x Lucinisca muricata (Spengler, 1778) x Parvilucina pectinella (C.B. Adams, 1852) x x Phacoides pectinatus (Gmelin, 1791) x x Veneroida Cardiidae Americardia guppyi (Thiele, 1910) x x x * Americardia media (Linnaeus, 1758) x x x x x x Dallocardia muricata (Linnaeus, 1758) x x x *Laevicardium serratum (Linnaeus, 1758) x x x x x x Lucinidae sp. x Papyridea soleniformis (Bruguière, 1789) x x x x Trigonocardia antillarum (d’Orbigny, 1853) x x Chamidae Chama congregata (Conrad, 1833) x x x x Chama radians (Lamark, 1819) x Chama sarda Reeve, 1847 x x Mactridae Mactrotoma fragilis (Gmelin, 1791) x x x x Semelidae Semele bellastriata (Conrad, 1837) x Semele proficua (Pulteney, 1799) x x Semele purpurascens (Gmelin, 1891) x x Solecurtidae *Tagelus divisus (Spengler, 1794) x x x x x x Tellinidae Acorylus gouldi (Hanley, 1846)37 x x *Angulus mera (Say, 1834) x x x x Eurytellina nitens C.B. Adams, 1845 x x x x x Macoma tenta Say, 1834 x Macoma tageliformis (Dall, 1900) x x Merisca aequistriata (Say, 1824) x x x Merisca martinicensis (d'Orbigny, 1853) x x x Psammotreta intastriata (Say, 1826) x *Scissula candeana (d’Orbigny, 1853) x x x x x Scissula sandix (Boss, 1968) x x x x Scissula similis (Sowerby, 1864) x x x x x Tellina radiata Linnaeus, 1758 x Tellinella listeri (Röding, 1798) x x x Ungulinidae Diplodonta notata (Dall y Simpson, 1901) x x Diplodonta nucleiformis (Wagner, 1840) x x Diplodonta punctata (Say, 1822) x x x x x Phlyctiderma semiaspera (Philippi, 1836) x x Veneridae Anomalocardia cuneimeris (Conrad, 1840) x *Chione cancellata (Linnaeus, 1767) x x x x x x Chionopsis intapurpurea (Conrad, 1840) x Dosinia concentrica (Born, 1778) x Globivenus rigida (Dillwyn, 1817) x Gouldia cerina (C.B. Adams, 1845) x x x Megapitaria maculata (Linnaeus, 1758) x Periglypta listeri (J.E.Gray, 1838) x Pitar fulminatus (Menke, 1828) x x x x x Pitar stimpsoni (Dall, 1889) x x Transennella conradina (Dall, 1884) x x Myoida Corbulidae
Caryocorbula swiftiana (C.B. Adams, 1852) x x x X
153
Clase GASTROPODA 1981- 1985
2004
2005
2007
2008
2009
Patellogastropoda Eoacmaeidae Eoacmaea pustulata (Helbling, 1779) x x x Vetigastropoda Calliostomatidae Calliostoma jujubinum (Gmelin, 1791) x *Calliostoma pulchrum (C.B. Adams, 1850) x x x Fissurellidae Diodora cayenensis (Lamarck, 1822 x x x Diodora listeri (d’Orbigny, 1842) x Emarginula phrixodes Dall, 1927 x Modulidae Modulus modulus (Linné, 1758) x Phasianellidae Eulithidium adamsi (Philippi, 1853) x x Eulithidium affine (C.B. Adams, 1850) x x Eulithidium bellum (M. Smith, 1937) x x Eulithidium thalassicola(Robertson, 1858) x x Scaliolidae Finella dubia (d´Orbigny, 1842) x Trochidae Cittarium pica (Linnaeus, 1758) x Pseudostomatella coccinea (A. Adams, 1850) x Pseudostomatella erythrocoma (Dall, 1889) x x Tegula excavata (Lamarck, 1822) x *Tegula fasciata (Born, 1778) x x x x x x Tegula lividomaculata (C.B. Adams, 1845) x Turbinidae *Lithopoma phoebium (Röding, 1798) x x x x x x *Turbo castanea (Gmelin, 1791) x x x x x x Turritellidae Vermicularia Knorri (Deshayes, 1843) x Cycloneritimorpha Neritidae Smaragdia viridis (Linné, 1758) x Caenogastropoda Cerithiidae *Cerithium eburneum(Bruguière, 1792) x x x x x x Cerithium litteratum (Born, 1778) x x x Cerithium lutosum (Menke, 1828) x Cerithium muscarum (Say, 1832) x Cerithiopsidae Retilaskeya bicolor (C.B. Adams, 1845) x Seila adamsi (H.C. Lea, 1845) x Epitoniidae Cycloscala echinaticosta (d’Orbigny, 1842) x Epitonium lamellosum (Lamarck, 1822) x Eulimidae Eulima auricincta (Abbott, 1958) x Eulima bifasciata d’Orbigny, 1841 x Hemiliostraca auricincta (Abbott, 1958) x Melanella conoidea (Kurtz &Stimpson, 1851) x Melanella eburnea (Mühlfeld, 1824) x Melanella polita (Linnaeus, 1758) x Modulidae *Modulus modulus (Linné, 1758) x x x x x x Littorinimorpha Caecidae Caecum nitidum (Stimpson, 1851) x Caecum pulchellum (Stimpson, 1851) x Meioceras nitidum (Stimpson, 1851) x Calyptraeidae *Bostrycapulus aculeatus (Gmelin, 1791) x x x x x x Crepidula depressa (Say, 1822) x x Crepidula navicula (Mörch, 1877) x x x Cassidae Cassis flammea (Linnaeus, 1758) x Cassis tuberosa (Linnaeus, 1758) x Charonia variegata (Lamarck, 1816) x Naticidae Natica lívida (Pfeiffer, 1840) x Hipponicidae Hipponix antiquatus (Linnaeus, 1767) x *Naticarius canrena (Linné, 1758) x x x x x x Polinices lacteus (Guilding, 1854) x x Polinices uberinus (d’Orbigny, 1842) x Tectonatica pusila (Say, 1822) x Ranellidae Charonia variegata (Lamark, 1816) x Cymatium femorale (Linnaeus, 1758) x
154
Rissoidae Rissoina cancellina (Rolán Garcés, 2010) x Rissoina multicostata (C.B. Adams, 1850) x Strombidae * Lobatus costatus (Gmelin, 1791) x x x x x Lobatus gigas (Linnaeus, 1758) x x x Lobatus raninus (Gmelin, 1791) x x x Trividae Niveria quadripunctata (Gray, 1827 x x Niveria suffusa (Gray, 1832) Pusula pediculus (Linné, 1758) x x Xenophoridae Xenophora conchyliophora (Born, 1780) x x Neogastropoda Buccinidae Bailya parba (C.B. Adams, 1850) Columbellidae *Columbella mercatoria (Linnaeus, 1758) x x x x x x Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) x Mitrella dichroa (Sowerby, 1844) x Zafrona pulchella (Blainville, 1829) x x x Conidae * Conasprella jaspidea (Gmelin, 1791) x x x x x x Cystiscidae Gibberula lavalleeana(d’Orbigny, 1842) x
Granulina ovuliformis(d’Orbigny, 1841) x Persicula aff. fluctuata (C.B. Adams, 1850 x x x Fasciolariidae Fasciolaria tulipa (Linnaeus, 1758) x x x Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) x Polygona infundibula (Gmelin, 1791) x Mangeliidae Agathoma candidissima (C.B.Adams, 1845) x x x Marginellidae Hyalina pallida (Linnaeus, 1758) x *Prunum apicinum (Menke, 1828) x x x x x x Prunum batabanoensis (Espinosa &Ortea, 2002) x x x Prunum caneli (Ortea &Espinosa, 2007) x x Prunum guttatum (Dillwyn, 1817) x x x Volvarina betyae (Espinosa y Ortea, 1998) x Melongenidae Melongena melongena (Linnaeus, 1758) x Mitridae Mitra nodulosa (Gmelin, 1791) x Muricidae Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822) x x x Chicoreus florifer (Reeve, 1855) x x x Chicoreus spectrum (Reeve, 1846) x Coralliophila salebrosa (H. &A. Adams, 1863) x Mancinella deltoidea (Lamarck, 1822) x *Phyllonotus pomum (Gmelin 1791) x x x x x x Vasula deltoidea (Lamarck, 1822) x *Vokesimurex rubidus (Baker, 1897) x x x x x x Nassariidae *Nassarius albus (Say, 1822) x x x x x x Nassarius antillarum (d´Orbigny, 1842) x x Olivellidae Olivella dealbata (Reeve, 1850) x Olivella nivea (Gmelin, 1791) x Pseudomelatomidae Crassispira fuscescens (Reeve, 1843) x Crassispira nigrescens (C.B. Adams, 1845) x x Pilsbryspira flucki (Brown y Pilsbry,1913) x x Pilsbryspira leucocyma (Dall, 1889) x x x Raphitominae Daphnella lymneiformis (Kierner, 1840) x Allogastropoda Pyramidellidae Triptychus niveus Mörch, 1875 x Turbonilla interrupta (Totten, 1835) x x Turbonilla pupoides (d´Orbigny, 1842) x Strictispiridae Clathrodrillia solida (C.B. Adams, 1850) x Cephalaspidea Bullidae *Bulla striata Bruguière, 1792 x x x x x x Haminoeoidae Atys guildingi (Sowerby II, 1869) x Haminoea antillarum (d’Orbigny, 1841) x x Haminoea elegans (Gray, 1825) x x x Cylichnidae Acteocina candei (d’Orbigny, 1842) x x Cylichnella bidentata (d´Orbigny, 1842 x x
155
Clase SCAPHOPODA Dentaliida Dentaliidae Antalis antillaris (d’Orbigny, 1842) x x x x x Graptacme semistriolata (Guilding, 1834) x Gadilida Gadilidae Polyschides teraschistus (Watson, 1879) x
156
Anexo 3.Variables físico-químicas medidas en cada sitio de muestreo y por zonas en las prospecciones ecológicas realizadas en los años 2004, 2005 y 2007.
Años
Sitios de muestreo
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L)
Temp. °C)
Sali. (‰)
DQO mgO2/L
DBO5
mgO2/L Tr.
(%) NH4
(μM/L)
2004
(A)
21 9 6,81 26.5 37 1.31 1.75 22 0.37 22 4 6,84 26 40 1.3 1.45 100 0.11 23 3.9 6,62 27 39 0.36 0.04 100 0.80 24 4.2 6,36 27 39 0.8 0.71 100 1.40 25 3.6 6,91 28 39 6 1.82 100 1.58 26 3.7 7.43 28 39 0.5 0.49 100 0.48 27 3.8 5.98 26 40 6.05 3.34 90 0.72 28 7.6 6.28 26 40 0.44 0.43 50 1.41 29 5 6.43 26 40 1.05 0.73 95 0.51 30 6.5 5.12 28 36 8.38 1.6 100 5.44 31 10 6.27 28 35 2.45 1.29 40 4.33 32 3 6.37 27 39 3.35 1.90 100 4.71 33 7 6.9 26.5 36 1.68 1.67 80 2.68
Media 5.48 6.49 26.96 38.3 2.59 1.32 82.8 1.89 Desvest. 2.29 0.56 0.84 1.76 2.60 0.86 27.2 1.82
Max 10 7.43 28 40 8.38 3.34 100 5.44 Min. 3 5.12 26 35 0.36 0.04 22 0.11
ZONA I
(A-1)
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DQO
mgO2/L
DBO5
mgO2/L
Tr. (%)
NH4 (μM/L)
Media 8.00 6.85 26.5 36.5 1.49 1.71 51 1.52 Desvest. 1.41 0.06 0.00 0.71 0.26 0.06 41.01 1.63
Max 10.00 6.91 26.5 37.00 1.68 1.75 80.00 2.68 Min. 3.00 6.80 26.5 36.00 1.30 1.70 22.00 0.40
ZONA III
(A-3)
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DQO
mgO2/L
DBO5
mgO2/L
Tr. (%)
NH4 (μM/L)
Media 4.50 6.50 27.00 39.33 1.57 0.82 91.67 0.96 Desvest. 1.53 0.36 0.89 0.52 2.20 0.68 20.41 0.59
Max 7.60 6.91 28.00 40.00 6.00 1.82 100.00 1.58 Min. 3.60 5.98 26.00 39.00 0.36 0.04 50.00 0.11
Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad, DQO: Demanda Química de Oxígeno, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, Tr. Transparencia, NH4: Amonio
ZONA II
(A-2)
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DQO
mgO2/L
DBO5
mgO2/L
Tr. (%)
NH4 (μM/L)
Media 5.66 6.32 27.00 38.00 4.07 1.92 85.00 3.14 Desvest. 2.76 0.82 1.00 2.35 3.12 1.05 25.50 2.34
Max 10.00 7.43 28.00 40.00 8.38 3.34 100.00 5.44 Min. 3.00 5.12 26.00 35.00 0.74 0.73 40.00 0.51
157
Continuación Anexo 3…
2005
(B)
Sitios de muestreo
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DBO5
mgO2/L Tr.
(%)
34 10.5 6.85 28 40 0.68 38 35 5.5 6.23 28 39 0.13 100 36 5.5 6.69 27 39 0.54 100 37 7 7.16 26 38 0.96 64 38 7 7 26.8 38 0.57 100 39 5.6 6.38 27 39 0.27 80 40 7 7.2 27 38 0.58 86 41 7.5 7.34 25.5 39 1.12 60 42 5.7 7.12 26.7 38.5 0.38 100 43 4.5 7.2 26.8 38 0.52 100
Media 6.58 6.91 26.88 38.65 0.57 82.8 Desvest. 0.37 0.67 0.76 0.67 0.30 22.05
Max 10.5 7.34 28 40 1.12 100 Min. 4.5 7 25.5 38 0.27 38
ZONA II
B-1
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DBO5
mgO2/L Tr.
(%)
Media 7.1 6.78 27.16 38.80 0.57 80.40 Desvest. 2.04 0.36 0.85 0.84 0.30 28.37
Max 10.50 7.16 28.00 40.00 0.96 100.00 Min. 5.50 6.20 26.00 38.00 0.10 38.00
ZONA III
B-2
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp.
°C) Sali. (‰)
DBO5
mgO2/L Tr.
(%)
Media 6.06 7.04 26.54 38.50 0.57 85.20 Desvest. 1.20 0.38 0.59 0.50 0.33 16.59
Max 7.5 7.34 27.00 39.00 1.12 100.00 Min. 4.5 6.40 25.50 38.00 0.30 60.00
Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, Tr. Transparencia
158
Continuación Anexo 3….
2007
(C)
Sitios de muestreo
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp. (°C)
Sali. (‰)
44 5.8 6.8 28.6 39 45 3.3 6.92 29.3 39 46 5.4 6.7 29.8 39.5 47 7.5 6.91 28.7 38.5 48 4.2 5.28 28.5 38 49 3.8 5.48 28.9 38 50 7.4 5.07 28.8 40 51 2.3 6.05 28.7 38.5
Media 4.96 6.15 28.91 38.81 Desvest. 2,31 0,15 0,94 0,70
Max 7.5 6.92 29.8 40 Min. 2.3 5.07 28.5 38
ZONA II
C-1
Variables Prof. (m)
OD
(mg/L) Temp. (°C)
Sali. (‰)
Media 4,83 6,81 29,23 39,17 Desvest. 1,34 0,11 0,60 0,29
Max 5,80 6,92 29,80 39,50 Min. 3,30 6,70 28,60 39,00
ZONA III
C-2
Variables Prof. (m)
OD (mg/L)
Temp. (°C)
Sali.
(‰)
Media 5,04 5,76 28,72 38,50 Desvest. 2,31 0,74 0,15 0,94
Max 7,50 6,91 28,90 40,00 Min. 2,30 5,07 28,50 37,50
Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad.
159
Anexo 4- Indicadores químicos de calidad del agua para uso pesquero (N-C 25, 1999) utilizados en este estudio
Indicador BUENA DUDOSA MALA
OD > 5mg/L 3-5 mg/L < 3mg/L DBO5 <1mgO2/L 1-2 mg/L > 2 mg/L NH4 <2.14 µMol/L 2.14-3.57 µMol/L >3.5 µMol/L
Transparencia 100-50 50-20 <20 Nota: OD: Oxigeno disuelto, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, NH4: Amonio
Anexo 5- Valores más comunes de los mínimos, máximos y clases de mayores frecuencias de aparición de los parámetros químicos medidos en el golfo de Batabanó (Perigó et al., 2005). Solo se hacen referencias a los utilizados en este trabajo.
Parámetro Mínimo Máximo Clases con mayores
frecuencias
Oxígeno (mg/L) 2.70 11.60 5.5 y 6.5 DBO5 (mgO2/L) 0.10 6.50 1.25 y 1.75 DQO (mgO2/L) 0.10 16.00 0.5 y 1.5
Amonio (µMol/L) n.d 26.93 1.25 y 2.50 Nota: n.d: no detectado
160
Anexo 6. Valores y promedios por sitios de muestreos del número de especie y los índices de diversidades tradicionales, taxonómicos y el funcional de los años 2004, 2005 y 2007.
Año 2004 (A)
Sitios S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
21 2 0.38 0.59 0.41 21.10 80.00 80.00 0.00 53.84
22 8 2.65 0.93 1.93 79.56 88.29 87.14 263.27 77.21
23 9 2.67 0.78 1.71 68.00 90.35 85.00 319.44 79.04
24 7 1.86 0.83 1.61 56.60 71.95 77.14 48.98 71.42
25 19 3.49 0.68 2.00 55.13 74.13 80.94 406.14 76.99
26 16 2.64 0.58 1.60 58.14 88.94 85.50 293.08 76.13
27 7 1.63 0.82 1.60 57.26 74.93 74.29 119.73 77.24
28 19 3.54 0.76 2.24 72.01 83.94 84.44 307.73 76.31
29 3 1.82 1.00 1.10 93.33 93.33 93.33 88.89 64.10
30 2 1.44 1.00 0.69 80.00 80.00 80.00 0.00 88.88
31 4 1.44 1.00 0.69 100.00 100.00 100.00 0.00 84.61
32 7 2.04 0.78 1.51 60.82 84.55 88.57 136.05 75.21
33 5 1.00 0.38 0.61 16.09 59.90 5800 36.00 53.76
Promedio 8,31 2.05 0.78 1.36 62.93 82.33 82.64 155.33 73.44
Desvest. 5,99 0.93 0.19 0.60 24.29 10.52 10.05 143.67 10.47
Max 19,00 3.54 1.00 2.24 100.00 100.00 100.00 406.14 88.88
Min. 2,00 0.38 0.38 0.41 16.09 59.90 58.00 0.00 53.76
Zona I (A-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 3.50 0.69 0.48 0.51 18.60 69.95 69.00 18.00 53.80
Desvest. 2.12 0.44 0.15 0.14 3.54 14.21 15.56 25.46 0.04
Max 5.00 1.00 0.59 0.61 21.10 80.00 80.00 36.00 53.84
Min. 2.00 0.38 0.38 0.41 16.09 59.90 58.00 0,00 53.76
Zona II (A-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 4.60 1.67 0.92 1.12 80.41 92.28 94.29 68.03 78.00
Desvest. 2.30 0.26 0.11 0.43 27.71 10.92 8.08 96.21 6.92
Max 7.00 2.04 1.00 1.60 100 100 100 136.05 88.88
Min. 2.00 1.44 0.78 0.69 57.26 74.93 74.29 0.00 72.21
Zona III (A-3) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 13.00 2.81 0.76 1.85 64.91 82.93 83.36 273.11 70.23
Desvest. 5.62 0.63 0.12 0.26 9.85 7.99 3.67 119.81 16.94
Max 19.00 3.54 0.93 2.24 79.56 90.35 87.14 406.14 79.04
Min. 7.00 1.86 0.58 1.60 55.13 71.95 77.14 48.98 35.71
161
Continuación Anexo 6….
Zona II (B-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 16.40 2.96 0.61 1.61 49.93 87.48 86.83 235.86 72.82
Desvest. 6.88 0.99 0.28 0.81 28.80 6.41 2.30 45.07 8.74
Max 23.00 4.09 0.82 2.37 77.19 93.52 89.33 282.98 78.97
Min. 6.00 1.70 0.14 0.39 9.36 77.67 83.16 152.89 55.98
Zona III (B-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 11.60 2.37 0.56 1.47 53.20 84.73 87.51 197.65 81.64
Desvest. 4.28 1.24 0.39 1.08 34.93 10.20 3.96 67.92 1.72
Max 16.00 3.56 0.94 2.40 78.73 96.63 92.00 236.70 83.11
Min. 5.00 0.64 0.05 0.08 2.31 71.71 82.67 96.00 79.66 Nota: S: número de especies, d: riqueza de especie de Margalef, J´: equidad de Pielou, H´ (loge): diversidad de especies de Shannon Wiener con base en logaritmo natural. ∆= Diversidad taxonómica, ∆*=Distintividad taxonómica, ∆+=Distintividad taxonómica promedio, Λ+=Variación en la distintividad taxonómica, X+=Distintividad funcional promedio
Año 2005 (B)
Sitios S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
34 6 1.70 0.82 1.47 68.30 91.97 89.33 152.89 55.98
35 14 2.92 0.56 1.48 54.47 90.49 87.25 259.49 77.86
36 22 3.77 0.77 2.37 77.19 89.90 86.76 257.13 76.77
37 23 4.09 0.75 2.34 71.15 81.35 83.16 230.32 70.67
38 17 2.33 0.14 0.39 9.36 77.67 89.00 232.33 78.97
39 10 1.9 0.23 0.54 19.11 93.52 85.45 282.98 76.64
40 13 3.56 0.94 2.40 78.73 85.52 86.36 232.23 79.66
41 5 0.64 0.05 0.08 2.31 96.63 92.00 96.00 83.05
42 16 3.41 0.83 2.29 72.84 85,08 89.00 225.67 83.11
43 14 2.62 0.77 2.04 58.90 71.71 82.67 236.70 80.74
Promedio 14,00 2.66 0.58 1.54 51.24 86.38 87.10 220.57 76.34
Desvest. 5,96 1.10 0.32 0.90 29.50 7.71 2.88 55.28 8.01
Max 23,00 4.09 0.94 2.40 78.73 96.63 92.00 282.98 83.11
Min. 5,00 0.64 0.05 0.08 2.31 71.71 82.67 96.00 55.98
162
Continuación Anexo 6….
Zona II (C-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 23.33 4.59 0.82 2.56 77.30 86.28 87.09 239.38 73.86
Desvest. 6.03 0.73 0.05 0.27 4.34 2.81 1.17 32.59 4.82
Max 29.00 5.01 0.87 2.77 82.31 88.83 88.19 272.04 77.18
Min. 17.00 3.74 0.79 2.26 74.53 83.28 85.86 206.86 68.34
Zona III (C-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
Promedio 21.60 4.19 0.70 2.16 63.96 85.21 85.77 319.70 75.72
Desvest. 4.93 1.17 0.21 0.75 18.16 3.83 1.13 63.99 1.26
Max 27.00 5.42 0.87 2.82 80.04 90.80 87.20 403.32 76.61
Min. 15.00 2.64 0.38 1.15 38.12 80.82 84.21 255.98 73.58 Nota: S: número de especies, d: riqueza de especie de Margalef, J´: equidad de Pielou, H´ (loge): diversidad de especies de Shannon Wiener con base en logaritmo natural. ∆= Diversidad taxonómica, ∆*=Distintividad taxonómica, ∆+=Distintividad taxonómica promedio, Λ+=Variación en la distintividad taxonómica, X+=Distintividad funcional promedio
Año 2007 (C)
Sitios S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+
44 29 5.01 0.79 2.65 75.06 83.28 85.86 272.04 68.34
45 17 3.74 0.80 2.26 74.53 86.75 87.21 239.25 76.06
46 24 5.01 0.87 2.77 82.31 88.83 88.19 206.86 77.18
47 20 4.57 0.83 2.49 72.44 80.82 85.68 304.53 75.61
48 20 3.31 0.38 1.15 38.12 90.80 84.21 403.32 76.38
49 15 2.64 0.58 1.58 51.94 83.48 85.33 367.75 76.61
50 26 5.42 0.87 2.82 80.04 87.03 87.20 266.93 76.43
51 27 5.02 0.84 2.75 77.26 83.92 86.44 255.98 73.58
Promedio 22.25 4.34 0.74 2.31 68.96 85.61 86.27 289.58 75.02
Desvest. 5.01 0.99 0.17 0.62 15.54 3.31 1.26 66.11 2.91
Max 29.00 5.42 0.87 2.82 82.31 90.80 88.19 403.32 77.18
Min. 15.00 2.64 0.38 1.15 38.12 80.82 84.21 206.86 68.34
163
Anexo 7. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona II entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.
164
Anexo 8. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona III entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.
165
Anexo 9. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de los 33 días (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.
166
Anexo 10. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de un año (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.