INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

Comparacioacuten de dos enfoques metodoloacutegicos para el anaacutelisis de la estructura troacutefica de la

ictiofauna de fondos blandos de las costas de Nayarit Meacutexico

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTOR EN CIENCIAS MARINAS

PRESENTA

ARTURO TRIPP VALDEZ

La Paz BCS Junio de 2010

SIP-14

INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACiOacuteN Y POSGRADO

ACTA DE REVISIOacuteN DE TESIS

En la Ciudad de La Paz SCS siendo las 1200 horas del diacutea 02 del mes de

Junio del 2010 se reunieron los miembros de la Comisioacuten Revisora de Tesis designada

por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigacioacuten de CICIMAR

para examinar la tesis titulada

COMPARACiOacuteN DE DOS ENFOQUES METODOLOacuteGICOS PARA EL ANAacuteLISIS

DE LA ESTRUCTURA TROacuteFCA DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS

DE LAS COSTAS DE NAYARIT MEacuteXICO

Presentada por el alumno TRIPP VALDEZ ARTURO Apellido paterno mate rno nombre(FL shys) --------iexcl--------------shy

Con registro I B I O I 6 I 1 I 1 I 5 I 2

Aspirante de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS

Despueacutes de intercambiar opiniones los miembros de la Comisioacuten manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS en virtud de que satisface los requisitos sentildealados por las disposiciones reglamentarias vigentes

RAFAE L CE

IPN CICIMAR

DIRECCION

NSTTUTO POLTECNCO NACONAL SECRETARiA DE INVES TIGA CION Y POSGRADO

CARTA CESION DE DERECHOS

En la Ciudad de~tletlzIJ~lt~sect_ __ el dia 02 del mes Junio del ana 2010 c c c

el (Ia) que suscribe MC ARTURO TRIPP VALDEZ alumno(a) del H

Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS __bullbull HH __ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull___bull__ H H _ _

con numero de registro~9~1~~~ adscrito alc~t-JT~ltIt-J~~EgtIf3cI~~Jt-J~O [)~cI~t-JcIf3rII~~t-JAs

manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis bajo la direcci6n de

DR FRANCISCO ARREGuiN SANCHEZ H_bullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ H bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull H _ H _

y cede los derechos del trabajo titulado

COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w

DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS DE LAS COSTAS DE MEXICO

allnstituto Politecnico Nacional para su difusi6n con fines academicos y de investigaci6n

Los usuarios de la informaci6n no deben reproducir el contenido textual graficas 0 datos del trabajo

sin el permiso expreso del autor yo director del trabajo Este puede ser obtenido escribiendo a la

sig u i e nte d i recci 6 n t~iR2YR~9qigyen~~t~~ ~f~Er~glJiipDl~m

Si el permiso se otorga el usuario debera dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo

MC ARTURO TRIPP VALDEZ nombre y firma

SIP-14

INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACiOacuteN Y POSGRADO

ACTA DE REVISIOacuteN DE TESIS

En la Ciudad de La Paz SCS siendo las 1200 horas del diacutea 02 del mes de

Junio del 2010 se reunieron los miembros de la Comisioacuten Revisora de Tesis designada

por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigacioacuten de CICIMAR

para examinar la tesis titulada

COMPARACiOacuteN DE DOS ENFOQUES METODOLOacuteGICOS PARA EL ANAacuteLISIS

DE LA ESTRUCTURA TROacuteFCA DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS

DE LAS COSTAS DE NAYARIT MEacuteXICO

Presentada por el alumno TRIPP VALDEZ ARTURO Apellido paterno mate rno nombre(FL shys) --------iexcl--------------shy

Con registro I B I O I 6 I 1 I 1 I 5 I 2

Aspirante de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS

Despueacutes de intercambiar opiniones los miembros de la Comisioacuten manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS en virtud de que satisface los requisitos sentildealados por las disposiciones reglamentarias vigentes

RAFAE L CE

IPN CICIMAR

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Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS __bullbull HH __ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull___bull__ H H _ _

con numero de registro~9~1~~~ adscrito alc~t-JT~ltIt-J~~EgtIf3cI~~Jt-J~O [)~cI~t-JcIf3rII~~t-JAs

manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis bajo la direcci6n de

DR FRANCISCO ARREGuiN SANCHEZ H_bullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ H bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull H _ H _

y cede los derechos del trabajo titulado

COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w

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COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w

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MC ARTURO TRIPP VALDEZ nombre y firma

1

A mis padres por siempre darme su apoyo total en todos mis proyectos

A Melisa por estar siempre a mi lado ayudaacutendome a alcanzar todas nuestras metas

2

Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto

Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo

econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este

trabajo

A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de

arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas

salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT

2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como

indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157

ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las

costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones

espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-

CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos

blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484

A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo

del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios

sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera

finalizarse

Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La

Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de

los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena

Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los

MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en

la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos

A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he

propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores

A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa

Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano

Muchas gracias por su apoyo

3

Iacutendice Agradecimientos 2

Iacutendice 3

Iacutendice de Tablas 5

Iacutendice de Figuras 6

Glosario 7

Resumen 8

Abstract 9

Introduccioacuten 10

Antecedentes 14

Justificacioacuten 17

Hipoacutetesis 18

Objetivo 18

Objetivos particulares 18

Materiales y meacutetodos 19

Aacuterea de estudio 19

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30

Resultados 31

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31

Malacoacutefagos 37

Poliquetoacutefagos 38

Detritiacutevoras 39

Carcinoacutefagos 39

Carcino-ictioacutefagos 40

Ictioacutefagas 41

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42

Ictioacutefagos 46

4

Carcino-ictioacutefagos 46

Equinodermoacutefagos 47

Malacoacutefagos 48

Carcinoacutefagos 49

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50

Nivel troacutefico 50

Red troacutefica 52

Iacutendices de especies clave 52

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58

Discusioacuten 63

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63

Detritoacutefagos 63

Malacoacutefagos 64

Carcinoacutefagos 65

Ictio-carcinoacutefagos 67

Ictioacutefagos 68

Estructura troacutefica 70

Niveles troacuteficos 70

Redes troacuteficas 73

Iacutendices de especies clave 73

Conclusiones 77

Bibliografiacutea 79

Anexos 94

5

Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de

consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos

estomacales 35

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis

a partir de isoacutetopos estables 44

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las

proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y

anaacutelisis de isoacutetopos 51

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes

troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos

(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

56

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde

se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes

troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores

representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo

representan correlacioacuten significativa (plt005) 59

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos

por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con

la especies con las mayores diferencias 59

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

Se el

seguacuten

encon

obten

nivele

no reu

de F

contin

Ratoacute

que la

mayo

princi

(Gonz

de pe

0

05

1

15

2

1

a 2 Ejemploo el coeficieo los valores

sentada

ligieron un

n el criterio

ntroacute que la

er una mej

es troacuteficos i

uniera el cr

ishbase (w

nuacioacuten se

oacuten blanco (

Se analiza

a dieta se

r cantidad

palmente e

zales y Sot

eces como c

1 16 31

S

o para deterente de varias no alcanza

total de 1

o de selec

mayoriacutea se

jor resolucioacute

inferiores y

riterio de C

wwwfishba

enlistan las

Polydacty

aron cinco

compone t

d de biom

estomatoacutepo

to 1988) re

crustaacuteceos

46 61 76

S peruviana

rminar una acioacuten era le 0aban este va

16 especie

ccioacuten sin

e ubicaba e

oacuten de la re

y superiores

CV le 5 E

aseorg) pa

s especies

ylus approx

estoacutemagos

tanto de inv

masa cons

odos (Tabl

evela que e

aunque pr

0

0

1

1

91 106

Hacute

CV

dieta bien r005 represenalor (b) se co

es de pece

embargo

en niveles t

d troacutefica se

s no obsta

n estos cas

ara corrob

que fueron

ximans)

s con alime

vertebrados

umida est

a I) La d

esta especi

rincipalmen

001

01

1

10

002040608

112141618

2

representadantado por unonsideraba q

es con diet

al determi

troacuteficos sim

e decidioacute ag

ante que el

sos se recu

orar los h

utilizadas

ento de esta

s como de

tuvo const

ieta encon

ie efectivam

nte de estos

1 2

a (a) se cona liacutenea rojaque la dieta n

tas bien re

nar su niv

milares Con

gregar tres

nuacutemero d

urrioacute a la ba

haacutebitos alim

bajo este c

a especie y

peces sin

tituida por

trada en F

mente se a

s uacuteltimos

3 4 5

P goodei

onsideraba a mientras qno estaba bi

epresentad

vel troacutefico

n el objeto d

especies d

e estoacutemag

ase de dat

menticios

criterio

y se encont

n embargo

crustaacuteceo

Fishbase p

limenta tan

6 7

Hacute

CV

32

asiacute que

en

as

se

de

de

os

os

A

troacute

la

os

por

nto

0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

79

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Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

2

Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto

Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo

econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este

trabajo

A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de

arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas

salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT

2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como

indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157

ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las

costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones

espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-

CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos

blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484

A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo

del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios

sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera

finalizarse

Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La

Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de

los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena

Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los

MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en

la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos

A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he

propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores

A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa

Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano

Muchas gracias por su apoyo

3

Iacutendice Agradecimientos 2

Iacutendice 3

Iacutendice de Tablas 5

Iacutendice de Figuras 6

Glosario 7

Resumen 8

Abstract 9

Introduccioacuten 10

Antecedentes 14

Justificacioacuten 17

Hipoacutetesis 18

Objetivo 18

Objetivos particulares 18

Materiales y meacutetodos 19

Aacuterea de estudio 19

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30

Resultados 31

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31

Malacoacutefagos 37

Poliquetoacutefagos 38

Detritiacutevoras 39

Carcinoacutefagos 39

Carcino-ictioacutefagos 40

Ictioacutefagas 41

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42

Ictioacutefagos 46

4

Carcino-ictioacutefagos 46

Equinodermoacutefagos 47

Malacoacutefagos 48

Carcinoacutefagos 49

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50

Nivel troacutefico 50

Red troacutefica 52

Iacutendices de especies clave 52

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58

Discusioacuten 63

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63

Detritoacutefagos 63

Malacoacutefagos 64

Carcinoacutefagos 65

Ictio-carcinoacutefagos 67

Ictioacutefagos 68

Estructura troacutefica 70

Niveles troacuteficos 70

Redes troacuteficas 73

Iacutendices de especies clave 73

Conclusiones 77

Bibliografiacutea 79

Anexos 94

5

Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de

consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos

estomacales 35

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis

a partir de isoacutetopos estables 44

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las

proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y

anaacutelisis de isoacutetopos 51

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes

troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos

(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

56

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde

se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes

troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores

representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo

representan correlacioacuten significativa (plt005) 59

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos

por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con

la especies con las mayores diferencias 59

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

Se el

seguacuten

encon

obten

nivele

no reu

de F

contin

Ratoacute

que la

mayo

princi

(Gonz

de pe

0

05

1

15

2

1

a 2 Ejemploo el coeficieo los valores

sentada

ligieron un

n el criterio

ntroacute que la

er una mej

es troacuteficos i

uniera el cr

ishbase (w

nuacioacuten se

oacuten blanco (

Se analiza

a dieta se

r cantidad

palmente e

zales y Sot

eces como c

1 16 31

S

o para deterente de varias no alcanza

total de 1

o de selec

mayoriacutea se

jor resolucioacute

inferiores y

riterio de C

wwwfishba

enlistan las

Polydacty

aron cinco

compone t

d de biom

estomatoacutepo

to 1988) re

crustaacuteceos

46 61 76

S peruviana

rminar una acioacuten era le 0aban este va

16 especie

ccioacuten sin

e ubicaba e

oacuten de la re

y superiores

CV le 5 E

aseorg) pa

s especies

ylus approx

estoacutemagos

tanto de inv

masa cons

odos (Tabl

evela que e

aunque pr

0

0

1

1

91 106

Hacute

CV

dieta bien r005 represenalor (b) se co

es de pece

embargo

en niveles t

d troacutefica se

s no obsta

n estos cas

ara corrob

que fueron

ximans)

s con alime

vertebrados

umida est

a I) La d

esta especi

rincipalmen

001

01

1

10

002040608

112141618

2

representadantado por unonsideraba q

es con diet

al determi

troacuteficos sim

e decidioacute ag

ante que el

sos se recu

orar los h

utilizadas

ento de esta

s como de

tuvo const

ieta encon

ie efectivam

nte de estos

1 2

a (a) se cona liacutenea rojaque la dieta n

tas bien re

nar su niv

milares Con

gregar tres

nuacutemero d

urrioacute a la ba

haacutebitos alim

bajo este c

a especie y

peces sin

tituida por

trada en F

mente se a

s uacuteltimos

3 4 5

P goodei

onsideraba a mientras qno estaba bi

epresentad

vel troacutefico

n el objeto d

especies d

e estoacutemag

ase de dat

menticios

criterio

y se encont

n embargo

crustaacuteceo

Fishbase p

limenta tan

6 7

Hacute

CV

32

asiacute que

en

as

se

de

de

os

os

A

troacute

la

os

por

nto

0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

79

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Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

3

Iacutendice Agradecimientos 2

Iacutendice 3

Iacutendice de Tablas 5

Iacutendice de Figuras 6

Glosario 7

Resumen 8

Abstract 9

Introduccioacuten 10

Antecedentes 14

Justificacioacuten 17

Hipoacutetesis 18

Objetivo 18

Objetivos particulares 18

Materiales y meacutetodos 19

Aacuterea de estudio 19

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30

Resultados 31

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31

Malacoacutefagos 37

Poliquetoacutefagos 38

Detritiacutevoras 39

Carcinoacutefagos 39

Carcino-ictioacutefagos 40

Ictioacutefagas 41

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42

Ictioacutefagos 46

4

Carcino-ictioacutefagos 46

Equinodermoacutefagos 47

Malacoacutefagos 48

Carcinoacutefagos 49

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50

Nivel troacutefico 50

Red troacutefica 52

Iacutendices de especies clave 52

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58

Discusioacuten 63

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63

Detritoacutefagos 63

Malacoacutefagos 64

Carcinoacutefagos 65

Ictio-carcinoacutefagos 67

Ictioacutefagos 68

Estructura troacutefica 70

Niveles troacuteficos 70

Redes troacuteficas 73

Iacutendices de especies clave 73

Conclusiones 77

Bibliografiacutea 79

Anexos 94

5

Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de

consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos

estomacales 35

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis

a partir de isoacutetopos estables 44

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las

proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y

anaacutelisis de isoacutetopos 51

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes

troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos

(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

56

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde

se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes

troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores

representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo

representan correlacioacuten significativa (plt005) 59

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos

por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con

la especies con las mayores diferencias 59

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

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02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

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94

Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

4

Carcino-ictioacutefagos 46

Equinodermoacutefagos 47

Malacoacutefagos 48

Carcinoacutefagos 49

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50

Nivel troacutefico 50

Red troacutefica 52

Iacutendices de especies clave 52

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58

Discusioacuten 63

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63

Detritoacutefagos 63

Malacoacutefagos 64

Carcinoacutefagos 65

Ictio-carcinoacutefagos 67

Ictioacutefagos 68

Estructura troacutefica 70

Niveles troacuteficos 70

Redes troacuteficas 73

Iacutendices de especies clave 73

Conclusiones 77

Bibliografiacutea 79

Anexos 94

5

Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de

consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos

estomacales 35

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis

a partir de isoacutetopos estables 44

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las

proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y

anaacutelisis de isoacutetopos 51

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes

troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos

(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

56

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde

se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes

troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores

representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo

representan correlacioacuten significativa (plt005) 59

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos

por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con

la especies con las mayores diferencias 59

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

Se el

seguacuten

encon

obten

nivele

no reu

de F

contin

Ratoacute

que la

mayo

princi

(Gonz

de pe

0

05

1

15

2

1

a 2 Ejemploo el coeficieo los valores

sentada

ligieron un

n el criterio

ntroacute que la

er una mej

es troacuteficos i

uniera el cr

ishbase (w

nuacioacuten se

oacuten blanco (

Se analiza

a dieta se

r cantidad

palmente e

zales y Sot

eces como c

1 16 31

S

o para deterente de varias no alcanza

total de 1

o de selec

mayoriacutea se

jor resolucioacute

inferiores y

riterio de C

wwwfishba

enlistan las

Polydacty

aron cinco

compone t

d de biom

estomatoacutepo

to 1988) re

crustaacuteceos

46 61 76

S peruviana

rminar una acioacuten era le 0aban este va

16 especie

ccioacuten sin

e ubicaba e

oacuten de la re

y superiores

CV le 5 E

aseorg) pa

s especies

ylus approx

estoacutemagos

tanto de inv

masa cons

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evela que e

aunque pr

0

0

1

1

91 106

Hacute

CV

dieta bien r005 represenalor (b) se co

es de pece

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en niveles t

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s no obsta

n estos cas

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que fueron

ximans)

s con alime

vertebrados

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a I) La d

esta especi

rincipalmen

001

01

1

10

002040608

112141618

2

representadantado por unonsideraba q

es con diet

al determi

troacuteficos sim

e decidioacute ag

ante que el

sos se recu

orar los h

utilizadas

ento de esta

s como de

tuvo const

ieta encon

ie efectivam

nte de estos

1 2

a (a) se cona liacutenea rojaque la dieta n

tas bien re

nar su niv

milares Con

gregar tres

nuacutemero d

urrioacute a la ba

haacutebitos alim

bajo este c

a especie y

peces sin

tituida por

trada en F

mente se a

s uacuteltimos

3 4 5

P goodei

onsideraba a mientras qno estaba bi

epresentad

vel troacutefico

n el objeto d

especies d

e estoacutemag

ase de dat

menticios

criterio

y se encont

n embargo

crustaacuteceo

Fishbase p

limenta tan

6 7

Hacute

CV

32

asiacute que

en

as

se

de

de

os

os

A

troacute

la

os

por

nto

0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

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Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

5

Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de

consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos

estomacales 35

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis

a partir de isoacutetopos estables 44

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las

proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y

anaacutelisis de isoacutetopos 51

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes

troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos

(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

56

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde

se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes

troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores

representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo

representan correlacioacuten significativa (plt005) 59

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos

por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con

la especies con las mayores diferencias 59

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

Se el

seguacuten

encon

obten

nivele

no reu

de F

contin

Ratoacute

que la

mayo

princi

(Gonz

de pe

0

05

1

15

2

1

a 2 Ejemploo el coeficieo los valores

sentada

ligieron un

n el criterio

ntroacute que la

er una mej

es troacuteficos i

uniera el cr

ishbase (w

nuacioacuten se

oacuten blanco (

Se analiza

a dieta se

r cantidad

palmente e

zales y Sot

eces como c

1 16 31

S

o para deterente de varias no alcanza

total de 1

o de selec

mayoriacutea se

jor resolucioacute

inferiores y

riterio de C

wwwfishba

enlistan las

Polydacty

aron cinco

compone t

d de biom

estomatoacutepo

to 1988) re

crustaacuteceos

46 61 76

S peruviana

rminar una acioacuten era le 0aban este va

16 especie

ccioacuten sin

e ubicaba e

oacuten de la re

y superiores

CV le 5 E

aseorg) pa

s especies

ylus approx

estoacutemagos

tanto de inv

masa cons

odos (Tabl

evela que e

aunque pr

0

0

1

1

91 106

Hacute

CV

dieta bien r005 represenalor (b) se co

es de pece

embargo

en niveles t

d troacutefica se

s no obsta

n estos cas

ara corrob

que fueron

ximans)

s con alime

vertebrados

umida est

a I) La d

esta especi

rincipalmen

001

01

1

10

002040608

112141618

2

representadantado por unonsideraba q

es con diet

al determi

troacuteficos sim

e decidioacute ag

ante que el

sos se recu

orar los h

utilizadas

ento de esta

s como de

tuvo const

ieta encon

ie efectivam

nte de estos

1 2

a (a) se cona liacutenea rojaque la dieta n

tas bien re

nar su niv

milares Con

gregar tres

nuacutemero d

urrioacute a la ba

haacutebitos alim

bajo este c

a especie y

peces sin

tituida por

trada en F

mente se a

s uacuteltimos

3 4 5

P goodei

onsideraba a mientras qno estaba bi

epresentad

vel troacutefico

n el objeto d

especies d

e estoacutemag

ase de dat

menticios

criterio

y se encont

n embargo

crustaacuteceo

Fishbase p

limenta tan

6 7

Hacute

CV

32

asiacute que

en

as

se

de

de

os

os

A

troacute

la

os

por

nto

0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

79

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Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

6

Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa

Meacutexico 20

Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el

coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los

valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32

Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis

gremios troacuteficos 37

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 46

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis

isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 48

Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos

estables y modelos de mezcla 49

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados

por lo diferentes meacutetodos 51

Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

contenidos estomacales53

Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de

isoacutetopos estables y modelos de mezcla54

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

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32

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0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

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37

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de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

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94

Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

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141

1

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103

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1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

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los y

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valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

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10756131721634312173

8131104

4462865174384265

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el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

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1

δ15N y de lo6permil δ15N y

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128

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C

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e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

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1687

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os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

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n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

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1

l δ15N y de l46permil δ15N

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129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2

7

Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis

Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores

Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo

Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)

8

Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes

9

Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest

10

Introduccioacuten

Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los

meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos

de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de

los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los

ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del

primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las

interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar

aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema

Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y

funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas

y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta

aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la

extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las

aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller

2000)

El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca

de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas

herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los

enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad

constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de

manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos

ecosistemas (FAO 2008)

El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los

patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo

en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual

la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra

quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea

el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten

compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un

11

productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos

superiores (Ricklefs y Miller 2000)

La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil

para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la

elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de

diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden

eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp

Arcila 2002)

Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de

inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de

las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos

estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los

isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)

El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa

han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente

poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes

de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de

contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente

(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas

de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se

obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta

correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)

Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son

encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado

identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante

en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la

identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras

escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos

quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de

12

cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que

pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso

especie (Margalef 1974)

Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de

algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar

dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una

subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por

ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de

presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto

digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976

Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser

muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de

presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas

especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al

1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)

Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados

por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real

en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden

presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no

fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp

Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar

comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la

construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en

sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten

los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten

tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta

(Chipps amp Garvey 2006)

En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el

estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables

en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer

13

informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie

basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una

retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo

del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales

solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie

(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)

Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas

de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva

siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y

pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables

maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los

isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico

generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras

que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo

fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de

alimentos (DeNiro y Epstein 1981)

Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la

determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte

en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los

isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho

maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta

manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente

ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan

informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)

Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la

utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas

estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas

maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las

presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es

transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar

14

varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema

(Newsome et al 2007)

En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una

herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el

omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de

flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999

Layman et al 2007)

En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques

metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos

estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados

obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y

funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor

enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse

de manera complementaria

Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante

tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en

los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando

se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los

requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad

de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la

mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten

de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta

Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples

descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et

al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en

un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los

flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la

15

informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp

Pauly 1992)

A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de

trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones

troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron

en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos

estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas

estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia

de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en

ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni

1997)

El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies

que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil

conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies

de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de

pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et

al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)

Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos

alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes

tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las

caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el

contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi

y Dworschak 2005)

En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica

En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas

especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los

isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la

produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et

al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten

16

en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a

especies que habiacutean sido introducidas

Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los

isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los

consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el

nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados

obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas

entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el

nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas

principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a

adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles

En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar

dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la

importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un

depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo

de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que

tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia

euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo

este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y

se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se

deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con

diferentes presas

Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en

ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo

anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las

fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres

fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg

(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et

al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo

permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en

17

teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente

pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)

Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al

(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)

Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como

este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten

de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para

caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas

mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la

especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es

que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una

presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de

incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y

redes troacuteficas

El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes

troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas

comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las

fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada

uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden

et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no

se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como

herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas

Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el

anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han

incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean

ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de

estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes

troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos

18

estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando

como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de

Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos

se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de

mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la

construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse

por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas

para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras

es limitado

Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales

como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las

mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica

Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las

costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y

modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales

Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los

anaacutelisis de contenidos estomacales

Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las

sentildeales isotoacutepicas

Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores

utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por

el meacutetodo de contenidos estomacales

Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica

por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla

basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis

19

Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro

secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten

de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas

mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura

troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de

estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables

Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la

flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras

fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de

denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron

realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007

que se desarrollan de septiembre a marzo

Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que

operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de

Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y

105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-

huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de

10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la

Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente

Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que

se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200

m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran

predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de

grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones

de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a

desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-

Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre

los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y

20

76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el

sector de pesca camaronera

Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la

zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su

muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para

posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por

grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio

Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una

fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su

identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las

de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten

ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro

-1065deg -106deg -1055deg21deg

215deg

22deg

225deg

23deg

235deg

12

3

456

7

8

9

10

1112

1314

1516

17

18

20

2122

2324

25

2627

28 29

30 31

32

33

34

3536

3738

39

Sinaloa

Nayarit

0Km 25Km 50Km

Islas Marias

21

Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del

Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste

De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les

extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para

ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas

en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves

especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las

claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)

Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier

(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados

se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten

y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se

pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos

con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica

como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN

Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y

nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron

usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop

(1980) que a continuacioacuten se detallan

Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de

las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se

determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza

digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso

total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos

22

Donde

p= Peso (g) de un determinado tipo de presa

PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa

Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la

que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje

de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las

especies dominantes y las raras en la dieta

119865119874 = 119899119873119864 lowast 100

Donde

n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio

NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento

Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se

procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para

representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de

diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los

contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de

diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los

depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva

acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un

valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se

observara un cambio significativo en la diversidad de presas

Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del

nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se

determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o

igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida

23

esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo

una buena representatividad

Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se

determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de

similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis

de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron

seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera

estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales

procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se

encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar

su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas

potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis

previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos

estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se

seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos

(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la

red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los

organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio

Extraccioacuten de humedad

Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde

las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y

una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo

que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las

muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas

24

De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los

resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos

Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para

ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede

contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)

En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el

caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos

carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto

se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)

al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)

Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para

muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en

cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de

0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas

para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones

isotoacutepicas

Anaacutelisis de isoacutetopos

Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais

de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador

elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un

espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan

MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la

combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus

componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador

elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes

son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular

(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados

como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las

25

muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente

ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)

δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000

Donde

R= 13C12C o 15N14N respectivamente

Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C

Extraccioacuten de liacutepidos

Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha

encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo

que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo

mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus

tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos

que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de

liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o

correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras

la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas

Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del

δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la

extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post

et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los

meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo

Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por

Post (2007)

δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN

26

Modelos de Mezcla

Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de

Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en

distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas

maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)

Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901

Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la

contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un

sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una

solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes

alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples

combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones

probables

Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para

determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado

por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y

Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource

posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una

limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una

aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas

de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a

traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta

probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este

modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes

adecuado para este trabajo

27

Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los

depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los

valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por

McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado

para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como

bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por

contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las

presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia

Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de

estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados

del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca

del aacuterea de estudio

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten

contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los

contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el

porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos

valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica

construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los

porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz

depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron

obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que

pudieran ser comparables

Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos

(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos

estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos

estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly

(1992)

119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895

28

Donde

DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la

dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la

base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic

Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero

de presas

En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos

estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la

ecuacioacuten propuesta por Post (2002)

Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y

es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular

el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar

la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga

para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una

especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la

mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario

Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las

matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en

el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten

grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel

troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie

La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas

matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o

taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan

Δ

minus+n

NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ

λ nΔ

NT=

29

importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan

para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de

diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del

gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para

identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80

Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes

Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos

conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es

expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863

Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)

Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los

elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que

se encuentran a menor distancia del resto

119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894

Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los

nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo

ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos

Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las

rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten

son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que

vinculan subgrupos o bloques diferentes

119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)

30

Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas

entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i

incide

Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica

cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red

119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)

Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1

donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red

Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un

indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado

posibles al resto de los nodos de la red

119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873

Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes

dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos

estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten

por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la

asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados

y reemplazados por su respectivo rango

El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten

ρ= sum( )

31

Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e

iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos

Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores

de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares

Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los

valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran

estadiacutesticamente similares

Resultados

Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se

analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas

las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571

presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente

alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero

de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar

esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando

tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que

cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba

adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se

observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los

valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2

Figuracuandcuandrepres

Se el

seguacuten

encon

obten

nivele

no reu

de F

contin

Ratoacute

que la

mayo

princi

(Gonz

de pe

0

05

1

15

2

1

a 2 Ejemploo el coeficieo los valores

sentada

ligieron un

n el criterio

ntroacute que la

er una mej

es troacuteficos i

uniera el cr

ishbase (w

nuacioacuten se

oacuten blanco (

Se analiza

a dieta se

r cantidad

palmente e

zales y Sot

eces como c

1 16 31

S

o para deterente de varias no alcanza

total de 1

o de selec

mayoriacutea se

jor resolucioacute

inferiores y

riterio de C

wwwfishba

enlistan las

Polydacty

aron cinco

compone t

d de biom

estomatoacutepo

to 1988) re

crustaacuteceos

46 61 76

S peruviana

rminar una acioacuten era le 0aban este va

16 especie

ccioacuten sin

e ubicaba e

oacuten de la re

y superiores

CV le 5 E

aseorg) pa

s especies

ylus approx

estoacutemagos

tanto de inv

masa cons

odos (Tabl

evela que e

aunque pr

0

0

1

1

91 106

Hacute

CV

dieta bien r005 represenalor (b) se co

es de pece

embargo

en niveles t

d troacutefica se

s no obsta

n estos cas

ara corrob

que fueron

ximans)

s con alime

vertebrados

umida est

a I) La d

esta especi

rincipalmen

001

01

1

10

002040608

112141618

2

representadantado por unonsideraba q

es con diet

al determi

troacuteficos sim

e decidioacute ag

ante que el

sos se recu

orar los h

utilizadas

ento de esta

s como de

tuvo const

ieta encon

ie efectivam

nte de estos

1 2

a (a) se cona liacutenea rojaque la dieta n

tas bien re

nar su niv

milares Con

gregar tres

nuacutemero d

urrioacute a la ba

haacutebitos alim

bajo este c

a especie y

peces sin

tituida por

trada en F

mente se a

s uacuteltimos

3 4 5

P goodei

onsideraba a mientras qno estaba bi

epresentad

vel troacutefico

n el objeto d

especies d

e estoacutemag

ase de dat

menticios

criterio

y se encont

n embargo

crustaacuteceo

Fishbase p

limenta tan

6 7

Hacute

CV

32

asiacute que

en

as

se

de

de

os

os

A

troacute

la

os

por

nto

0

005

01

015

02

025

03

33

Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans

Boca dulce (Paralonchurus goodei)

En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se

alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como

algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser

incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de

gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados

Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei

Especies presa G

Alga 179

Brachyura 357

Cynoglossidae 8081

MONI 411

Polychaeta 793

Restos de peces 179

Especies presas G

Cynoglossidae 50

Engraulidae 50

Gasteropoda 50

MONI 50

Restos de camarones 50

Restos de crustaacuteceos 200

Squillidae 150

Stomatopoda 400

34

Sardina machete (Ophistopterus dovii)

En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute

como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y

Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo

encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada

Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii

Especies presa G

Alga no id 275

Ogyrididae 9725

De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis

de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de

seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos

Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las

especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de

cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)

Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87

Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82

Ictioacutefagos Selene peruviana 965

Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788

Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81

Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975

Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52

Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905

Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786

Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567

Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80

Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

35

Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437

Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85

Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69

Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82

Malacoacutefagos Balistes polylepis 895

Poliquetoacutefagos Ariidae 525

Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los

depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo

con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos

estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para

facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por

sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)

Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales

Grupo Especies

Bivalvia Anadara Mazatlanica

Pectinidae

Veneridae

Anomia peruviana

Nuculana elenensis

Corbula marmorata

Corbula sp

Tellina sp

Gasteroacutepoda Turritela mariana

Epitoniidae

Epitonium acapulcanum

Crucibulum monticulus

Calappidae Calappidae

Cephalopoda Loligo opalescens

Clupeidae Ophistonema libertate

Harengula thrissina

Sardinops caeruleus

Clupeidae

36

Cynoglossidae Symphurus elongatus

Cynoglossidae

Engraulidae Cetengraulis mysticetus

Engraulis mordax

Anchoa spp

Engraulidae

Echinodermata Asteroidea

Ophiactis simplex

Mugilidae Mugilidae

Mugil cephalus

Congridae Paraconger californiensis

Ariosoma gilberti

Polychaeta Leucosidae

Sternaspidae

Eunicidae

Lumbrineridae

Glyceridae

Porifera Porifera

Portunidae Euphylax robustus

Callinectes bellicosus

Portunus tuberculatus

Portunus asper

Portunidae

Stomatopoda Squilla panamensis

Squilla acueleata

Squillla spp

Squilla mantoidea

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla tiburonensis

Xanthidae Xanthidae

Zooplancton Copeacutepoda

Figura

detalla

malac

molus

a 3 Anaacutelisis d

MalacoacutefaAl analiza

adamente

coacutefagas se

scos bivalvo

de cluacutester m

gos ar la dieta

se observ

e encuentra

os asiacute como

mostrando la seis gr

de cada un

voacute que d

a Balistes

o de organi

agrupacioacuten remios troacutefic

no de los g

entro de

polylepis

ismos ident

de los depreos

gremios troacute

las espec

alimentaacutend

tificados co

edadores sel

oacuteficos ident

cies clasific

dose princi

omo tunicad

eccionados

tificados m

cadas com

palmente d

dos (Fig4)

37

en

aacutes

mo

de

38

Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas

Poliquetoacutefagos

Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces

de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)

presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor

medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia

orgaacutenica identificada como detritus

Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis

B

iom

asa

(G)

Tunicados

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ariidae

B

iom

asa

(G)

Bivalvos

Detritus

Polychaeta

Portunidae

39

Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis

Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente

de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)

Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras

Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este

gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias

Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute

como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos

lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No

obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto

porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten

de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp O chalceus E gracilis

B

iom

asa

(G) Bivalvos

Camarones chicos

Detritus

Echinodermata

Gastropoda

Otros Brachyuros

40

Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas

Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un

porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a

Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas

especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la

familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae

(Fig 8)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B

iom

asa

(G) Alga no id

Camarones chicos

Camarones grandes

Cynoglossidae

Huevos

Loliginidae

Otros Peces

Stomatopoda

41

Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas

Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P

goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus

scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias

Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta

algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S

scituliceps (Fig 9)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

L gutattus P panamensis P opercularis

B

iom

asa

(G)

Camarones grandes

Loliginidae

Scianidae

Stomatopoda

Xanthidae

Engraulidae

Camarones chicos

Bivalvos

42

Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas

Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables

Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de

peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales

Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil

mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de

liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -

1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B

polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con

un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por

el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus

robalito con un valor de -1732permil

En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras

repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil

siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi

con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para

el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei

B

iom

asa

(G) Restos de peces

Otros Peces

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

43

para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en

los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante

una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C

Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no

existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos

obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007

Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de

mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas

potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el

anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las

dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten

permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el

que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran

soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido

de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a

partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)

44

Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables

Grupos Especies

Detritus MOP

Porifera Porifera

Polychaeta Hyalinoecia spp

Diopatra spp

Capitellidae

Bivalvos Argopecten ventricosus

Temnoconcha cognata

Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi

Fusinus colpoieus

Polystira oxytropis

Leucozonia spp

Conus diadema

Cephalopoda Loligo opalescens

Calappidae Calappa convexa

Hepatus kossmani

Camarones chicos

Ambidexter spp

Ogyrididae

Processidae

Camarones grandes

Penaeus californiensis

Solenocera mutator

Trachypenaus faoe

Penaeus vannamei

Sicyona disdorsalis

Sicyona ingentis

Xiphopeaneus ribeti

Portunidae Euphylax robustus

Euphylax spp

Portunus asper

Portunus tuberculatus

Portunus xantusii

Xanthidae Xanthidae

Stomatopoda Squilla acuelata

Squilla biformis

Squilla bigelowi

Squilla hancocki

Squilla mantoidea

Zooplancton Copepoda

Echinodermata Agassizia scrobilobata

Luidia columbia

Luidia phragma

Clupeidae Clupeidae

Cynoglossidae Cynoglossidae

Congridae Paraconger californiensis

Engraulidae Anchoa spp

Cetengraulis mysticetus

Engraulidae

45

Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores

Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos

Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio

Gremio Especie de consumo

Ictioacutefago S scituliceps 595

IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346

IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451

IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753

Malacoacutefagos B polylepis 60

Malacoacutefagos E gracilis 58

Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77

Carcinoacutefagos C robalito 975

Carcinoacutefagos P panamensis 52

Carcinoacutefagos P grandisquamis 905

Carcinoacutefagos P goodei 728

Carcinoacutefagos L prorates 786

Carcinoacutefagos C querna 764

Carcinoacutefagos P approximans 80

Carcinoacutefagos O dovii 972

Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66

Carcinoacutefagos O chalceus 828

Carcinoacutefagos Ariidae 56

Carcinoacutefagos L guttatus 99

46

Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta

una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie

de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los

estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon

un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)

Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S

peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y

crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la

familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser

los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

S scituliceps

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta Camarones grandes

Camarones pequntildeos

Clupeidae

Congridae

Cynoglossidae

Engraulidae

Loliginidae

Mugilidae

P grandisquamis

S ensis

Stomatopoda

47

Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de

contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas

principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos

especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

P opercularis S peruviana T nitens

C

ontr

ibuc

ioacuten

prom

edio

a la

die

ta

Zooplancton

Stomatopoda

Portunidae

Mugilidae

Loliginidae

Engraulidae

Cynoglossidae

Clupeidae

Camarones pequentildeos

Camarones grandes

48

Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis

que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida

bivalvos (Fig13)

Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Haemulopsis spp

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

POM

Zooplancton

Equinodermos

Gasteropoda

Stomatopoda

Polychaeta

Camarones pequentildeos

Bivalvos

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

B polylepis E gracilis

C

ontr

ibuc

iograven

prom

edio

a la

die

ta

Bivalvos

Camarones pequentildeos

Gasteropoda

Loliginidae

Polychaeta

POM

Porifera

Stomatopoda

Xanthidae

Carci

media

(Fig 1

en la

(a) e

otro s

de su

Figuraisoacutetop

noacutefagos La mayor

ante el anaacute

14) Debido

primera aq

es decir or

se presenta

dieta estaacute

a 14 Presas pos estables

riacutea de las

aacutelisis de isoacute

o a esto se

quellas esp

rganismos

a un grupo

representa

maacutes importy modelos d

especies

oacutetopos exist

representa

pecies cuya

casi exclus

de especie

ado por crus

tantes de lasde mezcla

de peces

tiendo en e

aron las es

a dieta pres

sivamente

es maacutes omn

staacuteceos (b)

s especies c

cayeron d

este grupo

pecies en d

senta maacutes

carcinoacutefag

niacutevoros per

)

carcinoacutefagas

dentro de

un total de

dos graacutefica

del 70 d

os mientra

ro con al m

s obtenidas

este grem

12 especi

s separada

e crustaacutece

as que en

menos el 50

por el anaacutelis

49

mio

es

as

os

el

0

sis

50

Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a

partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar

el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el

caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del

consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de

mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En

ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en

ambos casos

Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes

alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con

nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago

primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel

troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta

diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis

comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro

tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O

chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies

obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera

general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de

contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO

obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo

que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren

significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos

meacutetodos (Fig15)

51

Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos

Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)

Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357

Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos

52

Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa

(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio

de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el

anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas

en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de

tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de

isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron

principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede

observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes

Iacutendices de especies clave

Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas

similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de

intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los

estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden

entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes

altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones

pequentildeos y estomatoacutepodos)

El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies

presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo

tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos

53

54

55

El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones

en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces

engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla

IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la

red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y

Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de

importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los

crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los

iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de

importancia en la red troacutefica de la zona

En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de

fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al

considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas

pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas

especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi

total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en

estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes

niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)

El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el

caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14

especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el

conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para

mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del

iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie

Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute

como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los

cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)

56

Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten

Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO

B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100

Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374

C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764

C robalito 098 477 4043 4419 100124 997

Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936

Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215

Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228

Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887

Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024

Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147

Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707

Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994

E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029

Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828

Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047

Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929

Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838

Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988

L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097

L prorates 521 235 4222 4318 100 999

Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759

Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433

O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991

57

O dovii 000 050 3519 4176 100 9999

P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100

P goodei 233 992 3333 4368 100 994

P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079

P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077

P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758

Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068

Porifera 000 000 3220 3065 0019 341

Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761

S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100

S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441

Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259

Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539

T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105

Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945

Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501

Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto

Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO

Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae

Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae

Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae

Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata

Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae

Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera

B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos

58

C querna T nitens Zooplancton

Diplectrum spp C querna B polylepis

L guttatus E gracilis P panamensis

P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp

P panamensis P approximans Ariidae

O chalceus P grandisquamis

Diplectrum spp E gracilis

Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para

determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los

diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)

Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten

entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y

de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor

valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten

en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso

en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en

promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente

presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer

mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto

con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se

identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales

En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta

correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares

(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies

59

Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)

Iacutendice Valor de Correlacioacuten

Intermediacioacuten 087

Cercaniacutea 085

Grado 045

Kpp1 099

Kpp2 085

Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias

Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta

Detritus 28378 2707 25671

Xanthidae 2069 24945 22876

Camarones grandes 336609 13215 204459

Engraulidae 309269 16047 148799

Portunidos 22009 16761 145601

Cynoglossidae 150238 4147 108768

Gasteropoda 6113 9929 93177

Echinodermata 8237 9828 90043

Camarones pequentildeos 176983 261228 84245

Stomatopoda 174709 25539 80681

Zooplancton 12441 7501 62569

Clupeidae 64751 887 55881

Loliginidae 66517 1759 48927

Bivalvos 12603 8374 4229

Porifera 0019 341 34081

Calappidae 226 2936 271

Diplectrum spp 12158 9994 2164

Sphyraena ensis 5809 259 20091

Mugilidae 071 1433 1362

L guttatus 94073 8097 13103

P panamensis 96427 10758 11153

C querna 98279 10764 9361

60

T nitens 9971 105 529

S scituliceps 99899 10441 4511

Polychaeta 65181 6068 4501

Congridae 17033 2024 3207

B polylepis 100859 100 0859

S peruviana 100813 100 0813

P grandisquamis 100094 10079 0696

P opercularis 100092 10077 0678

P goodei 100 994 06

C robalito 100124 997 0424

O chalceus 100255 9991 0345

E gracilis 100 10029 029

Haemulopsis spp 100 99838 0162

L prorates 100 999 01

Ariidae 99934 9988 0054

O dovii 100 9999 001

P approximans 100 100 0

61

Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas

62

Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas

63

Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo

informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron

relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no

fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos

alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren

a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en

los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por

medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien

representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se

encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B

polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y

un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un

nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red

troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta

bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles

troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten

Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos

Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos

estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas

similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute

el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de

detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas

Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de

restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de

los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna

estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado

erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron

este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los

estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como

64

los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos

equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el

organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron

clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de

contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta

especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En

este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos

anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos

oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos

Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos

ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso

se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el

mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de

restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un

cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia

de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que

presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante

en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este

grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador

Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que

se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento

(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus

del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal

desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos

estomacales

Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la

especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los

juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha

encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de

65

equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil

Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos

y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis

de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al

parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes

Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E

gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del

fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis

de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como

malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano

que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros

autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta

de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este

caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos

cuando estos se alimentan del fondo

Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos

como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta

categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se

encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los

camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias

de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos

tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983

Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso

ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos

y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a

alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran

sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-

Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las

66

preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar

en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la

zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son

depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados

maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros

principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las

cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se

observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces

depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas

juveniles

Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de

estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos

depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras

que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo

de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae

representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para

detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)

Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan

una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa

funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante

el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia

hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra

especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una

tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo

consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia

de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el

realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de

esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre

estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio

un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a

presas de mayor movimiento como los peces

67

Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos

como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este

gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos

meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de

las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este

anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose

como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de

isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun

mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece

no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse

este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en

consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta

presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago

fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces

en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja

en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se

encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que

en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta

similar para esta especie en Colombia

Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de

ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena

proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo

que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que

consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en

los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas

pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los

anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie

altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante

de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien

68

gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer

son asimilados de manera importante por este organismo

T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces

en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se

encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de

isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden

complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido

energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la

depredacioacuten

Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a

cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de

las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente

ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen

una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes

importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente

pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este

comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S

saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos

C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el

componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica

como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca

del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos

seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados

El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no

fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante

P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como

Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta

principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este

trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al

69

grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue

reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas

asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos

brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los

anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es

probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les

sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto

a otros depredadores (Margalef 1974)

Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y

el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los

valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila

(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el

organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo

consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo

consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos

del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las

presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son

maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo

que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983

Rudnick y Resh 2005)

Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de

ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser

representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de

contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con

isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie

presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse

en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra

reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante

su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de

presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener

70

muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad

para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una

dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan

(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos

en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por

ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el

otro meacutetodo

Estructura troacutefica

Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se

obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute

que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido

a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro

en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el

nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos

estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de

isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para

depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)

Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de

145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se

encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles

causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y

al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que

probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de

organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y

McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos

durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos

que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de

detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de

algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)

71

Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa

O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de

22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta

diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo

estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos

estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el

anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta

principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos

por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo

reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San

Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie

consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide

con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus

tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi

exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado

por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el

detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado

muy avanzado de digestioacuten

Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los

valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel

troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser

consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se

identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta

principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde

al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de

este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al

(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo

carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero

presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la

estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los

niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la

72

estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por

contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la

dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada

representacioacuten de la misma

El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos

meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta

correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para

este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han

utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados

tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los

niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy

importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del

resto de las especies del sistema (Post 2002)

En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico

estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que

los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se

requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean

estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies

analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por

ambos meacutetodos

Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se

requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada

muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo

dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con

especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se

da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)

73

Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de

gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-

carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la

mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el

promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es

comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el

nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben

de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos

muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies

En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada

con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en

isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia

del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida

de contenidos estomacales

Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten

sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema

Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el

desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente

de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre

el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993

Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)

Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para

identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del

sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por

ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices

mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por

rangos de Spearman

74

Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son

los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente

son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto

importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su

abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)

El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa

a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los

diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las

especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los

estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica

Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy

abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el

camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar

pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de

camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta

abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran

cantidad de depredadores

El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos

meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un

arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes

directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos

son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran

relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea

pasan raacutepidamente de este grupo a otros

El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que

tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser

uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de

las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de

conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este

caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por

75

el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de

mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor

nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente

los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron

presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado

Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten

entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los

valores encontrados en estos

Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que

presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y

de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de

mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor

valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron

subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute

otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este

anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las

diferencias encontradas entre las dos redes

En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de

que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y

Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en

el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser

adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)

mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos

de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido

cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y

Dworschack 2005)

Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de

nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de

fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que

en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red

76

troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que

destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son

importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos

depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando

que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas

uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas

diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas

encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se

identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos

estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa

El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de

mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente

siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red

troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y

calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el

sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas

especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes

importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de

isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red

Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de

manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no

solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a

especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el

sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso

del ecosistema

La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura

troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente

diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en

el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de

conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados

77

similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro

de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto

puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y

resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de

mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de

las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de

contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de

complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que

si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta

que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden

ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son

consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar

este grado de mortalidad en ese tipo de presas

Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien

contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se

vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es

encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y

contabilizacioacuten

Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten

que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era

necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten

tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los

valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al

realizar estos modelos

Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la

dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por

medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el

78

anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la

aportacioacuten de algunas presas

Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados

con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin

embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores

obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura

para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo

no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de

componentes presa

El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar

la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de

materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a

detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute

presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere

construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema

En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los

componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los

camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en

el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de

la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico

Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo

del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo

con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta

correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no

son exactamente iguales poseen propiedades muy similares

79

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Anexos

95

Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un

las especies que fueron seleccionadas para este estudio

Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2

Albulidae Albula spp 14 14

Balistidae Balistes polylepis 11 11

Batrachoidae Porichthys analis 25 2

Bothidae Bothus leopardinus 9 9

Brotulidae Lepophidium prorates 20 10

Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35

Carangidae Selene peruviana 208 114

Carangidae Caranx caninus 1 1

Centropomidae Centropomus robalito 130 59

Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5

Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4

Cynoglossidae Syacium ovale 103 52

Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2

Gerreidae Eucinostomus currani 30 17

Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35

Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7

Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2

Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69

Haemulidae Haemulopsis spp 61 32

Haemulidae Conodon serrifer 16 15

Ariidae Ariidae 10 5

Ariidae Ariidae 79 30

Ariidae Ariidae 10 9

Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49

Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77

Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3

Paralichthydae Etropus crossotus 1 1

Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5

Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66

Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50

Polynemidae Polydactylus approximans 23 3

Scianidae Paralonchurus goodei 20 10

Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13

Scianidae Larimus argenteus 35 17

96

Scianidae Scianidae 10 2

Scianidae Larimus effulgens 15 6

Scianidae Orthopristis chalceus 69 44

Scombridae Scomberomorus sierra 33 12

Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0

Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2

Serranidae Diplectrum spp 60 37

Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0

Stromateidae Peprilus medius 65 2

Stromateidae Peprilus snyderi 30 4

Synodontidae Synodus sechurae 37 19

Synodontidae Synodus scituliceps 87 41

Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29

Triglidae Prionotus spp 29 5

Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5

97

ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja

00

01

10

0

05

1

15

2

25

3

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

B polylepis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 11 21 31 41 51

C robalito

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36

H

Diplectrum spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31

CV

E gracilis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

Haemulopsis spp

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36

Ariidae

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

98

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

L guttatus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10

L prorates

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31 36 41

H

O chalceus

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 6 11 16 21 26 31 36 41 46

CV

P opercularis

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 11 21 31 41 51 61 71

P grandisquamis

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 11 21 31 41 51 61

P panamensis

Hacute

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

99

001

01

1

10

0

05

1

15

2

1 16 31 46 61 76 91 106

S peruviana

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

3

1 6 11 16 21 26 31 36 41

S scituliceps

Hacute

CV

001

01

1

10

0

05

1

15

2

25

1 6 11 16 21 26 31

T nitens

Hacute

CV

0001

001

01

1

10

-05

0

05

1

15

2

25

3

0 20 40 60 80

C querna

Hacute

CV

0

005

01

015

02

025

03

002040608

112141618

2

1 2 3 4 5 6 7

P goodei

Hacute

CV

0010203040506070809

0

05

1

15

2

25

1 2 3 4

P approximans

Hacute

CV

001020304050607

0

02

04

06

08

1

1 2 3

O dovii HhellipChellip

H

CV

Nuacutemero de estoacutemagos

100

ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados

para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de

ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)

Depredador Balistes polylepis

N=11

Especies presa presa FO FO G G

Arcidae 1 909 036 068

Bivalvia 8 7273 73 1373

Brachyura 3 2727 003 006

Gastropoda 2 1818 026 049

Crucibulum lignarium 1 909 01 019

Leucosidae 1 909 014 026

Mollusca 1 909 3 564

Monoplacophora 1 909 008 015

Anomia spp 2 1818 274 515

Pectinidae 3 2727 665 1251

Porifera 1 909 001 002

Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511

Restos de crustacea 1 909 007 013

Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360

Stomatopoda 1 909 001 002

Tellina spp 1 909 011 021

Tunicados 1 909 5 940

Veneridae 3 2727 119 224

Xanthidae 4 3636 022 041

101

Depredador Centropomus robalito

N= 59

Especies presa presa FO FO G G

Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597

Engraulidae 3 508 119 211

Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439

MONI 2 339 02 036

Penaeus vannamei 2 339 084 149

Penaeus spp 2 339 03 053

Penaidae 2 339 127 226

Portunus tuberculatus 2 339 041 073

Processa spp 2 339 017 030

Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992

Restos de crustacea 6 1017 039 069

Restos de peces 2 339 001 002

Solenocera mutator 4 678 499 887

Solenocera spp 3 508 219 389

Solenoceridae 6 1017 426 757

Squilla biformis 6 1017 599 1065

Squillidae 2 339 001 002

Stomatopoda 2 339 013 023

Depredador Diplectrum spp

N= 37

Especies presa presa FO FO G G

Bivalvia 1 270 011 046

Camarones (natantia) 1 270 009 037

Cloridopsis dubia 1 270 166 691

Crustacea no id 4 1081 062 258

Grapsidae 1 270 032 133

Isopoda 1 270 039 162

Loliginidae 1 270 32 1333

Majidae 1 270 006 025

MONI 1 270 008 033

Ophichthidae 2 541 125 521

Ocypodidae 1 270 001 004

Osteichthes 2 541 171 712

Portunus asper 3 811 069 287

102

Processa spp 8 1622 497 2070

Restos de crustacea 8 2162 388 1616

Restos de peces 4 1081 071 296

Sicyona spp 1 270 101 421

Squilla biformis 2 541 02 083

Squilla bigelowi 2 541 054 225

Squilla mantoidea 1 270 025 104

Squillidae 2 541 041 171

Stomatopoda 2 541 057 237

Trichiuridae 1 270 095 396

Vinciguerria nimberia 1 270 01 042

Xanthidae 2 541 018 075

Depredador Eucinostomus gracilis

N=35

Especies presa FO FO G G

Alga no id 1 286 001 013

Bivalvia 4 1143 006 080

Detritus 4 1143 027 359

Mollusca 9 2571 049 652

MONI 16 4571 492 6543

Restos de crustacea 6 1714 039 519

Restos de Mollusca 2 571 125 1662

Restos de peces 3 857 012 160

Scaphoda 1 286 001 013

Depredador Haemulopsis spp

N=32

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 3125 001 011

Copepoda 1 3125 0001 001

Euphausiidae 2 625 0011 012

Megalopa brachyura 1 3125 001 011

Detritus 15 46875 797 8512

Ogyrididae 3 9375 0111 119

Ophiura 1 3125 003 032

Polychaeta 2 625 014 150

103

Restos de Bivalvia 1 3125 019 203

Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021

Restos de Crustacea 4 125 024 256

Restos de Mollusca 1 3125 003 032

Restos de Ophiura 1 3125 044 470

Restos de Polychaeta 1 3125 01 107

Squillidae 2 625 003 032

Depredador Ariidae

N= 30

Especie presa FO FO G G

Detritus 1 333 037 245

Engraulidae 1 333 086 568

Eunicidae 1 333 001 007

Glyceridae 1 333 001 007

Lumbrineridae 1 333 01 066

MONI 10 3333 259 1712

Ogyrididae 1 333 001 007

Ophiactis simplix 1 333 001 007

Polychaeta 8 2667 783 5176

Portunidae 1 333 15 991

Restos de Crustacea 4 1333 052 344

Restos de Mollusca 7 2333 129 853

Restos de peces 1 333 001 007

Squilla biformis 1 333 001 007

Sternaspidae 1 333 001 007

Depredador Lutjanus guttatus

N=47

Especie presa FO FO G G

Bivalvia 2 426 004 006

Camarones (natantia) 1 213 008 012

Engraulidae 5 1064 1344 2000

Engraulis mordax 2 426 1135 1689

Euphylax robustus 1 213 117 174

Lutjanus guttatus 2 426 384 571

Mollusca 1 213 1032 1536

104

Mugilidae 1 213 048 071

Ogyrididae 2 426 136 202

Paralichthydae 1 213 006 009

Penaeidae 1 213 025 037

Portunidae 3 638 173 257

Processa spp 3 638 247 368

Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012

Restos de crustacea 17 3617 316 470

Restos de Mollusca 2 426 002 003

Restos de peces 2 426 023 034

Solenocera florea 2 426 045 067

Solenocera spp 1 213 008 012

Solenoceridae 1 213 03 045

Squilla acueleata 1 213 064 095

Squilla panamensis 1 213 065 097

Squillidae 2 426 043 064

Squillla spp 1 213 044 065

Stomatopoda 2 426 117 174

Xanthidae 4 851 1296 1929

Depredador Lepophidium prorates

N=10

Especies presa presa FO FO G G

Cynoglossidae 2 20 166 2134

Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617

Restos de crustacea 2 20 006 077

Sicyona spp 2 20 468 6015

Squilla bigelowi 6 60 09 1157

105

Depredador Orthopristis chalceus

N=44

Especies presa presa FO FO G G

Amphipoda 1 227 001 005

Anadara Mazatlanica 2 455 002 010

Asteroidea 1 227 01 051

Bivalvia 6 1364 007 036

Brachyura 6 1364 214 1090

Camarones (natantia) 1 227 001 005

Detritus 9 2045 959 4887

Euphausiidae 2 455 002 010

Mollusca 1 227 001 005

MONI 16 3636 651 3317

Ophiactis simplex 1 227 006 031

Ophiura 7 1591 04 204

Polychaeta 3 682 021 107

Portunidae 1 227 001 005

Restos de Crustacea 4 909 031 158

Restos de peces 2 455 0095 048

Stomatopoda 1 227 006 031

Depredador Polydactylus opercualris

N=50

Especie presa FO FO G G

Camarones (natantia) 3 6 245 612

Engraulidae 7 14 552 1379

Larvas de peces 3 6 097 242

MONI 4 8 205 512

Ogyridae 2 4 094 235

Processa spp 3 6 205 512

Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410

Restos de crustacea 23 46 797 1992

Restos de peces 2 4 064 160

Solenoceridae 1 2 274 685

Squilla bigelowi 1 2 156 390

Squillidae 1 2 009 022

Squillla spp 1 2 003 007

Stellifer sp 1 1 2 519 1297

106

Stomatopoda 1 2 183 457

Symphurus elongatus 1 2 295 737

Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350

Depredador Pseudupeneus grandisquamis

N= 28

Especies presa FO FO G G

Bivalvia 1 172 001 003

Brachyura 2 345 021 058

Callinectes bellicosus 1 172 001 003

Coronididae 1 172 016 044

Gastropoda 2 345 002 006

Huevos 1 172 28 778

Lysiosquillidae 1 172 03 083

Megalopa brachyura 1 172 01 028

Mollusca 1 172 001 003

MONI 6 1034 035 097

Nannosquillidae 1 172 011 031

Ogyrididae 16 2759 1624 4510

Penaeidae 1 172 009 025

Portunidae 2 345 003 008

Processa spp 5 862 02 056

Restos de crustacea 23 3966 1191 3307

Restos de peces 3 517 021 058

Restos de stomatopoda 1 172 074 205

Sicyona ingentis 1 172 007 019

Sicyona mixta 1 172 004 011

Sicyona spp 1 172 001 003

Stomatopoda 3 517 239 664

107

Depredador Pomadasys panamensis

N= 66

Especies presa FO FO G G

Batrachoididae 1 152 001 005

Brachyura 1 152 009 049

Calappidae 1 152 038 206

Camarones (natantia) 2 303 005 027

Congridae 1 152 002 011

Copepoda 1 152 001 005

Crustacea 3 455 009 049

Detritus 2 303 02 109

Engraulidae 1 152 236 1282

Euphausiidae 4 606 009 049

Larvas de peces 1 152 019 103

Loliginidae 1 152 4 2173

MONI 12 1818 161 875

Ogyrididae 3 455 015 081

Ophiura 1 152 005 027

Penaeidae 1 152 005 027

Processa spp 2 303 009 049

Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310

Restos de crustacea 19 2879 243 1320

Restos de Mollusca 1 152 001 005

Restos de peces 3 455 048 261

Squilla biformis 4 606 259 1407

Squilla mantoidea 3 455 141 766

Squillidae 1 152 057 310

Stomatopoda 6 909 091 494

108

Depredador Selene peruviana

N= 144

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 2 175 246 280

Clupeidae 1 088 046 052

Copepoda 1 088 001 001

Crustacea 3 263 026 030

Engraulidae 59 5175 7881 8955

Engraulis mordax 1 088 218 248

Euphausiidae 2 175 002 002

Megalopa brachyura 1 088 001 001

MONI 7 614 111 126

Ogyrididae 13 1140 024 027

Ojos de Crustacea 3 263 004 005

Penaeidae 1 088 001 001

Processa spp 4 351 041 047

Restos de crustacea 11 965 077 087

Restos de peces 10 877 103 117

Squillidae 1 088 018 020

Zoea 1 088 001 001

Depredador Synodus scituliceps

N= 42

Especies presa FO FO G G

Anchoa spp 7 1667 7349 3225

Balistidae 1 238 14 061

Camarones (natantia) 1 238 001 000

Cephalopoda 1 238 011 005

Clupeidae 4 952 76 334

Congridae 2 476 25 1097

Cynoglossidae 2 476 289 127

Diplectrum spp 1 238 192 843

Engraulidae 3 714 05 022

Engraulis mordax 8 1905 998 438

Harengula thrissina 1 238 29 127

Loliginidae 4 952 73 320

Loligo opalescens 1 238 191 838

MONI 1 238 011 005

109

Paralichthydae 1 238 72 316

Pleuronectidae 1 238 88 386

Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667

Restos de crustacea 2 476 021 009

Restos de peces 1 238 088 039

Solenocera mutator 3 714 126 553

Sphyraena ensis 1 238 1323 581

Squillidae 1 238 015 007

Depredador Trichiurus nitens

N=31

Especies presa presa FO FO G G

Anchoa spp 5 1613 257 645

Argentina sialis 1 323 079 198

Auxis spp 1 323 39 978

Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028

Clupeidae 2 645 12 3011

Engraulidae 3 968 501 1257

Engraulis mordax 1 323 011 028

Ligia spp 1 323 001 003

Loliginidae 2 645 241 605

MONI 5 1613 595 1493

Restos de peces 13 4194 53 1330

Stomatopoda 1 323 001 003

Upogebiidae 1 323 004 010

Vinciguerria nimberia 2 645 165 414

110

Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta

obtenida a traveacutes de estos

Boca D

Esta e1709 1682permilde δ15

presa 54

Dulce (Paralo

specie tuvo a los -164

permilδ13C se a5N van de 8principal fu

Pogo

onchurus go

valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can

Port

Cala

Xant

Cyno

Poly

Zoop

liacutegono de meodei y sus pr

oodei)

e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant

Especies pre

tunidae

appidae

thidae

oglossidae

ychaeta

plancton

ezcla (Convex resas

los 135 a lo3) con un va

grupos press que los dethidae con uesa Die

ndashHull) para lo

os 143permil enalor promedsa para este

e δ13C van dun valor de eta promedio

16

28

540

14

25

232

os valores de

n el caso deldio de 138

e organismo de -2147 aimportancia

δ13C y δ15N d

1

δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil

a promedio

de P

111

os-y -res La de

Burro

Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome

blanco (Pom

specie tuvo a los -155

permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11

Popa

madasys pan

valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un

seguido por

oliacutegono de meanamensis y s

namensis)

e van desde el δ13C (n=3un total de

ndash 1430 permilal fueron lo

dieta de 1promedio d

r la familia C

Especies presa

Camarones peq

Camarones gra

Calappidae

Xanthidae

Stomatopoda

Congridae

Zooplancton

Engraulidae

Loliginidae

Echinodermata

ezcla (Convexsus presas

los 132 a lo) con un vaocho grupo

permil mientras qos cangrejo49 seguido

de 116 (0 -7Calappidae c

Dieta

quentildeos

andes

a

x ndashHull) para

os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam

o por el zo726) y poron un prom

promedio

11617

8201

8669

14918

11043

7792

12117

9011

5626

11006

los valores de

el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86

e δ13C y δ15N d1

δ15N y de lo3permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l

topoda con

de P 112

os -y -yos

-na los un

Burro

Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843

prieto (Haem

specie tuvo a los -142

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )

PoliacutegHaem

mulopsis spp

valores que25permil para e asignaron

van de 790 a principal fu(6644 - 74

Cam

Sto

Equ

Biv

Gas

Pol

MO

Zoo

gono de mezcmulopsis spp

p)

e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil

ueron los eq427) segu

Especies pre

marones grand

omatopoda

uinodermos

valvos

steropoda

lychaeta

OP (detritus)

oplancton

cla (Convex ndashy sus presas

los 145 a lo) con un va

e ocho gruppermil mientras q

quinodermoido por la M

esa Die

des

Hull) para los

os 16permil en ealor promedos presa pa

que los de s con una coMOP con u

ta promedio

2628

3497

71075

3183

1894

2382

9278

6063

s valores de δ

el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio

13C y δ15N de

1

15N y de los permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a promedio a

o de 928 (0

113

- -

yos -

la 0 -

Bota c

Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d

comuacuten (Balis

specie tuvo a los -164

permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg

Popo

stes polylepis

valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo

B

G

P

S

X

P

oliacutegono de molylepis y sus

s)

e van desde el δ13C (n=3

un total de3 ndash 1526 permil

fueron los gaos poriferos c

Especies pr

Bivalvos

Gasteropoda

Polychaeta

Stomatopoda

Xanthidae

Porifera

mezcla (Convpresas

los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom

resa Dpro

vex ndashHull) pa

os 172permil envalor promeos presa pa

que los des con una co

medio de 34

Dieta omedio

17

576

30

22

14

341

ara los valore

n el caso deedio de 175

ra este org δ13C van

ontribucioacuten

es de δ13C y

1

l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy

de -1890 apromedio a

δ15N de B

114

los y -yos a - la

Chihui

Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau

il (Ariidae)

specie tuvo a los -1636permil δ13C se

es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1

PoliacutegonAriidae

valores que6permil para el asignaron

van de 851 esa principamedio a la d36 y los p

PolCamPorStoEngCynZooBivEch

no de mezclae y sus presas

e van desde δ13C (n=3)

un total dendash 1570 permil

al fueron lodieta de 19poliquetos co

Especies p

ychaetamarones pequrtunidae

omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata

a (Convex ndashHs

los 15 a loscon un va

e ocho gruppermil mientras q

os cangrejos9 De ahon otro 132

resa

entildeos

Hull) para los

s 161permil en lor promedos presa pa

que los de s de la famhiacute en import2

Dieta promedio

131211845

1913103341362412323

440599774982

s valores de

el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d

milia Portuntancia le sig

δ13C y δ15N

1

δ15N y de lopermil δ15N y

ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec

de los

115

os -y -yos

-na

ces

Chile (

Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro

(Synodus sci

specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se

es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil

ulidae con uomedio de 5

Poliacutegscitu

tuliceps)

valores que67permil para easignaron u

van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss

un promedio

Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones

gono de meuliceps y sus p

e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u

o de 68 y po

Especies pre

dae

r californiensis e aues grandisqua

ensis pequentildeos

da grandes

zcla (Convexpresas

los 149 a lo3) con un va diez grupo

permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo

esa

amis

x ndashHull) para

os 173permil enalor promedos presa paque los de

os con una csis con un p

o de 74 pos peces Para

Dieta promedi

20744650683917

25846

3373

los valores

n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d

ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali

o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94

de δ13C y δ

1

l δ15N y de l6permil δ15N y

ganismo cuyde -1816 a

promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c

δ15N de S

116

los y -yos -

a la los ilia on

117

Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)

Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93

Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas

Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467

(Trichiurus nspecie tuvo

3 a los -16permil δ13C se

es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten

Poliacutegononitensy s

nitens) valores que4permil para e

e asignaron van de 116a principal fupromedio a

ECMLSEC

o de mezcla sus presas

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de

Especies p

EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra

(Convex ndashHu

los 167 a lo) con un v

e seis grupopermil mientras eces de la fam

473 y los

presap

desandes

ull) para los

os 173permil enalor promeos presa pa

que los demilia Engrul estomatoacutepo

Dieta romedio

2208060812990575

4670147373

1236

valores de δ

n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un

δ13C y δ15N d

1

l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy

de -1816 aas grandes cn promedio

de T

118

los y -yos a -on de

ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo

antino (Centspecie tuvo

7 a los -16permil δ13C Se

es de δ15N vaesas principde camaron

Poliacutegonrobalit

tropomus rovalores que56permil para asignaron u

an de 851 ndashales fueron

nes pequentildeo

no de mezclao y sus presa

balito) e van desde

el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m

los Portunidos 137

Especies presa

Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae

a (Convex ndashHs

los 146 a lo=3) con un

ocho grupomientras quedae 47 se

a Dietaprom

randes

Hull) para lo

os 151permil envalor prom

os presa pa los de δ13C

eguido de los

a medio

976413782

186619863

47929

os valores de

n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a

N de C

119

los y

yos 36 asiacute

120

Lengua chica (Lepophidium prorates)

Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234

Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas

Lengu

Esta e-1748-1585de δ15

presa prome

ado comuacuten

specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f

edio a la diet

Poliacutegpror

(Cyclopsseta

valores que39permil para asignaron u

160 ndash 1570 fueron los ta de 804

E

SCCDBECXLMT

gono de mezrates y sus pre

a querna)

e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d

Especies presa

StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens

zcla (Convex esas

los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de

de la famil

a Diepr

andesep

s)

ndashHull) para

os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida

eta omedio

25611525102710112428

18309

8045093944040765

los valores

n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l43permil δ15N

o cuyos valor -1529permil contribuci

15N de L

121

los y

res La oacuten

Mojar

Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu

ra (Eucinost

specie tuvo a los -162

permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26

PoEu

tomus spp)

valores que22permil para easignaron u

an de 79 ndash 1 fueron los

63 y los biva

oliacutegono de mucinostomus s

e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15

Especies p

BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe

mezcla (Convspp y sus pre

los 142 a lo) con un vacinco grupo

entras que loasteroacutepodos7

presapr

s)equentildeos

vex ndashHull) pesas

os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val

Dieta romedio

157172728926326

416460142049

para los valo

el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s

ores de δ13C

1

δ15N y de lo9permil δ15N y

ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l

y δ15N de

122

os -y -yos permil los

123

Papelillo (Selene peruviana)

Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233

Especies presa

Dieta promedio

Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes

2337

Camarones pequentildeos

1129

Zooplancton 112Portunidae 3218

Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas

Pargo

Esta e-1631-1538valore1529permilcontri

lunarejo (Lu

specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom

Polgut

utjanus gutta

valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa

medio a la di

liacutegono de mettatus y sus p

atus)

e van desde el δ13C (n=un total de

3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763

Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos

ezcla (Converesas

los 133 a lo3) con un v nueve grup

permil mientras qos cangrejo

grandespequentildeos

da

e

x ndashHull) para

os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam

Dieta promedio

00119

76000

a los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d

milia Xanth

707652171

919383869531491

s de δ13C y

1

l δ15N y de l56permil δ15N

ganismo cuyde -1714 aidae con u

δ15N de L

124

los y

yos -na

Raspo

Esta e-1811-1665valore1341permilseguid

sa (Orthopri

specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol

Poliacutegchal

istis chalceus

valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158

Cam

Xan

Sto

MO

Ech

Biv

Po

gono de mezlceus y sus pre

s)

e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil

pales fueron8

Especies p

marones grand

nthidae

omatopoda

OP (detritus)

hinodermata

valvos

lychaeta

zcla (Convex esas

los 141 a lo3) con un ve ocho grup

permil mientras qn los estom

presa

des

ndashHull) para

os 154permil envalor prome

pos presa paque los de

matoacutepodos

Dieta promed

14

14

18

7

11

18

15

los valores

n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los

dio

406

192

721

432

351

364

881

de δ13C y δ1

1

l δ15N y de l95permil δ15N

ganismo cuye -2140 a bivalvos 18

15N de O

125

los y

yos -

83

Ratoacuten

Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los

amarillo (Po

specie tuvo a los -165

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones

Poop

olydactylus o

valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe

Cam

Cam

Stom

Engr

Cyno

oliacutegono de mpercualris y s

opercularis)

e van desde el δ13C (n=3

un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204

Especies pre

marones grande

marones peque

matopoda

raulidae

oglossidae

mezcla (Convus presas

los 139 a lo) con un va cinco grup

permil mientras qngraulidos c

4 y de tallas g

esap

es

ntildeos

vex ndashHull) pa

os 174permil enalor promedos presa paque los de

con 364 dgrandes 18

Dieta promedio

18179

20499

10755

36431

14135

ara los valore

n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa

es de δ13C y

1

δ15N y de lo8permil δ15N y

ganismo cuyde -1714 aancia seguid

y δ15N de P

126

os-y -yos -

dos

Ratoacuten

Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus

blanco (Poly

specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s

os peces decos bivalvos

ydactylus ap

valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia

s con un pro

EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo

Poliacutegono deapproximan

proximans)

e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil

ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10

es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas

e mezcla (Cons y sus presa

los 149 a lo3) con un ve siete grup

permil mientras tomatoacutepodo

nes de tallas con un pro

030

D

s

onvex ndashHull) s

os 164permil envalor promepos presa paque los de

os con una cpequentildeas comedio de

Dieta promedi

141

1

para los val

n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p

io67

113496109

3676

103

lores de δ13C

1

δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113

por uacuteltimo l

C y δ15N de

127

los y

yos a -a la 31 los

P

Salmo

Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma

oncillo (Diple

specie tuvo a los -161

permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con

PoliacutegDiple

ectrum spp)

valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los

EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s

ono de mezectrum spps y

e van desde el δ13C (n=3

un total dendash 1652 permil

pal fueron s bivalvos co

pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae

valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps

zcla (Convex y sus presas

los 145 a l) con un vae diez grupo

permil mientras qlos Portun

on 121

Dieta

entildeos

ndashHull) para

os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con

promedio4208

10756131721634312173

8131104

4462865174384265

los valores

el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg

s de δ13C y

1

δ15N y de lo6permil δ15N y

ganismo cuye -2147 a guido de l

δ15N de

128

os -y -yos

-los

Sardin

Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome

na machete (

specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329

Poy s

(Ophistopter

valores que12permil para

e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538

Zo

C

C

oliacutegono de mesus presas

rus dovi)

e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil

ueron los cam33 seguid

Especies pre

ooplancton

amarones gran

amarones peq

ezcla (Convex

los 149 a lo3) con un vcuatro grup

permil mientras qmarones de do por los c

esa Dieta

1687

ndes 3298

quentildeos 6533

x ndashHull) para

os 162permil envalor promepos presa paque los de

tallas pequecamarones d

a promedio

7

8

33

los valores d

n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr

e δ13C y δ15N

1

l δ15N y de l46permil δ15N

ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con

de O dovii

129

los y

yos -

oacuten un

130

ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0

10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5

131

Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11

10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2