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EFECTO DE ENSAMBLES DE LEÑOSAS NATIVAS EN LA RESTAURACIÓN DEL BOSQUE MESÓFILO TESIS QUE PRESENTA ANA ISABEL SUÁREZ GUERRERO PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS EN ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES Xalapa, Veracruz, México 2008
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RECONOCIMIENTOS
A mis amigos, compañeros y maestros Griselda Benítez y Miguel Equihua quienes me
dieron acogida para una estancia sabática, en el entonces Departamento de Ecosistemas
Templados, durante la cual se concretó mi participación en uno de los proyectos, que derivaría
en esta investigación doctoral. Esta estancia me permitió adquirir la seguridad para emprender
los estudios de Doctorado, mediante las horas de discusión, así como a tramitar el financiamiento
necesario para la ejecución de la tesis.
A lo largo de este proceso ocurrieron numerosas situaciones familiares difíciles que pude
sortear gracias a la tolerancia y comprensión tanto de las autoridades del INECOL, como de la
Universidad Veracruzana.
Este trabajo se realizó con el apoyo financiero otorgado al Proyecto: “Plantas leñosas nativas
para restauración de áreas deterioradas en Veracruz”, por SIGOLFO-CONACyT, clave 97-06-
002-V, con apoyos concurrentes de la Comisión Federal de Electricidad (CFE) -Central
Termoeléctrica ALM, Tuxpan, Ver.-, la Secretaría de Desarrollo Agropecuario (SEDAP) -Dirección
de Desarrollo Forestal- y la Universidad Veracruzana (UV) -Facultad de Ciencias Agrícolas, Xalapa
(FCA-X)-.
No puedo dejar de agradecer a la Universidad Veracruzana por haberme descargado de mi
labor docente durante varios periodos para llevar a término los cursos de Doctorado y la elaboración
de mi tesis. También agradezco al Programa de Mejoramiento del Profesorado (PROMEP) que me
otorgó la beca UVER 99-02-01 (84) durante dos años.
Finalmente, estoy en deuda con Chán y José Pablo, quienes me acompañaron en este muy
largo trance ayudándome en el campo y concediéndome tiempo y espacio para dedicarlos a mi
trabajo de doctorado.
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INDICE Declaración ................................................................................... ¡Error! Marcador no definido. Reconocimientos............................................................................................................................. 4 Indice............................................................................................................................................... 5 Lista de figuras y cuadros ............................................................................................................... 7 Resumen ........................................................................................................................................ 7 Capítulo 1 Introducción general .................................................................................................................... 9
1.1. Consecuencias de la remoción de la cobertura vegetal.................................................... 10 1. 2. Reforestación y restauración .......................................................................................... 11 1.3. Especies leñosas: nativas o exóticas ............................................................................... 14 1.4. Restauración con ensambles........................................................................................... 17 1.5. Bosque mesófilo de montaña.......................................................................................... 18 1.6. Objetivos ....................................................................................................................... 20 1.7. Hipótesis ....................................................................................................................... 21 1.8. Area y sitio de estudio .................................................................................................. 24 1.9. Rasgos generales del trabajo experimental ................................................................... 25 1.10. Organización de la tesis.................................................................................................. 26 1.11. Literatura citada ............................................................................................................ 27
Capítulo 2 Aplicación de las teorías de sucesión secundaria y de ensamblaje en la restauración del bosque mesófilo ..................................................................................................................... 34
2.1. Antecedentes sobre restauración................................................................................... 35 2.2. Teoría del ensamblaje aplicada a restauración ............................................................. 37 2.3 Sucesión secundaria ...................................................................................................... 41 2.4. La sucesión en el bosque mesófilo en Mexico ............................................................. 45 2.5. Algunos escenarios alterados en el bosque mesófilo México....................................... 59 2.6. Restauración del osque mesófilo de Veracruz central .................................................. 66 2.7. Literatura citada ............................................................................................................ 71
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Capítulo 3 Experimental tree assemblages on the ecological rehabilitation of a cloud forest in Veracruz, Mexico ........................................................................................................................ 80 Capítulo 4 Rehabilitación de algunas propiedades químicas de los suelos y del bosque nublado en México con ensambles experimentales de leñosas nativas y Casuarina equisetifolia .......... 94
Resumen.................................................................................................................................... 96 Introducción .............................................................................................................................. 96 Métodos................................................................................................................................... 100 Resultados ............................................................................................................................... 104 Discusión................................................................................................................................. 105 Conclusiones ........................................................................................................................... 109 Literatura citada ...................................................................................................................... 110
Capítulo 5 Discusión y conclusiones generales.......................................................................................... 119
5.1. Particularidades de la investigación............................................................................ 120 5.2. El trabajo en relacion a estudios de restauración........................................................ 121 5.3. Respuesta de las especies al ambiente degradado ...................................................... 122 5.4. Ensambles en la organización del ecosistema ............................................................ 122 5.5. Efecto de ensambles en el desempeño de las especies ............................................... 124 5.6. Efecto de Quercus y Casuarina .................................................................................. 125 5.7. Conclusiones ............................................................................................................... 126 5.8. Literatura citada general ............................................................................................. 127
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LISTA DE FIGURAS Y CUADROS Capítulo 3. Table 1. Four types of assemblage constructed with mexican cloud forest native woody species. A, B and C consisted of four species each with differing composition; assemblage E is the richest with ten species. The species selection criterion was their tolerance or intolerance of shade (T: Tolerant; I: Intolerant). Each assemblage is also identified by a name formed with the first letter of its constituent species 85
Figure 1. Assemblage effect on cumulative survival of the individuals (Kaplan Meier). P < 0.05; a<b. Assemblages A=(ECQU); B=(CLCP); C=(PCQM) and E (Richest) 87
Table 2. Assemblage effect on survival percentages by species and time of death of the individuals.
Figure 2. Cumulative proportion survival of individuals grouped in species. 87
Table 3. Relative weight of growth variables included in the two principal factors resulting from the Principal Components Analysis (PCA). The proportion of the variability explained by these two factors is 87.01%. 88
Figure 3. Temporal sequence of assemblage means of each growth variable: A=Height, B=Crown area, C= Cover index, D=Basal trunk area and E=Breast height diameter (BHD). 88
Table 4. Assemblage effect on plot growth variables and developmental indices (Factors 1 and 2) resulting from Principal Components Analysis. 89
Figure 4. Scatterplot of the two most important factors (principal components) explaining 87.01% of the variability in growthl characteristics, labeled by assemblage. 89
Capítulo 4. Cuadro 1. Ensambles de especies arbóreas nativas del bosque nublado mexicano y una exótica. A, B y C contienen cuatro especies en diferentes combinaciones; el ensamble E es el más rico, con diez especies. D está formado por dos especies nativas y una exótica. El criterio de selección de las especies fue su tolerancia o intolerancia a la sombra (T: Tolerante; I: Intolerante). Cada ensamble está identificado también por un nombre formado por las primeras letras de las especies constituyentes. 115
Cuadro 2. Efecto de los ensambles sobre los porcentajes de supervivencia y edad de muerte de los individuos 116
Cuadro 3. Valores promedio por ensamble de cada variable de desarrollo y de suelo al final del experimento; se incluyen los efectos significativos de los ensambles, obtenidos con pruebas de ANCOVA (F) y ANOVA no paramétricos (H). Valor crítico de p<0.05. a<b<c. Valores de estadístico faltantes no son significativos. 117
Cuadro 4. Valores promedio ± intervalo de confianza (95%) de las variables del suelo al inicio del experimento (1999) y al cabo de dos años (2001). 118
RESUMEN
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En una primera etapa de la rehabilitación ecológica de un sitio muy degradado en una zona de bosque nublado, se exploró el efecto de ensambles de leñosas nativas experimentales en algunas propiedades químicas del suelo, así como en el desarrollo y supervivencia de especies leñosas. Diez especies leñosas nativas y una exótica (Casuarina equisetifolia L, Amoen) fueron combinadas en cinco ensambles experimentales de distinta composición y número de especies. Se procuró su complementariedad ecológica, ya que se eligieron especies características de etapas iniciales y avanzadas de la sucesión del bosque nublado, en Veracruz central.
La experimentación con ensambles para la restauración del bosque resultó muy apropiada para detectar algunas tendencias incipientes en la operación de las comunidades y al nivel ecosistémico. Es posible apresurar la recuperación del bosque mediante la siembra directa de brinzales, combinados en ensambles, con especies de varios estados sucesionales (en referencia a su tolerancia o no a la radiación directa), evitando la fase herbácea y proveyéndolos de un sustrato más rico que el del sitio, así como de tres riegos durante la primera época seca.
La evidencia sugiere que la riqueza de especies de los ensambles influye más que su composición en las variables analizadas (área basal y de la copa, densidad de cobertura, altura y DAP), atribuible a la aparición de propiedades emergentes de organización de la comunidad. La disponibilidad de mayor espacio en uno de los ensambles, como resultado de elementos fortuitos no planteados en el experimento original, favoreció su respuesta en desarrollo y en niveles de nutrimentos del suelo más altos, sugiriendo que este factor debe ser explorado en ensayos posteriores. No puede descartarse una especie de autoaclareo a nivel comunidad como explicación a la similitud de respuestas de los ensambles de menor altura. El desempeño diferencial de cuatro de las diez especies nativas que participan en más de un ensamble, sugiere un impacto de la riqueza de los mismos atribuible a la diversificación de recursos.
Cualquiera de los ensambles puede utilizarse en la rehabilitación del bosque, dependiendo de los objetivos, ya que presentaron un éxito similar en la supervivencia de sus integrantes. El único ensamble con Casuarina es recomendable por su mayor influencia en la fijación de nitrógeno, sin embargo, por contener una especie exótica, a largo plazo podría inducir efectos indeseables.
La composición de los ensambles podría resultar crucial en la evaluación de otros factores a mayor plazo, como la colonización natural por otros elementos de la biota, el estado nutricional de los suelos o la identificación de propiedades emergentes. En las líneas de trabajo para futuros estudios se recomienda seguir experimentando con ensambles en sitios muy degradados que permitan realizar observaciones por mayor tiempo y extensión. Deben establecerse metas concretas en torno a la recuperación del sistema y monitorear la capacidad de recuperación de su estructura, funcionamiento y composición. Se sugiere evitar incluir a Cornus disciflora o a Magnolia dealbata en sitios poco sombreados, por su alta mortalidad.
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CAPÍTULO 1
INTRODUCCIÓN GENERAL
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1.1. CONSECUENCIAS DE LA REMOCIÓN DE LA COBERTURA VEGETAL
Una de las prácticas más comunes en Veracruz y, en general, en todo México, lo constituye la
remoción de la cubierta vegetal natural para la realización de actividades productivas primarias y
para el establecimiento de zonas urbanas e industriales. En algunos casos se suspende o impide en
forma permanente el crecimiento de la vegetación y, en otros, se sustituyen las especies nativas por
otras que provean de satisfactores. De esta manera, en Veracruz se ha desforestado el 65% de su
superficie (Equihua et al., en prensa), el cual corresponde no solamente a terrenos con vocación
agropecuaria, sino también forestal. Como consecuencia de la alteración de la cubierta vegetal, se
han presentado síntomas de un serio deterioro ambiental en distintos componentes de los
ecosistemas: en los suelos en la forma de erosión (Maass y García Oliva, 1990; Thornes, 1990;
Vahrson et al., 1991), mineralización (Cox y Atkins, 1979; Vázquez-Yanes, 1982) y debasificación
(Gama-Castro et al., 1990; De Salas, 1987); en las comunidades, que se manifiesta en la pérdida de
la biodiversidad (Estrada,1992; Altieri,1993) y en alteraciones al ciclo hidrológico (Barradas, 1983;
Barradas y Fanjul, 1984; SARH, Ver., 1992).
El estado de Veracruz presenta muy poca extensión con erosión severa o muy severa (0.024%
de su territorio) (SARH 1988). No obstante, la misma fuente ubica a Veracruz en el quinto lugar
nacional en el rubro de erosión ligera, con un 47.8% de su superficie afectada. Lo anterior revela
que, aunque es muy reducida la superficie con erosión severa, es muy extensa la superficie que
presenta erosión leve. Aunque a primera vista esta cifra no parezca alarmante, lo es en términos de la
pérdida de la fertilidad del suelo ya que, justamente, es en el horizonte superficial donde se
encuentra la mayor parte de las condiciones que pueden traducirse en una productividad alta. Gama-
Castro et al. (1992) aprecian este mismo hecho: una superficie con erosión severa relativamente
pequeña y una vasta extensión definida con erodabilidad alta, es decir los suelos, presentan una alta
susceptibilidad de sufrir erosión.
Los efectos de la remoción de la cobertura vegetal leñosa pueden revertirse mediante su
reposición a través de la reforestación y la rehabilitación. Está ampliamente documentada la acción
que las especies leñosas tienen en el ambiente (McKell, 1989; Granados et al., 1992; Miller, 1994).
Simplemente, por el hecho de proveer de una cubierta vegetal protegen al suelo del impacto de las
gotas de lluvias al caer. Por su carácter leñoso sus tallos son más o menos perennes, al igual que sus
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raíces, las cuales son capaces de retener grandes bloques de suelo agregado. Al proveer de materia
orgánica al suelo favorecen su estructura, la retención de nutrimentos y agua y proporcionan
microhabitats para la fauna y microbiota. Todos los aspectos anteriores favorecen que el agua de
lluvia, en lugar de escurrir superficialmente, se infiltre y abastezca los mantos freáticos profundos de
donde se extrae agua para el consumo de las poblaciones humanas.
Lo anterior muestra, por lo menos, algunas formas en que los árboles pueden afectar al
régimen climático, secuestrando agua en los mantos freáticos, impidiendo inundaciones, atenuando
la intensidad de los vientos y condensando el agua de la niebla (González-Espinosa et al., 2007). Por
otro lado, las especies leñosas proveen, con frecuencia, condiciones para el establecimiento de otras
especies (sitios para perchar y construir madrigueras, anidar, lugares para epífitas y trepadoras,
"nodricismo" (Del Castillo y Blanco-Macías, 2007), ambientes nutricionales particulares bajo su
copa y raíces (Negrete-Yankelevich et al., 2007).
1. 2. REFORESTACIÓN Y RESTAURACIÓN
La reforestación, con frecuencia, se realiza sin considerar la heterogeneidad ambiental del
territorio, las demandas ecológicas de las especies, ni las necesidades de los "usuarios" (Castillo,
1992). Existen numerosos ejemplos de fracasos en las políticas y formas de reforestación (Dehayes
et al., 1980; Paré, 1991; Orozco et al., 1993), ya sea porque no se tomaron en cuenta las condiciones
del ambiente, o porque no se eligieron las especies con un criterio ecológico, ni utilitario, lo que
conduce a fracasos en la reforestación por falta de cuidados a las plantas en los sitios sembrados
(Pérez-Salicrup, 2005).
El concepto de restauración1 ha surgido como línea de trabajo ante los fracasos en
1Otros términos relacionados con restauración, de acuerdo a Botanic Gardens Conservation International (1995), son los que siguen: Introducción. Establecimiento de una planta en un área en la cual nunca se ha registrado su ocurrencia. Reintroducción o Restitución (Reinstalación o Reestablecimiento). Liberación y manejo de una planta en un área en que antes ocurría, pero en la cual está extinta o se cree extinta. Traslocación. Transferencia de material de una parte a otra del rango de distribución de la especie o a un sitio nuevo. Reforzamiento. Una medida para incrementar el tamaño de la población o de la diversidad añadiendo individuos a una población existente. (Suplemetación, Aumentación). Reconstrucción. Puede ser necesaria donde el habitat tiene que ser reconstituido completamente o a partir de fragmentos. Revegetación o Reclamación. Creación de una comunidad completamente artificial, ya sea por razones estéticas o prácticas.
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recuperación integral de áreas deterioradas. Restauración se refiere al conjunto de prácticas
realizadas en ambientes degradados encaminadas a favorecer el retorno, lo más cercanamente
posible, a la condición del ecosistema, previa a las alteraciones (Berger, 1990), y en relación a la
restauración de bosques es: “...el reestablecimiento de bosques económicamente productivos y
ecológicamente sustentables...” (Horowitz, 1999). La Sociedad para la Restauración Ecológica
(Botanic Gardens Conservation International, 1995) es más específica definiéndola como “el
proceso de alterar un sitio intencionalmente para producir un ecosistema histórico específico. La
intención es emular la estructura, funcionamiento, diversidad y dinámica de un sistema ecológico
nativo”. Es muy común que la restauración incluya programas de reforestación con especies nativas
(Pedraza, 2003). En este trabajo me referiré a rehabilitación y a restauración en forma indistinta ya
que es muy improbable que las actividades intencionales encaminadas a recuperar la estructura,
composición y servicios ambientales de un ecosistema den lugar a sistemas idénticos a los originales
en términos de su composición (Bradshaw, 1997; Belyea, 2004).
El propósito de la restauración ecológica de un sitio deteriorado es el de procurar el
restablecimiento de la comunidad existente previa a la alteración, tanto en su estructura y
composición, como de sus flujos de energía y nutrimentos, buscando el alcance de sistemas
autosuficientes y autoperpetuables, que no requieran de intervención humana posterior (Sánchez,
2005). La idea de que puede lograrse la restauración, parte de la observación de la sucesión
ecológica natural, que ocurre cuando en una comunidad, tras presentar algún tipo de deterioro, se
restablece en forma aproximada la condición original. La sucesión se caracteriza por un
reemplazo progresivo de especies, las cuales van modificando las condiciones ambientales, en
una escala temporal variable. Ésta depende del tipo, severidad y frecuencia del disturbio o
perturbación, el tamaño del área que afecta, la distancia de las fuentes de propágulos, entre otros
factores innumerables. No obstante, el tiempo que duran los procesos sucesionales en recuperar
la estructura y dinámica de la comunidad puede llegar a ser muy largo. En una zona de bosque
mesófilo de montaña (BMM) en México, se estimó que la recuperación tardaría cerca de 150
años, en una localidad donde se retiró la vegetación para realizar actividades agropecuarias
(Arriaga, 2000). Muñíz-Castro et al. (2006) determinaron en pastizales abandonados, adyacentes
a fragmentos de bosque, que la estructura de la vegetación (respecto a la del bosque maduro)
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puede recuperarse en un periodo más corto, de entre 40 y 50 años. Otros autores, mediante
modelación de varios escenarios de extracción de leña de baja intensidad, estimaron que el área
basal podría estabilizarse en 80 a 90 años, a partir de áreas denudadas (Rüger et al., 2007). La
comunidad de macroinvertebrados, así como las funciones ecosistemicas llevadas a cabo por el
sistema suelo, podrían llevarse más tiempo en recuperarse que la composición de la comunidad
arbórea, estimada en cerca de 100 años (Negrete-Yankelevich et al., 2007).
Si se considera que la sucesión es un proceso unidireccional que puede seguir distintas
rutas hacia una comunidad madura estable (Diamond, 1975) cabe la posibilidad de acelerar el
proceso evitando algunas etapas. Con la idea de apresurarla en una de tantas direcciones
posibles, Aber (1987) plantea directrices básicas en las prácticas restaurativas considerando
como punto de partida el reconocimiento del estado de deterioro del sitio. En una localidad
donde ha sido removida la vegetación para pastoreo, el suelo compactado por maquinaria pesada
y erosionado por la falta de cobertura (como el sitio de estudio), recomienda ejecutar medidas
encaminadas a apremiar el restablecimiento de los flujos ecosistémicos, como primera medida, y
la aceleración de la sucesión secundaria en forma paralela, o subsecuente. Sugiere el uso de
medios biológicos para este fin. Entre éstos se puede recurrir, incluso, a la siembra de especies
exóticas selectas a las que se les hubieran reconocido cualidades en el rápido desarrollo de
cobertura y raíces, por su asociación con microorganismos para fijación de nutrimentos, entre
otros rasgos (Segura, 2005). El empleo de exóticas se analiza en el apartado siguiente.
En condiciones naturales la sucesión posterior al abandono de campos cultivados que
presentaron originalmente bosques caducifolios en E.U. atraviesa por la dominancia de
herbáceas, luego de arbustivas y de otras arbóreas, antes de llegar al establecimiento de arbóreas
tardías, entre las que se encuentran algunas especies de encino (Kline y Howell, 1987). Existe
evidencia de que en estos sitios ha sido posible ‘esquivar’ algunos fases en la restauración y aún
así que la comunidad alcance una estructura estable (Aber, 1987). Ejemplo de lo anterior ha sido
el desarrollo exitoso de varias especies tardías de encino (Quercus alba, Q. rubra y Q.
macrocarpa) sembradas en espacios abiertos desprovistos de cobertura vegetal en el valle central
del Mississippi (Ashby, 1987).
En Tamaulipas, México, el patrón de sucesión natural de la vegetación del BMM no ha
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sido documentado en sitios abiertos; en campos agrícolas abandonados es similar al del bosque
caducifolio mencionado. Dominan en el primer año las herbáceas; arbustivas y arbóreas están
presente en muy bajas densidades y sólo Sapindus saponaria rebasa los dos metros de altura. A
partir del segundo año, en forma combinada, prevalecen arbóreas y arbustivas, distinguiéndose
cierta estratificación, donde Liquidambar, Quercus sartorii y Cersis canadensis miden más de 5
metros de altura (aparentemente éstas rebrotan de tocones que no fueron retirados cuando se
destinaron los suelos a la agricultura). En el octavo año ya son francamente dominantes las
arbóreas, mientras que los estratos arbustivo y herbáceo presentan una cobertura más escasa que
al inicio (Reyes y Breceda, 1985). En Oaxaca, México, esta dominancia se presenta entre los 10
y 15 años después de la alteración (Del Castillo y Blanco-Macías, 2007).
Dada la similitud en la tendencia sucesional en la comunidades mencionadas, en campos
abandonados y abiertos podría acelerarse la sucesión introduciendo especies arbóreas al inicio,
como práctica restaurativa, de manera similar a la siembra de encinos en el valle central de
Mississippi. Pese a que pudiera pensarse que dichas especies tenderían a fracasar por encontrarse
fuera de su ambiente ideal, es posible que sus tolerancias ecofisológicas sean más amplias y
puedan desarrollarse con relativo éxito. En efecto, en las comunidades maduras, la distribución
local de las especies suele estar restringida (por competencia u otros factores) a algunas
porciones del gradiente de recursos en donde sobreviven mejor (Krebs, 1994). Sin embargo, es
posible que su distribución potencial sea más amplia e incluya condiciones más severas. En
restauración podrían emplearse especies tardías de la sucesión a las que se hayan identificado
atributos pioneros, por ejemplo, la tolerancia a insolación y sequía, como ocurre con algunos
encinos en el bosque mesófilo (Suárez-Guerrero, 1998). El esfuerzo de restauración puede ser un
medio para reconocer algunas dimensiones de la tolerancia ambiental real de las especies
empleadas, especialmente las del BMM cuyas amplitudes de nicho son prácticamente
desconocidas.
1.3. ESPECIES LEÑOSAS: NATIVAS O EXÓTICAS
En el Estado existe una alta diversidad de especies leñosas silvestres, cuyas potencialidades de
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uso se conocen muy poco, o la información sobre ellas se encuentra dispersa (INIREB 1970-2007;
Niembro, 1990; Castillo, 1991; Avendaño, 1996; Avendaño y Acosta, 2000; Benitez et al., 2004,
entre otras fuentes). Estas podrían utilizarse a mayor escala en programas de restauración, ya que
posiblemente se establecerían con mayor facilidad en las condiciones originales de su distribución.
Además, podrían ser claves en la regeneración del suelo degradado y como proveedores de
satisfactores a nivel local, o para exportación. Dada la potencialidad de estas especies es necesario
determinar no sólo los rasgos generales de su propagación sino su capacidad de supervivencia en
ambientes con diferentes niveles de deterioro (Vázquez-Yanes et al., 1999; Pennington y Sarukhán,
2005) y en gradientes ambientales. No obstante, es poco lo que se sabe de la mayoría de ellas.
Vázquez-Yanes y Cervantes (1993), Vázquez-Yanes (1995) y Pedraza (2003) han sugerido
emprender la selección de linajes adaptados a condiciones particulares de algunas especies nativas
pues, además, podrían constituirse en fuente de satisfactores potenciales adicionales.
El primer esfuerzo por sistematizar la información de las plantas silvestres del Estado en bases
de datos automatizadas inició con el Proyecto Flora de Veracruz (1968), teniendo actualmente más
de 200,000 registros de colectas de plantas (Castillo, 1992) y más de 80 fascículos sobre las familias,
con información de distribución, taxonomía, colectas, claves, fenología, tipo de vegetación, usos y
nombres comunes (INIREB e Instituto de Ecología, AC). En los últimos años se ha promovido el
inventario de los recursos vegetales a través de apoyos de la CONABIO (Comisión Nacional
Forestal) y SEMARNAP (Secretaría del Medio Ambiente, Recursos Naturales y Pesca) (2000),
instancias que han dado impulso a la elaboración de inventarios de las especies leñosas nativas con
miras a la restauración de ambientes degradados (Carabias, 1995).
Respecto a especies leñosas útiles, maderables, frutales, melíferas, etc., existe información,
dispersa, generada fundamentalmente por ingenieros agrónomos, o forestales (Niembro, 1990;
Martínez y Chacalo, 1994; INEGI, 1994, etc.). Con frecuencia aporta datos sobre distribución,
apariencia, aspectos sobre las tolerancias ecológicas a factores físicos y señala rasgos del cultivo de
las especies (FAO, 1975; Ochse et al., 1982; Huxley, 1983; Webb et al., 1984; Rojas, 1985; Nicolas
et al., 1988; SARH, Ver., 1992, Pedraza, 1998, entre muchos otros). Estas obras no sólo hacen
referencia a las especies nativas, sino también a las exóticas que se han aclimatado con éxito en el
territorio veracruzano.
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Entre las políticas forestales del Estado, SEDAP (Secretaría de Desarrollo Agropecuario y
Forestal del estado de Veracruz) está propagando y reforestando con especies nativas, tanto en la
zonas tropicales, como templadas (Dorantes, 1997). Por otro lado, el INIFAP (Instituto Nacional de
Investigaciones Forestales y Agropecuarias) hace lo propio con la exploración y validación de
sistemas agroforestales. Un ejemplo es el proyecto de “Maravillas”, en Tezonapa, Ver. (Díaz
Fuentes, 1992). En este sistema se está buscando la recuperación de suelos depauperados en laderas
con la implantación de sistemas de cultivo de hasta cerca de 20 especies leñosas útiles, vaias de ellas
nativas, con edades de madurez diferentes, y capaces de proveer, además, abundante hojarasca y
raíces profundas.
Aún cuando se están haciendo esfuerzos en procurar una reforestación exitosa y restauradora,
desde los enfoques ecológicos y utilitarios, la cantidad de especies leñosas que se está manejando
todavía es muy reducida y hace falta explorar otras, menos convencionales (SEDAP, 1994). A pesar
del esfuerzo para dilucidar los rasgos ecológicos de la mayoría de las especies nativas de nuestro
país, en la mayor parte de los viveros se cultivan preferentemente especies exóticas de rápido
crecimiento y amplia tolerancia ecológica (Benítez et al., 2004). Lo anterior resulta de la
disponibilidad de sus propágulos, la facilidad de su cultivo y la relativa garantía de supervivencia
aún en condiciones que resultarían adversas para otras especies nativas.
Este tipo de especies no siempre son las más indicadas para la rehabilitación de tierras, ya sea
porque entorpecen el retorno de las especies nativas, o porque la materia orgánica que producen
resulta desfavorable para la regeneración natural, o porque no constituyen un albergue adecuado
para la fauna (Hjarsen et al., en prensa), o bien porque absorben demasiada agua del subsuelo
cuando ésta escasea, entre otros inconvenientes (Vázquez-Yanes, 1995; Loope y Stone, 1996). Es así
que, aunque la reforestación sea exitosa en cuanto a reconstituir la cobertura vegetal, la contribución
al establecimiento de otros procesos ecosistémicos y de recuperación de la biodiversidad es dudosa y
es motivo de discusión. Benítez et al. (2004) señalan que algunas de estas especies, al desarrolarse
en ambientes ‘desfavorables’ para la mayoría de las especies nativas, facilitan el desarrollo de otras
especies nativas de tolerancias ecológicas más restringidas, al atenuar las condiciones extremosas
iniciales (Parrota, 1995; Lugo, 1997). Sin embargo, el papel que juegan estas especies en diferentes
contextos puede ser diferente, por lo que su desempeño en cada condición merece una evaluación.
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1.4. RESTAURACIÓN CON ENSAMBLES
Las plantaciones monoespecíficas presentan características que, por un lado compromenten su
permanencia a largo plazo (Cox y Atkins, 1979; Segura 2005) y, por el otro, pueden tener el
inconveniente de entorpecer la recuperación de la biodiversidad nativa de la comunidad (Murcia,
1996). Las plantaciones de nativas deben organizarse en ensambles de especies cuyas propiedades
permitan su complementariedad para su mejor desarrollo en las adversas condiciones de los
ambientes degradados (Temperton et al., 2004). Morrison (1987) señala que las restauraciones se
hacen como versiones simplificadas de los modelos de comunidades que han evolucionado
naturalmente. Pueden combinarse especies nativas de etapas tempranas de la sucesión, que crecen en
ambientes soleados y empobrecidos, con especies capaces de formar asociaciones simbióticas con
microorganismos fijadores de nutrimientos. Otras características deseables es que presenten altas
tasas de crecimiento, que de inmediato protejan al suelo con una cobertura natural para el control de
la erosión, que sean de fácil propagación, que permitan el establecimiento de elementos nativos de
flora y fauna y que, una vez establecidos en el sitio, no se tornen en invasoras (Lindig y Vázquez-
Yanes, 1997).
Se ha demostrado que la selección de especies del dosel puede ejercer una influencia
significativa sobre los patrones subsecuentes de colonización por especies del bosque y es una
consideración importante en el diseño de ensambles de especies para 'catalizar' la sucesión sobre
sitios deforestados degradados (Parrota, 1995). Connell y Slatyer (1977) señalaron que el orden de
arribo de las especies en la sucesión también puede afectar el rumbo que tome la comunidad en el
futuro, ya que hay colonizadoras que podrían facilitar, inhibir o sólo tolerar a las especies que llegan
más tarde.
Diamond (1975) primero y luego Lawton (1991) expusieron la relevancia de las interacciones
interespecíficas al interior de la comunidad en recuperación sugiriendo la prevalencia de reglas de
ensamblaje que mantienen grupos de especies relacionadas. Wilson (1999) define dichas reglas
como restricciones ecológicas en los patrones observados de distribución o abundancia basados en la
presencia o ausencia de una u más especies en el ambiente, que no sólo representan la respuesta de
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las especies al medio. Es decir, surgen de las interacciones entre los componentes vivos del
ecosistema (Temperton y Hobbs, 2004). En el capítulo 2 desarrollo estas ideas con más detalle.
1.5. BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA
El bosque mesófilo de montaña (BMM) o de niebla es una formación que presenta tanto
elementos leñosos perennes, como caducifolios; con abundancia de epífitas, trepadoras y
pteridofitas. Está constituído por un conjunto de asociaciones que pueden variar mucho en su
composición, dado el aislamiento de cada porción del bosque.
Esta comunidad en México se desarrolla en sitios más altos y frescos que los que ocupa la
selva tropical húmeda, y más bajos y húmedos que los del bosque de pinos, o de encinos. Las
localidades propicias para el desarrollo del bosque mesófilo de montaña (BMM) en nuestro país
están confinadas a alturas medias, de entre 600 y 2700 msnm, aproximadamente, dependiendo de
la latitud (Rzedowski, 1978). El clima en que prevalecen es el templado húmedo, cuya
precipitación media anual nunca disminuye de 1000 mm y el número de meses secos al año varía de
cero a cuatro. Se distingue porque la humedad atmosférica siempre es muy alta, prevaleciendo con
frecuencia la neblina. Prospera en algunas laderas de barlovento donde se condensan vientos
húmedos que provienen del mar suministrando abundante humedad a la comunidad en la forma
de precipitación y niebla. En el país, se distribuye a lo largo de las dos principales sierras (Sierra
Madre Occidental y Sierra Madre Oriental) en un patrón fragmentado disperso entre otros tipos de
vegetación, pues crece en sitios en que la orientación, latitud y altitud determinan las
condiciones particulares de humedad que este bosque requiere.
Por su situación geográfica en la zona de contacto entre las reinos biogeográficos holártico y
neotropical, se constituye con una mezcla de componentes boreales y meridionales, al que se añade
el endémico: por ejemplo, de las 178 especies de vertebrados que presenta, 56 son endémicas al
mismo, es decir, 31% (el porcentaje más alto en cuanto a tipo de comunidad) (Flores y Gerez, 1988);
respecto a la flora, Rzedowski (1996) estima que del 2 al 12% de sus géneros son endémicos, lo
mismo que del 30 al 60% de las especies. En el estrato arbóreo (y entre las trepadoras) se mezclan
elementos tanto de afinidad tropical, como templada, siendo más importantes los segundos; mientras
que en los estratos bajos, y de epífitas, predominan los meridionales. A latitudes menores la
19
importancia relativa de los elementos boreales disminuye y la proporción de elementos meridionales
aumenta. Ésta es una comunidad muy antigua, que tuvo una distribución más extensa en el pasado
(Plioceno Medio) y actualmente sólo ocupa entre el 0.5 y 1% en la superficie del país (cerca de la
mitad del área de distribución original), por lo que es crucial su conservación, ya que alberga la
mayor concentración de especies por unidad de área (riqueza) del país; Rzedowski estima que
incluye a cerca de 2500 especies vegetales, que representan alrededor de la décima parte de la flora
del país. La historia y ecología del bmm del centro de Veracruz han sido descritos recientemente por
Williams-Linera (2007), quien ha conducido más de 100 trabajos de investigación en la zona.
La composición de especies es diferente en cada fragmento y difiere mucho de una región
a otra, lo mismo que la dominancia, fenología, la fisonomía y hasta la estructura, sin embargo, el
patrón de afinidades fitogeográficas de los elementos que la componen se mantiene (Rzedowski,
1996). El estrato arbóreo en general está dominado principalmente por géneros boreales (Acer,
Alnus, Carpinus, Cornus, Fagus, Juglans, Liquidambar, Ostrya, Platanus, Quercus, Tillia,
Ulmus), mientras que el arbustivo y el sotobosque presentan en su mayoría vínculos
meridionales, lo mismo que las epífitas (Rzedowski, 1978; Luna et al., 1988).
Respecto a los patrones de destrucción del habitat en Veracruz. el BMM no es la excepción.
Actualmente, el paisaje incluye fragmentos de vegetación en diversos grados de alteración,
alternando con grandes extensiones cultivadas o dedicadas a la ganadería (Williams et al., 2002).
Los manchones de bosque generalmente se encuentran en cañadas o confinados a las cimas de los
cerros, casi siempre sobre laderas demasiado pronunciadas para que se establezcan otras actividades
productivas (Zolá, 1987). Echeverría et al. (2007) han formalizado la evaluación de la cobertura
vegetal del bosque nublado del centro de Veracruz a partir de la contrastación de imágenes
satelitales, fotografías aéreas y sistemas de información geográfica de 1984 y 2000. Revelan que en
ese periodo ha habido una reducción del bosque de alrededor del 26%; lo que equivale a una pérdida
anual del 2%, atribuible al aclareo preferente en zonas de alta fertilidad local, en los bordes de
fragmentos y cercanas a poblados. Por otro lado, señalan que el área total de bosque en sucesión
secundaria, a partir de cultivos abandonados, ha aumentado.
Lo anterior ha consistido en una oportunidad para poner en práctica actividades para la
conservación de la biodiversidad y de los servicios ambientales del sistema. Ya sea, mediante la
20
protección de sitios degradados, en donde la recuperación ocurre pasivamente, o realizando prácticas
de restauración a varias escalas con la finalidad de revertir el deterioro (Alvarez-Aquino et al.,
2007).
Las medidas conducentes a acelerar el proceso de recuperación del bosque mesófilo en el
centro de Veracruz han sido variadas. Abarcan desde la siembra directa de semillas (Pedraza y
Williams-Linera, 2005), el establecimiento temprano de plántulas de árboles nativos (Pedraza y
Williams-Linera, 2003; Alvarez-Aquino et al., 2004), de plantaciones de restauración y empíricas
(Alvarez-Aquino et al., 2007) hasta el empate de las especies con sitios adecuados para su
establecimiento (Suárez-Guerrero, 1998; Ramírez-Bamonde et al., 2005). Uno de los aspectos que
no ha sido explorado aún es la plantación de combinaciones distintas de especies con el fin de
comparar su desempeño y su efecto en algunos elementos del suelo. No se ha formalizado tampoco
la evaluación de la inclusión de alguna exótica de rápido crecimiento, en ensambles con nativas.
Estos aspectos constituyen el eje central de la tesis y serán abordados mediante un experimento.
1.6. OBJETIVOS
OBJETIVO GENERAL
Explorar el efecto de ensambles constituidos por especies leñosas nativas en la restauración de
un área degradada donde hubo bosque mesófilo de montaña en el centro de Veracruz.
OBJETIVO 1
Comparar el efecto de los ensambles sobre el establecimiento de los árboles y de algunos procesos
del ecosistema (acumulación de nutrimientos y materia orgánica).
OBJETIVO 2
Examinar el efecto de Casuarina equisetifolia como presunta facilitadora del desarrollo de nativas
dentro de uno de los ensambles.
OBJETIVO 3
Evaluar el desempeño de las especies que participan en varios ensambles de distinta composición y
21
riqueza.
1.7. HIPÓTESIS
En este esfuerzo de restauración se exploran varias líneas generales de investigación que
orientarán estudios posteriores más finos. Dichas líneas corresponden a las siguientes hipótesis
de trabajo:
HIPÓTESIS 1: Los ensamblajes integrados por especies leñosas nativas de estados tempranos y
tardíos de la sucesión se establecerán exitosamente en condiciones degradadas.
La combinación de especies en ensamblajes establecerá condiciones que atenúen la
severidad de un ambiente muy asoleado y de escasa humedad. Algunas leñosas tempranas de la
sucesión (las heliófiltas Erythrina, Cornus, Liquidambar y Platanus) presentan rápido
crecimiento y amplia tolerancia a ambientes soleados (lo mismo que Casuarina ) por lo que
tenderán a crecer más rápidamente que las de estados tardíos, y de tolerancias más limitadas a las
elevadas intensidades de radiación que imperan en el sitio abierto (Quercus, Ulmus, Magnolia,
Clethra y Podocarpus). En el lapso comprendido en el estudio las heliófitas tenderán a presentar
follajes más extensos y alturas mayores que las especies del segundo grupo, lo que producirá un
microambiente propicio para la supervivencia de estas últimas. Por otro lado, la producción de
follaje en varios estratos atenuará el efecto erosivo de la lluvia al caer. La complementaridad de
especies heliófitas con las tolerantes a la sombra favorecerá su coexistencia, por lo menos en el
corto plazo, como sucede en la sucesión en donde ocurren juntas (Breceda y Reyes, 1990).
Cada ensamblaje, al proveer de coberturas y sistemas radiculares de diversa extensión,
densidad y profundidad, propiciará en el suelo una recuperación de nutrimentos, un aumento de
la porosidad, el mejoramiento de la estructura y la protección mecánica del mismo, en un tiempo
más corto que el que se llevaría durante la sucesión natural (Aber, 1987). En forma paralela a la
recuperación del suelo y la apertura de nuevos nichos se espera un restablecimiento natural de
los organismos del suelo y de la vegetación herbácea y arbustiva.
22
HIPÓTESIS 2: Ensamblajes con mayor riqueza de especies tenderán a tener mayor impacto
sobre algunos procesos ecosistémicos, como la acumulación de nutrimentos, que ensamblajes de
menor cantidad de especies.
Dicha tendencia ha sido sugerida por experimentos realizados con ensamblajes de
cantidades variables de especies herbáceas (Tilman et al., 1997 y Hooper y Vitousek, 1997).
Esto es consistente con varios mecanismos de diferenciación de nichos y coexistencia. En efecto,
una mayor riqueza de leñosas permitirá el acceso a una proporción mayor de los escasos recursos
locales, algunos de los cuales podrían estar disponibles para unas especies, pero para otras no.
Cada especie empleará los recursos del ambiente en una forma, cantidad y tiempo particulares.
HIPÓTESIS 3: Los ensamblajes que contengan a Quercus sp. tendrán mejor desempeño en
términos de su propio desarrollo y supervivencia.
A pesar de que la mayoría de los encinos son considerados como especies primarias se han
sugerido como especies clave en la rehabilitación y restauración de bosques, pues aunque no se
consideran especies pioneras, pueden incorporarse en etapas tempranas de la sucesión secundaria
(Vázquez-Yanes et al., 1999), en virtud de su tolerancia a variados regímenes lumínicos (Suárez-
Guerrero, 1998) y porque son comunes los rebrotes de los tocones (González-Espinosa et al.
2006). Q. crispipilis no parece regenerarse bajo la sombra característica del bosque montano de
pino-encino maduro. Incluso, la fragmentación del hábitat, provocada por la transformación del
bosque a actividades antropogénicas, podría facilitar su regeneración natural en zonas abiertas
excluidas a la ganadería (Quintana-Ascencio et al., 2002).
La importancia de los encinos en el BMM no sólo radica en su abundancia sino también en
que son capaces de albergar y proveer alimento a numerosas especies de animales, ya que
contribuyen con cerca de la mitad de la biomasa de hojarasca del bosque (Tolome et al., 2000).
Pueden albergar importantes cantidades de epífitas, entre líquenes, musgos y fanerógamas
grandes (Rzedowski, 1978; Vázquez-García, 1993; Hietz y Hietz-Seifert, 1994; Flores, 1995),
así como de alimentar, por lo menos en forma temporal, a numerosas especies de mamíferos
23
(Quintana y González Espinosa, 1990; Sork, 1993; Müller-Usling, 1994; Crawley y Long, 1995),
aves e insectos (Crawley, 1992), los cuales pueden dispersar propágulos de ambientes prístinos a
los sitios deteriorados. Como simbiontes de hongos micorrícicos es notable su papel
considerando el volumen y riqueza de las interacciones; Chacón et al. (1995) registraron que
cerca de la mitad de las especies de hongos micorrícicos del BMM de Xalapa están asociadas a
encinos (i.e. 19 de 43 especies).
Las posibles asociaciones micorrícicas que los encinos pueden presentar, especialmente en
ambientes afectados muy severamente en la disponibilidad de nutrimientos, pueden llegar a tener
una importancia definitiva del tiempo, curso y patrón de la recuperación de la comunidad (Gross,
1987), ya que hay evidencia de una correlación positiva con la distribución espacial de los
nutrimentos en el suelo (Negrete-Yankelevich et al., 2007).
HIPÓTESIS 4: La presencia de Casuarina equisetifolia, leñosa exótica de rápido crecimiento y
amplia tolerancia a ambientes pobres en uno de los ensamblajes facilitará el desarrollo de las
leñosas acompañantes, en virtud de un enriquecimiento de nitrógeno disponible en el suelo.
Esta especie suele asociarse con actinomicetes fijadores de nitrógeno (Frankia spp.), por lo
que, en ese caso, su follaje puede ser rico en este nutrimento (Ng, 1987). La asociación
simbiótica presenta tasas de fijación similares a las de leguminosas noduladas. Este aporte
adicional de nitrógeno, aunado al rápido desarrollo de una cobertura perenne, facilitará el que las
otras especies leñosas se desarrollen mejor que en otros ensamblajes. Por otro lado, el afectar los
flujos de nitrógeno en el sistema propiciará la rehabilitación del suelo y el restablecimiento de
otros componentes de la biota (Aber, 1987; Lugo, 1990). A diferencia de otras especies exóticas
invasoras de rápido crecimiento, ésta no agota el suelo de otros nutrimientos importantes
(Aspiras, 1981). Además, se ha observado que puede actuar como una ‘catalizadora de la
sucesión’ facilitando la recolonización de la flora nativa a través de su influencia en el
microclima, la fertilidad de los suelos y la provisión de habitats para los dispersores de semillas
(Parrota, 1995).
24
1.8. AREA Y SITIO DE ESTUDIO
El área de estudio se ubica en el límite sureste de la distribución regional del bosque
mesófilo de montaña en la zona central de Veracruz. Asimismo, esta localidad de BMM es de las
de menor elevación en la región (1320 msnm) y se encuentra rodeada de ambientes
transformados, ya sea cafetales abandonados, o urbanos.
El sitio está en un terreno degradado por la deforestación total y el apisonamiento
subsecuente del suelo por ganado y por maquinaria de construcción. Se localiza al sureste del
municipio de Xalapa (19º 30' 41" LN; 96º 53' 17’’ LW), Veracruz, México, en el campus de la
Universidad Anáhuac de Xalapa. El clima es semicálido húmedo (A)C(fm)w”b(i’)g (en base a
los datos registrados por la estación más cercana (2 km) de Las Ánimas y de acuerdo a García
(1973)). Presenta tres estaciones bien definidas: una cálida seca (abril y mayo), otra cálido
húmeda (junio a octubre) y otra fría seca (noviembre a marzo) (Williams-Linera, 2002). La
temperatura media anual es de 19.2º, la mínima de 15.6º (enero) y la máxima de 21.8º (mayo).
La precipitación total anual es de 1421 mm, el mes más seco presenta 43 mm (enero) y el más
húmedo 247 mm (junio). La evaporación promedio anual de tanque tipo “A” es de 1005 mm, la
máxima mensual es de 110 mm (mayo) y la mínima de 49 mm (diciembre) (Zolá, 1987). La
vegetación antes de la alteración estuvo constituida por el bosque mesófilo. La historia con las
fechas aproximadas de transformación del sitio no pudo ser reconstruida con exactitud. En las
últimas décadas formó parte de la reserva municpal, mas ya había sido transformada a cafetal,
luego a potrero y finalmente abandonada. El cafetal rústico crecía a la sombra de Acacia sp.,
probablemente dispersada por el ganado introducido cuando fue dedicada a potrero; luego fue
desprovista de toda vegetación y suelo orgánico para la habilitación de caminos en 1996 y,
finalmente, fue sometida al paso de maquinaria pesada, por lo que los suelos están severamente
compactados, presentan muy lento drenaje y un contenido escaso de materia orgánica y de la
biota. Los suelos son regosoles ándicos (FAO UNESCO), delgados y duros (según Enrique Meza
(com.pers.)).
Los ensambles experimentales fueron establecidos en un área de alrededor de 5000 m2.
Esta constituye una especie de cuenca pequeña, y los ensambles fueron ubicados en las laderas
de la misma. Dado que la pendiente de las laderas y su orientación es diferente, se definieron
25
bloques para eliminar su efecto en el experimento.
1.9. RASGOS GENERALES DEL TRABAJO EXPERIMENTAL
Con la intención de iniciar estudios de restauración del BMM de Veracruz se eligió el sitio
degradado descrito en el apartado anterior, en el área de distribución de menor elevación de esta
comunidad, que presenta condiciones similares a las de muchas otras localidades de la zona. La
vegetación consiste en ralos manchones de herbáceas rastreras y de algunos pastos, intercalados
con el suelo desnudo, donde se aprecian signos de erosión hídrica, sobre todo en los sitios de
mayor pendiente. Es de esperar que los suelos presenten una escasez de nutrimentos (respecto a
la condición previa a la alteración) como resultado del manejo. Es posible, también, que la
compactación esté entorpeciendo el desarrollo de raíces y, por consiguiente, de coberturas
herbáceas extensas y del establecimiento natural de algunas arbóreas típicas de la vegetación
madura (Challenger, 1998), a diferencia de la tendencia señalada por Breceda y Reyes (1990) en
campos agrícolas abandonados, aledaños a bosques, sin suelos compactados y con tocones.
Bajo las condiciones del sitio de estudio la restauración se orientó, en primer lugar, a la
siembra directa de especies leñosas, tempranas o tardías. Los insumos de energía que se
aplicaron fueron con el fin de facilitar el establecimiento de los individuos en el espacio abierto
mediante tres acciones:
1. No se sembraron semillas, sino individuos de un año de edad. Éstos ya habían sobrevivido en
el vivero la etapa más crítica de su ciclo de vida (Harper, 1977), cuando la plántula emergida de
la semilla ha agotado las reservas de la misma y empieza a depender del ambiente externo
(Hartmann y Kester, 1981).
2. Cada individuo fue dotado de una reserva de suelo orgánico (lombricomposta de café) en un
volumen de ca. de 35 dm3 en cilindros de 30 cm de diámetro y 50 cm de profundidad. Éstos, al
contar con una reserva de suelo fértil local, pueden sobrevivir mientras logran establecerse en el
sitio.
3. Los individuos de varias especies fueron combinados en ensambles. Cada especie, al presentar
demandas y efectos particulares sobre el ambiente, tenderá a coexistir con las demás, más que a
26
competir por los mismos recursos. De hecho, en ambientes severos la restauración puede fallar
más por una nutrición inadecuada de las plantas, que por un efecto adverso de las interacciones
bióticas (Aber, 1987). Los ensamblajes fueron estructurados mezclando especies de dos grupos
funcionales: tolerantes, o no, a la sombra.
4. En algunos ensamblajes se incluyeron especies que suelen tener un efecto desproporcionado
en la persistencia de otras especies de la comunidad (Bond, 1994), por lo que podrían acelerar el
proceso restaurativo. Este es el caso de Quercus (Suárez, 1998) y Casuarina.
1.10. ORGANIZACIÓN DE LA TESIS
La idea de emprender un esfuerzo de restauración nace de dos inquietudes: la
preocupación por la acelerada transformación y deterioro del bosque mesófilo de los alrededores
de Xalapa y el apremio para poner en marcha iniciativas de investigación encaminadas a la
recuperación del mismo o, al menos, de la cobertura vegetal nativa.
En la tesis exploré una línea de trabajo poco común en restauración en el BMM:
investigar el efecto de combinaciones variadas de especies leñosas, a las que denomino
ensambles.
La tesis está integrada por cinco capítulos.
El primero tiene la función de abordar algunos conceptos necesarios para ubicar el tema
de la tesis, como restauración, el papel de la sucesión y el ensamblaje, y de las especies nativas y
exóticas que se han utilizado, etc. Se mencionan las modalidades de otros trabajos de
restauración, incluye antecedentes básicos sobre el bosque mesófilo y las especies del mismo: lo
que constituiría el conocimiento base del sistema. Incluye, asimismo, los objetivos e hipótesis de
trabajo.
En el capítulo dos se desarrollan sendos conceptos de la ecología básica que tienen
aplicación en restauración: la sucesión y la teoría del ensamblaje. La primera parte sintetiza
información de las tendencias generales de este proceso, modelos y teorías. Se revisan las
publicaciones más relevantes sobre la sucesión en el bosque mesófilo de montaña en México, y
27
en especial en Veracruz. La segunda parte se refiere a las tendencias en las investigaciones sobre
restauración y, particularmente de la aplicación de la teoría del ensamblaje. Se mencionan las
consideraciones de su importancia, dado que pocas veces se pone atención a las interacciones
bióticas que pueden establecerse y que determinan la membresía potencial de las especies a la
comunidad.
El tercer capítulo consiste en un artículo publicado en Forest Ecology and Management,
218 (2005): 329-341, en que se explora el efecto de la riqueza y composición de los ensambles
en el establecimiento y supervivencia de las especies leñosas nativas participantes, y de los
ensambles mismos, en conjunto.
El capítulo cuarto es el segundo artículo que reconoce el efecto de Casuarina en uno de
los ensambles, el impacto de esta exótica en el desarrollo de las demás especies y en algunos
elementos del suelo.
Finalmente, hago una reflexión de mis resultados en torno a la restauración del bosque de
niebla en el contexto de la teoría del ensamblaje. Sugiero algunas medidas prácticas para la
restauración del BMM que pueden adoptarse. Asimismo, distingo líneas futuras de investigación
en restauración que contribuyan a construir una base más sólida y de aplicación más
generalizada.
1.11. LITERATURA CITADA
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CAPÍTULO 2
APLICACIÓN DE LAS TEORÍAS DE
SUCESIÓN SECUNDARIA Y DE ENSAMBLAJE EN LA
RESTAURACIÓN DEL BOSQUE MESÓFILO
35
2.1. ANTECEDENTES SOBRE RESTAURACIÓN
La restauración ecológica de sistemas degradados es quizá la aplicación que más retos ha
impuesto a la teoría ecológica (Belyea, 2004). Ha sido considerada como la prueba de fuego para
la ecología básica (Bradshaw, 1987), entre otros aspectos, por la variedad de escenarios en que
puede desarrollarse y porque deben recrearse comunidades que funcionen por sí sólas en tiempos
más reducidos que los naturales.
La referencia de éxito o efectividad de las prácticas restaurativas es la semejanza que
guarde el ecosistema restaurado con el original, en primera instancia. Entre otros aspectos
cruciales, son muy importantes: la recuperación de la capacidad de autoperpetuarse, así como el
restablecimiento de la productividad, de la retención de nutrimentos y de las interacciones
bióticas (Ewel, 1987). Sin embargo, a partir de los datos con que frecuentemente se cuenta ha
sido muy escasa la capacidad de restauración de los ecosistemas alterados, así como la
predicción de estados futuros (Vega-Peña, 2005).
La ecología de la restauración supone contribuir con estudios heurísticos y empíricos a la
dilucidación de principios y teorías en torno al desarrollo de sistemas degradados en respuesta a
intervenciones deliberadas (Harper, 1987). No obstante, estas contribuciones no han logrado
concretarse en medidas de aplicación generales (Halle y Fatorinni, 2004).
En el proceso de restaurar una comunidad, a partir de poner juntos elementos de la misma,
es crítico constatar que éstos funcionan; por ejemplo, que las especies vegetales cuenten con los
recursos nutricionales y de abasto contínuo que requieren para su crecimiento (Bradshaw, 2004).
Esto ha sido pasado por alto en la concepción de las reglas de estrucutración de la comunidad
dominadas por las ideas sobre sucesión donde se proponen explicaciones concernientes
principalmente a la disponibilidad de espacio, e interacciones bióticas, mas no en referencia a
disponibilidad de recursos, alimenticios, por ejemplo (Connell y Slatyer, 1977). Deben
considerarse, asimismo, las tasas de descomposición, de producción de materia orgánica y las
demandas nutricias particulares de cada especie, ya que el desempeño de cualquier ensamble
depende sustancialmente de la disponibilidad y aporte de nutrimentos (Bradshaw, 2004.).
disponible.
36
Asimismo, los proyectos de restauración deben mostrar una ganancia o incremento que sea
realmente atribuible al manejo aplicado con referencia a una línea base o valor de referencia,
considerando también la recuperación del suelo (García Oliva, 2005), particularmente en
sistemas muy degradados. Se ha puesto poca atención a los procesos clave en la recuperación de
la fertilidad y características del suelo, tales como la recuperación de las asociaciones entre
especies, de sus nutrimentos y de su estructura (Allen et al., 1999; Bradshaw, 1997 y 2004;
García Oliva, 2005).
Por otro lado, es crucial detener las actividades que provocaron el deterioro y reunir
información sobre la historia de las alteraciones a la comunidad. Se requiere tener un
conocimiento del ecosistema original, de sus ciclos y procesos, las escalas temporales y
espaciales en que se desarrollaban estos procesos, así como aprovechar los flujos naturales. Debe
contarse con un plan de acción y planear métodos de monitoreo periódicos (Sánchez, 2005).
Asímismo, se recomienda tener un buen conocimiento de la ecofisiología de las especies de la
comunidad y de sus interacciones, su propagación, variabilidad, disponibilidad y capacidad de
dispersión (Halle y Fatorinni, 2004).
En los últimos veinte años se han realizado numerosos trabajos prácticos encaminados a la
restauración de ecosistemas degradados. La mayoría de ellos consisten en estudios de caso en los
que se incluyen algunos ‘trucos’ para resolver problemas locales particulares. Con frecuencia se
enfocan a aspectos descriptivos, o experimentales, de las especies que se establecen, incluyendo
lineamientos de manejo. Rara vez cuentan con un modelo predictivo, estados de referencia, ni
hipótesis comprobables mediante análisis estadísticos. Además, generalmente no se señala si el
sistema resultante es autosostenible en estructura, función o composición (Halle y Fatorinni,
2004).
Lockwood y Pimm (1999) analizaron 87 estudios de caso y señalaron sus rasgos más
sobresalientes. La mayoría de ellos cuenta con metas más o menos concretas en torno a la
recuperación de porciones de los ecosistemas originales, describiendo medidas de manejo. La
duración de los proyectos abarcó en promedio seis años, mas osciló entre uno y 56, desde la
fecha de inicio hasta la última publicación de resultados. La extensión más frecuente (en 63
proyectos) abarcó entre una y diez hectáreas, y son notables ocho investigaciones que se
37
extendieron a más de cincuenta. El sesenta por ciento era aún dependiente del manejo, mientras
que sólo el veinte por ciento se consideraron exitosos y autoperpetuables.
Algunos de los conceptos ecológicos que pueden resultar de utilidad en la restauración
provienen de las teorías de ensamblaje ecológico (o estructuración) y de la sucesión (Young et
al., 2001). Las reglas de estructuración sugieren la existencia de elementos clave de organización
de la comunidad que mantienen grupos de especies relacionadas y que pueden guiar los
esfuerzos de restauración, buscando acelerar el proceso (Temperton et al., 2004). La sucesión,
por otra parte, consituye un referente sobre la secuencia de eventos que operan naturalmente
después de alteraciones variadas.
Estos aspectos serán retomados en los apartados que siguen haciendo referencia a los
estudios realizados en el BMM de México, que constituyen los antecedentes prácticos para los
esfuerzos de restauración. Se analiza la regeneración natural de la comunidad y su respuesta ante
alteraciones a distinta escala, que representan oportunidades diferenciales para el establecimiento
de las especies. Se integra información sobre las fuentes de propágulos de plantas disponibles
para la recuperación de la comunidad alterada y de algunos aspectos de la sucesión en el suelo.
Se analizan luego los escenarios alterados más comunes en el BMM, así como algunas
respuestas ecosistémicas. Finalmente, se reconocen las tendencias de las experiencias de
restauración del BMM en Veracruz en el marco de las teorías de sucesión y de ensamblaje y se
identifican patrones y lineamientos de mayor generalidad de aplicación, señalando el alcance y
limitaciones de los mismos en restauración.
2.2. TEORÍA DEL ENSAMBLAJE APLICADA A RESTAURACIÓN
La observación de la ocurrencia y recurrencia de combinaciones de especies en una
comunidad particular (Wilson et al., 1999) ha sugerido la operación de mecanismos que
gobiernan su estructuración (o ensamblaje) (Temperton et al., 2004). Lo que conduce a
considerar algunas reglas que parecerían triviales; como el que los depredadores sin presas se
mueren de hambre, o que sin los nutrimentos adecuados en el suelo algunas plantas no pueden
establecerse (Bradshaw, 2004), sin embargo, podrían ser claves en el mantenimiento de grupos
38
de especies de tolerancia similar o dependientes unas de otras. En especial cuando se considera
que las comunidades constituyen sistemas dinámicos en los que prevalecen condiciones
ambientales fluctuantes a diversas escalas, y están sujetas a alteraciones naturales o
antropogénicas.
Por primera vez Diamond (1975) menciona que en la estructuración de la comunidad de aves
en islas de Nueva Guinea operan reglas de ensamblaje; donde los patrones de co-ocurrencia no son
resultado del azar, sino de reglas que determinan la forma en que puede dividirse el espacio de
nicho, dado por los recursos disponibles. Más tarde Lawton (1991) mostró la relevancia de las
interacciones interespecíficas al interior de la comunidad en sucesión sugiriendo la prevalencia de
reglas de ensamblaje que mantienen grupos de especies relacionadas. Estas reglas constituyen
‘restricciones ecológicas en los patrones observados de distribución o abundancia basados en la
presencia o ausencia de una u más especies en el ambiente, que no sólo representan la respuesta de
las especies al medio’ (Wilson, 1999). Es decir, surgen de las interacciones entre los componentes
vivos del ecosistema y tienen como objetivo predecir estados futuros de la comunidad conociendo
las especies disponibles y las condiciones del ambiente (Temperton y Hobbs, 2004).
El concepto de ensamblaje de la comunidad es resultado de aproximaciones relativas a la
naturaleza y operación de filtros, a las reglas de ensamblaje (interacciones) y a los procesos de
disturbio y de sucesión; el reconocimiento de los cuales debe constituir la base de la restauración
(White y Jentsch, 2004).
Los filtros ambientales determinan qué especies pueden tolerar las condiciones físicas del
sitio alterado, mientras que los filtros de dispersión determinan qué especies pueden llegar al sitio.
Los disturbios, por su parte, actúan sobre el ensamblaje de las comunidades, afectando los filtros
ambientales, operando directamente como filtros o como mecanismos dinámicos que modifican los
procesos de ensamble de comunidades en el tiempo.
Por otro lado, los procesos de sucesión y ensamblaje operan en ditintos tiempos y
condiciones de la comunidad. La operación de las reglas de ensamblaje supone que las condiciones
ambientales y de disponibilidad de recursos están dados. En la sucesión, ocurren continuamente
cambios en el ambiente físico y en los recursos, conducidos por la comunidad en desarrollo,
39
particularmente en la tendencia a un aumento de biomasa (que, a su vez modifica la temperatura,
humedad e intensidad de luz), en la producción de detritos y en su influencia en el suelo. La sucesión
se enfoca hacia el tiempo de residencia de las especies, que está limitado a una o pocas generaciones.
En las reglas de ensamblaje la residencia de las especies, o composición final, ocurre sólo después
de varias generaciones (White y Jentsch, 2004).
La preocupación por dilucidar los mecanismos que estructuran las comunidades ya se
manifiestan en los trabajos de Clements (1916) y de Gleason (1917). Estos se han ido enriqueciendo
hasta nuestros días dando lugar, respectivamente, a los modelos de ensamblaje de comunidades
determinístico y estocástico, respectivamente. El primero supone que a un conjunto dado de
condiciones del ambiente abiótico, el ensamble de especies ocurrirá en una sola modalidad
conduciendo a un estado equilibrado de la comunidad. El modelo estocástico prevee que la
recuperación de la comunidad deteriorada dependerá de los nichos vacíos disponibles y de la
disponibilidad y la capacidad de dispersión de las especies, sujeto todo a procesos azarosos, lo que
determinará el orden de arribo de las especies y, a su vez, las condiciones que prevalezcan después
(Connell y Slatyer, 1977). Estos conducirán a un estado aleatorio final de la sucesión que estará
sujeta a cambios contínuos en su estructura y composición. Sutherland (1974) concilia las dos
posiciones señalando que la comunidad puede alcanzar estados estables alternativos (alternative
stable states (ASS)) en los que pueden intervenir elementos aleatorios, y donde es crucial la historia
de alteración. La relativa estabilidad de la composición de la comunidad resulta, entonces, de
procesos determinísticos, combinados con elementos aleatorios (Bradshaw, 1983 y 1987). Este
parece ser el enfoque más promisorio para guiar las actividades de restauración, ya que releja mayor
apego a la realidad (Temperton y Hobbs, 2004).
Las reglas de ensamblaje generalmente operan dentro de las restricciones que imponen la
secuencia de colonización y el ambiente en cada caso particular (Belyea y Lancaster, 1999). Los
patrones reconocidos difícilmente pueden ser interpretados como los mecanismos involucrados
en sistemas tan complejos como las comunidades completas. Más aún, el rumbo que toma la
recuperación difícilmente puede ser atribuido a algunas interacciones clave del sistema, a los
factores abióticos, el azar mismo o a una combinación de los tres (Temperton y Hobbs, 2004).
Sin embargo, el interés en dilucidar reglas de mayor generalidad de aplicación en la
40
mayoría de los ecosistemas tendría mucha utilidad en restauración para definir guías o reglas
para la restauración. No obstante, este no parece ser el caso, y los estudios al respecto señalan
sólo algunas tendencias y patrones que no han logrado traducirse en procesos, ya que se enfocan
principalmente a aspectos categóricos (basados en especies, gremios o grupos funcionales)
aplicables sólo a las condiciones en que fueron observados y, con frecuencia, en modelos de
interacciones de sólo dos especies.
Es necesario establecer reglas que incluyan aspectos dinámicos en el tiempo y que
consideren el papel de factores abióticos (Temperton y Hobbs, 2004). Por ejemplo, en los
sistemas degradados por la actividad humana es relativamente sencillo recuperar la estructura y
funcionamiento de la comunidad, mas no su composición y diversidad de especies (Lockwood y
Pimm, 1999). Esto sugiere que varias especies pueden estar realizando papeles similares,
redundantes, ya que subconjuntos de especies de la comunidad original pueden restablecer las
funciones básicas del sistema (especies fijadoras de nitrógeno o consumidores secundarios
pueden ser intercambiados sin mayor impacto en el funcionamiento). Algunas especies, sin
embargo, podrían ser irremplazables al no tener equivalentes ecológicos y constituir especies
clave del ecosistema.
Para entender el desarrollo de la comunidad se requiere contar con un conocimiento
básico de la misma, de la autoecología de las especies y de sus interacciones directas e indirectas
(método categórico), así como experimentar con diferentes combinaciones de especies y riqueza
(Zedler, 2000). Se recomienda explorar experimentalmente el papel de interacciones como
mutualismos o simbiosis en el ensamblaje de las comunidades, o de conjuntos de más de dos
especies, en los que, con frecuencia, la tercer especie determina el resultado de la interacción de
las dos primeras. Por ejemplo, la infestación de un patógeno sobre una especie particular de
planta puede no ser tan exitoso si ésta está asociada con hongos micorrizógenos (Allen y Allen,
1984).
Lo anterior no siempre es posible, dado el detalle que se requiere en el estudio de todas
las especies de la comunidad, por lo que debe primero procurarse la restauración de procesos
ecosistémicos clave a partir de guías generales para la restauración (tipo Perrow y Davy, 2002;
Van Andel y Aronson 2006), más que a partir de reglas de ensamblaje generales (Belyea, 2004).
41
Temperton y Hobbs (2004) de ninguna manera descartan la búsqueda de nuevas reglas de
ensamblaje, y proponen explorar también métodos basados en respuestas dinámicas del sistema,
los que podrían tener aplicaciones más prácticas a la restauración enfocados, por ejemplo a
analizar respuestas a gradientes y entre taxa (Weiher y Keddy, 1999). En el BMM, por ejemplo,
se han determinado algunos principios que podrían guiar la aplicación de medidas de
restauración, sin embargo, se ha advertido que en la presencia de gradientes altitudinales los
escenarios podrían cambiar, así como las actividades restaurativas (Martínez-Morales, 2005,
para el caso de las aves; González-Espinosa et al., 2007, para las plantas).
2.3 SUCESIÓN SECUNDARIA
Los ecosistemas en forma natural, después de una alteración, tienden a retornar a la
condición previa al disturbio en una especie de mecanismo de autorreparación. El reemplazo de
especies es típico de este proceso mas no es el único y, a la par, se desarrollan mecanismos de
enriquecimiento del suelo y de amortiguamiento por la comunidad misma del microclima local,
con el que tiene efectos recíprocos. Se ha reconocido a la sucesión en un sitio como el patrón no
estacional, direccional y continuo de colonización y extinción de poblaciones de especies
después de una alteración (Begon et al., 1996). Aún cuando la sucesión se desenvuelve por
caminos relativamentes predecibles en cuanto al desarrollo de su estructura y funcionamiento
(Guariguata y Ostertag, 2001), se pueden poner a prueba mecanismos experimentales de manejo
de recursos que dirijan el sistema con el fin de recuperar los procesos ecológicos funcionales y
estructurales, previos al disturbio, a mayor velocidad. Es así, que cualquier esfuerzo restaurativo
de una comunidad debe realizarse partiendo de un reconocimiento del patrón de sucesión en la
misma. Estos patrones no siempre han sido reconocidos para todas las comunidades particulares;
no obstante, existe un cuerpo de teoría que puede servir como referencia, así como algunos
estudios de caso en el BMM, que se detallan más adelante.
Uno de los primeros investigadores que llama la atención sobre el carácter dinámico de la
vegetación y la sucesión secundaria fue Clements (1916), quien la documentó a principios del
siglo pasado, enfatizando los cambios temporales en la composición florística. La sucesión
42
suponía una progresión de la comunidad alterada, a través de ‘seres’ (sistema de estados de
desarrollo). Inicia con un conjunto (ensamble) primitivo de plantas, inherentemente
desbalanceado, y termina en una formación compleja en un equilibrio relativamente permanente
con las condiciones circundantes (clímax), capaz de autoperpetuarse indefinidamente y
determinado por el tipo de clima prevaleciente (Worster, 1994). El proceso se reconocía por un
continuo reemplazo de especies en el que las primeras facilitaban el establecimiento de las
siguientes al modificar las condiciones del ambiente, sucesivamente hasta llegar al clímax, en el
cual la composición se mantenía hasta que ocurría otra alteración. A pesar de que la propuesta de
Clements está basada en los cambios, su enfoque entraña una concepción rígida de la naturaleza
de la comunidad, al insistir que para unas condiciones climáticas dadas correspondía un sólo tipo
de comunidad clímax estable madura (el monoclímax), independiente del tipo de suelo u otros
factores.
En oposición al concepto de monoclímax, y con nuevas evidencias, Gleason (1926)
propone su perspectiva “individualista” de la sucesión. Ésta consideraba que cada especie en la
secuencia sucesional se establecía en concordancia con su tolerancia ambiental, sin un orden
determinado. Así, las asociaciones (comunidades con una composición de especies particular) no
constituyen sino coincidencias temporales en las áreas de distribución y amplitud de tolerancia
de las especies. Por tanto, en cada historia de perturbación la sucesión seguiría una secuencia
particular y única, poco predecible, sin convergencia obligada en un estado climáxico y en la que
interviene el azar.2
Estos dos autores son los defensores principales de visiones encontradas sobre la
naturaleza de la sucesión y de la comunidad misma. En términos generales, la teoría de Gleason
ha sido la más aceptada, sin embargo, ambas han servido de base para la formulación de nuevas
hipótesis. El interés que despertó la discusión constituyó un impulso muy significativo para el
avance en la comprensión de los procesos que intervienen en la organización de las
comunidades.
2 Se ha señalado que es posible encontrar conjuntos de especies recurrentes en diferentes localidades no adyacentes (Wilson et al., 1996).
43
A partir de estas primeras discusiones se han propuesto modelos, enfatizando diferentes
aspectos del proceso y refiriéndose fundamentalmente a la vegetación. Algunos de ellos fueron
realizados desde la perspectiva de las especies mismas, de sus interacciones y sus
requerimientos. En particular, se ha enfatizado la trascendencia que tiene la composición inicial
y su repercusión en la secuencia de especies en la sucesión (Horn, 1976). Las interacciones
bióticas, han sido interpretadas como mecanismos determinantes en el proceso, ya sea que las
especies activas favorezcan, toleren o inhiban el establecimiento de otras, mediante la
competencia, la depredación, los mutualismos, u otro tipo de interacciones (Connell y Slatyer,
1977; Wilbur, 1987; De Steven, 1991a y 1991b). Por otro lado, las especies en la sucesión han
sido caracterizadas en tipos funcionales por los atributos de sus ciclos y su fisiología (Bazzaz,
1979; Ewel, 1980) o por el modo para recuperarse después del disturbio y de su habilidad para
reproducirse ante presiones competitivas (Grime 1977; Noble y Slatyer, 1979). También se ha
reconocido que las especies se establecen en función de sus requerimientos particulares de
elementos del suelo y de radiación, así como de la disponibilidad variable de estos factores a lo
largo del proceso sucesional (Tilman, 1986), y que caracterizan lo que Grubb (1977) denominó
como nicho de regeneración. Algunos de estos elementos se han retomado para la integración de
ensambles de especies para restauración (Tilman et al., 1997 y Hooper y Vitousek, 1997; este
estudio)
La sucesión implica también cambios supraespecíficos y más relacionados con las
propiedades dinámicas y funcionales de la comunidad. Un enfoque diferente y novedoso para su
época fue el de Watt (1947), quien propuso el modelo de dinámica de fragmentos, cambiando la
escala de estudio y mirando por encima del nivel de comunidad y del de ecosistema. Sugiere que
en un mar de vegetación (paisaje) ocurren constantemente alteraciones locales que desencadenan
procesos sucesionales a diferentes escalas, así la comunidad está formada por porciones en
diferentes estados sucesionales, incluso de composición variada. La estabilidad de la comunidad
a largo plazo se basa en la no simultaneidad de las perturbaciones locales. Este modelo de
sucesión dinámica en fragmentos se retoma en las teorías de no-equilibrio de la comunidad
(Picket y White, 1987). Por otro lado, la sucesión implica cambios que pueden ser analizados
desde el punto de vista funcional, i.e. los patrones en la productividad, respiración, acumulación
44
de biomasa, formación de suelo, diversidad y concentración de nutrimientos (Whittaker, 1975).
El enfoque funcional, dinámico sugiere considerar las escalas temporales y espaciales en las
investigaciones sobre sucesión y restauración, así como tomar como base estados de referencia
un tanto ajenos a las especies, de los que no hay tanta información, en especial sobre el BMM.
Los conceptos de sucesión basados en especies e interacciones resaltan los diferentes
aspectos del proceso sucesional, principalmente la decripción de su estructura, categorización de
especies y explicación de algunos mecanismos, más que su posible manipulación. Esto hace
sumamente difícil traducir estos conceptos en métodos de control de la secuencia de reemplazo,
que sería de utilidad en restauración (Vega Peña, 2005). A pesar de lo anterior, las prácticas de
restauración suelen basarse en elementos clave de la sucesión y de las comunidades,
particularmente desde la perspectiva específica, o de conjuntos de especies, más que de su
funcionamiento emergente, a varias escalas. Con frecuencia, analizan etapas iniciales del ciclo
de vida de las plantas, las cuales son relativamente fáciles de manipular, con el fin de favorecer o
inhibir el establecimiento de otras especies.
En efecto, hasta la fecha las investigaciones sobre sucesión, particularmente las
realizadas en bosques secundarios neotropicales, han priorizado el reconocimiento de atributos
estructurales de la vegetación, como la composición, el área basal, densidad y biomasa
(Guariguata y Ostertag, 2002), más que los aspectos funcionales, tales como transferencias de
nutrimentos, productividad, dinámica de ambientes luminosos y del suelo. Incluso, la
recuperación del funcionamiento del ecosistema podría no ser simultánea a la de la estructura de
la vegetación o de los organismos del suelo (Negrete-Yankelevich et al. 2007).
Estos aspectos serán retomados en los apartados que siguen citando algunos estudios
realizados en el BMM de México, que constituyen los antecedentes prácticos de los esfuerzos de
restauración del mismo. Se menciona la tendencia en las observaciones sobre sucesión, así como
las localidades más estudiadas por los equipos de investigación. Se indican los eventos naturales
que desencadenan la sucesión secundaria, mediante la apertura de claros a distinta escala. Se
analiza el efecto de la intervención humana en la transformación de grandes extensiones de
bosque en fragmentos de varios tamaños y formas, con oportunidades diversas para las especies
remanentes, por el aumento en el área de borde y el mosaico de condiciones resultantes.
45
La revisión se centra en la revisión de las condiciones al inicio de la sucesión, que es el
ámbito del esfuerzo de restauración que estoy reportando en la tesis, así como la disponibilidad
de especies de plantas que pueden empatar con dichas condiciones iniciales, dando pautas para la
integración de una propuesta de manejo restaurativo basado en ensambles.
2.4. LA SUCESIÓN EN EL BOSQUE MESÓFILO EN MEXICO
La mayoría de los estudios que refieren aspectos sucesionales en el BMM realizados hasta
hace dos décadas casi se restringen a reportes de la composición de especies en sitios
deteriorados en diferentes localidades del país en que hubo este tipo de vegetación, con
frecuencia sin señalar la edad, ni la historia de la perturbación (Zolá, 1987; Castillo, 1991;
Zamora, 1992; Luna, 1997). Por ejemplo, Reyes y Breceda (1985) refieren que son favorecidos
por el disturbio, en El Cielo, Tamaulipas Bidens pilosa, Bocconia frutescens, Buddleja cordata,
Cestrum laxum, Cnidoscolus multilobus, Crataegus mexicana, Eupatorium spp., Lonchocarpus
rugosus, Myriocarpa cordifolia, Passiflora incarnata, Robinsonella sp., Rubus sp, Salvia sp.,
Solanum sp., Valeriana sorbifolia, Trema micrantha, entre otras. En los bosques del centro de
Veracruz, hay mucha coincidencia con Tamaulipas, Luna et al. (1988) señalan a los géneros:
Cestrum, Cnidoscolus, Heliocarpus, Panicum, Salvia, Sambucus, Sauraria, Solanum y algunas
especies de Eupatorium, como los más característicos en zonas de disturbio.
No obstante, en los últimos años se han realizado investigaciones que analizan el proceso
sucesional con un enfoque dinámico sinecológico, poblacional o de paisaje. De hecho, eso ha
sido posible en algunos lugares gracias a la preservación de áreas de BMM protegidas, donde los
primeros trabajos realizados fueron en torno al reconocimiento de la flora. Esto ha permitido
montar parcelas de observación, más o menos, permanentes y realizar muestreos repetidos en
ellas, para esclarecer aspectos de la dinámica de regeneración del bosque.
Son notables los estudios realizados en las Reservas de la Biósfera “El Cielo” (Puig y
Bracho, 1987; Solís Cámara y Reyes, 1990), “Sierra de Manantlán” (Sánchez-Velásquez, 1988;
Saldaña et al., 1990; Pineda-López et al, 2000), y en la Estación Biológica “Cerro de Huitepec”
(Ramírez-Marcial et al., 1998) en Tamaulipas, Jalisco y Chiapas, respectivamente. En los Altos
46
de Chiapas, así como en Oaxaca, aún cuando no siempre se ha trabajado en áreas protegidas se
ha investigado la recuperación de la vegetación distinguiendo el efecto de los patrones de uso del
suelo en las comunidades y en algunas poblaciones vegetales. Algunos estudios han tenido como
objeto la realización de inventarios (González-Espinosa et al., 1997; Blanco-Macías, 2001 y
Negrete-Yankelevich, 2004), mientras que otros se han enfocado a aspectos experimentales
(Ramírez-Marcial et al., 1996; Camacho y González-Espinosa, 2002), y a la propagación de
especies en vivero (González-Espinosa et al., 2000). En el caso de Veracruz existen numerosos
trabajos realizados principalmente en las diminutas áreas protegidas de BMM, en Xalapa
(Parque Ecológico y Jardín Botánico Francisco Javier Clavijero) y en otros fragmentos cercanos
(Rodríguez 2007), dirigidos por Williams-Linera (Pérez-García, 1991; Williams-Linera, 1993b;
Williams-Linera, 1995; Alvarez-Aquino, 1997; Bernabé et al., 1999).
REGENERACIÓN NATURAL DE LA VEGETACIÓN Y EL TAMAÑO DE LOS CLAROS
La regeneración del bosque ocurre espontáneamente en las comunidades de BMM después
de que son afectadas por disturbios naturales o antropogénicos cuando son abandonados (Muñíz-
Castro et al., 2006). Las alteraciones suelen ser muy variadas: pueden deberse a la caída de
árboles o de ramas por efecto de ventarrones, o por mortalidad natural, por incendios, deslaves
en laderas, entre otras razones. No obstante, la secuencia sucesional de especies, así como la
velocidad de recuperación están en función de numerosas circunstancias como son el tipo de
perturbación, la frecuencia y severidad de la misma, el tamaño de la abertura que dejan los
individuos caídos, la pendiente y orientación del sitio (Williams-Linera et al., 2002; Rodríguez,
2007), la composición del acervo de semillas y de plántulas (Williams-Linera, 1993a; Alvarez-
Aquino et al., 2004, 2005), la época del año, entre otros (Farnworth y Golley, 1977). Sin
embargo, no ha sido evidente algún patrón de reemplazo especie por especie, en el análisis de la
asociación entre pares de especies (Rodríguez, 2007).
La regeneración natural en bosques neotropicales muestra una tendencia relativamente
predecible en cuanto a la secuencia de colonización de formas de crecimiento vegetales, sin
embargo, las especies involucradas pueden variar de una localidad a otra en función de
47
numerosos factores (Guariguata y Ostertag, 2002), algunos de los cuales se documentan en
seguida.
La formación de claros tiene un importante papel en el ciclo de renovación del bosque
mesófilo, el cual ha sido documentado con información de El Cielo, Tamaulipas, donde
alrededor de la mitad de la superficie se encuentra en fase de construcción en claros (o sucesión)
(Arriaga, 1988), y la superficie anual de apertura fue del uno por ciento (Arriaga, 1987). El
tamaño promedio de los mismos (229 m2) se ubica entre los valores comunes en los bosques
templados, aunque la tasa de caída de árboles es mayor.
El tamaño de los claros y la severidad de las perturbaciones afectan la composición, la
diversidad y la densidad de las especies en la sucesión (Whitmore, 1989; Arriaga, 2000a). En el
BMM los claros que se abren naturalmente por la caída de árboles y el arrastre de enredaderas y
otros individuos, generalmente miden menos de mil m2, mientras que los que son provocados por
deslaves, o por la mayoría de las perturbaciones antropogénicas, suelen ser más grandes. En
claros pequeños (entre 45 y 95 m2), se ha encontrado mayor diversidad y densidad de individuos
que en claros más grandes (de 95 a 150 m2) (Arriaga, 2000a). Lo anterior sugiere que una
pequeña abertura es colonizada más rápidamente que una grande, ya que estos sitios presentan
densidades mayores de especies para regenerar y, probablemente, los factores abióticos no son
tan drásticamente diferentes a los del interior del bosque.
Dependiendo del tamaño, los claros representan oportunidades distintas a las que
prevalecen en el interior del bosque, las que pueden ser aprovechadas diferencialmente por las
especies presentes en el acervo de semillas en el suelo, plántulas, y por las que se dispersan
activa o pasivamente mediante vectores biológicos o agentes físicos, respectivamente.
Cuando los claros son pequeños la incidencia de la radiación solar es directa por muy
poco tiempo, por lo que las especies que regeneran son aquellas que tienen relativa tolerancia a
intensidades bajas de radiación. En bosques templados, Canham et al. (1990) reportaron que el
porcentaje de luz filtrada en claros de hasta 500 m2, es insuficiente para disparar respuestas de
crecimiento en especies intolerantes a la sombra mientras que, por el contrario, bastan para
liberar el crecimiento de plántulas e individuos jóvenes y “supresos” de especies tolerantes,
48
como las de Acer, Fagus, Quercus y Carya. En claros pequeños y perturbaciones ligeras se
espera que las especies favorecidas sean aquellas propias del bosque (especies clímax), i.e.
plántulas y arbolitos jóvenes cuyo crecimiento está suspendido, mientras que la regeneración en
claros grandes y disturbios severos es dominada por especies pioneras presentes en el acervo de
semillas del suelo, francamente intolerantes a la sombra (Garwood, 1989).
La apertura de claros grandes, mayores a mil m2 es, generalmente, resultado de
actividades antropogénicas y tienen severas repercusiones en la regeneración del bosque. Estos
procesos se abordan en la siguiente sección.
EFECTO DE LA FRAGMENTACIÓN Y FILTROS AMBIENTALES
La expansión de actividades productivas primarias a costa de las áreas boscosas ha
provocado la apertura de enormes porciones deforestadas que deben ser analizadas a otra escala
que los claros naturales, ya que imponen limitantes ambientales severas a las especies de la
comunidad. La fragmentación de los sistemas naturales es el resultado de estas actividades, y se
refiere al confinamiento de porciones de bosque a zonas no adecuadas para el establecimiento de
cultivos o zonas urbanas, en especial en laderas o barrancas. Los pequeños remanentes de
vegetación funcionarían como islas en un mar de otros sistemas de uso de la tierra, lo que
teóricamente (sensu Mac Arthur y Wilson, 1967) puede conducir a la reducción de la riqueza de
especies por fragmento y a nivel del paisaje, en especial cuando están muy distantes de otras
zonas arboladas (Kattan, 2002). Como consecuencias de este proceso están el incremento del
área de borde, la reducción del área total de vegetación natural y el aislamiento de las especies
del bosque, que no pueden sobrevivir fuera del mismo.
En este mosaico de fragmentos prevalecen condiciones ambientales variadas espacial y
temporalmente, lo que puede afectar de distinta manera a las especies de la sucesión y de la
comunidad madura. Los gremios de aves y mamíferos más vulnerables y propensos a extinguirse
por efecto de la fragmentación en bosque tropicales de bajura son las aves rapaces, los frugívoros
grandes del dosel, los insectívoros grandes del sotobosque y los insectívoros pequeños
especializados, mientras que la diversidad de otros gremios no parece ser afectada, como
49
pequeños frugívoros e insectívoros del dosel, ni los nectarívoros (Kattan, 2002).
La insolación directa tiene menor duración en claros de bosque que a campo abierto, la
temperatura es menos extrema y existe mayor disponibilidad de humedad atmosférica y del suelo
(Suárez-Guerrero, 1998). Por otro lado, el suelo tiende a perder su estructura por el menor aporte
de materia orgánica y la aceleración de la descomposición por el aumento de temperatura.
El tipo de uso del suelo adyacente a cada fragmento puede afectar la invasión de árboles y
la regeneración, así como al microclima. Incluso, el efecto de borde intermedio entre ambos usos
puede afectar de distinta manera dependiento de su grado de contraste, la orientación y la época
del año (López-Barrera et al., 2007). Los bordes constituyen habitats con propiedades
emergentes particulares, ya que muestran diferencias estructurales, de composición y de
interacciones, lo que a su vez, afecta diferencialmente la distribución y abundancia de las
especies (Kattán, 2002)..
Algunas especies de plantas del BMM son francamente favorecidas en los bordes, como
algunas especies de helechos arborescentes Cyathea mexicana, Sphaeropteris horrida y
Nephelea spp. (Challenger, 1998). En estos ambientes semiabiertos las etapas juveniles de
algunas especies se establecen con más éxito que en otras condiciones. Tal es el caso de algunos
helechos arborescentes: Alsophila firma y Lophosoria quadripinnata (Bernabé et al., 1999), de
varios encinos: Q. acutifolia, Quercus germana y Q. xalapensis (Suárez-Guerrero, 1998) y de
Clethra spp., Liquidambar sp., Nectandra spp., y Persea spp,.entre otras (Challenger, 1998). En
los bordes pueden establecerse con frecuencia también la epífitas y hemiepífitas: Cavendishia
spp., Clusia spp., Oreopanax capitatus y Tillandsia spp. (Williams-Linera 1992b, 1993b).
Por otro lado, analizándolos en conjunto, ni los procesos ecológicos dinámicos
(germinación de semillas, remoción, herbivoría, crecimiento y supervivencia de plántulas,
regeneración arbórea o movimiento de semillas), ni los patrones de respuesta de conjuntos de
especies (riqueza de especies arbóreas, diversidad y abundancia de pequeños mamíferos nativos
o la densidad de plántulas de árboles), ni el microclima (humedad del suelo, intensidad de
radiación, temperatura del aire) muestran tendencias consistentes entre el interior del bosque y el
borde (López-Barrera et al., 2007). En efecto, de 34 variables estudiadas, 19 son afectadas
50
positivamente por el ambiente del borde, mientras que en nueve el efecto es negativo y en seis no
es significativo (López-Barrera et al., 2007); lo anterior puede deberse a que numerosas especies
estudiadas son generalistas y muestran amplia plasticidad fenotípica que le permite emplear
recusos tanto del interior del bosque, como del borde, como en el caso de especies arbóreas de
tolerancia intermedia a la luz (Suárez-Guerrero, 1998).
FILTROS A LA COLONIZACIÓN
El establecimiento exitoso de un individuo en la secuencia sucesional depende, por un
lado, de las condiciones del habitat y, por el otro, de su presencia en el momento en que éstas le
sean propicias. Las explicaciones anteriores en torno a la oportunidad que constituye la variedad
de condiciones que ocurren después de una alteración son sólo parte de la historia. El resto
depende de numerosos factores que se relacionan con la biología de cada especie. Las semillas
dependen de su capacidad para mantener su viabilidad por largo periodos depositadas en el
suelo, de la posibilidad de dispersión a los sitios abiertos, de que los depredadores no la
consuman y que las condiciones de germinación les sean propicias. Las plántulas suprimidas, por
otro lado, dependen de su tolerancia a bajas intensidades de radiación y luego a mayor intensidad
a medida que alcanzan niveles más altos en el dosel y a su capacidad de desarrollarse más
rápidamente que sus competidoras.
La estación del año en que ocurren los disturbios puede impactar en la composición de la
colonización inical del bosque, así como el tamaño del área abierta. Los claros pequeños proveen
flujos de recursos apenas suficientes para el desarrollo de plántulas de los elementos más altos
del dosel, de afinidad templada en bosques caducifolios de latitudes más elevadas (sensu
Barbour et al., 1998) (Canham et al., 1990). Mientras que las especies dominantes en El Cielo
fueron todas leñosas del estrato medio del bosque, de afinidad tropical (Clethra pringlei,
Eugenia capuli, Meliosma oaxacana, Myrsine coriacea, Podocarpus reichei, Ternstroemia
sylvatica y Turpinia occidentalis) (Arriaga 2000a). La afinidad tropical de las especies que
colonizan claros grandes sugiere una mayor capacidad de respuesta en la forma de un
crecimiento continuo durante la mayor parte del año, a diferencia de las de afinidad templada,
51
cuyo crecimiento suele ser fuertemente estacional.
La discriminación de las fuentes de las especies favorecidas podría contribuir a
esclarecer los mecanismos que subyacen en la organización de las especies en la sucesión. Se
sugiere una aproximación al proceso detallando las posibles fuentes de especies para la sucesión,
las cuales participarán en dicha secuencia en función del carácter del disturbio3, que funcionaría
como un filtro.
FUENTES DE ESPECIES
Se ha sugerido que las especies que colonizan inicialmente un área alterada pueden ser
muy relevantes en la secuencia de especies que vendrán después, ya sea porque faciliten, inhiban
o toleren su establecimiento posterior modificando las condiciones iniciales (Connell y Slatyer,
1977; Guariguata y Ostertag, 2001; Vega-Peña, 2005). Sin embargo, la partipación de especies
que pueden ser reclutadas también es muy aleatoria pues dependen de numerosos factores
externos y de la disponibilidad de propágulos en un momento dado (Guariguata y Ostertag,
2001).
Los propágulos de las especies dsiponibles pueden provenir de diferentes fuentes: del
acervo de semillas y propágulos en el suelo, de la lluvia de semillas provenientes de individuos
maduros establecidos dispersadas al sitio, o a partir de especies ya establecidas en el lugar, como
tocones o plántulas, que se encuentran suprimidas, principalmente por la insuficiente intensidad
de radiación. Una vez en el sitio la supervivencia tampoco está asegurada pues entran en
operación nuevos factores filtradores, como puede ser la presencia de competidores y
depredadores, o bien la ausencia de alguna especie mutualista.
Acervo de semillas en el suelo. Estas generalmente son favorecidas cuando el deterioro abarca
áreas grandes, donde también ha sido suprimido el acervo de plántulas persistente. Las especies
3 Considero componentes del carácter del disturbio al tamaño, forma, severidad, tipo, época del año, intensidad de usos anteriores, frecuencia y recurrencia.
52
cuyas semillas se encuentran con mayor frecuencia en el banco en el suelo suelen pioneras
(Whitmore, 1989), las cuales interrrumpen su latencia en respuesta a las condiciones que se
establecen en claros más grandes, donde la intensidad lumínica es mayor y las temperaturas son
más extremas. Estas semillas, generalmente fotoblásticas y muy pequeñas, son producidas en
grandes cantidades y pueden mantenerse viables en el suelo por varios años. Es común que estas
especies se encuentren creciendo preferente, o exclusivamente, en áreas perturbadas de diferente
edad en la comunidad, mas no en el bosque maduro. En éste no suele existir una correspondencia
entre la composición de la comunidad madura y la que se encuentra representada en el acervo de
semillas (Pickett y McDonnell, 1989; Thompson, 1993; Alvarez-Aquino et al., 2005).
Tampoco hay consistencia en la composición de especies del acervo de semillas
provenientes de cuatro localidades de BMM del país, salvo que las de árboles del bosque maduro
están representadas siempre en muy baja proporción. En localidades del centro y norte del país
(constituyen sólo el ocho y 23%), y de éstas sólo tres porciento son de afinidad templada
(Carpinus caroliniana, Cersis canadensis, Cornus disciflora, Liquidambar macrophylla,
Quercus sp. y Zanthoxylum sp.). En El Triunfo, en Chiapas, se presentó la misma condición con
sólo dos elementos arbóreos de la comunidad madura, pero de afinidad tropical (Conostegia
volcanilis y Hedyosmum mexicanum), constituyendo 59% de las semillas germinadas (Williams-
Linera, 1993a). Las especies dominantes en el dosel prácticamente no se encuentraron
representadas en el acervo de semillas en seis sitios del BMM en Veracruz, con distinto grado de
deterioro. Los sitios más alterados, rodeados de áreas muy transformadas y con frecuente
intervención humana, presentaron más riqueza de especies y dominancia de pioneras herbáceas.
El sitio de mayor extensión y alteración intermedia mostró la dominancia en el suelo de la
arbórea Trema micrantha (84%), mientras que el menos alterado presentó menos especies. Las
especies arbóreas comunes a todas las localidades fueron Clethra mexicana, Trema micrantha y
Rapanea myricoides (Alvarez-Aquino et al., 2005) Como consecuencia, estas especies participan
en la secuencia sucesional de una manera un tanto diferente en cada localidad.
En el acervo de semillas de El Cielo pueden reconocerse dos grupos de especies, los
cuales van a aparecer en tiempos muy distintos de la regeneración del BMM. Ambos grupos de
especies suelen presentar cosechas más o menos copiosas de semillas pequeñas muy
53
deshidratadas, con poca calidad y cantidad de nutrimientos almacenados, por lo que resultan
poco apetecibles a consumidores y poco propensas al ataque de hongos y, en general, de
enemigos naturales. Suelen tener viabilidades largas, siendo la diferencia fundamental entre los
dos grupos, la combinación de mecanismos que pueden interrumpir la latencia.
Las semillas de especies pioneras, o colonizadoras, son conocidas como típicas de
sucesión secundaria temprana. Estas suelen ser las primeras que emergen cuando el ambiente es
muy iluminado. Son pocas las especies arbóreas que presentan esta tendencia (Ponce de León y
Puig, cit. por Sosa y Puig, 1987).
El otro grupo de especies que pueden permanecer latentes en el acervo de semillas por
mucho tiempo, está conformado por especies relativamente tolerantes a la sombra durante todo
su ciclo de vida. Éstas producen semillas muy pequeñas, que sólo pueden germinar bajo el dosel.
Estas especies, en un ambiente perturbado sólo germinan y se desarrollan en etapas tardías de la
sucesión, cuando ya se ha formado una cobertura que impide la penetración de altas intensidades
de luz, prevalecen temperaturas más frescas y menos fluctuantes y hay más humedad en el suelo;
por lo que están ausentes en las primeras fases de la sucesión. Hoffmannia strigillosa puede ser
un buen ejemplo de esta tendencia.
En efecto, las semillas de esta especie arbustiva se encuentran en el suelo del BMM de El
Cielo durante todo el año y no se encuentran individuos adultos sino debajo del dosel dentro del
bosque. Sus semillas se ajustan a la descripción señalada unas líneas antes, pero son
estrictamente fotoblásticas. Requieren de un período de postmaduración y de estímulo luminoso
de una intensidad de, al menos, 0.035 Wm-2 para inducir la germinación, además las plántulas no
se desarrollan si ese estímulo es menor a los 1.12 Wm-2: Aunado a lo anterior, tanto la
germinación como el crecimiento requieren de temperaturas entre los 20 y 27º C (Ponce de León,
1987). Estas temperaturas son mucho menores que las que prevalecen en las áreas perturbadas
abiertas, lo que sugiere que no pueden crecer fuera del bosque.
Acervo persistente de plántulas. No todas las especies están representadas en el banco de
semillas, particularmente las arbóreas características del bosque maduro. Éstas especies suelen
54
estar presentes en el sotobosque como plántulas (González-Espinosa et al., 1991), por lo que
para su regeneración requieren de la presencia de adultos reproductivos que aporten propágulos
periódicamente para mantener este acervo (Grubb, 1977).
Su desarrollo es favorecido por las condiciones de claros pequeños en la comunidad de
BMM. En el acervo de plántulas se hallan numerosas especies arbóreas características del dosel
del bosque maduro que, en general, producen semillas grandes, recalcitrantes, de corta
viabilidad, ricas en nutrimientos, las cuales son fuertemente depredadas y de muy rápida
descomposición, por lo que son muy pocas las que pueden permanecer en el acervo de semillas
por más de un año. Su expedita germinación al entrar en contacto con la humedad aún bajo el
dosel cerrado, les permite canalizar los recursos contenidos en la semilla en el desarrollo de
plántulas que les permite evadir los abundantes depredadores y hongos que se desarrollan en el
suelo húmedo. Así pueden permanecer como plántulas durante largo tiempo, creciendo
lentamente, con la escasa radiación que reciben en el sotobosque. Forman parte así de un acervo
de plántulas persistente (regeneración de avanzada), algunas de las cuales pueden activar su
crecimiento cuando reciben la influencia de un claro; ya que pese a que sobreviven y se
mantienen a la sombra pueden ser bastantes tolerantes a mayor intensidad de luz y capaces de
crecer en respuesta a un pulso de radiación. Entre las especies arbóreas del dosel y del subdosel
representadas en el acervo de plántulas del Cielo se encuentran: Acer skutchii, Acacia
angustissima, Eugenia capuli, Meliosma oaxacana, Nectandra spp., Persea spp., Podocarpus
sp., Rapanea spp., Rhamnus spp., Ternstroemia spp. y Turpinia occidentalis (Sosa y Puig, 1987).
La presencia de esta regeneración de avanzada permite que haya propágulos viables disponibles
en el suelo del bosque todo el tiempo, lo que es crucial en especies que, como los encinos, suelen
producir semillas en forma irregular, tanto en periodicidad, como en cantidad.. Estos, en la
mayoría de los BMM, son el elemento de mayor valor de importancia constituyendo su hojarasca
más de la mitad del aporte total de la comunidad (Bracho y Puig, 1987; Tolome, 1993), por lo
que todos los rasgos de sus historias de vida tienen un impacto destacado en la comunidad.
En claros grandes no es común la presencia de este tipo de plántulas, las cuales reciben
mayor insolación que en claros en el interior del bosque. Sin embargo, Suárez-Guerrero (1998) y
Alvarez-Aquino et al., (2004), evaluaron la supervivencia de cuatro especies arbóreas tolerantes
55
a la sombra a crecer en zonas abiertas con la idea de explorar su respuesta y aplicarla en la
restauración del bosque. Ambas determinaron que individuos de todas las especies estudiadas
(Carpinus caroliniana, Fagus grandiflora var. mexicana, Quercus acutifolia, y Symplocus
coccinea) pudieron sobrevivir en las zonas abiertas, alcanzaron mayor altura que en el bosque,
pero presentaron mayor mortalidad, debido a la deshidratación y, en menor medida, a la
depredación. Sólo Quercus sobrevivió en ambos sitios en la misma proporción, por lo que es
recomendable para proyectos de restauración.
Rebrote de individuos remanentes. Algunas especies participan en la regeneración del bosque
a partir de estructuras vegetativas. La magnitud e importancia de éstas en la sucesión ha sido
poco estudiada en bosques neotropicales, sin embargo, algunos conteos han mostrado mayor
densidad de adultos provenientes de rebrotes, que de semillas (Guariguata y Ostertag, 2001). Los
tallos de estas especies, como Clethra pringlei, Eugenia capuli, Liquidambar styraciflua,
Magnolia schiedeana, Magnolia spp. y Quercus spp., pueden presentar brotes en sus bases que
se desarrollan en caso de que el individuo original resulte dañado (Bracho y Puig, 1987). O bien,
a partir de las raíces pueden crecer brotes que formen árboles hasta a varios metros del tronco
original. Las plantas que resultan de este tipo de propagación presentan mortalidades inferiores a
las que tienen los individuos provenientes de semilla y la influencia de las condiciones del claros
pequeños pueden desencadenar su rápido desarrollo. La amplitud de tolerancia a la intensidad de
radiación favorece que cada especie se ubique de acuerdo su fisiología. Así, Magnolia puede, o
no, completar su ciclo completo debajo del dosel; mientras que Liquidambar podrá comportarse
como heliófita e invasora. Esta modalidad con frecuencia permite que las poblaciones no se
extingan, ya que las semillas de algunas de ellas, como Liquidambar y Magnolia, son
fuertemente depredadas; y las de Clethra resultan de produccion irregular y germinación muy
baja. Esta forma de propagación es favorecida en los claros del bosque, las orillas de los caminos
y cuando rebrotan de los tocones dejados en la apertura de tierras a la agricultura y abandono
posterior.
56
Lluvia de semillas. Las semillas que caen temporalmente en un sitio (producción o lluvia de
semillas) constituyen una fuente de propágulos para la regeneración de bosques; más importante,
a veces, que el propio acervo de semillas del suelo, sobre todo en áreas extensas que han sido
sometidas a perturbaciones constantes (Aide et al., 1995). En este sentido, dos factores son
cruciales en la lluvia de semillas en sitios alterados. El primero se refiere al papel de los
fragmentos de bosque maduro que contienen adultos reproductivos como abastecedor de
especies arbóreas propias de la comunidad, que no se encuentran representadas en el banco de
semillas (Ramírez-Marcial et al., 1992). El segundo se relaciona con los agentes dispersores, los
cuales tienen distinto alcance y selectividad.
La lluvia de semillas repercute en los patrones de distribución de las especies. La
dispersión a distancias mayores de diez metros de la fuente de origen es muy reducida cuando se
trata de semillas grandes, no obstante, semillas pequeñas pueden ser dispersadas por viento o por
algunos animales, como aves y mamíferos a mayores distancias (Cubiña y Aide, 2001). En el
BMM de Veracruz, la estructura de comunidades sucesionales y la riqueza no parecen ser
afectadas por la distancia de la fuente de propágulos. Sin embargo, la regeneración de la
composición sí lo es, ya que el área basal, densidad y riqueza de especies primarias fue menor a
distancias mayores de 40 metros. Quercus spp. (barócoras-sinzoocoras) y Carpinus caroliniana
(anemócora) muestran mayor área basal, densidad y altura a distancias menores del borde del
bosque, mientras que las especies arbóreas secundarias como Lyppia myriocephala (anemócora)
y Myrsine coriacea (endozoocora) presentan estructuras similares indistintamente de la distancia
(Muñiz-Castro et al., 2006).
Numerosas especies arbóreas del BMM presentan semillas cuya dispersión es por el
viento. Entre las anemócoras de El Cielo se encuentran Acer skutchii, Liquidambar y Senecio
spp. que, además, son heliófilas (Sosa y Puig, 1987). Otras especies arbóreas con anemocoría
pertenecen a los géneros: Alnus, Carpinus, Platanus, Ulmus, Fagus y varias más.
PROCESOS DE SUCESIÓN EN EL SUELO
Durante el proceso sucesional las plantas son capaces de aprovechar los nutrimientos
57
disponibles en el suelo ante los pulsos de energía radiante, y otros recursos, que trae consigo la
apertura de un claro. No obstante, la disponibilidad de nutrimientos depende en mucho de la
actividad de los organismos del suelo. De hecho, existe un vínculo profundo entre la sucesión de
organismos que intervienen en la descomposición de la materia orgánica y los cambios en la
estructura y propiedades del suelo a lo largo del proceso sucesional (Begon et al. 1996), dándose,
en la mayoría de los casos, un incremento de nutrimientos y de fertilidad (Mendoza, 1995;
Rodríguez-Audirac, 1998). Aunque esto no puedo apreciarse en la cronosecuencia estudiada en
la región de El Rincón, municipio de Villa Alta, en la Sierra Norte de Oaxaca, México (Negrete-
Yankelevich et al., 2007b).
En términos generales, la descomposición de la materia orgánica en el BMM, no es tan
rápida si se le compara con la de las selvas húmedas ya que, aunque la humedad es muy
abundante, la temperatura es más baja y constituye un factor limitante del desarrollo de los
organismos involucarados (Jiménez, 1982). De esta manera, al menos en el grupo de los
escarabajos coprófagos y necrófagos, su actividad es relativamente lenta y, aparentemente, su
diversidad y abundancia son menores que en las selvas (García-Real et al., 1994, cit. por
Challenger, 1998); lo mismo se presenta con las hormigas (Patricia Rojas, com. pers.). De esta
manera, la materia orgánica tiende a acumularse y a formar gruesas capas (Williams-Linera,
1995; Chacón et al., 1995; Bautista-Cruz y del Castillo, 2005).
Por otro lado, dado que el suelo se encuentra húmedo la mayor parte del tiempo, se halla
cubierto por líquenes, hepáticas y musgos que entorpecen la evaporación del agua4, lo que
favorece su saturación y que, en algunos casos, se aproxime a condiciones anaeróbicas; lo que
limita la descomposición expedita de los restos orgánicos. Estas condiciones favorecen la
proliferación sobre todo de hongos saprófitos, por lo cual tienen una gran importancia como
descomponedores tanto de la hojarasca, como de tejidos leñosos (Chacón et al., 1995; Heredia,
2000).
4 Especialmente cuando el drenaje es deficiente.
58
Micobiota del suelo. En el contexto de la abundancia de la micobiota que ocurre en el suelo, a
medida que avanza la sucesión, no se encontró evidencia de diferencias en la abundancia de
hongos saprobios entre un acahual de 14 años de abandono y el bosque de El Cielo, Tamaulipas.
Tal vez por lo avanzado de la sucesión en el acahual, las proporciones de materia orgánica
resultaron muy similares en los suelos de ambas áreas y, por ende, la semejanza en hongos
saprobios (Olvera, 1996). Por otro lado, la abundancia, tanto de hongos involucrados en la
descomposición de la celulosa (Rodríguez y Rosas, 1993), como la de esporas de hongos
endomicorrícicos vesículo arbusculares (MVA) fue mayor en el bosque que en el acahual, lo
cual puede obedecer a que la mayoría de las plantas colonizadoras suelen no ser micotróficas, o
son micotróficas facultativas (Olvera, 1996).
Fauna del suelo. En forma paralela a los cambios de composición que ocurren a lo largo de la
sucesión vegetal se presentan modificaciones en la comunidad del suelo, aunque los vínculos e
interrelaciones entre una y otra han sido poco estudiados. Se ha sugerido que la biota del suelo
puede influir en la estructuración florística de la comunidad al afectar el resultado de la
interacciones entre plantas vecinas, incrementando o reduciendo la habilidad competitiva de las
mismas (Watkinson, 1998). Y es de esperar que la comunidad vegetal pueda tener un efecto
recíproco sobre la comunidad del suelo también.
Aunque se han realizado varios estudios sobre grupos de invertebrados en el suelo del
BMM, son pocos los que se enfocan a documentar los cambios de los mismos durante la
sucesión. Estos han estado encaminados a reconocer los patrones en algunos grupos en una
secuencia sucesional (Villalobos, 1989; Mendoza, 1995). Sin embargo, es notable el estudio de
la macrofauna del suelo enfocado a la evolución a lo largo del proceso sucesional de grupos
particulares, enfatizando aspectos funcionales, como abundancia de cada grupo, riqueza, papel
ecológico y relación con la hojarasca y nutrimentos del suelo (Negrete-Yankelevich et al.,
2007b)
Las investigaciones sobre la fauna del suelo en la sucesión del BMM no han tenido el
mismo enfoque que los de la vegetación. En estos últimos, el funcionamiento de las distintas
59
especies de plantas particulares dentro de la comunidad es muy poco conocido (rasgos como las
fluctuaciones de las poblaciones, ecofisiología, entre otras), salvo por algunos aspectos de su
fenología, polinizadores, tolerancia a la sombra y estructuración de la misma. Mientras que los
estudios de fauna del suelo tratan de relacionar los cambios en la abundancia y composición de
la comunidad con el avance de la sucesión. .
Los organismos del suelo pueden actuar como agentes indirectos de la diseminación de
fitopatógenos, la polinización, la dispersión o depredación de semillas y la dinámica de reciclaje
de materia orgánica, que a lo largo de la sucesión podrían afectar significativamente los ciclos de
nutrimientos y la composición florística (Mendoza, 1995; Watkinson, 1998). Estos organismos
se relacionan directamente con la descomposición de la materia orgánica del suelo, el ciclaje de
nutrimientos, la bioturbación (formación de canales, poros y agregados del suelo) y la supresión
de plagas y enfermedades provenientes del suelo, entre otros procesos (Brussard et al., 1997;
Wall and Moore, 1999).
2.5. ALGUNOS ESCENARIOS ALTERADOS EN EL BMM EN MÉXICO
Los grupos de investigación sobre BMM en el país, mencionados antes, han enfocado sus
esfuerzos de estudio de la sucesión y restauración particularmente a localidades transformadas
para la agricultura y abandonadas después. Algunas veces se señala el impacto de la
ganaderización, en especial, porque entraña el establecimiento de pastos exóticos que entorpecen
la recuperación del bosque, particularmente en la región central de Veracruz. Sin embargo, el
repertorio de intervenciones humanas del BMM, es más amplio que el estudiado y constituye
oportunidades de llevar a cabo actividades de restauración con diversos enfoques. Esta
oportunidad es notable en agroecosistemas que tienden a ser abandonados por la disminución de
su redituabilidad, como el del café.
En este apartado se mencionarán algunas de las afectaciones más frecuentes al BMM en
México, mostrando las posibles consecuencias en la regeneración natural inicial y algunas de sus
consecuencias a mayor escala, constituyendo escenarios distintos de restauración. El abanico de
estilos, magnitudes, intensidades y recurrencias posibles de intervención humana sobre el BMM
60
es muy variado. Las respuestas de la comunidad son muy diversas también, aunque ésta tiende a
regenerarse en forma natural después de las alteraciones (Muñiz-Castro, 2006; Alvarez-Aquino
et al., 2007). Las intervenciones pueden encaminarse desde a retirar volúmenes diferentes de los
nutrimientos contenidos en algunos individuos (Negrete-Yankelevich et al., 2007), empobrecer
la riqueza de especies y estructura de la comunidad, o hasta degradar el suelo mediante el
incendio, pastoreo o cultivo repetido, lo que puede reducir su fertilidad (Challenger, 1998), el
espesor de la hojarasca (Sánchez-Velásquez y García-Moya, 1993; Juárez-Ramón, 2000) y
modificar su estructura y fauna (Rodríguez-Audirac, 1998; Juárez-Ramón, 2000).
Un patrón bastante común en el BMM de los alrededores de Xalapa es el de tierras planas
dedicadas a cultivos de escarda, mientras que las de pendiente ligera, son cubiertos de pastos
para el desarrollo de la ganadería extensiva, o bien se destinan al cultivo del café en varias
intensidades de manejo (caracterizadas por Moguel y Toledo, 1996). A nivel del paisaje, el
bosque ha quedado reducido a manchones dispersos situados en pendientes demasiado
empinadas de las cimas de los cerros y de cañadas que bordean los ríos. La exigüidad del bosque
respecto a la extensión de las áreas transformadas, aunado a la falta de conectividad entre los
manchones remanentes, puede provocar una escasez de propágulos propios del bosque para su
regeneración. Esto es consecuencia de la destrucción recurrente del acervo de semillas y de
plántulas, y de los sitios de descanso y anidación de los dispersores (Martínez-Morañes, 2005).
Aunado a lo anterior está la alteración de las condiciones microclimáticas, que son reguladas por
la misma vegetación (Barradas, 2000).
Lo anterior hace extremadamente difícil y lenta la regeneración, en comparación con la de
bosques similares (Ewel, 1980). Si aunado a lo anterior el recrecimiento5 es también muy bajo en
5Recrecimiento es la cantidad absoluta de recuperación (de la comunidad). Esta variable está constituida por 12 mediciones de la estructura de las plantas (biomasa, altura, número de especies/área, índice de área foliar, entre otras) y es expresada como proporción del recrecimiento máximo medido en el primer año de sucesión del bosque tropical húmedo (Ewel, 1980). Cabe aclarar aquí que lo que Ewel considera como bosque tropical húmedo de montaña de Costa Rica (dominado por Quercus spp.) es una comunidad en que la temperatura promedio anual es de 7ºC, mucho más baja que las de los bosques mesófilos de México, de 12 a 23º C (Rzedowski, 1978). Por lo que las estimaciones de recrecimiento y de recuperación del deterioro pueden estar ligeramente subestimadas, dado que las bajas temperaturas entorpecen la productividad primaria y la descomposición.
61
el proceso sucesional, el BMM se convierte en un ecosistema extremadamente frágil (Ewel,
1980; Williams-Linera, 1992a, 1994).
En seguida se documentan algunos de los escenarios alterados que presentan condiciones
especiales para la regeneración inicial en el BMM de México, y de Veracruz. Cabe señalar que la
mayoría de los sitios de los casos mencionados tienen complejas historias de manejo, por lo que
difícilmente pueden atribuirse a un sólo tipo de intervención.
Bosque con entresaca selectiva. A consecuencia de intervenciones aparentemente ligeras, como
la extracción selectiva de árboles, pueden haber repercusiones significativas en la estructura y
composición de la comunidad. La intensidad de extracción de leña e individuos del bosque está
directamente relacionada con la respuesta de la comunidad, la cual muestra una simplificación de
la estructura por la entresaca de individuos grandes, preferentemente, y la dominancia de
especies favorecidas por las nuevas condiciones que se establecen (Rüger et al., 2007).
Un efecto de la entresaca es la “pinarización” del BMM (González-Espinosa et al., 1995).
Esta consiste en la predominancia de los pinos ante el retiro paulatino de los encinos del bosque,
que son utilizados como leña o carbón. En los Altos de Chiapas y en Oaxaca esta práctica
favorece la expansión y el desarrollo de los pinos, los cuales con su hojarasca forman un
mantillo que limita la regeneración de numerosas especies latifoliadas típicas del BMM. En
efecto, se ha sugerido que cuando el valor de importancia relativa de las especies de pinos es
mayor al 60 o 70% (Galindo-Jaimes et al., 2002), las condiciones edáficas cambian
drásticamente, reduciéndose la humedad, variando la temperatura y otros atributos del suelo. Por
tanto, la composición de especies y la estructura de los pinares inducidos se ve muy empobrecida
(Galindo-Jaimes et al., 2002). Algunos autores sugieren que ciertos bosques de pinos, aledaños
al BMM, pueden ser fases sucesionales del BMM mantenidas por el disturbio recurrente
(Sánchez-Velásquez, 1988; Pineda-López et al., 2000; González-Espinosa et al., 2006).
Por otro lado lado, Negrete-Yankelevich et al. (2007), en estudios en Oaxaca, señalan que
la entresaca selectiva parece comprometer la interdependencia entre la composición, estructura
espacial y funcionamiento de la biodiversidad por encima y dentro del suelo debido a la
62
homogeneización de la materia orgánica proveniente de los pinos. Por ejemplo, la especie de
lombríz Ramiellona willsoni, característica del bosque maduro, parece ser incapaz de
establecerse en bosques secundarios ni tolerar la liberación de fósforo, característica de
ambientes alterados.
En el BMM de Veracruz central no se presenta la pinarización, aún cuando hay bosque de
pinos aledaño, a mayor altitud y a que, con frecuencia se encuentran algunos pinos creciendo
dentro del bosque. Es posible que esto se deba a las condiciones ligeramente más húmedas que
prevalecen en los BMM en Veracruz, respecto a otros estados, ya que en todos la entresaca es
generalizada.
Bosques transformados en zonas agrícolas. La agricultura se practica en la mayor parte de las
zonas originales del bosque mesófilo, siendo las mejores tierras, las ubicadas en planicies, en
donde prácticamente lo ha desplazado. No obstante, continuamente se abren tierras al cultivo aún
en las laderas, dado que en esta zona ecológica las tierras suelen ser relativamente fértiles y con
un buen temporal. Los cultivos de escarda en laderas exponen a los suelos de esta zona a un alto
riesgo de erosión hídrica (Olivieri, 1982), al presentar cuatro rasgos predisponentes en Veracruz:
1) lluvias muy intensas, agrupadas sobre todo en el verano, 2) laderas con pendiente abruptas y
3) muy largas, y 4) una escasa cobertura vegetal durante una buena parte del año, que poco
amortigua el efecto erosivo de las gotas de lluvia (Becerra, 1999). En las tierras degradadas por
la erosión, mermadas en su fertilidad, la regeneración se lleva a cabo muy lentamente.
Donde el bosque en laderas es transformado a cafetales rústicos el efecto erosivo puede ser
muy reducido dada la abundante cobertura arbórea, arbustiva y de hojarasca del suelo. Esta fue
la transformación del paisaje más común hasta hace dos décadas, sin embargo, la reducción de la
rentabilidad de este cultivo en los últimos tiempos ha provocado su transformación a potreros o,
en el mejor de los casos, al abandono, que favorece la regeneración de las especies nativas,
siempre y cuando no esté muy alejado de fragmentos del bosque original (Muñiz-Castro et al.,
2006).
El establecimiento de cafetales en la zona del BMM ha impactado sobre todo en la
63
diversidad de especies de plantas, sin embargo, parece no afectar demasiado la actividad,
diversidad de especies, densidad y biomasa de la fauna del suelo (Juárez-Ramón, 2000).
Bosques transformados en pastizales para ganadería. La introducción de ganado afecta
diferencialmente a las plantas en regeneración favoreciendo el desarrollo de las menos
apetecibles y entorpeciendo el de las más palatables, lo cual repercute en los patrones de
regeneración (Ramírez-Marcial et al., 1996; Hernández et al., 2000). Por otro lado, la
introducción de pastos exóticos entorpece la regeneración de las especies nativas por su
competencia por recursos y su difícil erradicación (Márquez-Huitzil, 1999). Aunque si se
mantienen áreas de pastizal sin el efecto ramoneador del ganado algunas especies arbóreas
podrían desarrollarse (como se ha observado en los Altos de Chiapas en Quercus crispipilis
Quintana Ascencio et al., 1992).
Un efecto adicional del sobrepastoreo es la compactación del suelo, lo cual reduce su
porosidad y drenaje, factores que, a su vez, pueden afectar la composición de especies en
regeneración. En casos extremos en que se rebasa la capacidad de agostadero en laderas el suelo
puede sufrir “erosión de paso”, facilitada por la compactación diferencial del suelo (ten Raa,
1983).
En la zona de BMM del centro de Veracruz, esta actividad ha favorecido la colonización
por parte del huizache (Acacia pennatula), una agresiva oportunista, en áreas abiertas al
pastoreo. El ganado se constituye en dispersor de las semillas al ser trasladado de un sitio de
pastoreo, donde ingirió vainas de esta planta, a otro. Las semillas son arrojadas en las heces,
donde el ambiente es favorable para su germinación y establecimiento. En lugares donde no han
sido eliminadas las plántulas, han formado comunidades arbóreas puras, con un dosel cerrado, en
un lapso de 10 años, y que alcanzan densidades de hasta 4000 individuos de 7 a 8 m de altura por
hectárea (Cházaro, 1977). Dicho autor sugiere que la etapa de huizachal podría sólo constituir
una etapa seral hacia la comunidad original, sin embargo, es necesario corroborarlo pues, en
observaciones preliminares, no encontró elementos típicos del BMM regenerando en el
sotobosque.
64
Bosques incendiados. Los incendios ocurren en el BMM de manera natural, o inducida, como
práctica que facilita la actividad agrícola, pero altera la sucesión cuando las tierras son
abandonadas (Sánchez-Velásquez, 1986; González-Espinosa et al., 1995). El fuego destruye la
biomasa aérea y del suelo, así como altera sus propiedades fisicoquímicas (Asbjorsen et al.,
2005). En la Reserva de Manantlán, Jalisco, donde existe un mosaico de comunidades de BMM,
de pino y/o encinos, Sánchez-Velásquez y García-Moya (1993) determinaron la secuencia
sucesional arbórea y su relación con los incendios (indicados indirectamente por la profundidad
de la hojarasca). En todas las localidades con profundidades de hojarasca mayores de seis cm
(indicador de no haber sufrido incendios recientemente), aún en pinares, el 74% de las especies
que regeneran fueron características del BMM. Entre ellas están las latifoliadas arbóreas:
Carpinus tropicalis, Cornus disciflora, Clethra Hartwegii, Dendropanax arboreus, Ilex
brandegeana, Magnolia Iltisiana, Quercus acutifolia, Q. candicans, Q. obtusata, Ternstroemia
lineata, Zinowiewia concinna; además Carpinus caroliniana, Persea hintoni y Rapanea
jurguensenii (Saldaña-Acosta, 1995).
Por el contrario, en los casos en que existe un disturbio recurrente por fuego en el BMM,
la regeneración se constituye primordialmente a base de pinos ya que tienden a agotarse los
nutrimientos del suelo como para permitir su regeneración (Pineda-López et al., 2000). Sin
embargo, Román-Cuesta et al. (2007), señalan que las condiciones de sequía provocadas por las
Oscilaciones Sureñas de El Niño, han favorecido la extensión de los incendios aún hacia
comunidades en que no solían ser comunes, como el BMM. Lo anterior ha sido provocado por
las actividades antropogénicas que han inducido la pinarización, y la expansión de potreros que
son muy inflamables, al menos en Chiapas y Oaxaca.
Los incendios, al igual que la tendencia a la pinarización, no son eventos frecuentes en el
área de distribución del BMM de Veracruz central, debido tal vez a que las condiciones de
sequía no son tan extremas como las de otros estados y la precipitación anual es ligeramente
mayor.
65
Bosque eliminado. En ocasiones extremas, al removerse la comunidad, incluyendo al suelo, el
deterioro puede ser muy severo al comprometerse la capacidad amortiguadora de la comunidad
misma sobre el microclima y la regulación de los flujos de nutrimentos del sistema. Un factor
que ilustra la importancia del bosque en la regulación de su microclima es su relación con las
frecuentes nieblas, precipitación que no es contabilizada en los registros de precipitación
convencionales. En la zona de nieblas de Veracruz, la presencia de vegetación, significó un
aporte de 24% de agua adicional a la precipitación en la época de sequía invernal, y de cerca de
34% más en todo el año (Barradas, 2000). En efecto, la niebla al ser acarreda por el viento es
colectada en la amplia superficie foliar que contiene un bosque multiestratificado que, como
paisaje, ofrece una textura rugosa muy heterogénea (Challenger, 1998). La humedad se precipita
proveyendo de agua a la comunidad, lo que reduce la tasa de transpiración de las plantas y de
evaporación del suelo y mantiene una reserva de agua en el mismo. Si la vegetación es removida
esta humedad deja de ser captada e incorporada al sistema. Barradas (2000) advierte que de
proseguir la desforestación del BMM en el centro de Veracruz podría ocurrir un aumento en la
altura de la base de las nubes, que generaría una menor frecuencia de nieblas en las áreas
montañosas del estado de Veracruz.
Este “gobierno” de la humedad por parte de la comunidad es particularmente importante
para la mayoría de las especies epífitas (orquídeas, helechos, cactos, bromelias, principamente).
Éstas dependen de la precipitación para allegarse agua y nutrimientos. La contribución que hace
la niebla (precipitación horizontal), especialmente en épocas de relativa sequía, puede ser crucial
para su persistencia.
En términos de la riqueza de la comunidad, si a las epífitas les faltan áreas de depósito de
la humedad atmosférica, y lugares donde establecerse, aun en el caso en que hubiera propágulos
disponibles, esto la empobrecería significativamente pues representan alrededor de la tercera
parte (ca. 800) del total de especies de plantas (Rzedowski, 1996). Sin embargo, su importancia
no sólo reside en su diversidad, sino también en el hecho de ser importantes captoras y
almacenadoras de nutrimientos. Las epífitas pueden contener 40% del total de nutrimientos
almacenados en la biomasa no leñosa, con 7.4 veces más nitrógeno, 6.5% más fósforo, 3.5 veces
más potasio y 2.8 más calcio que todo el follaje de las demás plantas del bosque, incluyendo los
66
árboles del dosel (Challenger, 1998).
Otro efecto indeseable, que se presenta comunmente cuando se remueve la comunidad es
la de exposición del suelo a la erosión hídrica, con la concomitante reducción de su contenido de
materia orgánica, la alteración de su estructura y disponibilidad de nutrimientos.
.
2.6. RESTAURACIÓN DEL BMM DE VERACRUZ CENTRAL
La mayor parte de los estudios de restauración en el país se han enfocado a ‘reverdecer’
rápidamente los sistemas degradados sin reconocer las interacciones de las especies nativas de la
zona, ni considerar estados de referencia, sin formular hipótesis basadas en la aplicación de
teorías de ecología básica ni verificación del automantenimiento de la estructura, o del
funcionamiento (Sánchez, 2005). Por otro lado, generalmente, no se considera la variabilidad
genética de las especies que son manejadas, ni tampoco la respuesta de éstas y de comunidades y
ecosistemas a gradientes ambientales (González-Espinosa et al., 2007). No obstante, hay
creciente procupación por algunos grupos de investigación latinoamericanos por generar
información relevante para la rehabilitación ecológica, no sólo concerniente a aspectos
ambientales, sino también a las causas últimas de la degradación, de índole socioeconómica, así
como a aspectos técnicos ingenieriles. Se busca acordar y compartir protocolos para asesorar
experiencias de restauración aplicables a diversos escenarios y ecosistemas (Armesto et al.,
2007), se recomienda que éstas no resulten costosas y que se guíen por el método adaptativo
(González-Espinosa et al., 2007).
La mayor parte de las investigaciones en el BMM realizadas hasta hace dos décadas,
estuvieron enfocadas a reconocer el papel de las especies y de algunas pocas interacciones, sobre
todo con el ambiente abiótico, enfatizando principalmente su descripción, categorización y
explicación de algunos patrones. Sin embargo, se puso menos atención en los procesos que
subyacen en la sucesión y ensamblaje de las comunidades, lo que facilitaría su manipulación. Por
lo tanto, ha sido sumamente difícil traducir estas observaciones en métodos de control de la
secuencia de reemplazo para acelerar el porceso, o de discernir las tendencias que gobiernan la
estructuración de la comunidad.
67
Se requiere también reconocer el aspecto funcional, dinámico, de la comunidad y
ecosistema considerando procesos a varias escalas temporales y espaciales para su restauración,
con el fin de incluir estados de referencia un tanto ajenos a las especies. En este sentido,
sobresale el trabajo de Rüger et al. (2007) en el que se reporta información del BMM en
Veracruz, resultado de la simulación de impactos a largo plazo de la tala selectiva en
intensidades crecientes. Se revela el efecto concomitante directo de la intensidad de esta
actividad en la integridad ecológica del bosque, lo cual es aplicable al diseño de estrategias de
manejo para la regeneración de especies particulares. La integridad ecológica del bosque fue
estimada a partir de parámetros ambientales, del reclutamiento, mortalidad y geometría de
especies arbóreas, de la producción de biomasa y de aspectos técnicos.
La utilidad que han mostrado los estudios sobre sucesión reside en que constituyen
estados de referencia para la restauración de comunidades alteradas. Las prácticas de
restauración en el BMM en Veracruz central han seguido dos líneas. Una de ellas se ha llevado a
cabo en ambientes alterados para actividades agropecuarias con un enfoque fitocéntrico
(Alvarez-Aquino et al., 2007, acervo de semillas y propágulos; Alvarez-Aquino et al., 2004,
2007 y Ramírez-Bamonde et al., 2005, desempeño de plántulas; Pedraza y Williams-Linera,
2003; Suárez-Guerrero y Equihua, 2005; Alvarez-Aquino et al., 2007, respuesta de brinzales) y
sólo en un caso, se consideran respuestas en algunos elementos del suelo (Suárez-Guerrero y
Equihua, 2005). La segunda ha consistido en aplicaciones prácticas de reclamación, o
saneamiento, encaminadas a la restauración, en minas a cielo abierto después de la extracción de
roca caliza, para recuperar la cobertura arbórea, la diversidad de plantas (Márquez-Huitzil, 1999)
y de algunos atributos del suelo (Rodríguez-Audirac, 1998).
Dichas experiencias de restauración sugieren algunas tendencias en el ensamblaje de
especies del BMM, que se señalan en seguida y que pueden tomarse en cuenta para trabajos
futuros.
La restauración puede iniciarse a partir de la siembra directa de semillas de leñosas
nativas de especies de interés en sitios alterados, abiertos y alejados de la fuente de
propágulos, en época de lluvias. La regeneración natural puede iniciar efectivamente a partir
del acervo de semillas del suelo de sitios alterados (Alvarez-Aquino et al., 2007;), o de su
68
introducción intencional en suelo de otros sitios (Márquez-Huitzil, 1999).
Es factible introducir plántulas de especies nativas crecidas en viveros bajo el dosel
de algunas especies nativas o exóticas. La regeneración de plántulas del bosque nativo también
ocurre espontáneamente bajo el dosel de individuos de algunas especies nativas. A la sombra de
individuos de liquidámbar o pinos, pueden crecer plántulas sembradas de Magnolia dealbata,
Quercus germana y Q. xalapensis (Ramírez-Bamonde et al., 2005). Esta recolonización puede
ocurrir también bajo exóticas de rápido crecimiento como Acacia pennatula, Casuarina
equisetifolia, Cupressus benthamii, o Bambusa sp. bajo los cuales se desarrollan numerosas
especies secundarias contenidas en el acervo y/o lluvia de semillas, espontáneamente, o por
siembra directa (Márquez-Huitzil, 1999).
Las modalidades en el establecimiento de especies leñosas nativas en la comunidad
dependen del empate de las tolerancias potenciales de cada especie con las variadas
oportunidades de los escenarios degradados. Este aspecto se ha enfocado a las etapas iniciales
de sus ciclos de vida, las cuales son relativamente fáciles de manipular, con el fin de reconocer el
establecimiento temprano de las especies en diferentes ambientes alterados (Alvarez-Aquino et
al., 2007, acervo de semillas y propágulos; Alvarez-Aquino et al., 2004, 2007 y Ramírez-
Bamonde et al., 2005, desempeño de plántulas). Las plántulas de algunas especies del bosque no
son capaces de establecerse con éxito fuera del mismo (como Fagus grandifolia var. mexicana,
Carpinus caroliniana, Symplocus coccinea (Alvarez-Aquino et al., 2004) y Magnolia dealbata
(Ramírez-Bamonde et al., 2005)). Mientras que plántulas de varias especies de Quercus sí
toleran los sitios abiertos (Q. acutifolia -Alvarez-Aquino et al., 2004-, Q. germana y Q.
xalapensis -Ramírez-Bamonde et al., 2005- y Q. crispipilis, en Chiapas -Quintana-Ascencio et
al., 1992-).
La calidad del sitio influye fuertemente en el desempeño de las especies en
plantaciones establecidas a partir de la siembra de brinzales; la supervivencia ha sido
mayor en laderas de pendientes muy pronunciadas y menor en potreros con suelos
compactados. Carpinus caroliniana, Juglans pyriformis y Liquidambar styraciflua se
desarrollaron exitosamente en todos los sitios alterados, mientras que Podocarpus matudae
presentó crecimiento muy lento fuera del bosque (Pedraza y Williams-Linera, 2003), lo mismo
69
que Cornus disciflora, Magnolia dealbata y Podocarpus guatemalensis (Suárez-Guerrero y
Equihua, 2005).
Es crucial reconocer las potencialidades de establecimiento de brinzales de especies
particulares, desarrollados en viveros, para emplearlos en distintos escenarios de
restauración Los estudios con brinzales han podido traducirse en recomendaciones para
restauración: Juglans puede establecerse en los sitios degradados, Quercus acutifolia puede
emplearse en programas de restauración, Podocapus matudae debe sembrarse casi
exclusivamente para el enriquecimiento de bosques y plantaciones, así como Fagus y Symplocus,
que se establecen sólo bajo el dosel cerrado. Carpinus y Liquidambar pueden establecerse en
zonas abiertas (Alvarez-Aquino et al. (2007). Cornus y Magnolia no deben utilizarse en sitios
abiertos degradados, mientras que Quercus sp. y Ulmus, son muy recomendables en dichos
sitios, por su alta supervivencia y desarrollo, más que Carpinus y Liquidambar (Suárez-Guerrero
y Equihua, 2005).
Ensambles construidos con especies leñosas de distinta tolerancia a la sombra
pueden afectar el desempeño de las especies que los componen. A esta temprana etapa de
brinzales de varias especies combinadas en ensambles distintos se ha sugerido la aparición de
propiedades emergentes de los ensambles mismos, traducidas en mayor supervivencia y/o
desarrollo de algunas especies (Carpinus caroliniana, Clethra macrophylla, Erythrina
americana, Liquidambar macrophylla, Platanus mexicana, Quercus sp., Ulmus mexicana y la
exótica Casuarina equisetifolia) en combinaciones particulares (Suárez-Guerrero y Equihua,
2005). Es notable que esta experiencia se llevó a cabo en un sitio completamente abierto, suelos
muy degradados y compactos, en los que no era evidente ninguna regeneración natural. Este
estudio constituye una parte de la tesis presente y se incluye como tercer capítulo.
La inclusión de algunas especies clave, en los ensambles y, en menor grado, los que
incluyen muchas especies, puede favorecer la recuperación de aspectos funcionales del
ensamble mismo. Algunos ensambles, como los que incluyen a encinos, o a Casuarina
equisetifolia y, en menor grado, los que incluyen muchas especies (nueve), pueden favorecer el
desarrollo de las demás especies del ensamble, así como incrementar los niveles de algunos
nutrimientos, como el nitrógeno en el suelo (capítulo cuatro). Lo anterior sugiere la exploración
70
a mayor detalle, y por periodos más largos, del efecto de restauración con ensambles.
Las prácticas de adición de suelo de 10 o más centímetros de profundidad, aunado a
la siembra directa de semillas y árboles nativos favorecen la recuperación de sitios
totalmente desprovistos de biota y suelo, como las canteras. Las adiciones de suelo menores a
10 cm no permiten el establecimiento de las plantas introducidas. Por otro lado, la recuperación
de la comunidad (en términos del área basal, cobertura, densidad y altura) puede acelerarse
mediante la introducción deliberada de propágulos de varias especies a estos suelos (Márquez-
Huitzil, 1999).
En laderas de canteras muy pronunciadas, antes del establecimiento de especie
alguna o de suelo, se requiere llevar a cabo prácticas ingenieriles encaminadas a acortar los
taludes para evitar el acarreo del suelo. El establecimiento de terrazas con pendientes
perpendiculares a la orientación de la ladera, pueden aminorar la erosión del suelo y de semillas
adicionados (Márquez-Huitzil, 1999). Asi mismo, el cuidar que los taludes tengan sean cort os
obstaculiza el escurrimiento superficial del agua, disminuyendo su velocidad y también reduce el
riesgo de erosión y pérdida de propágulos.
Los pastos exóticos introducidos ejercen un efecto antagónico sobre la mayoría de las
especies nativas de plantas. Se advierte de lo inadecuado de emprender la siembra de pastos
exóticos en restauración, ya que entorpecen el establecimiento de otras especies de plantas
(Alvarez-Aquino, 2007) y son de muy difícil erradicación, aunque forman una cobertura vegetal
en menor tiempo que otras especies (Márquez-Huitzil, 1999).
Los pastos exóticos introducidos pueden aumentar la fertilidad de los suelos y
favorecer a la fauna del suelo en canteras. Es muy necesario poner atención a los procesos que
ocurren en el suelo y que pueden ser claves en el ensamblaje de las especies de la comunidad
(Bradshaw, 2004). La presencia de pastos puede aumentar la fertilidad de los suelos, así como la
abundancia, biomasa y diversidad de la meso y macrofauna edáfica, más que ninguna otra
cobertura vegetal en canteras. Se ha recomendado establecerlos para lograr una cobertura vegetal
rápida, dejarlos por un tiempo y retirarlos después (Rodríguez-Audirac, 1998).
La adición continua de materia orgánica y de lombrices de tierra a sitios degradados
71
puede aumentar la fertilidad de los suelos, sin necesidad de recurrir a pastos exóticos. Con
la intención de mejorar las condiciones edáficas (e indirectamente de las plantas) se ha incluido
en las actividades de restauración la adición no sólo de suelo, sino también de materia orgánica
en forma contínua. Así como añadir lombrices de tierra con el objeto de mantener los procesos
de descomposición y movilización de nutrimentos (Rodríguez-Audirac, 1998), que favorece el
desarrollo de las plantas.
Cabe mencionar que todas las experiencias de restauración analizadas tienen como marco
de referencia los estudios sucesionales mencionados antes. Incluso, muchos de ellos fueron
realizados por los mismos autores. Todas están planteadas como experimentos con hipótesis
relativas a conceptos de ecología básica, diseño de experimentos adecuados e inferencias
estadísticas. La excepción son las investigaciones efectuadas en canteras, ya que la mayoría de
las prácticas encaminadas a la restauración no fueron propuestas, ni efectuadas por los autores;
éstos aprovecharon para dar seguimiento y comparar la tendencia de los trabajos iniciados.
Suárez-Guerrero y Equihua (2005) exploran explicaciones que sugieren la emergencia de
sinergias entre especies. Estos autores y Rodríguez-Audirac (1998) analizan algunos rasgos
funcionales, como la química del suelo.
En ninguno de los casos se ha verificado la capacidad de automantenimiento de los
sistemas en restauración, no se ha puesto atención a la variabilidad genética del germoplasma
empleado, ni se ha abordado la restauración en gradientes altitudinales. Ha faltado un monitoreo
contínuo que posibilite adoptar nuevas medidas a las condiciones cambiantes por la restauración,
salvo en las experiencias en minas de caliza.
La mayoría de los proyectos ha sido de bajo costo, con la idea de generar técnicas
aplicables por dueños de predios en sus parcelas. Este no es el caso en la restauración de
canteras, donde se llevaron a cabo obras ingenieriles, traslado de grandes volúmenes de suelo y
la contratación de alpinistas para la siembra de árboles en sitios muy altos y escarpados.
2.7. LITERATURA CITADA
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CAPÍTULO 3
EXPERIMENTAL TREE ASSEMBLAGES ON THE ECOLOGICAL REHABILITATION OF A CLOUD FOREST IN VERACRUZ,
MEXICO
94
CAPÍTULO 4
REHABILITACIÓN DE ALGUNAS PROPIEDADES QUÍMICAS DE LOS SUELOS Y DEL BOSQUE DE NIEBLA EN VERACRUZ,
MÉXICO CON ENSAMBLES EXPERIMENTALES DE LEÑOSAS NATIVAS Y Casuarina equisetifolia L, Amoen
Experimental tree assemblages on the ecological rehabilitation
of a cloud forest in Veracruz, Mexico
Ana Isabel Suarez Guerrero a,*, Miguel Equihua b
aFacultad de Ciencias Agrıcolas, Universidad Veracruzana. Apartado Postal 785,
Xalapa, Veracruz 91000, Mexicob Instituto de Ecologıa, A.C. Apartado Postal 63, Xalapa,
Veracruz 91000, Mexico
Received 18 March 2005; received in revised form 6 August 2005; accepted 11 August 2005
Abstract
The composition and richness of woody species were experimentally tested in assemblages that were put together in order to
evaluate – 18 months later – the combination that impacts several variables of woody community development the most and thus,
its value on cloud forest rehabilitation. The experiment was conducted in an area of eastern Mexico characterized by cloud forest
that had been severely damaged by plant cover removal and erosion as well as soil mixing and compacting caused by heavy
machinery. Ten, 1-year-old, native woody species were employed to construct the assemblages. All species used in the
experiment are native to eastern Mexican cloud forest, and each was included in at least two assemblages.
More than half of the individuals that made up each assemblage succeeded in establishing and growing despite the dire
condition of the study area; this was also true for 8 of the 10 species that made up assemblages. No evidence was found to suggest
that assemblages affect development or survival at plot level, nor did the richness and composition of assemblages seem
important in terms of community organization. However, in five species, assemblages were noted to influence some of the
developmental variables analyzed, as the best performance came from the richest assemblage.
The relative success of all assemblages and most individual species shows that it is possible to accelerate secondary
succession in cloud forest by establishing assemblages of woody species juveniles. The results suggest that in this forest
rehabilitation, any assemblage can be employed. Given the effects on each species, it is advisable to include the ones which
exhibit the best survival and response under altered conditions in terms of crown size and height (Quercus, Carpinus, and
Ulmus).
# 2005 Elsevier B.V. All rights reserved.
Keywords: Cloud forest rehabilitation; Species assemblages; Native woody plants; Species composition; Richness; Self-thinning rule;
Veracruz
www.elsevier.com/locate/foreco
Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341
* Corresponding author at: 3 Priv. de Serafın Olarte 101, Col. Martires de Chicago, Xalapa, Veracruz 91090, Mexico. Tel.: +52 228 8 18 02 18;
fax: +52 228 8 42 18 00.
E-mail addresses: [email protected], [email protected] (A.I. Suarez Guerrero), [email protected] (M. Equihua).
0378-1127/$ – see front matter # 2005 Elsevier B.V. All rights reserved.
doi:10.1016/j.foreco.2005.08.032
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341330
1. Introduction
Research on forest rehabilitation has often focused
on the role of tree plantations in accelerating
secondary succession in altered areas (Parrota,
1992; Lugo, 1997). This has been suggested as a
promising method for reverting the damage caused by
human activities that alter ecosystem functioning
(Loope and Stone, 1996). Some trees, in fact, have
been shown to aid in restoring soil fertility (Stanley
and Montagnini, 1999) and attenuating severe micro-
climatic conditions (Cusack and Montagnini, 2004).
Hartley (2002) indicates that although a plantation
cannot equal the genetic richness of original forest –
nor is it intended to do so – it can contribute to the
recovery of part of the original vegetation and wildlife.
Parrota (1995) has reported that under tree exotic
species plantations, one finds greater seedling density
and herbaceous species richness than at sites outside
of the plantation. Results of growing this exotic trees
are, however, difficult to extrapolate to other arboreal
species, especially native ones. Furthermore, studies
of exotic monocultures have shown that both
community diversity and certain ecosystem processes
may be affected (Vitousek, 1990; Armstrong, 1993),
sometimes even causing pest infestations (Vazquez-
Yanes and Orozco-Segovia, 1998; Richardson, 1998).
As an alternative, native species cultivation has been
suggested (Reygadas et al., 2001).
Very little is known about the ecology of native tree
species and their theoretical restorative capacity in
altered environments (Chaverri et al., 1997), especially
in cloud forests (Pedraza and Williams-Linera, 2003).
However, because these are considered some of the
richest communities in terms of endemic species
density for most taxa (Rzedowski, 1996), such research
is of pressing importance. In central Veracruz, most of
the areas occupied by such communities have been
altered due to the fact that their soil and climate favor
agricultural and cattle-raising activities; very few
isolated fragments are intact. The loss of tree cover
represents the most widespread form of environmental
damage; coupled with the heavy rainfall and hilly
landscapes that are typical of cloud forest sites, this
leads to substantial erosion.
One way to revert tree cover loss is by restoring it
through reforestation and rehabilitation. It can be
expected that at least some of the damage caused by
plant cover loss can be counteracted. The establish-
ment of herbaceous species is another way to restore
plant cover; however, cover consisting of woody
species has additional advantages for substrate
consolidation (Figueroa et al., 1991). The influence
that woody species exercise on the environment has
been widely documented (McKell, 1989; Granados
and Mendoza, 1992; Equihua et al., 2001). Further-
more, woody species offer conditions for the establish-
ment of other species, providing perching areas, room
for nests or burrows, sites for epiphytes and vines, or
by serving as nurses, facilitating microtrophic
associations, etc.
The natural restoration process of a system can be
accelerated by avoiding certain stages such as initial
colonization in the case of herbaceous species. Aber
(1987) proposes basic restorative guidelines, consider-
ing the first measure as recognition of an area’s degree
of disturbance. In a region such as the study site, where
vegetation has been replaced by grazing land and the
soil has been compacted by heavy machinery – thus
eroding from lack of cover – measures must be adopted
to reestablish ecosystem flow and to accelerate
secondary succession, either immediately thereafter
or simultaneously. It is advisable to use biological
means to this end, such as the direct planting of tree
species. This practice has led the community to a stable
state in altered sites such as Mississippi’s Central
Valley, primarily through plantation of several late
succession species of holm oak (Ashby, 1987). This has
saved time by accelerating the succession/restoration
process. In montane cloud forest, there is a vast diversity
of wild or native woody species. This makes a
rehabilitation program hold promise, as these plants
appear to establish easily in their original distribution
area. Furthermore, they could be key to regenerating
degraded soil and as providers of some products at a
local level or for exportation. Although, for ecological
and utilitarian purposes, some efforts at achieving
viable reforestation are presently being made, the
number of woody species in question is still quite low,
and other less conventional plants must be explored
(Vazquez-Yanes, 1999; Benıtez et al., 2004). Given the
promise that these species offer, it is essential to
determine not only the general characteristics of their
propagation but their ability to survive in environments
with varying degrees of disturbance (Vazquez-Yanes
and Batis, 1996).
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341 331
Among basic restoration principles is not only
reforesting with native species but attempting to
reproduce – to the greatest degree possible – the
structure, function, diversity, and dynamics of the
original ecological system. In this regard, Guariguata
et al. (1995) report the use of plurispecific plantations
as a biological tool for restoring altered areas, as such
plantations can accelerate natural ecological succes-
sion. However, there is still very little information
available on different plantation scenarios that can be
adopted to recreate specific forest ecosystems.
Single crop plantations tend to exhibit character-
istics that, on the one hand, make them vulnerable in
the long term (Cox and Atkins, 1979) and, on the
other, interfere with the recovery of a particular
community’s native biodiversity (Murcia, 1996;
Hartley, 2002). When planning revegetation, it is thus
hypothesised that combinations of native species can
be assembled to complement each other in order to
facilitate development despite the adverse conditions
of altered environments.
Morrison (1987) indicates that restoration should
be done as a simplified version of community models
that have evolved naturally. Early stage succession
species can be combined with late-stage species. The
former can usually grow in sunny and impoverished
environments; this is commonly achieved with species
that can form symbiotic associations with nutrient-
fixing microorganisms (Lawton, 1987). Other desir-
able characteristics are a high growth rate that enables
them to protect the soil quickly by providing natural
cover that prevents erosion; that they propagate easily;
that they permit the establishment of native elements
of flora and fauna; that, once established at a site, they
do not become weeds (Lindig and Vazquez-Yanes,
1997).
In the design of assemblages that will catalyze
succession in deforested areas, it has been demon-
strated that species selection can exercise a
significant influence on subsequent colonization
patterns (Parrota, 1995) as well as on ecosystem
processes such as the accumulation of biomass and
nutrients in plants and soil biota (Hooper and
Vitousek, 1997). It has also been shown that species
richness can directly impact certain ecosystem
processes (Tilman et al., 1997).
The propagation mechanisms of some native
woody species in cloud forest are now quite well
understood (Pedraza, 1998). What the present research
analyzes is the effect that arboreal species composi-
tion and richness might have on cloud forest (once the
establishment phase has occurred in a greenhouse) in
terms of development and survival characteristics of
woody biota itself.
It is assumed that native species assemblages can
establish successfully in altered areas, and that groups
of several woody species, corresponding to different
functional groups, will complement each other in
terms of requirements and contributions to the system,
exhibiting emergent properties that distinguish the
assemblage effect of one from another. The purpose of
this research was to follow individuals of several of
these species, joined in experimental assemblages, in
order to evaluate their growth and response as groups,
assemblages, and individual species. This study only
examines how assemblages affect the development
and survival of individuals and the species to which
they belong.
2. Study area and method
The experiment was conducted in a deforested
cloud forest area in order to ascertain the behavior of
assemblages that varied in terms of native woody
species composition, with analysis of the recovery
response of the plants.
The selected area is a plot that has suffered total
deforestation as well as soil compactation due to the
presence of cattle and heavy machinery. It lies in the
Municipality of Xalapa (19183103000LN; 9618530LW;
1300 m a.s.l.). Before disturbance, the vegetation
consisted of cloud forest. According to Meza (pers.
observ.), the soil is an andic regosol, following FAO
UNESCO soil taxonomy. Because of the disturbance
that they have been exposed to, they have become
extremely slow-draining and contain little or no
organic matter. The climate is semi-warm humid
(A)C(fm)w’’b(i’)g in accordance with data recorded at
the nearest station in Las Animas, two km away
(following Koppen classification modified by Garcıa
(1973)). The mean annual temperature is 19.2 8C; the
minimum is 15.6 8C (January) and the maximum
21.8 8C (May). Total annual rainfall is 1345.6 mm,
with 43.3 mm in the driest month (January), and
247.6 mm in the wettest (June). Mean annual tank type
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341332
‘A’ evaporation is 1005.12 mm, with a maximum of
110.16 mm in May and a minimum of 48.9 mm in
December (Zola, 1987).
Experimental plots were established on an area
measuring approximately 1000 m2. The region forms
a small basin, where experimental plots were located
on the slopes. As steepness and direction varied,
blocks were marked off and used in the experimental
design to prevent this from affecting results.
3. Experimental and treatments design:
assemblages
Four types of assemblage were created, each
consisting of a different combination and number of
native woody species. The selection criterion was that
they belong to one of the two different functional
groups (tolerance/intolerance of shade). It was
assumed that they would complement each other. In
an attempt to simplify the complex interactions that
take place within an ecosystem, in each assemblage
two functional groups were combined, being repre-
sented by two or more species (Table 1).
Each of the assemblages included 36 individuals
that were propagated in a rural nursery and
transplanted at the age of 1 year to the experimental
site. Assemblages A (ECQU), B (LCPC), and C
(PCQM) consisted of four species each, all of differing
compositions. Every species corresponding to each
one of these three assemblages was represented by
nine individuals. Assemblage E was the richest, with
ten species, including all native species from the other
assemblages, but represented by only four individuals,
except in the cases of Erithrina and Podocarpus which
had only three and one, respectively.
Table 1
Four types of assemblage constructed with Mexican cloud forest native w
A (ECQU) T/I B (LCPC)
Erythrina americana Miller I Liquidambar macrophylla Oers
Cornus disciflora D.C. I Carpinus caroliniana Walter
Quercus sp. T Podocarpus guatemalensis Lun
Ulmus mexicana (Liebm.)
Planchon
T Clethra macrophylla Martens
and Galeotti
A–C consisted of four species each with differing composition; assemblage
their tolerance or intolerance of shade (T: tolerant; I: intolerant). Each asse
constituent species.
Trees were planted in quincunxes one meter apart.
The holes on which trees were planted were filled with
worm compost and were identical in size, 50 cm deep
and 25 cm in diameter. Assignments were made
randomly in terms of: treatments applied to block
sites, species and individuals of each species assigned
to sites within plots. The four assemblage types (or
treatments) are shown in Table 1.
The experimental design consisted of random blocks
with four assemblages (treatments) repeated four times,
for a total of 16 plots. The study period lasted 18 months
and five growth variables were recorded initially and
every 6 months thereafter (except for the survival
variable, which was recorded also at month 24). These
response variables were height (H), crown area (CR),
cover index (CI), basal trunk area (BA), and breast
height diameter (BHD). Crown and basal trunk area
were calculated on the basis of the measure of the
largest orthogonal diameter (assuming an elliptic form).
The former was complemented by an estimate of cover
density (hereafter called cover index), as measured with
a 50 cm2 thread frame when the crown was low; when it
was higher, a densometer was used, so that when crown
density (with a value of between 0 and 1) was multiplied
by area, the result was a figure equal to crown surface at
its maximum density or a lower figure if it was less
dense.
4. Statistical analysis
4.1. Survival analysis
We analyzed the age at which each individual died
as well as the amount of surviving (or censored)
individuals rather than choosing a subjective time at
oody species
T/I C (PCQM) T/I E (richest)
ted I Platanus mexicana Moric. I All of them
n = 10 speciesI Cornus disciflora D.C. I
dell T Quercus sp. T
T Magnolia dealbata Zucc T
E is the richest with ten species. The species selection criterion was
mblage is also identified by a name formed with the first letter of its
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341 333
which to compare the mortality percentages of several
samples. Our method was to establish an appropriate
distribution of error, such as the exponential or
Weibull, instead of the binomial (Crawley, 1993). As
ages at time of death do not present a normal
distribution, to compare samples we applied a non-
parametric test based on survival ranges at different
times, taking into consideration repeated records for
the same individuals.
In comparisons of how assemblages affect indivi-
duals’ age at time of death in a particular assemblage
or species, the Gehan procedure was applied
(Wilcoxon generalized), as it can handle censored
data and those coming from several distributions of
age at time of death.1 To determine the statistical
significance of any difference between more than two
groups, a Chi-square test was applied (with the Mantel
method); between pairs of groups, values for z were
estimated, as obtained with the Mantel and Haenszel
procedure (op cit).
4.2. Developmental analyses
Comparisons were done of the effect that assem-
blages had on developmental responses 18 months
after the experiment had begun. Separate analyses
were done of individuals per species as well as plots.
Univariate covariance analyses (ANCOVAs) were
applied, with the developmental data recorded at the
onset as covariables.
A principal components analysis (PCA) was
applied using standardized data to analyze develop-
mental variables for individuals; this was done in order
to produce ‘‘development indices’’ for subsequent
analyses. BHD was not included in this initial analysis
because not all individuals reached a height greater
than 1.30 cm. The effect of assemblages on the
principal components found was further studied by
variance analysis (ANOVA).
Each of the native species forms part of two or
three of the designed assemblages. As in previous
analyses, the performance of each species for the
1 This procedure involves assigning a count (mark) to each
survival time through the Mantel process and then estimating the
Chi-squared value on the basis of count totals per group. The
method works for both uncensored (time of death for each indivi-
dual in the sample) and censored (survivors beyond final measuring
time) observations.
variables mentioned (including those derived from
PCA) under different assemblages was compared
with ANCOVA. To analyze each species response,
only the assemblages that contained it were
considered.
Normality and homocedasticity assumptions were
tested. The comparison of means tests applied were
Tukey’s HSD when samples were similar in size;
Spjtvoll/Stoline when their sizes differed. To test all
survival and growht hypotheses, the critical value
chosen was p = .05. Statistical analyses were carried
out using version 5.5 of the STATISTICA Program
(StatSoft Inc., 2000).
5. Results
5.1. Assemblages effect on individual survival
More than half (58%) of the individuals survived
for 18 months, with the highest mortality occurring
during the first 6 months of the experiment. Most
species had a survival rate of over 50%. Only Cornus
and Magnolia exhibited very high mortality rates
(around 90%), although there were enough individuals
left for growth analyses to be conducted.
Most of the assemblages showed the same tendency
on their effect on survival and age of death for the
groups analyzed (Fig. 1). The exception was C
(PCQM) which, in pair comparisons, is significantly
lower than the others (Fig. 1).
Fig. 1. Assemblage effect on cumulative survival of the individuals
(Kaplan Meier). Different letters indicate significant differences at
p < .05 on group comparisons: a < b. Assemblages A = (ECQU);
B = (CLCP); C = (PCQM) and E (richest), names identified as in
Table 1.
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341334
Table 2
Assemblage effect on survival percentages by species and time of death of the individualsa
Species Assemblages Statistic p
A (ECQU) B (LCPC) C (PCQM) E (richest)
Eritrina 51.4 63.6 n.s.
Ulmus 94.4 100.0 n.s.
Quercus 89.2 97.2 93.7 n.s.
Cornus .0 5.5 6.2 n.s.
Carpinus 69.4 a 93.7 b z = �1.9 <.05
Liquidambar 66.7 56.2 n.s.
Podocarpus 55.6 60.0 n.s.
Clethra 80.6 71.4 n.s.
Magnolia 11.1 11.8 n.s.
Platanus 44.4 a 81.2 b z = �2.1 <.05
a Assemblages A–C identified as in Table 1. Different letters indicate significant differences at p < .05 on the group comparisons: a < b.
5.2. Assemblages effect on species survival
No generalizad evidence was found that assem-
blages exercise a significant influence on the survival
and age of death for the species, some of which
appeared in more than one assemblage. Only Carpinus
and Platanus were the exception, both survived longer
in assemblage E (coexisting with all other species)
than in B (LCPC) or C (PCQM), respectively
(Table 2).
In terms of species’ age of death and survival,
analysis reveals four general tendencies at the end of
the experiment (Fig. 2):
(a) s
Fig.
spec
pecies that show high survival (Quercus and
Ulmus);
(b) th
ose with very high mortality between the first 6and 12 months (Cornus and Magnolia);
2. Cumulative proportion survival of individuals grouped in
ies.
(c) th
ose with constant, mid-range mortality (Ery-thrina, Liquidambar, Platanus, and Podocarpus);
(d) th
ose with regular, mid-range mortality and from12 to 18 months, becoming quite low (Carpinus
and Clethra).
5.3. The effect of assemblages on growth
characteristics
Most features of plant development analyzed
showed similar tendencies in all assemblages, with
appreciable increases after 18 months in all factors
except height. Notably, canopy-related variables
decreased at 6 months, subsequently recovering. This
also occurred with BHD in all assemblages at 12
months (Fig. 3).
5.4. Development indices
Table 3 shows the relative weights of the first two
components, which together explain 87.01% of the
variability in developmental characteristics. In the
first, accounting for 69.44% of the total variance, all
variables have a negative weight and quite similar
importance. Only height takes a slightly lower weight.
The second factor has a much lower explication value
(17.60%) and, unlike the first, the accent lies on height
with a positive value; it is less marked for basal area
and has a negative sign. The influence of canopy-
related variables on this factor was almost insignif-
icant.
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341 335
Fig. 3. Temporal sequence of assemblage means of each growth variable—I: height, II: crown area, III: cover index, IV: basal trunk area and V:
breast height diameter (BHD). Assemblages names identified as in Table 1.
Table 3
Relative weight of the growth variables included in the two principal
factors resulting from the principal components analysis (PCA)a
Growth variables Factor 1 size Factor 2 shape
Height �.68 .68
Crown area �.94 �.09
Cover index �.93 �.02
Basal trunk area �.75 �.48
% of the total variation 69.44 17.58
The proportion of the variability explained by these two factors is
87.01%.a Italic values show a higher weight of the corresponding variables.
Fig. 4 shows a scatter plot of the two factors for
each individual; each piece of data has been marked in
terms of the assemblage to which it belongs.
Component 1 (factor 1) represents a gradient in
which individuals are ordered by general growth (for
all original variables, especially those relating to the
canopy). The gradient of component 2 (factor 2) puts
tall individuals with thin stems on the positive end,
while negative values correspond to small individuals
with relatively thick stems. For both, height exercises
a greater influence than stem thickness.
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341336
Fig. 4. Scatterplot of the two most important factors (principal
components) explaining 87.01% of the variability in growth char-
acteristics, labeled by assemblage. Assemblages identified as in
Table 1.
All assemblages present the smallest individuals
(in terms of the total set of growth variables) in a
common zone near the place where the factors
intersect. The tendency of all assemblages regarding
Factor 1 is similar (F (3,9) = .67; p = .59). As to factor
2, although they are not as apparent, there are
differences among assemblages. C (PCQM) stands
out because most of its individuals are in the positive
section (tall individuals), in contrast to all other
assemblages (F (3,9) = 8.17; p = .006). The ANOVA
applied to these two factors showed only significant
differences for factor 2, which groups tall individuals
in the two upper quadrants (belonging to assemblage
C) and distinguishes them from the other assem-
blages, which are lower (Fig. 4 and Table 4).
The growth features that were synthesized in the
two factors, resulting from PCA, were consistent with
characteristics of the original variables and showed
similar trends to those of other developmental studies
Table 4
Assemblage effect on plot growth variables and developmental indices (f
Variables Assemblages
A (ECQU) B (LCPC)
Height a a
Crown area
Cover index
Basal trunk area
Breast hieght diameter
Factor 1 (size)
Factor 2 (shape) a a
a Assemblages A–C identified as in Table 1. p < .05; a < b.
(Manly, 1997). The first factor explains that the
greatest variability among individuals can be
attributed to overall size differences. The second
factor, with a much lower explicative power,
emphasizes the stem shape (minimizes canopy
variables).
5.5. Plot development
In terms of average (in the case of height) or total
(crown area, cover index, or trunk basal area)
assemblage responses per parcel were very similar.
Only for height were there significant differences
(F (3,8) = 4.1; p = .05). C stands out from the rest, A
and E have intermediate heights, and B is the lowest
(Table 4). The tendency coincides with that of factor
2, which distinguishes assemblages directly based on
height and inversely on basal area.
5.6. Development of each species within
assemblages
Results suggest that assemblages do indeed affect
the individual growth of the species that comprise
them. Table 5 shows the results of ANCOVAs that
were applied separately on each species to discern
developmental differences between assemblages.
Five of the ten species exhibited such differences
in at least one growth characteristic: Quercus (in
assemblages A, C, and E), Ulmus (in A and E),
Erythrina (in A and E), Cornus (in A, C, and E) and
Liquidambar (B and E). All of the species inclu-
ded in assemblages A and B were smaller when
the comparison with the remaining assemblages
resulted significantly different. C represents the
actors 1 and 2) resulting from principal components analysisa
Statistic p
C (PCQM) E (richest)
b ab F(3,8) = 4.0 <.05
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
n.s.
b ab F(3,9) = 8.7 <.01
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341 337
Table 5
Assemblage effect on species growth variables and indicesa
Variables Assemblages
A (ECQU) B (LCPC) C (PCQM) E (richest)
H CR CI BA BHD F1 F2 H CR CI BA BHD F1 F2 H CR CI BA BHD F1 F2 H CR CI BA BHD F1 F2
Species
Erythrina a a a b b b b a
Cornus a a b b a b
Quercus a a a a a a b b b b b b a ab ab ab ab ab
Ulmus a b
Liquidambar a b
Carpinus
Podocarpus
Clethra
Platanus
Magnolia
Results from the comparisons of means based on ANCOVAs (0–18 months). Erythrina—H: F(1,21) = 2.54; BA: F(1,21) = 4.03, F1: F(1,22) = 5.67,
F2: F(1,22) = 8.64; Cornus—H: F(2,72) = 6.78; F1: F(2,3) = 24.36; Quercus—H: F(2,72) = 6.78, CR: F(2,72) = 7.62, CI: F(2,72) = 1.77, BA:
F(2,72) = 5.34 y BHD: F(2,72) = 5.90, F1: F(2.72) = 9.66; Ulmus—F2: F(1,42) = 9.2; Liquidambar—BHD: F(1,26) = .2.a Blank spaces indicate that non-significant effects were found: a < b, p < .05. H: height, CR: crown area, CI: cover index, BA: basal trunk
area and BHD: breast hieght diameter, F1: the first principal component, F2: the second principal component.
largest individuals of Quercus and the highest
Cornus yet had the lowest density of Magnolia
cover. Finally, in E, the individuals of six species
tend to exhibit some characteristic of intermediate or
larger development than in all other assemblages.
6. Discussion
Despite the severe environmental degradation that
characterizes the site, all assemblages managed to
establish with relative success. Over 50% of the
individuals in eight of the ten species that comprised
them survived. Quercus and Ulmus are noteworthy
cases, as almost all individuals survived despite the
fact that they are reported as late-succession species;
this suggests that the ecophysiological tolerance of
these species may be greater than those displayed in
their natural environment within a community.
A reduction in the crown density and size of
individuals had occurred at 6 months. This decrease
also coincided with the winter season, during which
most of the species studied lose part of their leaves
(Cornus, Erythrina, Liquidambar, Platanus, Quercus,
and Ulmus) (Martınez and Chacalo, 1994); or the
reduction could also be due to the transplant
(Fig. 3B and C). The leaf falling response might
not, however, be attributed to season, as during the
following winter (at age 18 months), crown size had
been recovered and its density was greater.
The tendency in assemblages A (ECQU), C
(PCQM), and E (richest) toward height and BHD
loss are attributable to the fact that most of these
individuals lose some of their stem tips for mechanical
reasons. This coincides with data reported by
Cabrera et al. (1998) on forest restoration at El
Ajusco, D.F., Mexico. However, C and E did recover
after 18 months, while A showed only a slight
increase.
This preliminary evidence suggests that cloud
forest can be restored with most of the arboreal species
herein employed, yet no evidence was found indicat-
ing that a particular combination might limit or
promote cover development. As to height, C (PCQM)
outdid all other assemblages. As it is also the
assemblage with the highest mortality, a possible
self-thinning effect cannot be ruled out. In fact,
compared to the other assemblages, its density is lower
despite the fact that its individuals are substantially
taller.
The limited evidence regarding the effect of
assemblages on the development of woody species
supports the idea of a type of self-thinning at
community level (Midgley, 2001). This is a concept
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341338
that has arisen in population ecology. It is presumed to
result from intraspecific competition in which some
individuals leave the population, freeing up available
resources for those that stay; these can then increase in
size until competition comes into play again.
According to this explanation, all assemblages
reached the stages of saturation, mortality, and
survivors growth. On the saturation stage, individual
density drops progressively as survivor size increases
(Begon et al., 1996). Such a mechanism could be
operating at this early stage in development due to the
high density of sowing. In fact, this initial density was
deliberately established in the hope of detecting the
effect of one individual on another in a short time. The
recommended distance between planted individuals
tends to be greater—at least 7 m in cloud forest
(Chaverri et al., 1997). Contrary to expectations,
individuals in assemblages seem to be exercising a
simultaneous demand on the same, scarce resources in
an altered environment. No evidence was found to
support the hypothesis of shared resources suggested
by Tilman et al. (1997) in richer species assemblages.
Nor was there any evidence indicating that the richest
assemblage (E) was different from the others, at least
for the variables analyzed.
On the other hand, in terms of the characteristics of
species that make up particular assemblages, it would
be worthwhile to consider alternative explanations to
the community effect discussed herein.
Assemblage B (Liquidambar, Carpinus, Podocar-
pus and Clethra (LCPC)) would appear to have a
lower – yet not significantly lower – growth rate in all
categories; this is attributable to its being composed of
species that themselves have slow growth rates
(notably Podocarpus (Martınez and Chacalo, 1994;
Williams-Linera, 1996) and Clethra (Castillo, 1992)).
There was no evidence that these four species were
affected by a particular assemblage, as they showed no
developmental differences in any of their assem-
blages. Liquidambar is an exception, as it exhibited
lower BHD in B (LCPC) than in E (richest). Perhaps
the disturbance-related conditions at the site seriously
restricted these species’ response capacity. In another
context, that of natural regeneration at the cloud forest
of El Cielo, Tamaulipas, Mexico, other Clethra and
Podocarpus species had the fastest growth responses
to small clearings (Arriaga, 2000). In central Veracruz,
Pedraza and Williams-Linera (2003) found that
Carpinus and Liquidambar displayed the highest
growth rates compared to other native species in three
mixed-experimental plantations.
Assemblage A (Erythrina, Cornus, Quercus and
Ulmus (ECQU)) showed similarly low (although
statistically insignificant) values to those of B except
in basal area, perhaps because Erythrina has a
substantial trunk thickness that is disproportionate
to its height when compared to most surrounding
species. Each of the four species exhibited at least one
significantly lower developmental trait to those
displayed in other assemblages (Table 5), suggesting
the apparition of emergence trends that mark the
collective species of an assemblage.
Assemblage C (Platanus, Cornus, Quercus and
Magnolia (PCQM)) stands out from all other
treatments because its individuals are taller. In this
assemblage, Quercus exhibits greater development in
terms of all variables studied than in its other
assemblages (A and E) (Table 5). Here Cornus only
stands out slightly due to their greater height, and
Platanus responded similarly in all of its assemblages.
The increased growth of Quercus may be due to the
substantial space left by Magnolia and Cornus, which
grew slowly and suffered approximately 90% mor-
tality (Table 2). In E (richest), Quercus had
intermediate development, while in A it was smaller
despite the supposed soil fertility produced by
Erythrina, by its nitrogen fixation ability (Fernandez,
1988). In this regard, the self-thinning explanation is
also compatible at community level (Enquist and
Niklas, 2001).
Assemblage E (richest) has a mixed nature, being
representative of its species combination. Height
(significantly), crown area, and BHD (not signifi-
cantly) were intermediate, while the cover index
appeared to be low and basal area high. Erythrina had
greater height and basal area in E than in A, the
assemblage with the smallest individuals. Liquidam-
bar, in contrast, had denser crowns and greater BHD in
E than in its other assemblages. The rise in assemblage
richness probably favors resource diversification, and
these species may resulted benefited responding with
increased size (Hooper and Vitousek, 1997; Tilman
et al., 1997; Piotto et al., 2004).
Emergent assemblage properties, assuming that
these exist, would be detectable in the context of their
effect on other response variables unrelated to the
A.I. Suarez Guerrero, M. Equihua / Forest Ecology and Management 218 (2005) 329–341 339
development of woody species. This might be the case
of herbaceus plant colonization (Cusack and Mon-
tagnini, 2004) and possibly certain aspects of soil
fauna (for example, the acari/collembola relationship)
as well as indicators of ecosystem processes like
fluctuations in soil level and the evolution of its
nutritional status.
7. Conclusions
1. Results suggest that cloud forest restoration can be
done by planting young individuals from most of
the native woody species studied because they do
survive and develop with relative success.
2. I
t appears that no particular combination of specieshas a markedly different impact on the develop-
ment and survival of the group. C (PCQM) stood
out from the other assemblages, but only in terms
of height.
3. N
either assemblage richness nor compositionseems to affect community organization.
4. S
elf-thinning cannot be ruled out as an explanationfor cover and stem area similarity.
5. T
he exacerbated height and development responseof Quercus observed in assemblage C may be
attributable to the increased space that it had there,
suggesting that future experiments could involve
evaluating the effect of increased sowing distance.
6. T
he analysis of each species produced evidencesuggesting that assemblages do affect development
and survival. The survival rates of Carpinus and
Platanus varied, while the development of Quer-
cus, Ulmus, and Cornus was better in assemblage
C. Liquidambar did better in E than in B. Although
this effect was less noteworthy in plot analysis.
7. A
ny of the assemblages can be used for restorationor rehabilitation of the cloud forest in central
Veracruz.
8. W
hen planning rehabilitation projects, the follow-ing recommendations can be made regarding
differences in the performance of particular
species:
� Neither Magnolia dealbata nor Cornus disci-
flora should be employed in assemblages, as
their mortality rates are too high. Their role in
assemblage C (PCQM) seems to have been
significant, but only because they left free space
in which Quercus developed.
� The most promising native species turned out to
be Ulmus, Quercus, and Carpinus due to their
rapid development, high survival, and favorable
response to assemblage dynamics.
� Surprisingly, Liquidambar and Platanus per-
formed less well under these experimental
circumstances despite the fact that they are
considered early species that tend to be some-
what favored by disturbance.
Acknowledgements
We thank the funding of SIGOLFO–CONACYT
(Sistema de Investigacon del Golfo de Mexico del
Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologıa) through
the 97-06-002-V grant. Similarly, we acknowledge
PROMEP (Programa de Mejoramiento del Profesor-
ado) for a doctoral scholarship (UVER 99-02-01 (84))
awarded to A.I. Suarez Guerrero to conduct her
doctoral studies at the Instituto de Ecologıa, A.C. Dr.
Mario Miguel Ojeda and its team are acknowledged
for their help on the multivariate analysis, and the
biology students Luis Javier Mora, Gabriela Rivera
and Guadalupe Gallegos for their assistance in the
field.
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Rehabilitación de algunas propiedades químicas de los suelos y del bosque de niebla en
Veracruz, México con ensambles experimentales de leñosas nativas y
Casuarina equisetifolia L, Amoen
Ana Isabel Suárez Guerrero y Miguel Equihua
3ª Privada de Serafín Olarte 101
Colonia Mártires de Chicago
Xalapa 91090, Veracruz, México
Tel: 01 228 818 02 18
Fax: 01 228 817 2793; 01 228 842 1800
Palabras clave: Area degradada, bosque mesófilo de montaña, suelo, composición, restauración,
ensambles, riqueza, especie exótica.
96
RESUMEN
En la primera etapa de la rehabilitación ecológica de un sitio muy degradado en una zona de bosque nublado, se exploró el efecto de ensambles experimentales de especies leñosas nativas y una exótica, en algunas propiedades químicas del suelo, así como en el desarrollo y supervivencia de las plantas. Brinzales de diez especies leñosas nativas y una exótica (Casuarina equisetifolia L, Amoen), desarrollados en vivero rústico, fueron combinadas en cinco ensambles experimentales de distinta composición y riqueza, procurando su complementariedad ecológica, ya que se incluyeron en cada uno, especies características de distintas etapas de la sucesión de un bosque nublado, del centro de Veracruz.
Se apreció el impacto de los ensambles en cinco de las ocho propiedades químicas del suelo estudiadas, particularmente sobre el porcentaje de materia orgánica, el nitrógeno total y los cationes intercambiables: calcio y potasio. El ensamble con Casuarina sobresalió de los demás por contener los individuos más altos, y los niveles superiores de la mayoría de los nutrimentos, notablemente nitrógeno. La formación de una cubierta vegetal ocurrió más rápida y extensamente en los ensambles que sólo contenían nativas, particularmente encinos, los que resaltaron también con niveles incrementados de algunos nutrimentos. Más de la mitad de los individuos sembrados lograron establecerse con éxito en el sitio durante los dos primeros años del experimento (1999 y 2001). Los ensambles afectaron la supervivencia de los individuos que los integraron, así como a todas las variables de crecimiento analizadas (altura, área y densidad de la copa, área basal del tronco y diámetro a la altura del pecho). La naturaleza del ensamble más rico, dado el carácter mixto de su mezcla de especies, mostró atributos intermedios en las variables de suelo y de desarrollo.
El ensamble que presentó la mayor mortalidad presentó también mayores acumulaciones de materia orgánica, calcio y magnesio, mas no nitrógeno, además de que desarrolló copas más densas y extendidas, por lo que no puede descartarse la influencia de un tipo de autoaclareo a nivel comunidad.
Se valida la posibilidad de incluir a Casuarina en los ensambles, como especie de rápido crecimiento en suelos degradados, que puede favorecer la ganancia de nutrimentos, particularmente nitrógeno, durante la fase de establecimiento. El relativo éxito en el desempeño mostrado por todos los ensambles y la mayoría de las especies sugiere la factilibilidad de ‘acelerar’ la sucesión secundaria del bosque nublado pudiendo afectar a los nutrimentos del suelo en forma significativa. INTRODUCCIÓN
97
Los principios básicos de las actividades de rehabilitación de ambientes degradados no
sólo comprenden la reforestación, sino también el procurar emular, o reproducir lo más cercana y
rápidamente, la estructura, funcionamiento y dinámica del sistema ecológico original (Bradshaw,
2000), así como los factores que controlan el ciclaje de nutrimientos, relacionados con la
productividad (Montagnini y Jordan, 2002). Para este fin se han establececido plantaciones
arbóreas que podrían acelerar la sucesión ecológica natural (Guariguata et al., 1995) y la
recuperación de los suelos degradados (Lugo, 1997; Parrota, 1999; Bradshaw, 2004). Sin
embargo, es limitada la información disponible sobre escenarios de plantaciones bajo los cuales
puedan recrearse diversos ecosistemas forestales.
Las plantaciones monoespecíficas difícilmente pueden permanecer a largo plazo dada su
homogeneidad de especies y edades, lo que las hace más propensas a enfermedades y al ataque
de insectos (Cox y Atkins, 1979; Haggar et al., 1998). Además, hacen más lenta la recuperación
de la biodiversidad nativa de la comunidad original (Murcia, 1996). Los monocultivos de
exóticas leñosas pueden afectar la diversidad de la comunidad, así como algunos procesos del
ecosistema (Vitousek, 1999; Armstrong, 1993) e, incluso, convertirse en plagas (Vázquez-Yanes
y Orozco, 1998; Richardson, 1998).
Las actividades de rehabilitación pueden emprenderse a partir del establecimiento de
plantaciones de varias especies combinadas (‘ensambles’), cuyas atributos sean complementarios
para su mejor desarrollo en ambientes degradados. Los ensambles para la rehabilitación se
construyen como versiones simplificadas de los modelos de comunidades que han evolucionado
naturalmente (Morrison, 1987; Temperton et al., 2004). Pueden combinarse especies de etapas
tempranas de la sucesión con especies tardías (Suárez-Guerrero y Equihua, 2005).
Las tempranas o pioneras pueden crecer en ambientes soleados y empobrecidos. Algunas
de ellas se desarrollan exitosamente debido a que forman asociaciones simbióticas con
microorganismos fijadores de nutrimientos, lo que las hace muy recomendables para la
restauración (Lindig y Vázquez-Yanes, 1997). Es deseable que presenten altas tasas de
crecimiento que, de inmediato, protejan al suelo con una cobertura natural extensa para el control
de la erosión e inmovilización de nutrimentos, así como su fácil propagación, que favorezcan el
98
establecimiento de elementos nativos de flora y fauna y que, una vez establecidos en el sitio, no
se tornen en invasoras (Vázquez-Yanes y Batis, 1996).
La combinación de especies en los ensambles puede ejercer una influencia significativa
sobre los patrones subsecuentes de colonización (Parrota 1995; Loope y Stone, 1996) y sobre
procesos ecosistémicos, como la acumulación de biomasa y de nutrimentos en compartimientos
vegetales (Naeem et al. 1996) y de la biota del suelo (Hooper y Vitousek, 1997). La riqueza de
especies también puede tener un impacto directo sobre algunos procesos ecosistémicos (Naeem
et al., 1994; Tilman et al., 1997).
Las especies exóticas en plantaciones son elegidas por su rápido crecimiento, su amplia
tolerancia ecológica y su capacidad para establecerse en sitios muy empobrecidos (Lugo et al.,
1990) pese al impacto potencial sobre la colonización subsecuente de nativas, particularmente de
la fauna del suelo (Murcia, 1996). A pesar de los inconvenientes que algunas exóticas pueden
tener (Lugo, 1990), también se ha señalado su efecto como posibles catalizadores de la sucesión
secundaria natural en áreas deterioradas (Parrota, 1995). Algunas han contribuido a la restitución
de la fertilidad de los suelos (Parrota, 1999), de la fauna edáfica (Warren y Zou, 2002), a atenuar
la severidad de las condiciones microclimáticas de ambientes degradados (Lugo, 1997) y a
reducir la erosión hídrica (Nicholas, 1988). Las plantaciones no pueden igualar la riqueza
genética de los bosques originales, sin embargo, pueden contribuir a recuperar parte de la
vegetación original y de la fauna dispersora (Lugo, 1997), en sitios muy erosionados y ubicados
en pendientes empinadas (Carpenter et al., 2004b), o en suelos arenosos donde las especies
nativas no muestran tan buen desempeño (Martínez y Chacalo, 1994).
Existe ya un marco de referencia respecto al efecto de las plantaciones de árboles
exóticos en la regeneración del sotobosque. En las plantaciones mixtas se observó mayor
colonización de nativas que en las monoespecíficas (Parrota et al., 1997b; Carnevale y
Montagnini, 2002). La composición de especies del dosel puede afectar la composición del
sotobosque (Guariguata et al., 1995; Haggar et al., 1997; Powers et al., 1997). En plantaciones
ubicadas a mayor distancia de la fuente de propágulos tienden a establecerse especies de semillas
pequeñas (Parrota et al., 1997b), dispersadas por vertebrados (Parrota, 1995). Los cambios
locales inducidos por plantaciones en la intensidad de luz, la temperatura y humedad de la
99
superficie del suelo posibilita la germinación de las semillas dispersadas desde los remanentes
del bosque (Parrota et al., 1997a).
Las plantaciones de algunas exóticas (Casuarina, Leucaena y otras leguminosas) pueden
presentar tasas de fijación de nitrógeno y de retorno de fósforo, calcio, potasio y magnesio más
altas que otras (por ejemplo, de Eucalyptus) (Parrota, 1999). Las plantaciones con leguminosas
(Carpenter et al., 2004a), o especies asociadas con microorganismos fijadores de nitrógeno
(como Casuarina), registran tasas de retorno más rápidas y mayor producción de hojarasca que
las de otras especies. Se han registraron mayores niveles de nutrimentos y regeneración con el
establecimiento de leguminosas arbóreas, que con la aplicación de fertilizante (Carpenter et al.,
2004b); así como mayor acumulación del mantillo y biomasa aérea total en plantaciones de
exóticas (Lugo et al., 1990). Las exóticas Gmelina arborea y Acacia magnium presentaron
mayores tasas de crecimiento (y de ataque de plagas) que los árboles nativos en pastizales
abandonados (Haggar et al., 1998).
La información sobre el desempeño y efecto restaurativo de las arbóreas exóticas
contrasta con lo poco que se sabe de las nativas (Chaverri et al., 1997; Murcia, 1997),
particularmente las del bosque nublado de México ((Pedraza, 1998; Suárez-Guerrero, 1998;
Pedraza y Williams-Linera, 2005; Alvarez-Aquino et al., 2007; González-Espinosa et al, 2007),
cuya distribución es fragmentaria y la composición muy variable (Rzedowski, 1996). Sin
embargo, las plantaciones de nativas podrían resultar promisorias en programas de restauración,
por su disponibilidad, a pesar de que la información sobre sus requerimientos y respuestas es
limitada (Pedraza, 2003).
Este trabajo explora, en un ambiente sumamente degradado donde antes hubo bosque
nublado, el efecto de cinco plantaciones mixtas (ensambles) en algunas propiedades químicas de
los suelos. Se documenta, asímismo, el efecto de incluir en uno de los cinco ensambles
experimentales a Casuarina equisetifolia, para evaluar su impacto en el desarrollo y
supervivencia de las especies que la acompañan en el ensamble y comparar su desempeño con el
de otros ensambles de distinta composición y riqueza.
El estudio se realizó en el este de México, en el estado de Veracruz. En esta comunidad,
el retiro de la cubierta vegetal ha representado la forma de deterioro ambiental más extendida
100
que, aunado a las altas intensidades de precipitación y el relieve accidentado, ha dado lugar a
niveles de erodabilidad neta (80%) (Benítez et al., 2004).
Se postula que en ensambles, las especies leñosas nativas podrán establecerse
exitosamente en sitios sumamente degradados; asimismo, las especies pertenecientes a uno de
dos grupos funcionales en los ensambles se complementarán en sus requerimientos y
contribuciones al sistema, presentando juntas propiedades emergentes que distingan el efecto
entre ensambles. Es probable que la presencia de una exótica asociada con microorganismos
fijadores de nitrógeno imprima mayor velocidad a la sucesión natural, manifestándose en un
mayor desarrollo y supervivencia de sus acompañantes en el ensamble y un enriquecimiento en
los nutrimientos del suelo.
MÉTODOS
Se construyeron ensambles experimentales de especies leñosas nativas de etapas distintas
de la sucesión (tolerantes o intolerantes a la sombra) a partir de brinzales propagados en vivero,
de un año de edad. Se varió la riqueza y composición de los ensambles; en sólo uno de ellos, se
incluyó a Casuarina sp. para comparar su efecto en el desarrollo de los ensambles y de algunos
nutrimentos del suelo, los cuales se analizaron al inicio y a los dos años, cuando terminó el
experimento (en 2001).
Sitio de estudio
El área de estudio se ubica en el límite sureste de la distribución regional del bosque
mesófilo de montaña en la zona central de Veracruz. Asimismo, esta localidad de BMM es de las
de menor elevación en la región (1320 msnm) y se encuentra rodeada de ambientes
transformados, ya sea cafetales abandonados en sucesión, o urbanos. La distancia de remanentes
muy pequeños de áreas naturales es de un kilómetro, aproximadamente.
El sitio está en un terreno degradado por la deforestación total y el apisonamiento
subsecuente del suelo por ganado y por maquinaria de construcción. Se localiza en el Municipio
101
de Xalapa (19º 31' 30" LN; 96º 53' LW; 1320 msnm). El clima es semicálido húmedo
(A)C(fm)w”b(i’)g (en base a los datos registrados por la estación más cercana (2 km) de Las
Ánimas y de acuerdo a García (1973)). Las temperatura media anual es de 19.2º, la mínima de
15.6º (enero) y la máxima de 21.8º (mayo). La precipitación total anual es de 1421 mm, el mes
más seco presenta 43 mm (enero) y el más húmedo 248 mm (junio). La evaporación promedio
anual de tanque tipo “A” es de 1005 mm, la máxima mensual es de 110 (mayo) y la mínima de
49 mm (diciembre) (Zolá, 1987). La vegetación antes de la alteración estuvo constituida por el
bosque mesófilo de montaña. Los suelos (según Enrique Meza (com.pers.)) son regosoles
ándicos. Dado el manejo a que han estado sometidos están muy compactados, presentan muy
lento drenaje y un contenido escaso, o nulo, de materia orgánica y biota edáfica.
Los ensambles experimentales fueron establecidos en un área de alrededor de 5000 m2.
Esta constituye una microcuenca, y los ensambles fueron ubicados en las laderas de la misma.
Dado que la pendiente de las laderas y su exposición es variada, se definieron bloques para
eliminar su efecto en el experimento.
Tratamientos o Ensambles
A partir de individuos de diez especies leñosas nativas y casuarina se construyeron cinco
tipos de ensambles, variando su composición y riqueza de especies, algunas de éstas tolerantes a
la sombra, y otras no (cuadro 1), así, en cada ensamble estuvieron representadas especies de dos
grupos funcionales distintos, buscando su complementariedad, i.e. las especies intolerantes
podrían desarrollarse a la sombra de las tolerantes que tienden a presentar más altas tasas de
crecimiento. Tres ensambles (A(ECQU), B(LCPC) y C(PCQM)) consistieron de combinaciones
distintas de cuatro de las diez especies nativas disponibles: dos tolerantes y dos intolerantes,
asignadas al azar. El ensamble E contiene las diez especies nativas. El ensamble D (CasMU) está
integrado por sólo tres especies: Casuarina sp. y dos especies nativas más; dado que el tiempo
de observación del experimento es muy corto, la cantidad de individuos de casuarina fue
duplicada (i.e. 18 individuos), con el fin de exagerar su posible efecto, mientras que la de cada
una de las restantes se mantuvo en 9 individuos.
Cada ensamble contó con 36 individuos propagados en un vivero rústico y trasplantados
102
a la edad de un año al sitio del experimento. Así, los ensambles de cuatro especies: A, B y C
contienen nueve individuos de cada una, y E (el más rico) está integrado por diez especies,
representadas por tres o cuatro individuos (cuadro 1).
Los árboles fueron sembrados a un metro de distancia uno de otro, en una disposición de
tresbolillo. Los hoyos en que se sembraron los árboles fueron todos del mismo volumen: 50 cm
de profundidad por 25 cm de diámetro, llenados con lombricomposta de café. Todas las
asignaciones fueron hechas al azar: los tratamientos a los sitios en los bloques, las especies a los
sitios dentro de los lotes, así como los individuos de cada especie. Los cinco tipos de ensambles
(tratamientos) se muestran en el cuadro1.
Con el fin de evaluar el impacto de los ensambles en algunos elementos químicos del
suelo se tomaron seis muestras al inicio y seis al final del experimento (24 meses), en cada lote.
Estas muestras fueron colectadas a tres distancias de la cima de las laderas en que se situaron los
ensambles con el fin de explorar su efecto. Las muestras fueron colectadas aleatoriamente de la
manera siguiente: dos en los dos metros superiores de la parcela, dos en la parte central y dos
más en la parte baja. Cada muestra consistió en un monolito superficial de diez cm3, sin
hojarasca, ni otros restos vegetales. Las muestras fueron tomadas del suelo original, no de la
lombricomposta que se proporcionó a cada individuo.
Diseño Experimental
El diseño consistió en bloques al azar con cinco tratamientos (ensambles) en cuatro
repeticiones. Se registraron cinco variables de crecimiento al inicio y al cabo de 18 meses: altura
(A), el área de la copa (AC), el índice de cobertura (IC), el área basal del tronco (AB) y el
diámetro a la altura del pecho (DAP). La variable supervivencia fue registrada cada seis meses
por dos años. Los elementos del suelo fueron analizados al inicio y al cabo de los 24 meses que
duró el experimento. Las muestras colectadas al inicio del experimento fueron analizadas en el
Laboratorio de Suelos del INECOL. Los métodos empleados en el análisis para determinar los
siguientes parámetros fueron: pH (potenciómetro; H2O, 1:2), porcentaje de materia orgánica
(MO) (Walkley y Black), porcentaje de nitrógeno total (N) (Kjeldahl), fósforo extractable (F)
(ppm) (Bray y Kurtz), calcio (Ca) y magnesio (Mg) (CH3COONH4 EAA); potasio (K) y sodio
103
(Na) (CH3COONH4 flamometría), y capacidad de intercambio catiónico (CIC) (CH3COONH4,
pH 7; CH3COONa, pH 8.2). Todos los cationes están expresados en cm kg-1. Los índices C/N,
Ca/Mg y K/Mg se obtuvieron de la división de los valores correspondientes.
Análisis estadísticos
Una descripción más detallada de los análisis estadísticos de la supervivencia y variables
de desarrollo puede encontrarse en Suárez-Guerrero y Equihua (2005).
Análisis de las propiedades químicas de los suelos
Se evaluó el efecto de los ensambles y de la distancia de la cima sobre cada variable del
suelo por separado mediante análisis de covarianza (ANCOVA) en bloques, donde las
covariables fueron los valores iniciales de cada variable. Se compararon las medias mediante el
análisis de Tukey (HSD) para grupos homogéneos y se probaron los supuestos de normalidad y
homocedasticidad. En caso de no cumplirse, se aplicaron ANOVAs no paramétricos de Kruskal
Wallis por rangos, complementados por comparaciones de rangos de las medianas. Los análisis
se llevaron a cabo con el programa STATISTICA 6.1 (StatSoft, Inc., 2003).
104
RESULTADOS
Efecto de ensambles en la supervivencia
Más de la mitad (58%) de los individuos sobrevivieron hasta los 24 meses, siendo la mortalidad
mayor durante los primeros seis meses del experimento. La mayoría de los ensambles mostró la
misma tendencia en supervivencia y edad de muerte de los grupos analizados. La excepción fue
C (PCQM) que, en las comparaciones por pares, resultan más bajas que en los demás (cuadro 2).
Efecto de los ensambles en rasgos del crecimiento
En todas las variables de desarroll o se observaron impactos altamente significativos de
los ensambles (cuadro 3). La mayoría de éstos mostró tendencias similares en todos las variables
del crecimiento, con incrementos apreciables a los 18 meses, salvo en altura. Notablemente, las
variables de la copa mostraron un descenso a los seis meses, y luego una recuperación. Lo
mismo ocurrió con el DAP en la mayoría de los ensambles a los doce meses.
El ensamble D (CasMU) en todos los muestreos ostentó mayor altura y en las variables
no relacionadas con la copa destacó por encima de los demás. En contraste, C (PCQM) desplegó
copas más grandes y densas que los otros ensambles, mientras que en las demás variables se
mantuvo en un nivel intermedio. El patrón de comportamiento en los ensambles restantes es más
complicado de discernir. En términos generales A (ECQU), B (LCPC) y E (Rico) varían a un
ritmo parecido, sobresaliendo en algunas variables de crecimiento uno u otro ensamble, sin una
tendencia clara.
Efecto de los ensambles en las variables del suelo
A pesar de que los suelos presentan condiciones muy pobres en todos las propiedades
señaladas y a que el periodo de observación es sumamente corto, se aprecia un ligero impacto de
algunos ensambles, en siete de las diez variables edáficas analizadas (cuadro 3).
El suelo del sitio es bastante homogéneo. Las clases texturales predominantes son las
arcillas, los limos gruesos y las arenas finas, dominando las primeras, casi siempre en una
105
proporción mayor al 30%, por lo que los suelos son arcillosos y pesados. La densidad real es, en
promedio, de 2.37 mg/m3, muy compacto.
Las tendencias de algunas propiedades químicas del suelo se muestran en el cuadro 4, en
que se comparan los valores promedio, con intervalo de confianza al 95%, al establecer el
experimento (1999) y al cabo de dos años (2001). En los datos del 2001, en varios ensambles se
aprecia un incremento en los niveles del nutrimento, mas no es significativo. En nitrógeno se
aprecian decrementos, salvo en los ensambles D y E. Cabe señalar que los valores de fósforo en
el 2001 fueron insignificantes (trazas), por lo que se incluyen con valores de cero. Estos
resultados son todos iguales y no pueden descartarse fallas en el análisis de laboratorio (cuadro
3).
Respecto a los cationes las tendencias al aumento no son tan claras y, prácticamente, todos
los intervalos de confianza se sobreponen en algún grado, salvo en CIC. El calcio se incrementa
ligeramente sólo en B y D, mientras que el potasio únicamente en B y C; el magnesio sólo en C.
El sodio es mayor en A y E, y la capacidad de intercambio catiónico lo es exclusivamente en B.
El impacto de los niveles respecto a la cima y de la interacción de ensambles por nivel no
mostró una tendencia clara, ni hay evidencia que sugiera un efecto significativo, ni una
tendencia, por lo que no se muestran.
Las inferencias estadísticas son consistentes entre las comparaciones de medias y medianas
de los ANCOVA y los ANOVA no paramétricos, respectivamente (cuadro 3).
DISCUSIÓN
A pesar del severo deterioro ambiental que presenta la localidad todos los ensambles
lograron establecerse con relativo éxito. Aparentemente, las tolerancias ecofisiológicas de las
especies pueden ser más amplias que las desplegadas en su ambiente ‘típico’, al interior de la
comunidad (Krebs, 1994). La complementaridad de especies heliófitas con las tolerantes a la
sombra podría estar favoreciendo su coexistencia, por lo menos en el corto plazo, como sucede
en la sucesión natural en donde ocurren juntas (Breceda y Reyes, 1990).
El impacto de casuarina se aprecia en el ensamble D (CasMU), que presentó los
106
individuos más altos, de DAP elevados y copas pequeñas y ralas. Lo que puede atribuirse al
rápido crecimiento característico de Casuarina, especie colonizadora exótica, que asigna mayor
proporción de energía a tallos que a copas u otras actividades fisiológicas, en comparación con
las demás especies del experimento (Martínez y Chacalo, 1994). Este efecto parece
contrarrestado muy ligeramente por Ulmus, especie alta también, que siendo un poco más baja
que Casuarina despliega su copa a una altura menor, sin revertir la tendencia conjunta del
ensamble. Es posible que la tenue sombra de Casuarina, a casi todo lo largo de su tallo,
desarrolla un microclima (Parrota, 1995), que favorezca este crecimiento. A pesar de que
Casuarina no despliega grandes copas, podría estar empezando a jugar un papel de ‘nodriza’. Lo
anterior puede atribuirse a su asociación, en suelos pobres, a actinomicetos fijadores de
nitrógeno (Frankia spp.), por lo que su follaje en descomposición puede enriquecer el contenido
de nitrógeno disponible del suelo (Ng, 1987; Vásquez et al., 2000). En contraste con D, el
ensamble C (PCQM) sobresale entre todos los demás tratamientos por presentar las copas más
extendidas y densas, en alturas intermedias. En este ensamble Quercus despliega mayor
desarrollo en todas las variables respecto a otros ensambles en que se encuentra también (A y E)
(Suárez-Guerrero y Equihua, 2005). La mayor expresión de Quercus posiblemente se deba al
considerable espacio libre que dejaron Magnolia y Cornus, por su lento crecimiento y porque
sufrieron mortalidades cercanas al 90%.
Los ensambles B y A, por el contrario, mostraron los valores de desarrollo más bajos. B
(Podocarpus, Clethra, Liquidambar y Carpinus) es el de menor crecimiento dado que incluye
dos especies de muy lento desarrollo (notablemente Podocarpus (Martínez y Chacalo, 1994) y
Clethra (Castillo, 1992). A (ECQU) presentó un desarrollo ligeramente mayor que B. Suárez y
Equihua (2005) reportan que las especies de este ensamble mostraron por lo menos un aributo
relacionado con el desarrollo significativamente menor al que despliegan en otros ensambles, a
pesar de la supuesta fertilidad del suelo que traería la presencia de Erythrina, leguminosa
fijadora de nitrógeno (Fernández, 1988).
El ensamble E (que incluye las diez nativas) se ubica en una condición mixta,
representativa de su combinación de especies. Es posible que la mayor riqueza del ensamble
favorezca la diversificación de los recursos y estas especies resulten beneficiadas respondiendo
en incrementos de tamaño (Hooper y Vitousek, 1997; Tilman et al., 1997).
107
Las propiedades químicas generales de los suelos del sitio, tanto del muestreo inicial,
como del 2001, confirmaron su pobreza en fósforo, cationes y pH bajo, típica de los bosques de
niebla (Juárez-Ramón, 2000; Bautista-Cruz y Del Castillo, 2005; Negrete-Yankelevich et al.,
2007) en comparación con los niveles frecuentes en suelos de algunos cafetales de la zona
sometidos a la aplicación de fertilizantes, o materia orgánica (Juárez-Ramón, 2000; Rodríguez-
Audirac, 1998). El pH es bajo, por lo que los nutrimentos N, P, K, Ca y Mg están poco
disponibles para las plantas (Bautista-Cruz et al., 2003) y podrían constituirse en factores
limitantes importantes en el reciclaje de nutrimentos en el ecosistema (Montagnini y Jordan,
2002).
El deterioro de los suelos del sitio sobresale de otros del bosque mesófilo por sus muy
reducidos MO y nitrógeno, lo cual obedece a su historia de manejo, donde fue retirada
completamente la vegetación y no se observaban restos orgánicos, ni regeneración alguna, al
inicio del experimento.
El fósforo es también muy escaso, sin embargo, esta también parece ser una condición
común en los bosques de niebla en México (Juárez-Ramón, 2000; Negrete-Yankelevich et al.,
2008). La relación C/N es baja y variable entre ensambles, sin embargo, en todos los casos no
llega al nivel de entorpecer la descomposición; si acaso, la hace más lenta, por la limitada
actividad de los microorganismos, que requieren de nitrógeno y de MO. No hay evidencia que
sugiera que el sodio es excesivo y que, por tanto, el Ca y Mg pudieran ser deficientes, sin
embargo, el calcio es sumamente escaso. En términos generales, la proporción de cationes en la
CIC de todas las muestras está dentro del rango promedio, salvo por el potasio que presenta
niveles excedidos, a ese nivel. El magnesio está excedido respecto al calcio, que es escaso. Lo
mismo que el potasio, respecto del magnesio. En el sitio los niveles de potasio son relativamente
altos, lo cual se observa también en otros bosques mesófilos del oeste de México (en Guerrero,
Meave et al., (1992)), pero se desconoce la consecuencia de esta relativa abundancia.
Bruijnzeel y Proctor (1995) señalan que la acidez es común en la mayoría de los bosques
mesófilos del mundo y de sus etapas sucesionales, así como la escasa concentración de cationes
básicos intercambiables y de fósforo extractable, debido al lavado constante de que son objeto
por la alta precipitación vertical y horizontal (Stadtmüller, 1987). Bruijnzeel y Veneklaas (1998)
108
han sugerido que la acidez está relacionada también con la baja descomposición y acumulación
de la materia orgánica que ocurren en los suelos de estos bosques. Es así que en su mayoría se
presenta materia orgánica muy abundante (Rodríguez-Audirac, 1988; Bautista-Cruz et al., 2005),
lo cual no sucede en el sitio, bajo ninguno de los tratamientos.
Sin embargo, la noción de que la vegetación es un determinante muy importante de las
propiedades químicas de los suelos (Jenny, 1940) podría aplicarse como efecto de las prácticas
rehabilitativas en ensambles aplicadas en este estudio.
Aun cuando el periodo de observación es sumamente corto se aprecia el impacto de los
ensambles en más de la mitad de las variables edáficas. Bautista et al. (2005) sólo pudieron
detectar esos cambios en una cronosecuencia sucesional natural, entre los 15 y 45 años después
del abandono de las parcelas, en que se observaron los cambios más dramáticos en densidad de
cobertura y área basal. Lo anterior sugiere que la siembra de ensambles de la manera que se
realizó podría estar catalizando el proceso de recuperación del ecosistema, al favorecer el rápido
desarrollo de una cubierta vegetal mediante el establecimiento de especies arbóreas en
densidades altas.
Al igual que en las variables de desarrollo, los ensambles C (PCQM) y D (con Casuarina)
sobresalen por un incremento significativo en el aporte de materia orgánica, concomitante con la
mayor cobertura y densidad de las copas, así como con la mayor acumulación de las bases
intercambiables. Esto ocurre en menor medida en el ensamble E (Rico), por la naturaleza de su
mezcla de especies y follajes a distintos niveles, y casi no pudo apreciarse en A (ECQU), ni en B
(LCPC).
A diferencia de C y de E, en el ensamble D la evidencia sugiere una mayor fijación de
nitrógeno, lo que ha sido observado también en otras plantaciones mixtas con Casuarina,
monitoreadas por periodos más largos (Parrota, 1999; Warren y Zou, 2002). Estas condiciones
parecen haber favorecido un mayor desarrollo vegetal, atribuible a la actividad incrementada de
poblaciones de microroganismos fijadores de nitrógeno (Lugo, 1997).
En el proceso de descomposición, el fósforo juega un papel crucial (Bautista-Cruz et al.,
2004), que no pudo ser analizado. Este elemento podría incrementarse en presencia de follajes
voluminosos y densos por la deposición gradual de partículas contenidas en el aire y agua, como
109
ha sido observado en la la sucesión natural en Oaxaca, México (Bautista-Cruz et al., 2005). Sin
embargo, este nutrimento tiende a ser secuestrado en la vegetación y en la materia orgánica sin
descomponer (Negrete-Yankelevich et al., 2007). No obstante, es dudoso que el fósforo que
había al inicio del experimento haya sido secuestrado por la vegetación, cuya biomasa no es muy
voluminosa aún. El que en los resultados finales no se hayan registrado niveles apreciables de
este elemento sugiere fallas en el análisis, más que un secuestro por la vegetación. Sin embargo,
el ciclaje de fósforo en la restauración con ensambles podría ser también una línea de
investigación futura, ya que se ha sugerido que la persistencia de árboles tardíos de la sucesión
podría estar asociado con su habilidad competitiva en suelos pobres en fósforo (Negrete-
Yankelevich et al., 2007).
CONCLUSIONES
La rehabilitación local del bosque de niebla puede emprenderse con la siembra de brinzales
de especies leñosas nativas combinados en ensambles, en virtud de que más de la mitad logran
sobrevivir y desarrollarse con relativo éxito.
La evidencia sugiere que los ensambles podrían afectar el desarrollo y supervivencia de los
individuos que los constituyen, así como varias de las propiedades químicas de los suelos,
notablemente, materia orgánica, cationes intercambiables y nitrógeno, no así el pH.
El papel de los ensambles y de ciertas especies se perfila como un factor determinante de
las propiedades químicas de los suelos analizadas, que podría estar acelerando el proceso
sucesional, particularmente de los ensambles C, D y E, posiblemente por la dominancia de
encinos, de casuarinas y su mayor riqueza de especies, respectivamente.
Cualquiera de los ensambles puede utilizarse en la rehabilitación del bosque, sin embargo,
dependiendo de los objetivos algunos son más indicados que otros: en el establecimiento rápido
de la cobertura se recomiendan C (PCQM) o E (Rico); si se requieren tallos altos para perchas, o
nodrizas, o aumentar el nitrogeno del suelo, podría ser indicado el ensamble D (CasMU), sin
embargo, por contener una especie exótica, podría ejercer efectos indeseables en el largo plazo.
A nivel del crecimiento, establecimiento de los individuos y efecto en nutrimentos del
suelo, la composición de los ensambles parece jugar un papel más importante que la riqueza.
110
Uno de los ensambles pobres (cuatro especies), el C, sobresale en su desempeño en estos rasgos,
en comparación con el más rico (E). Sin embargo, la riqueza de los ensambles podría resultar
crucial en evaluaciones de otros factores a mayor plazo, como la colonización natural por otros
elementos de la biota, el estado nutricional de los suelos o el surgimiento de propiedades
emergentes.
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Cuadro 1. Ensambles construidos con especies arbóreas nativas del bosque nublado en México y una exótica. A, B y C contienen cuatro especies en diferentes combinaciones; el ensamble E es el más rico, con diez especies. El ensamble D está formado por dos especies nativas y una exótica. El criterio de selección de las especies fue su tolerancia o intolerancia a la sombra (T: Tolerante; I: Intolerante). El número en paréntesis indica la cantidad de individuos sembrados por especie. Cada ensamble está identificado también por un nombre formado por las primeras letras de las especies que lo constituyen.
114
ENSAMBLES (TRATAMIENTOS)
T/I
A (ECQU) B (LCPC) C (PCQM) D (CasMU) E (RICO)
I I
T T
Erythrina americana Miller (9) Cornus disciflora D.C. (9) Quercus sp. (9) Ulmus mexicana (Liebm.) Planchon (9)
Liquidambar macrophylla Oersted (9) Carpinus caroliniana Walter (9) Podocarpus guatemalensis Lundell (9) Clethra macrophylla Martens & Galeotti (9)
Platanus mexicana Moric. (9) Cornus disciflora D.C. (9) Quercus sp. (9) Magnolia dealbata Zucc (9)
Casuarina equisetifolia L, Amoen (18) Magnolia dealbata (9) Zucc Ulmus mexicana (9) (Liebm.) Planchon
Todas las
nativas n = 10
especies (3 o 4)
115
Cuadro 2. Efecto de los ensambles sobre la supervivencia de los individuos. Los ensambles A, B, C y D también se identifican por las iniciales de las especies que los forman, como se muestra en el cuadro 1. Literales distintos indican diferencias significativas a p < 0.05 en las comparaciones por grupo; a<b.
E N S A M B L E S Estadístico
p
A (ECQU)
B (LCPC)
C (PCQM)
D (CasMU)
E (Rico)
% de
Supervivencia
59.0 b
68.1 b
39.6 a
65.3 b
63.9 b
χ2
(4) = 31.4
<0.0001
116
Cuadro 3. Valores promedio por ensamble al final del experimento de cada variable de desarrollo (18 meses) y de suelo (24 meses); se incluyen los efectos significativos de los ensambles, obtenidos mediante pruebas de ANCOVA (F) y ANOVA no paramétricos (H). Literales distintos significan diferencias significativas en la comparación de medias por Tukey (paramétricas) y rangos de medianas (no paramétricas) a p < 0.05 en las comparaciones por grupo; a<b<c. Los nombres de los ensambles son los mismos que en el cuadro 1. Valores de estadístico faltantes no son significativos. En el análisis de desarrollo se incluyen los registros de cada individuo sobreviviente, inlcuidos en cinco tratamientos con cuatro repeticiones. En las variables del suelo se consideran seis muestras por parcela, en cinco tratamientos y cuatro repeticiones.
Variables ENSAMBLE Estadístico p
A (ECQU)
B (LCPC)
C (PCQM
)
D (CasMU)
E (Rico)
Altura (m) 1.12 ab 1.04 a 1.22 b 1.82 c 1.20 b F(4,422) = 21.9 0.0001
Area copa (dm2) 16.62 a 20.59 a 30.20 b 25.44 ab 22.08 ab F(4,416) = 5.0 0.0001
Indice cobertura (dm2) 9.60 a 9.39 a 22.29 b 12.97 a 12.79 a F(4,416) = 6.0 0.0001
Area basal tronco (cm2) 2.32 b 1.57 a 2.44 b 2.48 b 2.34 b F(4,420) = 5.2 0.0001
DAP (cm) 0.41a 0.50 ab 0.66 ab 0.84 b 0.56 a F(4,113) = 5.9 0.0001
pH 5.34 5.30 5.33 5.48 5.20
% Materia orgánica 1.59 a 1.62 a 2.17 c 2.02 bc 1.79 ab F(4,54) = 7.02 0.0001
% Nitrógeno total 0.07a 0.09 a 0.10 a 0.12 b 0.10 a H(4,120) = 12.73 0.0126
Fósforo (ppm) 0.0 0.0 0.0 0.0 0.0
Calcio (cmol kg-1) 4.36 a 5.20 ab 5.68 b 6.23 b 5.76 b H(4,120) = 19.97 0.0005
Magnesio (cmol kg-1) 1.75 1.94 2.08 1.75 2.21
Potasio (cmol kg-1) 0.70 a 1.05 b 1.16 b 0.96 ab 0.83 ab H(4,120) = 12.31 0.0152
Sodio (cmol kg-1) 0.15 0.16 0.16 0.13 0.17
CIC (cmol kg-1) 6.92 a 8.46 ab 9.19 b 9.16 b 9.13 b H(4,120) = 21.01 0.0003
C/N 15.67 b 10.51 a 13.49 b 10.85 ab 9.91a H(4,120) = 21.01 0.0002
117
Ca/Mg 2.51a 2.89 ab 2.93 ab 3.74 b 2.97 ab F(4,93) = 4.44 0.0025
K/Mg 0.41 0.61 0.61 0.57 0.47
Cuadro 4. Valores promedio ± intervalo de confianza (95%) de las variables del suelo al inicio del experimento (1999) y al cabo de dos años (2001).
Variable Año A (ECQU) B (LCPC) C (PCQM) D (CasMU) E Rico
pH 1999 5.12 ± 0.23 5.15 ± 0.16 5.09 ± 0.21 5.36 ± 0.15 5.21 ± 0.13
2001 5.34 ± 0.12 5.30 ± 0.22 5.33 ± 0.17 5.48 ± 0.21 5.20 ± 0.13
% MO 1999 1.57 ± 0.26 1.18 ± 0.22 1.57 ± 0.35 1.51 ± 0.25 1.68 ± 0.30
2001 1.59 ± 0.19 1.62 ± 0.24 2.17 ± 0.33 2.02 ± 0.23 1.79 ± 0.21
% N total 1999 0.10 ± 0.02 0.08 ± 0.02 0.11 ± 0.02 0.10 ± 0.02 0.09 ± 0.02
2001 0.07 ± 0.02 0.09 ± 0.02 0.10 ± 0.02 0.13 ± 0.01 0.10 ± 0.01
P (ppm) 1999 1.11 ± 0.78 0.88 ± 0.82 1.73 ± 0.95 1.26 ± 0.67 1.36 ± 0.83
2001 0.0 ± 0.0 0.0 ± 0.0 0.0 ± 0.0 0.0 ± 0.0 0.0 ± 0.0
Ca (cmol kg-1) 1999 4.69 ± 0.72 5.0 ± 0.70 6.11 ± .74 6.15 ± 0.91 5.86 ± 0.65
2001 4.36 ± 0.68 5.20 ± 0.79 5.68 ± 0.55 6.23 ± 0.59 5.76 ± 0.72
Mg (cmol kg-1) 1999 1.88 ± 0.27 2.06 ± 0.28 2.01 ± 0.33 1.86 ± 0.19 2.28 ± 0.36
2001 1.75 ± 0.15 1.94 ± 0.29 2.08 ± 0.25 1.75 ± 0.18 2.21 ± 0.39
K (cmol kg-1) 1999 0.80 ± 0.19 0.89 ± 0.20 1.12 ± 0.25 0.99 ± 0.19 0.94 ± 0.18
2001 0.70 ± 0.13 1.05 ± 0.26 1.16 ± 0.28 0.96 ± 0.20 0.83 ± 0.12
Na (cmol kg-1) 1999 0.14 ± 0.03 0.17 ± 0.04 0.15 ± 0.05 0.13 ± 0.02 0.16 ± 0.05
2001 0.15 ± 0.02 0.16 ± 0.03 0.16 ± 0.04 0.13 ± 0.03 0.17 ± 0.03
CIC (cmol kg-1) 1999 7.51 ± 0.9 8.12 ± 0.97 9.39 ± 0.94 9.14 ± 0.91 9.24 ± 0.93
2001 6.92 ± 0.85 8.46 ± 0.98 9.19 ± 0.62 9.16 ± 0.66 9.13 ± 0.89 C/N 1999 10.01 ± 1.89 9.22 ±2.59 8.90 ± 1.77 9.53 ± 2.84 10.66 ± 1.79
2001 15.67 ± 4.23 10.51 ± 1.32 13.49 ± 2.05 10.22 ± 0.84 9.91 ± 0.86
Ca/Mg 1999 2.66 ± 0.48 2.60 ± 0.42 3.38 ± 0.52 3.53 ± 0.68 2.83 ± 0.41
2001 2.51 ± 0.40 2.89 ± 0.53 2.93 ± 0.41 3.74 ± 0.54 2.97 ± 0.54
K/Mg 1999 0.45 ± 0.10 0.45 ± 0.11 0.64 ± 0.16 0.56 ± 0.11 0.44 ± 0.08
2001 0.41 ± 0.07 0.61 ± 0.18 0.61 ± 0.18 0.57 ± 0.12 0.47 ± 0.13 .
118
119
CAPÍTULO 5
DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES GENERALES
120
5.1. PARTICULARIDADES DE LA INVESTIGACIÓN
La idea de experimentar en la restauración del BMM el efecto de ensambles de especies a
nivel de la comunidad (desempeño de las especies) y de respuestas ecosistémicas (contenido de
algunos elementos del suelo) surgió del interés de explorar una nueva línea de investigación que
atendiera procesos integrados a varios niveles y que orientara estudios futuros. Los artículos
seminales de Lawton (1991) y de Wilson (1996) favorecieron el planteamiento del proyecto, con
la idea de detectar el surgimiento de efectos sinérgicos, o antagónicos, de unas especies sobre
otras en distintas combinaciones, o ensambles. Con este fin se determinó construir ensambles en
los que se variara la composión de especies y la riqueza. La idea de utilizar individuos leñosos
que hubieran superado la fase de establecimiento surgió de la revisión de Aber (1987) y Ashby
(1987) quienes trabajaron parcelas de restauración con individuos juveniles, o brinzales, en
suelos muy degradados, con lo que evitaron la fase herbácea de la sucesión en el bosque
caducifolio.
Se aprovechó la oportunidad que ofrecían los viveros rústicos locales de varias
dependencias (Instituto de Ecología, A.C., Dirección Forestal de la Secretaría de Desarrollo
Agropecuario del Estado, Dirección de Ecología Municipal de Xalapa y el entonces Asuntos
Ecológicos, estatal) que estaban propagando numerosas especies leñosas nativas del BMM que
generalmente no se encuentran en el banco de semillas del bosque (Alvarez-Aquino et al., 2004),
y que contaban con individuos de un año de edad (diez especies). De estas especies es poco lo
que se conoce en su estado natural, salvo sus velocidades relativas de crecimiento, su posición en
la secuencia sucesional y su tolerancia o intolerancia a la sombra. A partir de esta información se
integraron los ensambles combinando ambos tipos de especies.
A diferencia de los sitios elegidos para otros estudios de restauración del BMM de
Veracruz central (Pedraza y Williams-Linera, 2003; Alvarez-Aquino et al., 2004, 2007;
Ramírez-Bamonde et al., 2005; Suárez-Guerrero y Equihua, 2005; Alvarez-Aquino et al., 2007)
el presente se ubicó en un área sumamente degradada, sin cobertura vegetal y prácticamente sin
suelo orgánico, muy compacto, rodeado solamente de ecosistemas transformados, la cual es una
situación cada vez más frecuente en esta zona. Con el fin de que los árboles tuvieran un aporte
de nutrimentos inicial se les proveyó de lombricomposta y, durante el primer año, en la época de
121
mayor temperatura y sequía, se les aplicaron tres riegos.
5.2. EL TRABAJO EN RELACION A ESTUDIOS DE RESTAURACIÓN
En el contexto de los proyectos de restauración reportados en 20 años y analizados por
Lockwood y Pimm (1999) expongo la ubicación de la presente investigación con el fin de
reconocer aspectos que deben atenderse en estudios futuros.
Esta investigación es un estudio de caso, como la mayoría de los que se emprenden en el
mundo. Es experimental, limitado a un espacio relativamente pequeño (2000 m2) y de corto
alcance (dos años) que, por un lado, describe el comportamiento de las especies que se
establecieron, así como el efecto de integrarlas en ensambles. Cuenta con hipótesis
comprobables mediante análisis estadísticos y tiene un enfoque exploratorio que permite derivar
líneas para investigaciones futuras. Aporta algunas recomendaciones que pueden aplicarse a
situaciones locales, incluyendo el papel de una especie exótica.
El estado de referencia (Sánchez, 2004) consiste en lo que se ha reportado sobre el BMM
de la zona (Williams-Linera, 2007) y aspectos de su sucesión en otros BMM del país (Reyes y
Breceda, 1985; Bracho y Puig, 1987; Sosa y Puig, 1987; Sánchez-Velásquez, 1988; Solís
Cámara y Reyes, 1990; Saldaña et al., 1990; Williams-Linera, 1993b; Chacón et al., 1995;
Williams-Linera, 1995; Williams-Linera et al., 1995; Challenger, 1998; Ramírez-Marcial et al.,
1996; González-Espinoza et al., 1997; Rodríguez Audirac, 1998; González-Espinosa et al.,
2000; Pineda-López, 2000; Camacho y González-Espinosa, 2002; Bautista Cruz y del Castillo,
2005; Rodríguez, 2007, entre otros). La línea base (García Oliva, 2004) reside en la descripción
del sitio inicial y muestreos antes de establecer el experimento, su historial de transformación y
el estado de deterioro.
No cuenta con metas en torno a la recuperación de porciones de los ecosistemas
originales, sino que se limita a examinar las respuestas a nivel de individuo, ensamble y de
algunos elementos del ambiente abiótico. No se señala si el sistema resultante es autosostenible
en estructura, función o composición (en el sentido que señalan Halle y Fatorinni, 2004). Estos
aspectos deben incluirse en proyectos futuros, así como la ampliación del área y el tiempo de los
122
estudios.
5.3. RESPUESTA DE LAS ESPECIES AL AMBIENTE DEGRADADO
Una conclusión importante es que la rehabilitación del bosque mesófilo puede realizarse
sembrando individuos jóvenes propagados en vivero, pues se desarrollan y sobreviven con
relativo éxito, acelerando la sucesión. En particular cuando el sitio alterado es accesible y
cercano a los viveros (Holl et al., 2000; Martínez Ramos y García Orth, en prensa).
Más de la mitad de los individuos, de ocho de las especies, sobrevivieron durante los 48
meses que duró el experimento, lo que sugiere que la mayoría de ellas tolera condiciones más
severas que las que imperan en sitios no degradados (Capítulo IV). La mayoría de los individuos
de Quercus, Ulmus y Casuarina mostró una muy alta supervivencia y rápido desarrollo
(Capítulos IV y V).
Sólo Cornus disciflora y Magnolia dealbata, con mejor desempeño en ambientes más
sombreados (Alvarez-Aquino, 2002; Ramírez-Bamonde et al., 2005), mostraron mortalidades
mayores al 90%, por lo que no se recomienda emplearlas en restauración de ambientes muy
degradados.
Notablemente, Liquidambar y Platanus tuvieron un desempeño más pobre que el esperado,
ya que son consideradas especies tempranas favorecidas por el disturbio, recomendadas para la
reforestación en la zona, particularmente la primera (Pedraza, 2003).
5.4. ENSAMBLES EN LA ORGANIZACIÓN DEL ECOSISTEMA
La evidencia en torno al impacto de los ensambles en el desarrollo y supervivencia de los
mismos no es concluyente, sin embargo, se aprecian algunas tendencias que se discuten en
seguida.
Dado el mismo conjunto de datos, cuando sólo se analizan estadísticamente los
ensambles de nativas (A, B, C y E) únicamente se aprecian diferencias en altura (Capítulo IV,
cuadro 4). Mientras que si en el análisis se incluye también al ensamble con Casuarina (D)
123
(Capítulo V, cuadro 3), C y D se agrupan y sobresalen significativamente del resto con mayor
desarrollo, particularmente en altura y volumen de las copas. No obstante, ambos ensambles
presentaron condiciones especiales que no se presentaron en los demás, y que son atribuibles a
fallas en el diseño por el escaso conocimiento que se tenía de las especies. C (Platanus, Cornus,
Quercus, Magnolia) presentó una elevadísima mortalidad de dos especies, lo que no es un efecto
del ensamble mismo, sino se relaciona con la intolerancia de Cornus y Magnolia al régimen de
alteración. La exacerbada respuesta desplegada por los sobrevivientes puede deberse a que
contaron con más espacio. D, por otro lado, está dominado por una especie exótica de rápido
crecimiento de reconocida habilidad para desarrollarse en ambientes degradados.
En el análisis fino de las nativas, sin Casuarina (D), en que todos los ensambles resultan
similares, no puede descartarse la operación de una especie de autoaclareo a nivel de la
comunidad (Midgley, 2001) que impone un límite a la expansión de las copas, a menos que
algunos individuos emergentes desarrollen su follaje a mayor altura, y se inicie la diferenciación
de dos estratos dentro del mismo ensamble, como ocurre en C. Esta situación se aprecia mejor
cuando se incluye en el análisis al ensamble D, en el que se destacan C y, E, en menor
proporción (Capítulo V, cuadro 3). Desde esta perspectiva, las tasas diferenciales de desarrollo
de las varias especies efectivamente podrían estar conduciendo a una partición de recursos
(espacio aéreo), atribuible a las diferencias en densidad (C con más espacio) (Begon et al.,
1996), o a la riqueza de especies en E (Tilman et al., 1997).
La emergencia de estos procesos es incipiente en este estudio, por lo que no pueden
hacerse mayores generalizaciones. No obstante, en futuros experimentos debe explorarse el
efecto de variar la densidad y la riqueza de los ensambles y darles seguimiento por periodos más
prolongados. De hecho, la densidad inicial para este estudio fue establecida deliberadamente con
la esperanza de detectar el posible efecto de un individuo sobre otro en un lapso muy corto, lo
cual empieza a ocurrir. Generalmente, la distancia de siembra entre individuos es mayor (entre
tres y siete metros para plantaciones en el bosque nublado (Chaverri et al., 1997; Pedraza, 2003),
por lo que se recomienda en experimentos futuros variar experimentalmente la densidad para
establecer la condición óptima a distintas edades.
Es posible que la importancia de la riqueza de los ensambles y su composición resulte
124
más evidente cuando se evalúen también otros factores a mayor plazo, como la colonización
natural por otros elementos de la biota, el estado nutricional de los suelos o la identificación de
propiedades emergentes.
Por otro lado, a pesar de que los suelos presentan condiciones muy pobres en todas las
propiedades analizadas y a que el periodo de observación fue sumamente corto, se aprecia un
ligero impacto de algunos ensambles en siete de las diez variables edáficas analizadas. Bautista
et al. (2005) sólo pudieron detectar esos cambios en una cronosecuencia sucesional natural, entre
los 15 y 45 años después del abandono de las parcelas, en que se observaron los cambios más
dramáticos en densidad de cobertura y área basal. Lo anterior sugiere que la siembra de
ensambles de la manera que se realizó podría estar catalizando el proceso de recuperación de
algunos nutrimentos del suelo, al favorecer el rápido desarrollo de una cubierta vegetal mediante
el establecimiento de especies arbóreas en densidades altas.
Se encontró evidencia del efecto de ensambles en varias de las propiedades químicas de
los suelos, notablemente, materia orgánica, cationes intercambiables y nitrógeno, mas no del pH,
que está muy relacionado con la disponibilidad de nutrimentos para las plantas y su
productividad. No puede descartarse que el papel de los ensambles se perfila como un factor
determinante de las propiedades químicas de los suelos analizados, que podría estar acelerando
el proceso sucesional, particularmente de los ensambles C (PCQM) y D (CasMU) que sobresalen
por un incremento significativo en el aporte de materia orgánica, concomitante con la mayor
cobertura y densidad de las copas y, en menor medida en E (10 especies), por la naturaleza de su
mezcla de especies y follajes a distintos niveles.
A diferencia de C y de E, el ensamble D (con Casuarina) muestra una mayor fijación de
nitrógeno, lo que ha sido observado también en otras plantaciones mixtas con Casuarina,
monitoreadas por periodos más largos (Parrota, 1999; Warren y Zou, 2002). Estas condiciones
parecen haber favorecido un mayor desarrollo vegetal, atribuible a la actividad incrementada de
poblaciones de microroganismos fijadores de nitrógeno (Lugo, 1997).
5.5. EFECTO DE ENSAMBLES EN EL DESEMPEÑO DE LAS ESPECIES
A diferencia del análisis por ensamble, fue notoria la influencia de éstos en el desempeño
125
a nivel especie, ya que seis de las diez especies nativas mostraron alguna diferencia en
ensambles particulares. El desarrollo y supervivencia de Quercus y Cornus fueron mejores en C
que en cualquier otro. Mientras que en E (el ensamble más rico), Carpinus y Platanus
sobrevivieron más, y Liquidambar y Erythrina mostraron mayor desarrollo.
Es posible que la mayor riqueza del ensamble E haya favorecido la diversificación de los
recursos -que no fue concluyente en el análisis del conjunto-, y estas cuatro especies hayan
resultado beneficiadas, a juzgar por sus incrementos de tamaño y supervivencia (Hooper y
Vitousek, 1997; Tilman et al., 1997; Piotto et al., 2004). Todas las especies mostraron su mejor
desempeño en este ensamble.
5.6. EFECTO DE QUERCUS Y CASUARINA
La presencia de Quercus tuvo una consideración especial en la integración de los
ensambles y se le incluyó en tres de ellos (A, C y E) para evaluar su impacto, pues ha sido
considerada como especie clave en la rehabilitación y restauración del BMM (Suárez Guerrero,
1999). Aunque no se considera una especie pionera, puede reclutarse en etapas tempranas de la
sucesión secundaria y permanencer en la comunidad madura (Vázquez-Yanes et al., 1999).
Además, se ha documentado que en el BMM interactúa con decenas de especies de hongos
micorrizógenos, es fuente de alimento de numerosas especies de insectos y mamíferos, y es
utilizado por muchas aves como percha y para anidación (CITAS).
No hay evidencia que sugiera que Quercus influya en el desempeño de las especies
acompañantes. El ensamble A (Erythrina, Quercus, Cornus, Ulmus) fue el que mostró el peor
desempeño, a diferencia del C (PCQM) y E (más rico). Es probable que en observaciones a
mayor plazo se pueda detectar algún patrón.
En cuanto a Casuarina, la situación es diferente ya que sólo fue incluida en un ensamble y
el objetivo era explorar su efecto a nivel del suelo, y este se discutió antes. Las especies que la
acompañaron no mostraron ningun desempeño especial que las diferenciara en los demás
ensambles en que participaron.
126
5.7. CONCLUSIONES
1. La experimentación con ensambles para la restauración del BMM resultó muy conveniente
para detectar algunas tendencias incipientes en la operación de las comunidades y al nivel
ecosistémico, por lo que se recomienda seguir con esta línea de trabajo.
2. Es posible apresurar la recuperación del BMM mediante la siembra directa de brinzales de
leñosas nativas producidos en vivero, combinados en ensambles que incluyan especies de
varios estados sucesionales, evitando la fase herbácea y proveyéndolos de un sustrato más
rico y riegos ocasionales en la época seca.
3. La evidencia sugiere que la riqueza de los ensambles tiene más efecto que su composición en
las variables analizadas, lo que sugiere la aparición de propiedades emergentes de
organización de la comunidad.
4. La disponibilidad de mayor espacio en uno de los ensambles (C –ECQU), como resultado de
elementos fortuitos no planteados en el experimento original, favoreció su respuesta en
desarrollo y en niveles de nutrimentos más altos, sugiriendo que este factor debe ser
explorado en ensayos posteriores.
5. No puede descartarse una especie de autoaclareo a nivel comunidad como explicación a la
similitud de cobertura y área de los tallos en los ensambles de menor altura.
6. El desempeño diferencial de cuatro de las diez especies nativas que participan en más de un
ensamble, sugiere un impacto de la riqueza de los mismos, ya que mostraron mejor
desempeño en el ensamble de más especies (E), atribuible a la diversificación de recursos.
7. Cualquiera de los ensambles puede utilizarse en la rehabilitación del bosque dependiendo de
los objetivos de la intervención, ya que presentaron un éxito similar en la supervivencia de
sus integrantes.
8. Si se desea restablecer de manera rápida la cobertura de la copa puede recurrirse al ensamble
C (PCQM) reduciendo la densidad, o a E (el más rico).
9. El ensamble D (CasMU) es recomendable por su mayor influencia en la fijación de
nitrógeno, mas por contener una especie exótica, a largo plazo podría ejercer efectos
indeseables.
127
10. Posiblemente la composición de los ensambles resulte crucial cuando se evalúen otros
factores a mayor plazo, como la colonización natural por otros elementos de la biota, el
estado nutricional de los suelos o la identificación de propiedades emergentes.
11. No pudo detectarse ningún efecto de Quercus en el desempeño de las especies acompañantes
en los tres ensambles en que participó.
12. Tampoco Casuarina mostró afectar el desempeño de sus especies acompañantes, al menos en
el tiempo que duró el experimento.
13. En seguida se enlistan las líneas de trabajo emanadas del presente estudio y recomendaciones
para futuros estudios:
a. Establecer experimentos con ensambles en sitios que permitan observaciones a más
largo plazo y en mayor cobertura superficial.
b. Establecer metas en torno a la recuperación del sistema y dar seguimiento a la capacidad
de persistencia en el sitio y de la recuperación de su estructura, funcionamiento y
composición.
c. Evaluar en forma más controlada el efecto de la composición y de la riqueza,
estableciendo más niveles de este último factor.
d. Evaluar el factor densidad y explorar su efecto a varios niveles y edades de las
plantaciones.
e. Evaluar la colonización natural de otros elementos de la biota, como herbáceas, aves,
fauna del suelo, etc.
f. Promover la investigación de atributos ecofisiológicos y poblacionales de las especies
del BMM.
g. Evitar incluir a Cornus disciflora o a Magnolia dealbata en ensambles para restauración
de sitios muy degradados sin sombra o con una exposición directa a la radiación solar.
5.8. LITERATURA CITADA GENERAL
128
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