Bol. San. Veg. Plagas, 31: 79-87,2005

Efectos de varios plaguicidas sobre Cryptolaemus montrouzieriMulsant y Rhyzobius lophantae Blaisdell (Coleoptera,Coccinellidae)

J. R. BOYERO, N. RODRÍGUEZ, R. SURIA, R. Ruíz, F. PASCUAL

Se ha estudiado el efecto de algunos insecticidas y acaricidas empleados habitual-mente en el control químico de fitófagos en cítricos, sobre adultos de dos especies decoccinélidos: Cryptolaemus montrouzieri y Rhyzobius lophantae.

Se llevaron a cabo ensayos de laboratorio, mediante el empleo de una torre Potter,sobre la toxicidad producida por contacto residual sobre vidrio de las siguientes mate-rias activas: tetradifon más dicofol, clorpirifos, metidation, malation y spinosad. Estasdos últimas llevaban añadido un cebo como atrayente. Las aplicaciones se realizaron alas dosis máximas recomendadas

Para C. montrouzieri, los resultados pusieron de manifiesto tres niveles de toxicidad.En el primero, se incluirían tetradifon más dicofol y spinosad con atrayente, como ino-cuos. Clorpirifos, con porcentajes de mortalidad elevados, se encuadra dentro de la cate-goría moderadamente tóxico a las 72 horas de contacto con el insecticida. Por último,tanto metidation, como malation con atrayente, tuvieron un efecto tóxico a partir de las24 h.

En lo que respecta a R. lophantae, los resultados fueron relativamente parecidos a losencontrados en la especie anterior. Tetradifon más dicofol y spinosad con atrayente semostraron inocuos, mientras metidation y malation con atrayente, tóxicos. Clorpirifos esla materia activa que mostró un comportamiento diferente, con una mortalidad, a las 24horas de contacto con los residuos, del 100%.

J. R. BOYERO, N. RODRÍGUEZ, R. SURIA, R. RUÍZ. C1F.A. de Málaga. IFAPA. Junta deAndalucía. Cortijo de la Cruz s/n. 29140 Churriana -Málaga.F. PASCUAL. Dpto. de Biol. Animal y Ecología. Facultad de Ciencias. Univ. de Granada.18071 Granada.

Palabras clave: Cryptolaemus montrouzieri, Rhyzobius lophantae, tetradifon, dico-fol, clorpirifos, metidation, malation, spinosad, contacto residual

INTRODUCCIÓN

Cryptolaemus montrouzieri Mulsant yRhyzobius lophantae Blaisdell son dos coc-cinélidos depredadores presentes en planta-ciones de cítricos. La primera especie es uneficaz enemigo del pseudococcino Plano-coccus citri (Risso) (cotonet), empleándosehabitualmente para su control mediante lasuelta masiva en primavera de individuos

adultos criados en insectario, dada la dificul-tad para sobrevivir durante el invierno (KAT-SOYAMNOS, 1996). La segunda, menos fre-cuente que la anterior, ha sido utilizada enotros países para el control de cochinillas dela familia Diaspididae: Chrysomphalus dict-yospermi (Morgan), Aspidiotus nerii Bou-ché, Parlatoria pergandii Comstock, Cor-nuaspis beckii (Newman) e Insulaspis glove-rii (Packard) (KATSOYAMNOS, 1996). En

España se cría para la suelta masiva contracochinilla roja de la palmera Phoenicococ-cus mariani Cockerell (GÓMEZ, 2002).

Ambas especies son activas durante prima-vera y verano principalmente, coincidiendocon el periodo de aplicación de productos fito-sanitarios para el control de las principales pla-gas que afectan al cultivo. Es importante, portanto, evaluar las materias activas empleadaspara su control, con objeto de suprimir aque-llas poco respetuosas con estos depredadores.

En el presente trabajo se ha valorado enlaboratorio el efecto residual, sobre los doscoccinélidos citados, producido por cuatroproductos empleados habitualmente contradiversas plagas en cítricos; además, se haensayado un nuevo producto registradorecientemente.

Tetradifon y dicofol han sido dos acarici-das usados conjuntamente de forma habitualhasta fechas recientes. Tetradifon actúa sobreadultos, pero su utilización está prohibidadesde finales de 2003 (Resolución de laDirección General de Agricultura de 30/6/03).Dicofol lo hace sobre fases inmaduras y hue-vos. Clorpirifos y metidation son insecticidasorgánicos fosforados de amplio espectroempleados de manera habitual, solos o mez-clados con aceites minerales, para el controlde cochinillas. Diversos reglamentos de pro-ducción integrada recomiendan la aplicaciónde malation con atrayente para el control de lamosca mediterránea de la fruta, Cerotitiscapitata (Wiedemann) mediante pulveriza-ción en forma de parcheo (LIÑÁN, 2003).Como alternativa a este producto en cítricos,se ha registrado recientemente una formula-ción en la que se mezcla un moderno neuro-tóxico, spinosad, con una serie de substanciasatrayentes.

El modo principal de acción de estos pro-ductos es tanto por ingestión, como por con-tacto, excepto spinosad, cuyo efecto es fun-damentalmente por ingestión.

MATERIAL Y MÉTODOS

Insectos: Ambas especies han sido cria-das en insectario. Cryptolaemus montrouzie-

ri en el de Almazora (Castellón) pertene-ciente al Área de Protección de los Cultivosde la Consejería de Agricultura, Pesca y Ali-mentación de la Generalitat Valenciana. Rhy-zobius lophantae ha sido producido en elinsectario de la Estación Phoenix, Centro deInvestigación sobre la Palmera Datilera y laAgricultura de Oasis del Ayuntamiento deElche (Alicante). Los insectos eran indivi-duos adultos, de ambos sexos, con 6 días deedad.

Plaguicidas: Las formulaciones de lasmaterias activas ensayadas fueron: 6% tetra-difon p/v y 16% dicofol p/v; malation 50%p/v más proteína hidrolizada > 36%; meti-dation 40% p/v; clorpirifos 48% p/v y, porúltimo, spinosad 0.02% p/p más atrayente.En todos los casos se emplearon formulacio-nes comerciales, excepto spinosad con atra-yente, en el que se empleó una formulaciónexperimental al no estar comercializadocuando se llevaron a cabo los ensayos. Comodiluyente se empleó agua desionizada.Como control se empleó también aguadesionizada.

Los productos se aplicaron a las dosismáximas recomendadas por el fabricante. Enla preparación de las disoluciones se tuvie-ron en cuenta las pérdidas que se producen alrealizar las aplicaciones sobre árboles, habi-tat de estos depredadores, en relación con lasque se hacen sobre cultivos herbáceos. Paraello se empleó un factor de corrección(BARRETT et al., 1994). Con dicho factor seobtiene la concentración inicial ambientalprevista (PIEC) en \xg m.a. / cm2 reflejada enel Cuadro 1. En los dos productos (malationy spinosad) cuyos tratamientos en campo serealizan mediante parcheo, no se empleó fac-tor de corrección, al considerarse que no seproducen pérdidas significativas durante suaplicación.

Unidad de exposición: Estaba formadapor 2 vidrios (tapa y base) de 12 x 12 cm delado y 4 mm de grosor, entre los que sesituaba un marco de aluminio de 10 x 10 cmde lado y 2 cm de alto con un total de 12 orí-

ficios, 3 en cada lado, para ventilación(Figura 1) (HASSAN, 1988; MEAD-BRIGGS,1992). Todos los orificios, excepto uno, erande 1.1 cm de diámetro y estaban tapados contela de tipo batista. El diámetro del orificiorestante era de 6 mm y en él se insertaba untubo para la ventilación conectado a unabomba de aireación Sirocco D-2, previamen-te invertida. Ésta efectúa una renovacióncompleta del aire cada 54 segundos. El con-junto de vidrio y marco se sujetaba median-te una goma elástica.

Procedimiento de ensayo: El depósitosobre la placa de vidrio fue 2 ± 0.2 mg/cm2,no superándose dicha cantidad con el fin deevitar pérdidas de líquido por goteo (MEAD-BRIGGS et al., 2000). La concentración de ladilución se ajustó a ese depósito, de maneraque se mantuviese la proporción de materiaactiva máxima recomendada calculada paraun gasto de 3500 1/ha. Para los tratamientosen parcheo el gasto calculado fue de 90 1/ha.

El volumen de disolución de insecticidaempleado en cada pulverización fue de 1.6mi y se aplicó sobre los vidrios empleandouna torre de Potter (Burkard Agronomics,Uxbridge, U.K.) (Potter, 1952) a 68.9 kPa depresión. Este valor se verificaba en las tresprimeras aplicaciones de cada producto.

Tras dejar secar los vidrios a temperatu-ra ambiente durante una hora, se montabane introducían los insectos en las cajas. Pre-viamente estos eran anestesiados con fríodurante un tiempo inferior a 3 minutos parafacilitar su manipulación. En cada unidadde exposición se introdujeron 15 insectos,realizándose 5 repeticiones por cada trata-

miento, lo que hacía un total de 75 indivi-duos. La temperatura ambiente durante elperiodo de exposición fue de 25°C ± 2°C, lahumedad relativa entre 45 y 65 % y el foto-periodo de 16 L : 8 O, a una intensidadluminosa superior a 1000 lux. En dichoperiodo se alimentaron ad libitum con unapapilla elaborada con azúcar, miel, agar-agar y agua. El alimento se colocaba sobreun cuadrado de 8 x 8 mm de material plás-tico, de manera que no estaba en contactocon el vidrio expuesto.

Las condiciones habituales de aplicaciónde malation y spinosad en campo, al ir enforma de cebo, son distintas a las del resto delos productos ensayados. Además, en el casode spinosad con atrayente, con un mayortamaño de gota respecto a la pulverizaciónconvencional. Dado que se pretendía evaluar

Figura I. Unidad de exposición empleada.

MATERIA ACTIVA

Tetradifon + Dicofol

Clorpirifos

Metidation

Malation

Cuadro 1. Concentraciones y correcciones aplicadas a los diferentes insecticidas.

En una misma columna, los datos seguidos por la misma letra no difieren significativamente entre sí (P a 0.05).

el efecto del contacto residual y poder reali-zar una inmediata comparación de resulta-dos, se decidió mantener las mismas condi-ciones de aplicación para todos los produc-tos, variando solo la concentración para ajus-taría al menor gasto por hectárea que suponeeste tipo de pulverización.

Para C. montrouzieri se efectuaronrecuentos de la mortalidad a 1, 24, 48 y 72horas. En el caso de R. lophantae, debido aproblemas sobrevenidos durante el desarro-llo de los ensayos, sólo pudieron valorarselos efectos a 1 y 24 horas. Se considerarontambién como muertos todos aquellos indi-viduos que se mostrasen claramente afecta-dos o moribundos.

Análisis estadístico: Los datos se sometie-ron a un análisis de la varianza utilizando elprograma informático Statgraphics Plus 4.0.

Previamente se realizó una comprobaciónde igualdad entre las medias de las tres repe-ticiones, para lo cual se utilizó el mismo pro-grama informático. Se considera que noexisten diferencias significativas entre lasmedias de fechas, con un nivel de significa-ción del 95%, cuando el intervalo de con-fianza para la diferencia entre medias inclu-ye el valor cero.

Una vez probado que efectivamente exis-tía igualdad de medias, se tuvieron en cuen-ta los resultados conjuntos de las tres repeti-ciones, procediéndose a realizar el referido

Figura 2. Mortalidad producida por los diferentes productos, expresada en insectos-horas acumulados paraC. montrouzieri.

Control

Tetrad.+ dicofol

Clorpirifos

Metidation

Malation

Spinosad

Figura 3. Mortalidad producida por los diferentes productos, expresada en insectos-horas acumulados paraR. lophantae.

análisis de la varianza para un solo factor:tratamiento. Las diferencias significativasentre medias fueron establecidas mediante eltest LSD, con un nivel de confianza del 95%(p <> 0.05). Los datos fueron transformadosempleando el probit de la proporción(OEPP/EPPO, 1999).

RESULTADOS

Los datos sobre mortalidad según el tiem-po de exposición transcurrido se expresan enporcentaje (Cuadro 1) y en insectos-horaacumulados (RUPPEL, 1983) (Figuras 2 y 3).Los análisis estadísticos de los resultadossobre la toxicidad de los residuos de loscinco productos sobre C. montrouzieri esta-blecieron tres grupos claramente diferencia-dos (Figura 2). En el primero, se incluiríantetradifon más dicofol y spinosad con atra-yente, cuyos porcentajes de mortalidad a 1,24, 48 y 72 horas fueron muy inferiores al50%, pudiendo considerarse como inocuossegún los criterios de la IOBC/WPRS paraestados de desarrollo del insecto menos sus-ceptibles (HASSAN et al, 1994). Clorpirifosmostró unos porcentajes de mortalidad ele-vados, por lo que se incluiría en los gruposde ligeramente tóxico y moderadamentetóxico a 48 y 72 horas respectivamente. Por

último, tanto metidation, como malationtuvieron un efecto tóxico, según el mismocriterio, provocando una mortalidad del100% a partir de las 24 h.

En lo que respecta a R. lophantae, se esta-blecen dos grupos (Figura 3) aunque comoya se indicó, tan solo se valoraron los resul-tados para 1 y 24 horas. Tanto para tetradifonmás dicofol como para spinosad más atra-yente los resultados son parecidos a los obte-nidos en la especie anterior, pudiendo consi-derarse el comportamiento de ambos insecti-cidas como inocuo. Clorpirifos es la materiaactiva que muestra diferencia en los resulta-dos con relación a la especie anterior, conuna mortalidad del 100% a las 24 h de con-tacto con los residuos. Tanto metidationcomo malation mantuvieron unos resultadossimilares a los encontrados para C. montrou-zieri, por tanto, los residuos de estas tres últi-mas materias activas produjeron un efectotóxico.

DISCUSIÓN

Pese a que el efecto producido por el con-tacto de insecticidas sobre fauna auxiliar estáampliamente documentado en sus diferentesaspectos: mortalidad, reducción en su capaci-dad de supervivencia o reproducción, etc.

(CROFT y BROWN, 1975), para las materiasactivas aquí estudiadas y en el caso de cocci-nélidos adultos, son escasos los ensayos tantode laboratorio como de campo realizados.

Los organofosforados presentan un altoimpacto sobre esta familia de coleópteros,cuya media de toxicidad según los criterios dela IOBC/WPRS (STERK et al, 1999) es de2.46 (JACAS y GARCÍA-MARÍ, 2001). Suempleo inadecuado puede ocasionar impor-tantes problemas al poder provocar la explo-sión de las poblaciones de fitófagos controla-dos adecuadamente por ellos, como es el casode leería purchasi (Maskell) por Rodolia car-dinalis Muís. (GRAFTON-CARDWELL, 2000).

En anteriores ensayos de laboratorio rea-lizados con el acaricida dicofol éste se mos-tró como inocuo (mortalidad < 25%) segúnlos criterios de la IOBC/WPRS (HASSAN etal., 1994), para pupas de C. montrouzieri tra-tadas mediante aplicación directa (RIPOLLÉS,

1986). En ensayos de campo sobre otro coc-cinélido (Coccinella septempunctata L.),también entraba en esta categoría (Hassan etal, 1987; UNIVERSITY OF CALIFOR-NIA, 1984).

En lo que respecta a tetradifon, en ensa-yos de laboratorio con residuos de 24 horassobre papel encerado, en las dos especiesque estamos estudiando tuvo un comporta-miento no tóxico (BARLETT, 1963). Sobre C.septempunctata, también en ensayos delaboratorio, mostró una ligera toxicidadsegún los criterios de IOBC/WPRS (mortali-dad comprendida entre 30 y 79%) (HASSAN

etal, 1994).La toxicidad por contacto residual produ-

cida por la combinación de ambos acaricidassobre adultos de C. montrouzieri, había sidopreviamente estudiada en ensayos de labora-torio siguiendo otra metodología diferente ypara un gasto de caldo por hectárea inferioral empleado en nuestro ensayo. Los resulta-dos siguen la misma línea puesta de mani-fiesto por ambos productos por separado,resultando también ser inocua la combina-ción para esta especie (CASTAÑER y GARRI-DO, 1995). Nuestros resultados, para dosismayores, coinciden con estos.

No existe información anterior acerca delcomportamiento de la mezcla de ambos aca-ricidas sobre R. lophantae. En nuestro ensa-yo no se han encontrado diferencias aprecia-bles en la mortalidad entre esta especie y C.montrouzieri.

Los ensayos de campo llevados a cabosobre el efecto producido por clorpirifosmuestran, sobre adultos de C. montrouzieri,baja toxicidad (BELLOWS y MORSE, 1988;UNIVERSITY OF CALIFORNIA, 1984), onula (LUNA et al 1999). En laboratorio encambio se produce un efecto ligeramentetóxico (30-70%) (RIPOLLÉS, 1986). En esta-dos susceptibles de otros coccinélidos, parael mismo tipo de ensayo, produce efectosmuy tóxicos (HASSAN et al, 1988).

En nuestro ensayo clorpirifos ocasionóunos porcentajes de mortalidad elevados enC. montrouzieri, coincidiendo en parte conlos resultados obtenidos por los ensayos cita-dos anteriormente. Para un periodo de con-tacto de 48 y 72 horas, sus resultados situa-rían a este organofosforado en las categoríasde ligera y moderadamente tóxico respecti-vamente, según los criterios de laIOBC/WPRS para estados de desarrollomenos susceptibles. Frente a estos resulta-dos, R. lophantae tuvo una mortalidad del100% a las 24 horas de contacto.

En lo que se refiere a malation, la biblio-grafía recoge información sobre ensayossólo con la materia activa, sin atrayente. Así,en ensayos de laboratorio siguiendo elmismo método descrito anteriormente paratetradifon, muestra una alta toxicidad porcontacto residual sobre adultos de C. mon-trouzieri y R. lophantae, con una DL50durante las primeras 24 horas (BARLETT,

1963). También se ha incluido en la catego-ría de tóxico (mortalidad superior al 99%),en ensayos de laboratorio por contacto direc-to sobre pupas de la primera de las especies(Ripollés, 1986). Su alta toxicidad, aplicadojunto con proteína como cebo, ha sido con-firmada por nuestros resultados, con unamortalidad del 100% a las 24 horas. Todosestos datos contrastan con la baja o modera-da mortalidad en campo referida por otros

estudios (UNIVERSITY OF CALIFORNIA,1984).

Metidation en aplicación directa en labo-ratorio a una dosis del 0.1%, produce sobrepupas de C. montrouzieri una mortalidad del60% (RIPOLLÉS y PALAU, 1993). En otros tra-bajos en campo se ha observado una toxici-dad residual de baja a moderada sobre lamisma especie (UNIVERSITY OF CALI-FORNIA, 1984; BELLOWS y MORSE, 1988;GRAVENA et al. 1993), contradiciendo losresultados obtenidos por GARRIDO y BEITIA(1992) que consideran a esta materia activacomo muy tóxica en aplicación directa. Enesta misma línea están los resultados obteni-dos en nuestros ensayos para ambas espe-cies, donde a las 24 horas se alcanza unamortalidad del 100%.

No se tiene constancia de la realización deensayos sobre coccinélidos depredadorescon spinosad más atrayente, aunque sí sobreotros grupos de insectos de fauna auxiliarsólo con la materia activa, spinosad. Enensayos de contacto residual en laboratoriosobre adultos de hemípteros depredadores,se produjo una elevada mortalidad a partir delas 24 ó 48 horas (SCHOONOVER y LARSON,1995; BUDIA et al, 2000; VIÑUELA et al,2001), mientras que en el caso de Chryso-perla carnea (Stephens) sólo lo fue a dosismuy elevadas (VIÑUELA et al., 2001). Spino-sad se ha mostrado especialmente tóxico por

ingestión de presas tratadas en el caso de unhemíptero depredador, Podisus maculiven-tris (Say) (VIÑUELA et al., 1998), producien-do solo una leve mortalidad en ensayos dedepredadores, C. carnea, que ingieren presasalimentadas con el insecticida (MEDINA etal, 2002).

Nuestros resultados con spinosad más atra-yente, tanto para C. montrouzieri como paraR. lophantae, no concuerdan con los citados,al mostrar una toxicidad por contacto resi-dual, prácticamente nula en ambos casos.

AGRADECIMIENTOS

Los autores quieren agradecer a RamónMoreno la inestimable ayuda prestada en larealización de los ensayos. Al personal de losinsectarios del Área de Protección de losCultivos de la Consejería de Agricultura,Pesca y Alimentación de la GeneralitatValenciana en Almazora (Castellón) y de laEstación Phoenix, Centro de Investigaciónsobre la Palmera Datilera y la Agricultura deOasis del Ayuntamiento de Elche (Alicante),en especial a Ignacio Boix y Susi Gómez.Sin su colaboración desinteresada la realiza-ción de estos ensayos no hubiese sido posi-ble. A Ernesto Antúnez, de Discampo S.L.,por la cesión de las muestras de spinosad conatrayente. El presente trabajo ha sido finan-ciado por el proyecto SC00-072 del I.N.I.A.

ABSTRACT

BOYERO J. R., N. RODRÍGUEZ, R. SURIA, R. Ruiz, F. PASCUAL. 2005. The effects ofvarious pesticides on Cryptolaemus montrouzieri Mulsant and Rhyzobius lophantaeBlaisdell (Coleóptera, Coccinellidae). Bol. San. Veg. Plagas, 31: 79-87.

A study has been carried out to establish the effect of some insecticides and acarici-des commonly used in the chemical control of phytophagous in citrus, on adults of twospecies of coccinellids: Cryptolaemus montrouzieri and Rhyzobius lophantae.

Laboratory tests using a Potter tower were carried out to evaluate the toxicity produ-ced by residual contact on glass of tetradifon with dicofol, chlorpyrifos, methidathion,malathion and a new product based on spinosad with bait. The last two had bait addedto act as a lure. The maximum recommended dosage was applied.

For C. montrouzieri the results showed three levels of toxicity. The first, which inclu-des tetradifon with dicofol and spinosad with bait proved harmless. Chlorpyrifos, with ahigh mortality rate, came into the category of moderately harmful 72 hours after contactwith the insecticide. Finally both methidathion and malathion with lure were harmfulafter 24 hours.

With regard to R. lophantae the results were similar to those found in the previousspecies. Tetradifon with dicofol and spinosad with bait proved to be harmless, while met-hidathion and malathion with lure were harmful. Chlorpyrifos was the active ingredientthat showed a different behavioural pattern with a 100% mortality rate after 24 hours ofcontact with the residues.

Key words: Cryptolaemus montrouzieri, Rhyzobius lophantae, tetradifon, dicofol,chlorpyrifos, methidathion, malathion, spinosad, residual contact.

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(Recepción: 8 marzo 2004)(Aceptación: 31 mayo 2004)