ESTUDIO GEOCRONOLÓGICO EVOLUTIVO DE LAS DISTINTAS PIEZAS BUCALES DE LOS INSECTOS

CHIRINOS Daniel, ECHEVARRIA Jean Pierre, ESPINOZA Mey-ling, ESPINOZA Gabriela, FERNANDEZ Paul

Abstract

Through time, different mouthparts of insects have changed or been modified, this

criteria is related to the success that insects have had all over the world when

feeding. The differences in mouthparts can help visualize the evolution of insects

according to diet, which changed due food originated by ecology modification.

Ecology has played the main role for this evolution or modification; even nowadays,

insects tend to present chewing mouthparts, and the modification of the new

mouthparts of insects happened mainly because some mouthparts were reduced or

were lost.

Palabras clave

Insecto, piezas bucales, ecomorfología, masticador, labro, mandíbula, maxila, labium, hipofaringe,

picador-chupador, esponja, pseudotráquea, sifón, probóscide.

Key words

Insect, mouthparts, ecomorphology, chewing, labrum, jaw, maxillae, labium, hypopharinx, piercing-

sucking, sponging, pseudotracheae, siphoning, proboscis.

I. INTRODUCCIÓN

Los tipos estructurales de piezas bucales en insectos existentes son muy

abundantes, y se caracterizan por las diversas variaciones que presentan en cada

uno de los cinco elementos de la región bucal – labro, hipofaringe, mandíbulas,

maxilas y labium.

Existe evidencia de fusión de varios de estos elementos, dependiendo del tipo de

insecto, lo cual resultó en órganos para la alimentación que son capaces de ingerir

los alimentos, de diferentes maneras, que son de consistencia sólida, particulada y

líquida.

Existe un historial fósil, cuyo record incluyó información sobre daños vegetales

ocasionados por insectos, contenidos en el tracto digestivo, coprolitos, y

características florales relevantes para los insectos proveyó de información

complementaria que documentó la evolución de las estrategias alimenticias durante

los pasados 400 millones de años.

A partir de un análisis de un grupo de piezas bucales de los insectos, se reconoció

cierto patrón que consiste de cinco fases dentro de la evolución geocronológica y

especialización del aparato bucal entre los insectos existentes. Este patrón está

caracterizado, en el Devónico temprano, por partición de los alimentos por parte de

los mandibulados y picadores-lamedores. Se continuó un rápido desarrollo de las

piezas bucales del tipo de los herbívoros para una alimentación con fluidos (por

filtración) y sólidos, durante el Carbonífero tardío y el Pérmico temprano. Las

innovaciones en las piezas bucales durante el Triásico tardío y el Jurásico

temprano, permitió adicionar piezas bucales para la alimentación con partículas

fluidas y acuáticas, como en el tipo sifón y esponja. Esta expansión ecomorfológica

en el diseño de las piezas bucales estuvo relacionada con la radiación de los

insectos holometábolos, como los Dípteros. La ultima fase de la evolución del

aparato bucal de los insectos ocurrió durante el Jurásico tardío y el Cretásico

temprano, donde se originó las pizas bucales para la alimentación con fluidos sobre

alguna superficie, este tipo de aparato bucal se volvió muy importante

especialmente durante la expansión ecológica de las angiospermas.

Intentaremos explicar, a través de información obtenida en el tiempo, la evolución

y especialización de las piezas bucales de los insectos que ocurrió de algún

ancestro, el cual (según registro fósil), fue un mandibulado, de aquí cada distinto

tipo de insecto modificó su aparato bucal influenciado por factores como

disponibilidad de alimentos y adaptación a las condiciones del medio.

II. MATERIALES Y MÉTODOS

Métodos

Para el estudio que realizamos procedimos a recolectar información sobre los

distintos órdenes de la clase Hexápoda, e hicimos un análisis de cada uno de ellos y

de las principales familias que los componían con la finalidad de observar las

variaciones en las múltiples especializaciones en las que incurrieron cada grupo de

insectos.

Se realizaron cuadros que evalúan las modificaciones en las piezas bucales desde

un punto de vista comparativo con la finalidad de observar con mayor fehaciencia

el cambio en los aparatos bucales propios de cada grupo de insectos.

Los órdenes de la clase Hexápoda fueron divididos según su tipo de alimentación y

según el tipo de aparato bucal que poseían, se procuró ejemplificar usando las

familias más representativas de cada orden.

Se realizó una línea de tiempo donde se pretende describir la evolución desde un

punto de vista geocronológico la variación de las piezas bucales dependientes del

factor ecológico en el tiempo, lo cual evidencia las adaptaciones a nuevas formas de

alimentación y, por ende, la modificación en sus hábitos alimenticios.

Recabación de información

a. Aparato bucal del tipo masticador

En este tipo de insecto (Figura 1), el labro se encuentra en forma de una

superficie amplia, a manera de plato, enganchado al clípeo. Su superficie

ventral, hacia el interior, es usualmente membranosa y forma la epifaringe con

forma de lóbulo, éste contiene superficies con sensibilidad mecánica y química.

Figura 1. Aparato bucal y piezas bucales de insectos del tipo masticador.

La mandíbula (Figura 1 y 2) se encuentra muy esclerotizada. Las áreas

funcionales que presente variarán según la dieta que tenga el insecto. En los

insectos herbívoros existen bordes para cortar y para moler en la mandíbula.

Los bordes para cortar están fortalecidos por adición de elementos como zinc,

manganeso, o hierro (en pequeñas cantidades). En los insectos carnívoros, la

mandíbula presenta dientes con puntas muy filudas para el corte y desgarro. Los

archaeognata (Microcoryphia) presentan mandíbula con una sola articulación

con el cráneo (un solo cóndilo), por lo tanto presenta más libertad para el

movimiento.

Figura 2. Estructura de la mandíbula.

Entre todas las piezas bucales, la maxila (Figura 1 y 3) conserva aún su

estructura muy semejante al apéndice de los insectos primitivos. El segmento

basal, está dividido de manera transversal, por una línea de flexión, en dos

subsegmentos, el próximo es el llamado cardo y el distal, el estipes. El cardo

sostiene el único cóndilo con el cual la maxila se articula con la cabeza. Tanto

el cardo como los estipes están muy relacionados, internamente, con la

superficie membranosa de la cabeza, el pleuron. El estipes sostiene por la parte

interna a la lacinia y por la externa a la gálea, y un palpo maxilar. Este patrón

estructural se puede apreciar en apterigotas y la gran mayoría de pterigotas

masticadores, aunque se puede evidenciar la pérdida o reducción de la lacinia,

gálea o del mismo palpo. La lacinia es un área el cual sostendrá los alimentos

durante el proceso de ingestión, mientras que la gales y el palpo presentan un

variedad alta de sensibilidad del tipo mecánica y química.

Figura 3.Estrctura de la maxila.

El labium (Figura 1 y 4) es otra de las piezas bucales, la cual esta formada por

la fusión (en la parte basal) de los apéndices primitivos del segmento

postmaxilar, junto con una pequeña parte del esternón de ese segmento. El

labium está dividido en dos regiones principales, el proximal es el postmentum

y el distal, el prementum (homólogo al estipes de la maxila). El postmentum

está usualmente subdividido en submentum y mentum. En el prementum se

pueden encontrar un par de glosas, en la parte interna, y un par de paraglosas,

en la parte externa, éstas estructuras son homólogas a la lacinia y gálea de la

maxila, respectivamente; también se pueden encontrar un par de palpos labiales.

Cuando la glosa y paraglosa están fusionadas, forman la estructura denominada

lígula.

Figura 4. Labium de un típico insecto masticador.

Emergiendo a manera de un lóbulo medio está la hipofaringe (Figura 5), que es

un estructura membranosa. Se encuentra usualmente fusionada con el labium.

La hipofaringe divide la cavidad preoral en dos porciones la anterior y

posterior, de las que las partes superiores son conocidas como cibarium (que se

dirige hacia la boca) y salivarium (en el cual el conducto salival se abre).

Figura 5. Diagrama seccional de la cabeza del insecto con un arreglo típico.

Este tipo de aparato bucal puede ser encontrado, con algunas modificaciones, en

Odonata, Plecoptera, Orthoptera y Blattaria, Neuroptera, Isoptera y Coleoptera,

Mercoptera, Hymenoptera primitivos, y larvas de Ephemeroptera, Trichoptera,

y Lepidoptera.

Este arreglo básico en los insectos fue modificado por una serie de eventos

asociados a la especialización en los hábitos alimenticios. Que se modificaron,

evolucionaron hasta las piezas bucales propias de un aparato bucal del tipo

chupador-lamedor, chupadores (del tipo esponja o sifón) y picador-chupador

(Figura 6a, 6b).

Figura 6a. Gráfico ilustrativo del proceso de evolución se las piezas bucales a partir de un

insecto típico.

Figura 6b. Principales aparatos bucales en insectos desde un punto de vista comparativo.

A: Tipo masticador (saltamontes)

B: Tipo lamedor (abeja)

C-E: Tipo picador-chupador (Pentatomus)

D: Tipo sifón (piérido)

F: Tipo esponja (mosca azul)

b. Aparato bucal del tipo picador-lamedor o picador-succionador

Este tipo de aparato bucal presenta un rango de especialización de las piezas

bucales que lo conforman. En especies primitivas, aún se conserva las típicas

estructuras para morder, la maxila y el labium, aunque unidos, pero las partes

que conforman cada pieza son evidentes. En las formas más actuales, por

ejemplo las abejas (Figura 7), este tipo de aparato bucal le permite al insecto

penetrar superficies de tejidos sólidos y luego poder succionar todo el líquido

alimenticio; se distingue un aplanamiento de las mandíbulas y son usadas para

prensión y moldeamiento de los materiales, en lugar de morder y cortar. Se

formará el complejo maxila-labium, el cual es alargado; y la glosa, que es un

“lengua” larga y flexible, este agrupamiento de piezas bucales forman el tubo

succionador capaz de retracción protracción. Los palpos maxilares son

reducidos y la lacinia se pierde, pero la galea se agrandará, ésta es una

estructura plana que en abejas de lengua corta, se utiliza para cortar agujeros en

la corola floral para ganar el acceso al nectario. Cuando la comida es de fácil

acceso, la glosa, los palpos labiales y la galea conformarán un tubo compuesto

que permite absorber líquidos. Y si la comida se ubica en alguna zona de

espacio muy reducido, solo se empleará la glosa para obtenerla.

El mecanismo de succión de los Hymenoptera consiste de faringe, cavidad

bucal, y cibarium, y su dilatador de músculos.

Figura 7. Piezas bucales de una abeja.

Los insectos que se encuentran dentro de este grupo son Cicadas, aphidos,

Hemiptera, Phthiraptera, algunos del orden Diptera.

c. Aparato bucal del tipo picador-chupador

Existen diversos Diptera que se alimentan de sangre (Figura 8), por ejemplo los

mosquitos, usan sus mandíbulas con la finalidad de penetrar la piel del

hospedero. En este tipo de aparato bucal se modifica el labro en forma de daga,

de consistencia flexible y desafilado en la punta, en la parte interior existe una

ranura cerrada posteriormente por las mandíbulas, para formar el canal

alimenticio. Las mandíbulas son largas y con punta afilada. Las maxilas

presentan la mayoría de los componentes de un tipo masticador, con excepción

de la lacinia; además, la galea se modifica a una estructura con forma de espada.

La hipofaringe tiene forma de estilete y contiene el conducto salival. El labium

es un apéndice largo y estrecho, en cuyo interior existe una ranura anterior en el

cual las otras piezas bucales encajan. La sangre fluye a lo largo de la

pseudotraquea al igual que los alimentos.

Figura 8. Cabeza y piezas bucales de un picador-chupador. (A) vista anterior de la cabeza; (B-

E) vista lateral de las piezas bucales separadas.

El proceso a través del cual se logró este tipo de conformación de piezas

bucales se dio a través de tres procesos de fusión:

La primera fusión pertenece a la maxila, en donde se forman dos unidades q se

acoplan entre sí llamados estiletes, dejando en el interior dos canales: el canal

alimenticio (Figura 8b), conectado al tubo digestivo del insecto y el canal

salival (Figura 8a) conectado a las glándulas salivales que hay en la cabeza, por

el cual el insecto impulsa con la bomba salival (ubicada en la cabeza) la saliva

que va inyectando conforme hace avanzar los estiletes y se alimenta.

La segunda fusión corresponde a la mandíbula que forma también dos estiletes,

los cuales de forma sincrónica ayudan al primer par de estiletes en la

alimentación.

La tercera fusión se encuentra formada por el labio y el labro (totalmente

modificado); conocido como rostrum o promuscis, que sirve de estuche

protector cuando el insecto no se está alimentando. En hemípteros es muy

delgado, aunque en algunas especies de pulgones su longitud excede mucho a la

del cuerpo.

La epifaringe se modifica notablemente como un lóbulo movible que cierra la

cavidad bucal en Hymenoptera y constituyendo el estilete epifaringeal en

Diptera.

Figura 8a. Esquema de las partes de un aparato bucal del tipo picador-chupador, donde se hizo

un corte transversal al estilete, se observan los canales salivales y alimenticios.

Figura 8b. Esquema de estilete (corte transversal) se aprecia un gran canal alimenticio y un

pequeño canal salival.

d. Aparato bucal del tipo esponja (chupador)

En el orden Díptera (Figura 9), la forma y función de las piezas bucales están

notablemente modificadas en comparación con la condición típica de un

masticador. El aparato bucal es meramente un succionador o tipo “esponja”,

donde las mandíbulas han desaparecido y se evidencia la presencia de un tubo

largo para la alimentación, la probóscide, que está conformado por estructuras

como el labro, hipofaringe, y el labium.

La probóscide está dividida en una zona basal o rostrum el cual sostiene los

palpos maxilares, una zona media y flexible llamada haustellum, y dos

estructuras apicales, labella. Éstas últimas son estructuras amplias a manera de

cojines esponjados equipados con pseudotricas.

Figura 9. Gráfica que corresponde a la cabeza y piezas bucales de la mosca común. El dibujo de

la izquierda corresponde a la gráfica de la probóscide extendida, y el de la derecha es una vista

anterodistal de la probóscide.

e. Aparato bucal del tipo sifón (chupador)

Este tipo de aparato bucal, con sus piezas bucales representativas, son propias

del orden Lepidoptera (Figura 10), con la excepción de la familia

Micropterigidae, que aún presenta piezas bucales, funcionales, del tipo

masticador, lo cual evidencia la línea evolutiva de este tipo de aparato bucal a

partir de las piezas bucales masticadoras. En el resto de familias se observa una

muy considerable modificación influenciado por la dieta basada netamente en

néctar.

En este tipo de aparato bucal se perdieron las mandíbulas, el labro esta reducido

a un pequeño esclerito, dispuesto de manera transversal, y el labium es una

pequeña tapa (con palpos que se mantienen notoriamente alargados). La gran

probóscide succionadora está formada por el entrelazamiento de la galea, que en

la parte exterior presenta abundantes y pequeños arcos esclerotizados que

alternan con delgadas áreas membranosas, se cree que este arreglo facilita el

enrollamiento. El proceso de desenrollamiento de la probóscide se lleva a cabo

por un aumento de la presión ejercida por la hemolinfa en dicha área.

Las estructuras que permiten desarrollar la fuerza de succión son semejantes al

de los Hymenoptera que está formado por faringe, cavidad bucal, cibarium, y su

dilatador de músculos.

En los Lipidopteros que no se alimentan de adultos, las piezas bucales están

visiblemente reducidas y las estructuras para el bombeo están ausentes.

Figura 10. Piezas bucales en la cabeza de un Lepidoptera, a la izquierda se observa la cabeza, y

a la derecha, sección transversal de la probóscide.

Análisis

La información recabada fue trabajada en cuadros comparativos, para lograr una

mejor visualización de las diferencias y especializaciones presentes en las piezas

bucales de los insectos.

Pieza bucal MasticadorPicador-lamedor

Esponja (chupador)

Sifón (chupador)

Picador-chupador

LabroAmplio, superior impar y en posición anterior.

Reducido.Forman la probóscide, junto con el labium. Con rostrum, haustellum y labella y pseudotricas.

Reducida o ausente.

En forma de daga

HipofaringeDispuesta en cavidad preoral; actúa a modo de lengua.

Lóbulo carnoso en forma de tubo alargado.

Reducida o ausente.

Forma de estilete, contiene el conducto salival.

Mandíbulas Muy esclerotizadacon bordes especializados para cortar/moler/degarrar.

Aplanadas, para aplanar y moldear.

Ausentes. Reducida o ausente.

Largas y con punta afilada, carecen de lacinia; galea en

Partes: lóbulos incisivos y molares.

forma de espada, forman los estiletes.Maxilas

Conservada casi semejante al apéndice del ancestro.Partes: cardo, estipes, lacinia, galea, palpos.

Formación del complejo Maxila (galea)-labium (palpos, glosa), tubo alargado a manera de tubo succionador; la glosa es larga, palpos maxilares muy reducidos, reducción de la lacinia, crecimiento de la galea.

Palpos maxilares evidentes.

La galea de las maxilas da origen a la probóscide.

Labium

Partes: submentum, mentun, prementum con glosas y paraglosas., palpos.

Se unen a la hipofaringe y labro para formar la probóscide.

Con palpos muy desarrollados.

Apéndice largo y estrecho

Cuadro 1. Cuadro comparativo de las diversas modificaciones en las piezas bucales de los

insectos.

Cuadro 2. Gráfico descriptivo de los diferentes hábitos alimenticios de los insectos según su orden. Donde

se consideró, 1=omnívoro, 2= carnívoro, 3=herbívoro, 4=detritívoro, 5=liquido-fluido, 6= xilófago,

7=parásito, 8=no se alimenta.

Cuadro 3. Eras del proceso geocronológico donde se muestran los periodos en que

evolucionan las piezas bucales de los insectos.

Cuadro 4. Órdenes principales de la clase hexápoda, con sus familias más representativas,

agrupadas según el tipo de piezas bucales que presentes.

III. RESULTADOS

Según el análisis de los datos recopilados, se observó que el factor preponderante

durante la evolución de las piezas bucales en los insectos fue el ecológico, el cual

generó cambios y modificaciones en la Tierra, con estas modificaciones y cambios

se continuó una diversa aparición de plantas, algas, animales, etc.

Las piezas bucales que se estudiaron fueron: labro, hipofaringe, mandíbulas,

maxilas, labium. A partir de un mismo ancestro (de los insectos) que tuvo aparato

bucal masticador, los demás grupos modificaron sus diferentes piezas bucales

dependiendo del factor “entorno”.

Los diferentes tipos de piezas bucales surgieron debido a la especialización que

sufrieron en el tiempo, por ejemplo los aparatos bucales chupadores del tipo sifón y

esponja surgieron cuando aparecieron y se diversificaron las angiospermas, lo cual

ocurrió en el periodo Triásico, lo cual permitió desarrollar piezas bucales que

permitiesen chupar el néctar de las plantas.

Se observó una mayor especialización de las piezas bucales, que se tradujo en

trasformaciones en las piezas bucales (cuadro 1) provenientes del insecto primitivo,

con piezas bucales propias de un masticador. Los insectos masticadores presentan

labro, hipofaringe, mandíbulas, maxilas y labium desarrollados, con sus

características propias de cada estructura. Es a partir de este tipo de aparato bucal

que surgieron el resto de piezas bucales características de los diferentes tipos de

insectos, según su tipo de alimentación. El aparato bucal del tipo picador-lamedor

continuó al masticador, aquí se redujo el labro y se fusionan las maxilas con el

labium. Para el chupador tipo esponja, se da una fusión del labro, labium y la

hipofaringe, lo cual origina la probóscide, la carencia de mandíbulas es evidente.

En el tipo chupador sifón, se nota una ausencia del labro, hipofaringe y mandíbulas,

la probóscide está formada por alargamiento de la galea de las maxilas, hay

presencia de palpos labiales. El aparato bucal, con sus respectivas piezas bucales,

del tipo picador-chupador, presenta un labro, en forma de daga, la hipofaringe,

mandíbulas y maxilas forman los estiletes, el labium es una estructura larga y

estrecha.

Basándonos sobre el parámetro del tipo de alimentación (cuadro 2), se notó una

gran tendencia de los insectos a alimentarse, principalmente de plantas (herbívoros)

Plecoptera, Zoraptera, Mantophasmatidae, Mantodea, Hemiptera, Megaloptera, etc.,

otros insectos (carnívoros, Odonata, Coleoptera, Psocoptera, etc.) y omnívoros,

Dermaptera, Blattaria, Coleoptera, Trichoptera. Se observó, con gran evidencia, que

las demás modificaciones de las piezas bucales son específicas de ciertos grupos de

insectos que variaron su forma de alimentación, pero la tendencia de aún conservar

el aparato bucal (cuadro 4), con sus piezas bucales del insecto típico, se mantiene

evidente. Los insectos del orden Lepidoptera, son los que se alimentan de néctar y

presentan sifón; los Diptera, según su forma de alimentación, pueden variar de

aparato bucal, desde un chupador tipo esponja hasta un picador-chupador.

El estudio evolutivo, basándonos en la geocronología (cuadro 3), permitió observar

que los insectos primitivos surgieron en el periodo Devónico, de la era Paleozoica

primaria, este grupo de animales evolucionó del grupo de los mandibulados, por lo

cual presentaron una forma de alimentación típica de masticador, porque

presentaban las mandíbulas desarrolladas, conjuntamente con sus piezas anexas.

Durante el periodo del Devónico tardío, se modificaron algunas piezas bucales,

dando origen a los insectos con piezas bucales del tipo picadores-lamedores.

Siguiendo en la línea de tiempo, entre el Carbonífero tardío y el Pérmico temprano,

de desarrollo el tipo de aparato bucal chupador-succionador. Conjuntamente con el

masivo aumento de las angiospermas, para el periodo Triásico tardío y Jurásico

temprano, y con la finalidad de chupar el néctar de las flores, se transformaron y

perdieron piezas bucales para obtener un aparato bucal del tipo sifón; finalmente,

entre el Jurásico tardío y el Cretácico temprano se modificaron, nuevamente, las

piezas bucales originando el aparato bucal del tipo picador-chupador.

IV. DISCUSIÓN

El aparato bucal en los insectos varía debido a la especialización que presenten, esta

especialización son un conjunto de modificaciones las cuales le permitieron

alimentarse de manera más variada o más eficiente ante el cambiante entorno. Los

orígenes de los diferentes aparatos bucales fue el mismo, parten de un aparato bucal

con piezas bucales del tipo masticador; la aparición de nuevas fuentes de

alimentación hizo posible una evolución en esta forma primitiva de alimentación,

esto conllevó a variar muchas o algunas piezas bucales que se ajustase a las

exigencias del medio.

Aún, se sigue manteniendo la tendencia de insectos con aparato bucal del tipo

masticador, pero la tendencia de la evolución de las piezas bucales se dirige a la

desaparición de ciertas piezas bucales y a la creación de un canal, producto de la

fusión de otras piezas.

El estudio de la evolución de las piezas bucales se basó en el factor geocronológico,

lo cual permite esbozar la afinidad entre los grupos de insectos. Es interesante notar

que dentro de grupos de insecto con aparato bucal ya especializado o modificado,

las familias o subgrupos basales aún presentan las piezas bucales del tipo

masticador, es más, si no lo presentan los subgrupos basales, entonces estas piezas

basales típicas primitivas están presentes en etapas previas durante el desarrollo del

insecto.

Referencias

Coronado R.P., Márquez A.D. 1994. Introducción a la entomología. Morfología y Taxonomía de los insectos. Ed. Limusa, pp. 282.

Eduardo Osuna, 1995. Morfología del exoesqueleto de los insectos. Talleres de Anauco Ediciones. Universidad Central de Venezuela.

Gillott Cedric, 2005. Entomology (3rd edition). Editorial Springer. Pp. 78-86. University of Saskatchewan.

Herbert H. Ross, 1978. Introducción a la entomología general y aplicada. Ediciones Omega. Pp. 70-81.

Labandeira C., 1997. INSECT MOUTHPARTS: Ascertaining the Paleobiology of Insect Feeding Strategies, pp. 153-193. Annual review of Ecology and Systematics , vol. 28.

M.M.J. De Galdo, 1856. Los tres Reinos de la Naturaleza. Imprenta de Gaspar y Rog editores, vol IV.

Nadia Rivas. Un viaje por el intestino de la abeja. 2004. ApiAmerica. Revista GACETA DEL COLMENAR ( S.A.D.A ).

Nicolás Ubero Pascal. 2009. Sesión Teórico-Práctica 8 Los Artrópodos (III): Insectos. Departamento de Zoología y Antropología Física.

O.W. Richards y R.G Davies, 1983. Tratado de entomología Imms. Ediciones Omega.

Oxford University: Oxford University Press. The Lepidoptera: Form, Function and Diversity (1 ed.). pp. 4–5.

Toro G.H, 2003. Biología de insectos. Editorial Universitarias de Valparaiso. Pp, 81-

100. Valparaíso, Chile

Triplehorn C.A., Johnson, N. 2005. Borror and Delong’s Introduction to the study of insects, 7º Ed. Thomson, Brooks / Cole. 864 pp.