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EXITABILIDAD CELULAR Y EVENTOS IONICOS QUE DETERMINAN LA POLARIDAD DE LA MEMBRANA Todos los sistemas biológicos son capaces de detectar las variaciones energéticas que ocurren en el medio que los rodea. Esta característica de detectar cambios energéticos del medio y reaccionar ante ellos constituye una de las principales propiedades de los sistemas biológicos, y se le denomina irritabilidad. Las variaciones energéticas (mecánicas, químicas, eléctricas, térmicas, lumínicas) son los estímulos Un estimulo es un factor externo o interno capaz de provocar una reacción en una célula u organismo. En el caso de los estímulos externos, puede tratarse de cambios físicos, químicos, mecánicos o de otra índole que pueden llamar a los receptores, los cuales pueden transmitir esta percepción al sistema nervioso de los seres vivos, constituyen una información y desencadenan en ellos una respuesta. Los estímulos que llegan a los seres vivos son muy variados, pero a pesar de su diversidad todos se caracterizan por ser específicos, es decir, que cada estímulo solo puede ser recogido por un órgano especial, el receptor, o por tener una determinada intensidad o umbral para que sean capaces de estimular adecuadamente a los órganos receptores, y al ser captados constituyan una información para los seres vivos. En cuanto a la sensibilidad lo que podemos decir es que se trata de una facultad del ser vivo de percibir estímulos externos e internos a través de los sentidos. En fisiología , es la función del sistema nervioso que permite detectar a través de los órganos sensoriales las variaciones físicas o químicas que provienen del interior del individuo o de su medio externo. La sensibilidad se hace consciente en el cerebro como experiencia subjetiva. El que las células tengan una capacidad de respuesta a los estímulos del medio ambiente s significa que la célula posee mecanismos fisiológicos en su membrana plasmática que le permiten captar estímulos físicos-químicos del medio ambiente y elaborar una respuesta favorable a cada tipo de estímulo percibido. Toda célula sea Procariota o Eucariota realiza la función fisiológica de Sensibilidad o Irritabilidad (capacidad de relacionarse con el medio externo). Por ejemplo: las células del Tallo poseen un Fototropismo (capacidad para orientarse hacia la luz solar), en este caso la

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EXITABILIDAD CELULAR Y EVENTOS IONICOS QUE DETERMINAN LA POLARIDAD DE LA MEMBRANA

Todos los sistemas biológicos son capaces de detectar las variaciones energéticas que ocurren en el medio que los rodea. Esta característica de detectar cambios energéticos del medio y reaccionar ante ellos constituye una de las principales propiedades de los sistemas biológicos, y se le denomina irritabilidad. Las variaciones energéticas (mecánicas, químicas, eléctricas, térmicas, lumínicas) son los estímulos

Un estimulo es un factor externo o interno capaz de provocar una reacción en una célula u organismo.

En el caso de los estímulos externos, puede tratarse de cambios físicos, químicos, mecánicos o de otra índole que pueden llamar a los receptores, los cuales pueden transmitir esta percepción al sistema nervioso de los seres vivos, constituyen una información y desencadenan en ellos una respuesta. Los estímulos que llegan a los seres vivos son muy variados, pero a pesar de su diversidad todos se caracterizan por ser específicos, es decir, que cada estímulo solo puede ser recogido por un órgano especial, el receptor, o por tener una determinada intensidad o umbral para que sean capaces de estimular adecuadamente a los órganos receptores, y al ser captados constituyan una información para los seres vivos.

En cuanto a la sensibilidad lo que podemos decir es que se trata de una facultad del ser vivo de percibir estímulos externos e internos a través de los sentidos. En fisiología, es la función del sistema nervioso que permite detectar a través de los órganos sensoriales las variaciones físicas o químicas que provienen del interior del individuo o de su medio externo. La sensibilidad se hace consciente en el cerebro como experiencia subjetiva.

El que las células tengan una capacidad de respuesta a los estímulos del medio ambiente ssignifica que la célula posee mecanismos fisiológicos en su membrana plasmática que le permiten captar estímulos físicos-químicos del medio ambiente y elaborar una respuesta favorable a cada tipo de estímulo percibido. Toda célula sea Procariota o Eucariota realiza la función fisiológica de Sensibilidad o Irritabilidad (capacidad de relacionarse con el medio externo).Por ejemplo: las células del Tallo poseen un Fototropismo (capacidad para orientarse hacia la luz solar), en este caso la Luz Solar actúa como un estímulo físico del medio externo que hace que las células que forman el Tallo y las Hojas crezcan en la misma dirección que la Luz solar, las células que forman la Raíz poseen un Geotropismo+(capacidad que poseen de ser atraídas por la Humedad y la Tierra), en este caso la Humedad y las partículas del Suelo actúan como estímulos físicos haciendo que las células que forman la Raíz crezcan en sentido contrario al Tallo.La membrana plasmática que forma la única célula de los Protozoos (Ameba, Paramecio) posee receptores químicos que le permiten captar estímulos químicos- físicos del agua y elaborar respuestas favorables a cada uno de los estímulos percibidos, los receptores químicos permiten detectar cambios de PH, Salinidad, etc.

Un recetor es la estructura de un ser vivo que detecta diferentes estímulos del medio como el tacto, sonido, luz, dolor, frío y calor y los transmite al sistema nervioso de ahí surge el impulso nervioso. Hay dos tipos de impulso eléctrico y químico.

Los receptores pueden ser:

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mecanorreceptores ( táctiles, como pacini) termorreceotores ( rufini y krause) nociceptores (terminaciones nervisosas libres) son los de dolor quimiorreceptores (papilas gustativas) electromagnéticos:  Responden a la luz que llega a la retina

Es decir, un estimulo seria la luz que llegaría hasta sus receptores los conos (receptor electromagnético) y viajaría como impulso eléctrico para realizar una respuesta: la imagen.

Cada tipo de receptor es muy sensible a la clase de estímulos para los que ha sido diseñado, pero es casi insensible a otras.

Todos los receptores sensitivos comparten una característica: cualquiera que sea el tipo de estímulo que excite el receptor, su efecto inmediato es un cambio del potencial eléctrico de la membrana.

Los distintos receptores pueden excitarse de diversas maneras para originar los potenciales del receptor:

1. Por deformación mecánica del receptor, la cual distiende la membrana del receptor y abre los canales iónicos.

2. Por aplicación de una sustancia química a la membrana, que también abre los canales iónicos.

3. Modificando la temperatura de la membrana, lo que altera su permeabilidad.

4. Por los efectos de la radiación electromagnética, con lo que cambian de forma directa o indirecta las características de la membrana y se favorece el paso de los iones a través de los canales.

A través de las membranas de casi todas las células del organismo existen estos potenciales eléctricos. Además algunas células, como las nerviosas y musculares son “excitables”, es decir capaces de autogenerar impulsos electroquímicos rápidamente cambiantes en sus membranas.

La causa primordial del cambio del potencial de membrana consiste en una modificación de la permeabilidad de la membrana del receptor, que permite la difusión más o menos rápida de los iones a través de la membrana y la consiguiente modificación del potencial transmembranal.

FUNDAMENTOS DEL POTENCIAL DE MEMBRANA EN REPOSO

Se denomina potencial de membrana en reposo (PMR) de una célula, a la diferencia de potencial eléctrico (diferencia de voltaje) a través de la membrana plasmática, cuando la célula no esta activa.

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El interior de la célula suele ser relativamente negativa con respecto al líquido extracelular.

El PMR es muy importante ya que de este depende la excitabilidad de la célula.

Es importante recordar algunos principios fisicoquímicos básicos que dan lugar a la generación y mantenimiento del PMR de una célula.

POTENCIAL DE DIFUSION

Si tenemos dos compartimentos A y B el compartimiento A tiene potasio (K+) a una concentración de 10 mEq/L y en el B sodio (Na+) a una concentración de 10 mEq/L

, separados por una membrana permeable exclusivamente al ion potasio ( figura 1).

Si en este momento se mide la diferencia de potencial (voltaje) tendremos un equilibrio de cargas en ambos lados por lo que el voltaje seria de cero.

Pero en el momento en que empieza a difundir el ion permeable las condiciones de nuestro sistema cambian generando un movimiento de potasio del compartimiento A al compartimiento B quedando nuestro sistema como se ve en la figura 2.

Cuando la membrana es permeable para un ion determinado provoca que este se mueva siguiendo su gradiente de concentración generando una diferencia de cargas en ambos compartimentos, este fenómeno se conoce como potencial de difusión.

A B

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K+ (10 mEq/L) . Na+ (10 mEq/L)

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Figura 1. Esquema que muestra el equilibrio entre el compartimiento A y el compartimiento B. No existe diferencia de potencial ya que en ambos compartimientos se encuentra la misma cantidad de cargas.

A B

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K+ (5 mEq/L) (-) . (+) Na+ (10 mEq/L)

. K+ (5 mEq/L)

.

.

Figura 2. En el esquema se muestra la generación de un potencial de Difusión que es generado cuando solamente uno de los iones es permeable a la membrana celular.

En el ejemplo de la figura 2 se genera una diferencia de potencial generada por la Difusión del potasio del compartimiento A al compartimiento B por lo que deja al compartimiento A con menor cargas positivas (parcialmente negativo (-)) y al compartimiento B con un exceso de cargas positivas (parcialmente positivo (+)).

EQUILIBRIO DE GIBBS-DONNAN

Las células en su citoplasma contienen proteínas, polifosfatos orgánicos, ácidos nucleicos y otras sustancias ionizadas que son impermeables a la membrana celular y se encuentran cargadas, generalmente con cargas negativas.

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El hecho de que no puedan atravesar la membrana provocan que se generen en la célula cambios constantes, lo que origina que la célula siempre trate de mantener un equilibrio de eléctrico (el numero de cargas negativas es igual al numero de cargas positivas) en cada uno de sus compartimientos (2). En condiciones fisiológicas normales el equilibrio de Gibbs-Donnan no tiene gran relevancia clínica, pero en condiciones patológicas cobra una gran importancia, ya que los iones no difusibles generan cambios importantes en el movimiento de los iones difusibles y el agua. Al final del capitulo mencionaremos algunos ejemplos en los que se encuentra involucrado este mecanismo.

Para poder entender mejor la generación del equilibrio de Gibbs-Donnan tomaremos el ejemplo anterior, solamente agregaremos el ion impermeable y veremos como se comporta la célula.

A B

.

.

.

10 K+ . 10 K+

10 PROT- . 10 Cl-

.

.

.

.

Figura 3. La figura muestra dos compartimientos que mantienen un equilibrio de cargas en cada uno de ellos.

Como podemos ver en la figura 3, tenemos dos compartimientos en los que se encuentran equilibradas la cantidad de cargas (10 cargas positivas y 10 cargas negativas) en cada uno de los compartimientos, solamente que en el compartimiento A las cargas negativas son de proteínas y en el compartimiento B están dadas por el cloro. Si suponemos que la

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membrana es permeable únicamente al potasio y al cloro, ¿cómo quedaría el sistema después de un cierto tiempo?

El potasio se encuentra en equilibro y los que tienen concentraciones diferentes son el cloro y las proteínas, pero como las proteínas no puede difundir por ser impermeables, el cloro es el primero que empieza a moverse del compartimiento B al A, vamos a suponer que un cloro se mueve en esa dirección, esto va a generar un desequilibrio de cargas ya que en el compartimiento B va haber 10 cargas (+) y solo 9 cargas (-) y en el compartimiento A va haber 11 cargas (-) y solo 10 cargas (+) en este momento la célula presenta un desequilibrio eléctrico. Este gradiente eléctrico parcial negativo en el compartimiento A hace que una carga de potasio se empiece a mover en la dirección de este (del compartimiento B al A) lo que genera la formación de un nuevo equilibrio eléctrico (no de concentración). Ahora el compartimiento A tiene 11 cargas positivas y 11 cargas negativas y el compartimiento B tiene 9 cargas positivas y 9 cargas negativas (figura 4), por lo que la célula alcanzó un nuevo equilibrio eléctrico, este nuevo equilibrio como lo comentamos, es generado por los iones impermeables a la membrana celular.

A B

.

.

.

11 K+ . 9 K+

10 PROT- . 9 Cl-

1 Cl- .

.

.

.

Figura 4. En la figura podemos observar un nuevo equilibrio eléctrico en cada uno de los compartimientos. Este nuevo estado de la célula es provocado por los iones no difusibles a la membrana.

ECUACIÓN DE NERNST

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Todos los iones que se mueven a través de canales ionicos activados por voltaje tienden a moverse hasta alcanzar su equilibrio eléctrico esto es que llega un momento en el cual no hay un movimiento neto de este ion. Nosotros podemos calcular este potencial para cada uno de los iones, asumiendo que la membrana es permeable para dicho ion, para esto utilizamos la ecuación de Nernst la cual nos dice que:

E= -RT/ZF ln Ci/Ce

Podemos clarificar esta ecuación de la siguiente manera si mantenemos la temperatura constante y cambiamos el logaritmo natural a un logaritmo de base 10, por o que nos quedaría de la siguiente manera:

E(ion)= -2.3 RT/ZF log10 Ci/Ce

Donde:

E= potencial de equilibrio para el ion.

3. RT/F= constante (60 mV a 37 0C)

Z= carga del ion (+1 para el Na; +2 para el Ca; +1 para el potasio; -1 para el Cl)

Ci= concentración intracelular del ion

Ce= concentración extracelular del ion

Dicho de otra forma, la ecuación de Nernst convierte la diferencia de concentración de un ion en voltaje.

Por convención el potencial de membrana se expresa como potencial intracelular en relación al potencial extracelular. Por lo tanto una diferencia de potencial a través de la membrana de –90 mV significa que el interior de la célula es 90 mV negativo con respecto al exterior. (3)

Los valores promedio de los potenciales de equilibrio de los iones más importantes son:

ENa+= +65 mV

ECa+2= +120 mV

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EK+= -85 mV

ECl-= -90 mV

POTENCIAL DE MEMBRANA EN REPOSO:

Con los conceptos anteriores podemos ahora entender que es y como se genera el potencial de membrana en reposo (PMR).

El PMR es la diferencia de potencial que existe a través de la membrana de las células excitables, en el periodo entre potenciales de acción (valga la redundancia, cuando esta en reposo).

La generación del PMR se establece gracias a la formación de potenciales de difusión que son el resultado de las diferencias de concentración de los iones en uno y otro lado de la membrana celular. Cada ion permeable genera una fuerza electromotriz tratando de llevar el PMR a su propio potencial de equilibrio. Por lo que el o los iones mas permeables son los que participan en mayor parte en la formación del PMR y los menos permeables su contribución es mínima o nula.

Cuando la célula se encuentra en reposo SU MEMBRANA ES PERMEABLE CASI EXCLUSIVAMENTE AL POTASIO, POR LO QUE LA SALIDA DE ESTE ION AL ESPACIO EXTRACELULAR GENERA EN MAYOR PARTE LA FORMACION DEL PMR DE LAS CELULAS EXCITABLES.

Una manera de evaluar la contribución de cada ion al potencial de membrana en reposo es utilizar la ecuación de conductancia del cable, que pondera el potencial de equilibrio para cada ion, según su conductancia relativa. Un enfoque alternativo para las mismas cuestiones aplica la ecuación de Goldman, que considera la contribución de cada ion por su permeabilidad relativa y no por su conductancia. La ecuación de conductancia del cable se escribe de la manera siguiente: (3)

Em= gK+/gT (EK+) + gNa+/gT (ENa+) +gCl-/gT (ECl-) + gCa+2/gT (ECa+2)

Debido a que la participación del sodio, calcio y cloro es mínima esta ecuación se reduce a la del potencial de equilibrio para el potasio ya que este ion es el que tiene la mayor permeabilidad.

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El valor negativo que se le da al interior de la célula es convencional ya que de acuerdo a el equilibrio de Gibbs-Donnan la célula tiende a mantener la misma cantidad de cargas negativas y positivas en ambos lados de la membrana pero para poder diferenciar los dos compartimientos se tomo en cuenta la salida de potasio por lo que esto dejaba parcialmente negativa el interior de las células, además de que en el interior también hay gran cantidad de proteínas que se encuentran cargadas negativamente, pero esto es solo para poder diferenciar ambos lados de la membrana, por lo que no te quedes con la idea de que hay solamente cargas negativas dentro y positivas fuera de la membrana.

Además de la salida de potasio de la célula también la pequeña contribución de la permeabilidad de los otros iones y de forma por demás importante esta la función de la bomba de Na+/K*ATPasa.

La bomba genera una pequeña diferencia electrogénica debido a su esteoquimetría ya que como recordaras la bomba saca mueve diferentes cantidades de carga hacia un lado y otro de la membrana (3 iones Na+ hacia fuera de la célula y 2 iones K+ hacia dentro de la célula). Además hay una contribución indirecta ya que mantiene el gradiente de concentración para el potasio a través de la membrana celular, gradiente que por su parte genera potenciales de difusión del K+ que llevan el potencial de membrana hacia el potencial de equilibrio del K+. Por lo tanto se requiere de la bomba Na+/K+ ATPasa para generar y conservar el gradiente de concentración del K+ que establece el PMR.

POTENCIAL DE ACCION:

Cuando a una célula excitable en reposo, se le da un estimulo umbral, esta generara una respuesta en su PMR. Este cambio brusco del voltaje intracelular se conoce como Potencial de Acción (PA) (figura 5).

El PA genera una inversión del potencial de forma breve pero que puede llevarlo a valores de voltaje positivos.

Los mecanismos ionicos que originan el PA fueron objeto de estudio por largo tiempo. En 1949 Hodgkin y katz postularon que el PA es un cambio breve en la permeabilidad predominante en la membrana, para pasar del K+ al Na+. Esta conclusión fue posible gracias a que Hodgkin y Huxley estudiaron en forma exhaustiva las permeabilidades iónicas de la membrana del axón gigante de calamar mediante una técnica revolucionaria el Voltage-clamp, estudio que les mereció el premio Nóbel de Medicina y fisiología en 1952 (4) y posteriormente en 1963 por sus aportaciones sobre los mecanismos ionicos involucrados en la excitación y en la inhibición de las células nerviosas.

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Sir John Carew Eccles

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Alan Lloyd Hodgkin

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Andrew Fielding Huxley

The Nobel Prize in Physiology or Medicine 1963

"For their discoveries concerning the ionic mechanisms involved in excitation and inhibition in the peripheral and central portions of the nerve cell membrane"

Tomado de:

http://www.fbmc.fcen.uba.ar/~26-22007/5A.%20Potencial%20de%20accion.pdf

El potencial de acción tiene varias características: amplitud y forma, propagación y respuesta de “todo o nada”. (3)

Amplitud y forma: Cada potencial de acción normal para una determinada célula tiene un aspecto idéntico, se depolariza hasta el mismo potencial y se repolariza nuevamente hasta el mismo potencial de reposo.

Propagación: un potencial de acción en un sitio depolariza los sitios adyacentes, arrastrando el potencial de esos sitios hasta el umbral. La propagación de los potenciales de acción desde un sitio al siguiente ocurre sin decremento.

Respuesta de “todo o nada”: un potencial de acción puede ocurrir o no. Si una célula excitable se despolariza hasta el umbral de una manera normal, entonces la aparición de un potencial de acción es inevitable. Por otro lado, si la membrana no se despolariza hasta el umbral, no puede ocurrir potencial de acción ninguno. (3)

El PA se origina cuando el estimulo en la célula permite que los canales de sodio se abran, por lo que entra de forma progresiva el sodio al interior de la célula haciendo que el interior se vuelva positivo. Este cambio en el PMR de la célula se conoce como despolarizaciòn, esta despolarizaciòn continua hasta que los canales de sodio se inactivan por el voltaje (el estado inactivado es diferente al cerrado como se puede apreciar en la figura 5). Posteriormente la salida de potasio hace que la célula regrese a su potencial de

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reposo (repolarizacion) lo cual permite que los canales de sodio pasen del estado inactivado al cerrado nuevamente y queden disponibles para poder abrirse nuevamente y generar otro PA. Es importante saber que si los canales de sodio no se cierran (que queden inactivados) es muy difícil que la célula pueda generar potenciales de acción, por lo que la célula incluso genera una pequeña hiperpolarización (lleva su PMR a un valor mas negativo del normal) para asegurarse de que los canales de sodio queden cerrados.

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Figura 5. El esquema muestra un potencial de acción, así como las corrientes iónicas que intervienen en la generación de este. En la parte inferior se puede apreciar los estados por los que transitan los canales de sodio y potasio en cada una de las fases del PA.

PERIODO REFRACTARIO:

Una de las propiedades muy importantes del PA es su refractariedad, el cual no permite la generación de otro PA hasta un tiempo determinado. En general se manejan dos periodos refractarios: el relativo y el absoluto.

Periodo refractario absoluto (PRA): Durante este periodo, no se puede generar ningún PA no importando la magnitud del estimulo. El fundamento de este comportamiento, es que, durante este lapso la mayoría de los canales de sodio se encuentran inactivados, por lo que ningún estimulo permite que se abran.

Periodo refractario relativo (PRR): durante este lapso si es posible generar una respuesta (un PA), pero generalmente solo si se aplica un estimulo mayor al normal. Esto se fundamenta nuevamente sobre la corriente de sodio, ya que después de cierto tiempo en la que la repolarizacion permite que una cierta cantidad de canales de sodio salgan de su estado de inactivación y se cierren y de esta forma se puede generar un PA.

PROPAGACIÓN DE POTENCIAL DE ACCION:

La función del potencial de acción es la de propagarse de una célula a otra para generar una respuesta. Por lo que es importante saber como se propaga un potencial en una fibra nerviosa y que factores pueden modificar su propagación.

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La velocidad con que viajan los potenciales de acción a lo largo del nervio o de la fibra muscular es la velocidad de conducción. Esta información es importantísima ya que determina la velocidad a la cual se puede transmitir información en el sistema nervioso.

Esta velocidad esta determinada por dos conceptos: la constante de longitud y tiempo. Estos conceptos fueron obtenidos de la ecuación del cable ya que de esta forma se explica como los nervios y el músculo se conducen de forma similar a un cable que conduce electricidad.

La constante de tiempo ((): es el tiempo que debe transcurrir después de la inyección de corriente para que el potencial de acción cambie a 63% de su valor final. Y se calcula con la formula:

( = RmCm

Donde:

( = constante de tiempo

Rm = resistencia de la membrana

Cm = capacitancia de la membrana

La constante de tiempo es mayor cuando la Rm y Cm son altos y viceversa. (3)

La constante de longitud ((): es la distancia desde el sitio donde se inyecta la corriente hasta el punto donde le potencial ha descendido 63% de su valor original. La constante de longitud indica que tan lejos se propaga una corriente despolarizante a lo largo del nervio. Esta determinada por la siguiente formula:

( ( Rm/Ri

Donde:

( = constante de longitud

Rm = resistencia de la membrana

Ri = resistencia interna

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La constante de longitud es mayor (es decir la corriente viaja mas lejos) cuando el diámetro del nervio es grande, cuando la resistencia de la membrana es alta y cuando la resistencia interna es baja. (3)

Por lo tanto la velocidad de conducción en el nervio va a estar dado por dos factores importantes: el diámetro del nervio y la cantidad de mielina que tenga.

Diámetro del nervio: a mayor diámetro del nervio la velocidad será mayor debido a que la resistencia interna disminuye. Los nervios mas gruesos poseen la constante de longitud mas larga y las corrientes viajan más lejos desde la región activa hasta propagar PA.

Mielinización: la mielina es un lípido aislante de las fibras nerviosas que incrementa la resistencia de la membrana, en consecuencia, cuando se inyecta una corriente despolarizante al interior de un nervio mielinizado no puede fluir a través de la vía de alta resistencia de la membrana de la célula nerviosa; en su lugar, viaja por su interior donde la resistencia al flujo de corriente es menor. Es importante conocer que a intervalos de 1 a 2 mm la vaina de mielina presenta aberturas a nivel de los nodos de Ranvier. En estos nodos, la resistencia de la membrana es baja, la corriente puede fluir a través de la membrana y pueden generarse potenciales de acción, lo cual genera lo que se conoce como conducción saltatoria. (3)

INTEGRACION DE LOS PROCESOS DE MEMBRANA

SECRECION DE INSULINA

En el proceso de secreción de insulina podemos integrar los procesos que se llevan a cabo a nivel de la membrana celular, con la ayuda del esquema realiza una explicación donde integres los mecanismos de transporte con la excitabilidad celular.

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BIBLIOGRAFÍA:

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1. Coro A. C., (1996). Fisiología celular. Un enfoque biofísico. Textos científicos. Benemérita Universidad Autónoma de Puebla. Primera edición. Puebla, Méx. Unidad 3, pp. 135-136.

2. Berne R. M. Y Levy M. N. (2006). Fisiología. Elsevier-Mosby. Cuarta edición. Madrid, España.

3. Costanzo L. S. (2000). Fisiología. McGraw-Hill Interamericana. Primera edición. México D.F. pp. 17-30.

4. Silverthorn D. U. (2008). Fisiología Humana. Un enfoque integrado. Cuarta edición. Editorial Médica Panamericana. Buenos Aires, Argentina.