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UNIVERSIDAD DE JAÉN Facultad de Ciencias Experimentales
Trabajo Fin de Grado
Alumno: Ana Martínez Callejón
Junio, 2018
Implicaciones de las hormonas vegetales en
respuesta al estrés abiótico
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UNIVERSIDAD DE JAÉN
Facultad de Ciencias Experimentales
GRADO EN BIOLOGIA
Trabajo Fin de Grado
IMPLICACIONES DE LAS HORMONAS
VEGETALES EN RESPUESTA AL ESTRÉS
ABIÓTICO
Alumno: Ana Martínez Callejón Firma del alumno:
Junio, 2018
ABREVIATURAS
- 1-MCP: 1-metilciclo-propeno
- ABA: Ácido Abscísico
- ACC: Ácido 1-aminociclopropano carboxílico
- ACO: Ácido 1-aminociclopropano carboxílico oxidasa
- ACS: Ácido 1-aminociclopropano carboxílico sintasa
- AIA: Ácido Indol-3-Acético
- APX: Ascorbato Peroxidasa
- ARF2: Auxin Response Factor 2
- AS: Ácido Salicílico
- AVG: Aminoetoxivinilglicina
- BRs: Brasinoesteroides
- Ca2+ : Ión calcio
- CAT: Catalasa
- cis: factor cis
- CK2: protein Kinasa
- CKs: Citoquininas
- Cl- : Ión Cloruro
- CO2: Dióxido de Carbono
- DELLA proteínas: Aspartato (D), Glutamato (E), Leucina (L) y Alanina(A)
- EBL: 24-epibrasinólido
- Etileno: CH2=CH2
- GAs: Giberelinas
- GA3: Ácido Giberélico
- GPX: Glutatión Peroxidasa
- GR: Glutatión Reductasa
- H+-ATPasa: bomba protónica
- HBL: 28-homobrassinolido
- HSP70: Proteína de choque térmico 70
- JAs: Jasmonatos
- H2O2: Peróxido de Hidrógeno
- K+: Ión Potasio
- MDA: Malonildialdehido
- MDHAR: Monodeshidroascorbato Reductasa
- Na+ : Ión Sodio
- NaCl: cloruro de sodio
- 1O2: Oxígeno singlete
- O2-: Anión superóxido
- OH-: Radical Hidroxilo
- RGL: proteínas
- SAM: S-adenosyl-L-metionina
- SnRK2 : protein Kinasas
- PAs: Poliaminas
- POX: Peroxidasa Guayacol
- PLD: fosfolipasa D
- Redox: Reacciones de oxidación/reducción
- ROS: Especies Reactivas Del Oxígeno
- SER/THR: Serina/Treonina
- SOD: Superóxido Dismutasa
ÍNDICE Páginas
RESUMEN……………………………………………………………………...1
ABSTRACT……………………………………………………………………2
1. INTRODUCIÓN…………………………………………………………….……...3
1.1. Generalidades sobre el estrés abiótico…………………………5
1.1.1. Estrés Hídrico………………….……………………………….5
1.1.2. Estrés Salino……………………………………………...........7
1.1.3. Estrés por Temperaturas extremas………………….............8
1.1.4. Estrés Oxidativo………………………………………………..9
1.2. Generalidades sobre hormonas vegetales relacionadas con el
estrés...........................................................................................10
1.2.1. Auxinas………………………………………………………...10
1.2.2. Giberelinas……………………………………………….........11
1.2.3. Citoquininas…………………………………………………...12
1.2.4. Etileno………………………………………………………….13
1.2.5. Ácido Abscísico……………………………………………….14
1.2.6. Poliaminas…………………………………………………… 15
1.2.7. Jasmonatos…………………………………………………...16
1.2.8. Brasinosteroides……………………………………………...17
1.2.9. Ácido Salicílico………………………………………………..17
2. OBJETIVOS……………………………………………………………………...18
2.1. Objetivos específicos…………………………………………….18
3. MATERIALES Y MÉTODOS………………………………………………......19
4. RESULTADOS…………………………………………………………………..20
4.1. Implicaciones del Etileno en el estrés abiótico……………...20
4.2. Implicaciones del Ácido Abscísico en el estrés abiótico…..25
4.3. Implicaciones de los Brasinosteroides en el estrés
abiótico……………………………………………………………....28
5. DISCUSIÓN……………………………………………………………………….30
5.1. Implicaciones del Etileno en el estrés abiótico…………........30
5.2. Implicaciones del Ácido Abscísico en el estrés abiótico…...32
5.3. Implicaciones de los Brasinosteroides en el estrés
abiótico………………………………………………………………34
6. CONCLUSIONES………………………………………………………………..35
6.1. Generales……………………………………………………………35
6.2. Específicas………………………………………………………….36
6.2.1. Etileno………………………………………………………….36
6.2.2. Ácido Abscísico……………………………………………….36
6.2.3. Brasinosteroides………………………………………………36
7. BIBLIOGRAFÍA…………………………………………………………………...37
1
RESUMEN
Las fitohormonas juegan un papel fundamental en la adaptación de las plantas a
condiciones ambientales adversas. Esta revisión sumariza la implicación de las
hormonas vegetales a los diferentes estreses abióticos, centrándose en encontrar
información actualizada sobre la respuesta de tres hormonas vegetales (Etileno,
Acido abscísico y Brasinoesteroides) frente a condiciones estresantes. Todas las
hormonas están relacionadas con el estrés, aunque el etileno y el ácido abscísico
son las más implicadas, estando interrelacionadas entre sí y ligadas al estrés
hídrico, salino y térmico, aunque su respuesta dependerá de la especie vegetal
estudiada, y del estado de desarrollo de la planta. El etileno junto con las especies
reactivas de oxígeno, actúan como señalizadores químicos e intermediarios de la
expresión génica, siendo el estrés por encharcamiento el más relacionado con esta
hormona. El factor de transcripción CaAIEF1 funciona como activador de la
transcripción del ácido abscísico, modulando la apertura y cierre de estomas junto al
etileno, en condiciones adversas. Los Brasinoesteroides están más relacionados con
la tolerancia a los metales pesados. Los estudios con mutantes y plantas
transgénicas nos ofrecerán un mejor conocimiento, en el futuro, de la relación de las
fitohormonas y los mecanismos de tolerancia al estrés.
Palabras claves: ácido abscísico, etileno, estrés salino, brasinoesteroides
2
ABSTRACT
Phytohormones play a fundamental role in the adaptation of plants to adverse
environmental conditions. This review summarizes the involvement of plant
hormones against different abiotic stress, focusing on updated information on the
response of three plant hormones (Ethylene, Abscisic acid and Brassinosteroids) to
stressful conditions. All hormones are related to stress, although ethylene and
abscisic acid are the most involved, being interrelated and linked to water stress,
saline and thermal, although their response depends on the plant species studied,
and the state of plant development. The ethylene together with the reactive oxygen
species, acting as chemical signaling and intermediates of gene expression, being
the stress due to waterlogging, the most related to this hormone. The transcription
factor CaAIEF1 functions as an activator of the transcription of the abscisic acid,
modulating the opening and closing of stomas together with ethylene, in adverse
conditions. Brassinosteroids are more related to tolerance to heavy metals. The
studies with mutants and transgenic plants offer us a better knowledge, in the future,
of the relation of the phytohormones and the stress tolerance mechanisms.
Key words: abscisic acid, ethylene, saline stress, brassinosteroids
3
1. INTRODUCCIÓN
Las plantas, son organismos sésiles, por lo que han desarrollado mecanismos para
adaptarse a las circunstancias adversas a las que se ven sometidas en situaciones
medioambientales estresantes, afectando a la germinación, crecimiento y desarrollo
de la planta. Más concretamente, en estos mecanismos, están implicadas las
fitohormonas u hormonas vegetales, las cuales participan activamente en la
transducción de las señales en la célula vegetal. Por tanto, los procesos de
modificación de la expresión génica, la síntesis de metabolitos, o la actividad de
proteínas deben de estar perfectamente coordinados para que se dé una respuesta
adecuada y eficiente, lo que precisa de una correcta transducción de señales
(Segura 2010). Por tanto, sería interesante aunar toda la información publicada
hasta el momento, y mostrar de forma actualizada como actúan las fitohormonas,
destacando más detalladamente los efectos del Etileno, Ácido Abscísico y
Brasinoesteroides frente a los diferentes tipos de estreses abióticos, como el estrés
hídrico, salino, térmico, etc. Obteniendo así, una mejor visión de los mecanismos
que han desarrollado las plantas para adaptarse al medio ambiente que les rodea.
Los principales tipos de estreses abióticos que actúan sobre las plantas y por
ende afectan a los cultivos de campo están siendo estudiados de forma muy extensa
(Munns y Tester 2008; Mittler & Blumwald 2010; Golldack et al., 2014). En dichos
tipos encontramos sequía o encharcamientos, salinidad, aumento o disminución de
la temperatura, variaciones en los niveles nutricionales, estrés oxidativo y ozono
troposférico (Wang et al., 2003; Agarwal y Grover 2006; Gong et al., 2013;
Demidchik 2015; Calixto-Bortolin et al., 2016). No obstante, al aire libre no
encontramos las mismas condiciones que se dan en el laboratorio, ya que en el
campo es muy frecuente la combinación de dos o más tipos de estrés abióticos,
como es el caso de la combinación de salinidad y sequía, o de sequía con elevadas
intensidades lumínicas y temperaturas extremas. de tal manera que estas
combinaciones afectan aún más a la productividad de los cultivos (Golldack et al.,
2014).
Las plantas deben ser capaces de percibir, procesar y traducir diferentes
estímulos que conducirán a una serie de respuestas adaptativas. Pero para entender
aquellas respuestas que se producen de manera coordinada por parte del
4
organismo, se necesita una descripción detallada de los mecanismos que ocurren a
nivel molecular y celular, los cuales implican numerosos componentes organizados
en vías de transducción y redes complejas, desde la percepción de la señal hasta
las respuestas fisiológicas. Ante ello, lo principal es entender cómo estas moléculas
señal o sensores pueden conducir a que la célula o las células respondan de la
manera más adecuada posible a las necesidades de la planta frente a los desafíos
ambientales que les ocasionan diversos tipos de estreses (Jeandroz y Lamotte
2017). Los mediadores de estas respuestas por parte de la planta son los
reguladores de crecimiento, los cuales son compuestos derivados de las vías
biosintéticas de las plantas pudiendo actuar en el mismo sitio donde han sido
sintetizadas o transportarse y actuar en un lugar diferente cercano o alejado del sitio
de biosíntesis previa. Estas hormonas, funcionan en conjunto, regulando todos y
cada uno de los aspectos del desarrollo y crecimiento vegetal, y a su vez las
respuestas producidas ante los distintos tipos de estrés tanto bióticos como
abióticos. Estos reguladores del crecimiento incluyen: Auxinas, Giberelinas (GA),
Citoquininas (CKs), Etileno, Ácido Abscísico (ABA), Poliaminas (PAs), Jasmonatos
(JA), Brasinoesteroides (BRs) y Ácido Salicílico (AS) aunque probablemente haya
algunos más aún desconocidos (Zvi, P y Eduardo, B; 2011). Con el paso de los
años, el avance en la investigación sobre estos reguladores del crecimiento ayudó a
comprender de manera más amplia los procesos relacionados con la síntesis de las
fitohormonas, su papel en las vías de señalización y su metabolismo. Aquellos
estudios de investigación que se han realizado utilizando mutantes sobre todo de
Arabidopsis (modificados genéticamente) para las rutas de síntesis de las
fitohormonas se consideran de suma importancia para avanzar en su conocimiento
(Liu et al., 2014). Los estudios que se han realizado sobre sistemas de adaptación
bacteriana y sobre las vías de adaptación en plantas, han permitido la identificación
de algunos genes con la capacidad de conferir tolerancia al estrés en plantas
transgénicas. Así mismo, numerosos estudios, han demostraron que la expresión de
determinados genes bacterianos o de sus genes homólogos vegetales en plantas
transgénicas protegen de manera directa o indirecta a estas plantas frente a
diferentes situaciones de estrés abiótico (Hussain, S., Kadambot Lopato, S. 2014.;
Jiang, Y., et al. 2018). También es importante recordar que las hormonas también
actúan conjuntamente, por interferencias antagónicas o sinérgicas, que se producen
de forma cruzada, modulando las respuestas y biosíntesis del resto de hormonas.
5
Actualmente, han sido publicados diversos revisiones bibliográficas sobre la acción
de estas hormonas y la señalización de ABA, Etileno, CK, JA, y BRs (Zvi, P. y
Eduardo, B.; 2011).
En una situación de estrés, los genes que están relacionados con la defensa de la
planta son inducidos gracias a la interacción entre determinados factores de
transcripción y elementos específicos de acción cis (Muller y Munne-Bosch 2015).
Estos factores de transcripción controlan la mayor parte de los genes relacionados
con la respuesta defensiva de la planta y poseen características específicas, como la
represión o localización nuclear y la activación transcripcional, las cuales son
esenciales para prevenir o inducir la expresión génica final (Zhao et al., 2016). En
ocasiones, pueden alterar rápidamente la expresión de determinados genes
específicos al inducir o inhibir la degradación de reguladores de la transcripción
mediante el mecanismo ubiquitina-proteasoma (Zvi, P y Eduardo, B.; 2011). En
Arabidopsis, se han hallado alrededor de 1.800 factores de transcripción, la
mayoría de ellos participan en la adaptación a determinadas condiciones de estrés
(Gong et al., 2004; Froidure et al., 2010; Mizoi et al., 2012; Hong et al., 2017).
1.1. Generalidades sobre el estrés abiótico
1.1.1 Estrés hídrico
De entre todos los estreses medioambientales con los que la planta interactúa, el
estrés hídrico es uno de los tipos de estreses abiótico más críticos implicados en la
reducción de la producción de cultivos (Jeandroz y Lamotte 2017). El estrés por
sequía no solo limita la fotosíntesis, además disminuye la germinación y el
crecimiento e influye significativamente en el equilibrio hormonal (Zhu 2002). Para
adaptarse a las condiciones de este tipo de estrés, las plantas han desarrollado
diversos mecanismos defensivos con objeto de mejorar la retención de agua en las
células mediante la disminución de la transpiración y el aumento de la absorción de
agua por parte de las raíces (Yamaguchi-Shinozaki y Shinozaki, 2006; Hong et al.,
2017). En el amplio campo de los mecanismos moleculares implicados en la
adaptación de la planta a la sequía, tenemos la fosforilación reversible de proteínas,
la cuales están catalizadas por actividades antagónicas de las proteínas quinasas y
6
fosfatasas. Este mecanismo podría simular la acción de un interruptor molecular que
después de la percepción del estrés por parte de la planta, puede actuar con el fin
de controlar la señalización celular (Jeandroz y Lamotte 2017).
Hay muchos estudios que muestran la respuesta defensiva vegetal al estrés por
sequía implicando diversos mecanismos de transcripción y modificación post-
transcripcional, los que a su vez están influenciados por la vía de transducción de
señales producidas por ABA (Osakabe et al. 2014). Cuando la planta se encuentra
frente a este tipo de estrés, el ABA es sintetizado en algunos tejidos sobre todo el
foliar, lo que lleva a la inducción de diversos mecanismos de estrés adaptativo, como
el cierre de estomas, acumulación de algunos metabolitos protectores y la inducción
de genes implicados en la defensa de la planta (Lee, S.C. y Luan, S. 2012; Hong et
al., 2017). En el proceso de señalización del ABA se puede mencionar a CK2, la cual
tiene un papel fundamental en la regulación de la señalización del ABA a través de
su acción sobre SnRK2 una proteína quinasa muy conocida de SER/THR
involucrada en la señalización ABA (Kulik et al., 2011). De igual forma, la
fosforilación dependiente de CK2 favorece la estabilización y la degradación de
proteínas, pudiendo tratarse de una quinasa que, mediante la mediación de la
rotación de proteínas, controla la señalización del ABA. En estudios recientes, donde
etileno y ABA aceleran el proceso de la senescencia, se demuestra que al suprimir
la fosfolipasa D (PLD) se retrasa la senescencia promovida por etileno (al contrario
que el ABA que la promueve) por medio de un mecanismo complejo, dando como
resultado la modificación del mantenimiento de lípidos implicados en la integridad de
la membrana plasmática y del metabolismo (Jiang et al., 2012; Jeandroz y Lamotte
2017). Las plantas no solo sufren sequía, también pueden estresarse por situaciones
de encharcamiento. El ABA antagoniza con el etileno controlando las respuestas a
este tipo de estrés, tales como la elongación de tallos por GA, BR y auxinas, de
manera que las respuestas de las plantas a los estreses abióticos y las respuestas
de defensa están controladas por la misma red hormonal interactiva, que regulan el
crecimiento y defensa de la planta (Nguyen et al. 2016) como es la elongación de la
parte aérea de la planta, hojas hiponásticas y formación de raíces adventicias. Por
otro lado, las respuestas mediadas por etileno a las inundaciones también están
directamente relacionadas con la tolerancia al estrés (Bailey-Serres y Voesenek
2008; Voesenek and Bailey-Serres 2015).
7
1.1.2 Estrés Salino
La salinidad es un gran problema en el ámbito de la agricultura a nivel mundial.
Aunque las plantas cuentan con algunos mecanismos de tolerancia al estrés salino,
este problema reduce en gran medida la germinación, el crecimiento y el rendimiento
de los cultivos lo que lleva a una gran pérdida de los mismos que se produce,
además, de manera continuada, agravando el problema y haciendo más difícil
proporcionar alimentación suficiente a una población que está en continua expansión
(Ulrich et al., 2014). La acumulación de sal en suelos cultivables proviene de la mala
calidad del agua de riego, la cual contiene grandes cantidades de cloruro de sodio
(NaCl), lo que dificulta la absorción de agua por parte de las raíces, además los
iones Cl- y Na+ en cantidades elevadas repercuten negativamente en el crecimiento
y desarrollo ya que reducen la eficiencia de la fotosíntesis y deterioran los procesos
metabólicos (Hojin y Yong 2015). En este tipo de estrés se incluyen dos subtipos: un
estrés osmótico debido a una disminución en la disponibilidad de agua el cual a su
vez, es ocasionado por un incremento notable de la presión osmótica y un estrés
iónico debido al incremento de iones tóxicos como Na+ y Cl- que conducen a un
desequilibrio iónico y nutricional (Munns y Tester 2008), provocando estrés oxidativo
y alterando el metabolismo de la planta (De la Torre-González et al., 2017). Las
plantas, han desarrollado diversos mecanismos para atenuar el estrés osmótico
disminuyendo la pérdida de agua a la vez que aumentan la absorción de la misma.
Así mismo, las plantas reducen los efectos perjudiciales producidos por el estrés
iónico debido al aumento de Na+ por compartimentación de este ión generalmente
en vacuolas y excluyéndolo de los tejidos foliares (Ulrich et al., 2014). Como ejemplo
de adaptación al estrés salino, se encuentran los manglares, que son una clase de
halófitas cuyo desarrollo y crecimiento suele ocurrir en ambientes con un nivel de
salinidad bastante elevado; para poder sobrevivir en este ambiente que deriva de los
niveles fluctuantes de las aguas marinas, esta especie ha desarrollado adaptaciones
a nivel fisiológico y morfológico, tales como la secreción salina a través de glándulas,
acumulación de osmolitos, ultrafiltración salina a nivel radicular o compartimentación
de sales (Krishnamurthy et al., 2017). Diversos estudios mostraron la importancia
que la regulación de la expresión de determinados genes involucrados con la
tolerancia salina tenía en este campo, así como la existencia de algunas vías de
señalización importantes, incluyendo la señalización de las hormonas vegetales
8
(ABA, mediada por etileno y auxinas), rutas de señalización de Ca2+ y por último, la
ruta SOS (salt overly sensitive). Más adelante, se realizó el análisis de
transcriptomas en plantas como garbanzo, algodón coco y Populus (Krishnamurthy
et al., 2017). Además estos mecanismos de tolerancia, tanto bioquímicos como
fisiológicos, se realizan particularmente a través del reajuste redox celular y del
control de la generación de especies reactivas de oxígeno (ROS) (Gong et al.,
2013). Los ROS afectan de manera negativa a las estructuras biológicas
ocasionando daños en el ADN, provocando la desnaturalización de aminoácidos y
proteínas y la peroxidación lipídica (Asada 1999). Los ROS en exceso, en
condiciones de estrés, han de ser eliminados con la finalidad de desintoxicar a las
células, ésto incluye mecanismos tanto enzimáticos como no enzimáticos. Las
fitohormonas están también involucradas en estos procesos de
generación/desintoxicación de ROS, jugando un papel importante en la regulación
del estrés oxidativo (Fahad et al, 2015; De la Torre-González et al., 2017).
1.1.3. Estrés por temperaturas extremas
Este estrés provoca diversas alteraciones en la fluidez de las membranas biológicas
y en la funcionabilidad que desempeñan los transportadores iónicos en la misma. El
ABA, que induce el cierre de los estomas, puede prevenir que las hojas se enfríen
por transpiración, resultando un inconveniente para la adaptación de las plantas al
estrés por calor. Además el ABA está implicado en la regulación de la expresión del
transcrito que se produce durante una situación de estrés por calor. Estudios
recientes han conseguido demostrar que se puede mejorar la expresión dependiente
de la HSP70 (proteína de choque térmico 70) así como la tolerancia vegetal a este
tipo de estrés. De igual forma, en la regulación de la adaptación sistémica adquirida
que se da en plantas sometidas al estrés por calor, el ABA juega un papel clave,
interaccionando con distintas señales de ROS (Suzuki et al., 2016). En la producción
de semillas como tomate y patata en el sistema “in vitro invernadero-campo” las
temperaturas bajas, sobre todo por debajo de cero grados, provocan daños que
afectan también a la productividad de los cultivos (Ding et al., 2001) así mismo los
cambios de temperatura de forma brusca alteran determinados procesos fisiológicos
y bioquímicos, así como los componentes celulares de la planta (Mora et al., 2006).
El H2O2 y el ácido salicílico se han relacionado con la tolerancia ante las bajas
9
temperaturas; éstas inhiben la actividad de la catalasa, lo que provoca un aumento
de los niveles de H2O2. De igual forma, el AS eleva los niveles de H2O2 gracias a la
inhibición de la catalasa, lo cual implica la existencia de respuestas promovidas por
AS relacionadas con la tolerancia al estrés (Mora et al., 2006).
1.1.4. Estrés oxidativo
Este tipo de estrés se produce cuando hay una gran acumulación de especies
reactivas de oxígeno y los sistemas antioxidantes se ven disminuidos, lo cual
provoca cambios degradativos a nivel de proteínas, lípidos y ácidos nucleicos, así
como una alteración de la homeostasis redox. En las plantas sometidas a estrés, se
producen una gran variedad de ROS (oxígeno singlete, radical superóxido, peróxido
de hidrógeno, y radical hidroxilo), no obstante, las plantas poseen un sistema de
oxidación/reducción (vía Halliwell-Asada) para eliminar estos radicales y regenerar
también los sistemas antioxidantes. Las plantas poseen una gran variedad de
enzimas antioxidantes para protegerse de estos ROS, dentro de ellas cabe destacar
la superóxido dismutasa (SOD), la guayacol peroxidasa (POX), la catalasa (CAT), la
ascorbato peroxidasa (APX), la glutatión reductasa (GR), la monodeshidroascorbato
reductasa (MDHAR) así como la glutatión peroxidasa (GPX) (Demidchik 2015). Los
ROS y en especial el H2O2 poseen un papel importante en la cascadas de
señalizaciones que proporcionan a la planta una protección generalizada (Neill et al.,
2002), induciendo la expresión de genes de defensa (Mora et al., 2006). Cada
compartimiento sub-celular en las plantas dispone de un conjunto de vías de
producción de ROS y de eliminación de ROS, así como el estado redox de cada
compartimiento es diferente en cada situación celular en los diferentes
compartimentos de la célula. Estudios recientes sobre el papel de ROS en el estrés
abiótico de plantas, han demostrado que los diferentes estreses abióticos, como la
sequía, el calor, la salinidad etc., dan como resultado diferentes formas de ROS que
determinan la especificidad de la respuesta de aclimatación de la planta; mientras
las células mantengan reservas de energía altas para desintoxicar ROS, éstos van a
ser beneficiosos durante el estrés abiótico permitiéndoles ajustar su metabolismo y
desarrollar una respuesta de aclimatación adecuada (Choudhury et al., 2017).
10
1.2. Generalidades sobre hormonas vegetales relacionadas con el estrés
Las hormonas son un tipo de señal química, cuya función es coordinar la actividad
celular, así como facilitar la comunicación intercelular y el crecimiento adecuado de
la planta. Las fitohormonas cuentan con funciones ampliamente solapadas y por
ésto, la regulación hormonal que se produce durante el desarrollo de las plantas, se
da como una interacción entre las distintas fitohormonas. Las células de la planta,
responden mediante un mecanismo de acoplamiento estímulo-respuesta a las
señales hormonales, el cual precisa de un receptor para reconocer a la hormona,
así como la implicación de moléculas transmisoras de la señal que podrán inducir la
activación de una respuesta específica, siguiendo la cadena de transducción de la
señal hormonal (Ortuño et al., 2015) .
1.2.1. Auxinas
Fueron las primeras hormonas vegetales que se descubrieron, gracias a la
observación de tropismos en plantas. La auxina más característica dentro de este
grupo es el ácido indol-3-acético (AIA), existiendo además otros tipos de auxinas
naturales y sintéticas. El tipo de respuesta dependerá en gran medida de la
concentración de hormona y de la sensibilidad de los tejidos vegetales a la misma
(Ortuño et al., 2015). Se localizan en zonas de crecimiento activo, donde hay un
notable aumento de la concentración de las mismas (ápice de los tallos donde se
sintetizan y donde se establece un gradiente hormonal desde ahí hasta la base,
aunque también se sintetizan en hojas jóvenes, meristemos apicales, frutos en
desarrollo, xilema, cambium y floema así como en semillas en desarrollo) (Rashotte
et al. 2003), también son las responsables de la “dominancia apical” (Thimann 1977)
y se encargan de controlar la división celular de las células del cambium (Ortuño et
al., 2015).
Las auxinas están relacionadas con el estrés abiótico. Cuando la planta está
sometida a un estrés osmótico, éste afecta de forma indirecta a las auxinas,
provocando una reducción en el crecimiento y desarrollo del tallo, ya que la cadena
de señalización regulada por el ABA afecta a la de las auxinas, produciéndose la
respuesta mencionada anteriormente por parte de la planta (Popko et al., 2010). Es
el caso por ejemplo del gen ARF2 inducido por ABA, el cual influye de manera
negativa en la transcripción de determinados genes que se expresan en respuesta a
11
las auxinas (Lim et al., 2010; Wang et al., 2011). Estas dos hormonas actúan
conjuntamente para disminuir o incluso evitar la pérdida de agua en la zona foliar,
cuando está sometida a un déficit hídrico, además de ayudar a la reorganización del
crecimiento en las raíces (Popko et al., 2010). Aunque frente al estrés hídrico se
detiene el crecimiento de la parte aérea de la planta, ésto no ocurre en las raíces ya
que mediante el crecimiento radicular, la planta intentará encontrar un sustrato que
tenga mayores niveles de agua para combatir la falta de este elemento. En estas
condiciones de estrés osmótico se produce un aumento en los niveles de ABA, el
cual ocasiona que las auxinas sean transportadas hasta el ápice de la raíz,
almacenándose y siendo redistribuida en las mismas (Xu et al., 2013). Las auxinas,
una vez en la raíz, incrementan la secreción de H+ gracias a que promueven un
incremento en la actividad H+-ATPasa localizada a nivel de la membrana plasmática,
lo cual resulta fundamental para que se produzca el desarrollo de los pelos
radiculares y a su vez produce el fenómeno de elongación en la raíz primaria (Santi
y Schmidt 2009).
1.2.2. Giberelinas
Las giberelinas (GAs) forman parte de una familia relativamente amplia de
diterpenos ácidos cuya función consiste en la regulación del desarrollo y crecimiento
en las plantas superiores. Se descubrieron gracias al estudio de una enfermedad
causada por el hongo Gibberella fujikuroi en el arroz por entre los años 20 y 30 del
siglo pasado. En el año 1955, se consiguió aislar el compuesto que inducía el
crecimiento del tallo a partir del filtrado que segregó el propio hongo y
denominándose ácido giberélico (GA3) (Ortuño et al., 2015). La síntesis de GAs
puede darse en muchos lugares de la planta, a altas concentraciones se localizan en
yemas y hojas y frutos que se encuentran en crecimiento activo. Los estímulos
ambientales y endógenos, son los encargados de la regulación de la síntesis
biológica de GAs (Daviere y Achard 2013). Sin embargo no en todos los órganos en
los que se sintetizan las GAs éstas son activas, incluso tenemos varios
intermediarios que fluyen vía floemática con el fin de distribuirse en varios órganos
donde se finaliza la conversión a GAs activa, en donde el fotoperiodo y las bajas
temperaturas son determinantes. En la degradación de GAs participan varias
oxidasas. Cuando están asociadas a fitocromos, participan induciendo la floración,
12
por medio de la activación de señales que se dirigen hacia los genes meristemáticos
destinados a ser diferenciados en estambres, pétalos, carpelos etc. (Yu et al., 2004).
También tienen un papel fundamental en la movilización de reservas, que ocurre en
los granos de cereales (especialmente en la inducción de la síntesis de proteasas y
α-amilasas), favoreciendo además, la partenocarpia y el desarrollo de múltiples
frutos (Jordan et al., 2006a).
Diversos estudios han demostrado que, en plantas sometidas a estreses bióticos
y abióticos, los niveles de GAs biológicamente activas se ven claramente
disminuidas (Javid et al., 2011; Colebrook et al., 2014). También parece que estas
hormonas actúan de manera cruzada con otras, en situaciones adversas, para
favorecer así el control del crecimiento de la planta y el desarrollo de la misma (Hojin
et al., 2015). En condiciones de estrés abiótico, las conocidas como proteínas
DELLA implicadas en la señalización por GA actúan junto con otras hormonas para
adaptarse a ambientes desfavorables. También las proteínas RGL tienen función
reguladora entre GAs y ABA en semillas de Arabidopsis (Piskurewicz y Lopéz-
Molina 2009; Golldack et al., 2013). Se conoce que la síntesis de GA se ve
aumentada en los mutantes aba2, indicando que el ABA está involucrado en la
supresión de la síntesis de GAs y que el factor de transcripción ABI4 puede ser el
factor molecular que modifica el balance de la biosíntesis de ABA y GA (Seo et al.,
2006).
1.2.3. Citoquininas
Las citoquininas son un tipo de sustancias que se transportan de forma ascendente
por toda la planta, encargadas de promover o estimular la división celular y el
desarrollo (Ortuño et al., 2015). No se reconocieron como hormonas, hasta los años
1950, cuando se descubrió la quinetina, obtenida como un producto de degradación
del ADN, al someter espermátidas de arenque a un autoclavado. La citoquinina más
abundante en la naturaleza es la zeatina, descubriéndose en diferentes vegetales
(Letham 1973). Las citoquininas están presentes en el xilema y en el floema, en
conjunto con las auxinas, actúan en la fase G1 induciendo el almacenamiento y
acumulación de “ciclinas”, promoviendo que se dé un nuevo ciclo celular (Smith y
Atkins 2002), también son responsables de la anulación parcial o total de la
dominancia apical promoviendo el crecimiento y la brotación de las yemas axilares, y
13
son capaces de formar brotes adventicios en venas, pecíolos y partes de hojas
(Howell et al., 2003), estimulan el desarrollo de los cloroplastos en condiciones de
oscuridad, ya que reemplazan a la luz, lo cual provoca el retraso de la senescencia
(Jordan y Casaretto 2006a). Las CK poseen entre otras funciones, la regulación de
la estructura de las raíces, por lo que una disminución en los niveles de CK produce
un retraso en la diferenciación de los meristemos en estos órganos (Werner et al.,
2003).
Cuando se producen situaciones estresantes en la planta, se antagoniza la acción
de muchas hormonas, tales como el etileno, ABA, AS y el JA por lo que influye en
que la senescencia se produzca más tardíamente (Zhang y Zhou 2013). Sin
embargo un aumento elevado de CK en determinadas plantas alteradas
genéticamente produce un incremento de la tolerancia con respecto al estrés hídrico
(Zhang et al., 2010). También están implicadas en el establecimiento de tolerancia
en condiciones de alta salinidad y elevadas temperaturas (Javid et al., 2011). En
situaciones de estrés salino, la síntesis de la hormona en las raíces, se ve alterada
dando como consecuencia una disminución del transporte de la misma hasta el
brote, alterando la expresión de determinados genes, lo cual podría ocasionar una
serie de respuestas fisiológicas para combatir el estrés (Nishiyama et al., 2012), lo
cual parece indicar que los niveles de citoquininas actúan como factor limitante
encaminado a favorecer la tolerancia al estrés por salinidad. Además se ha
comprobado que la aplicación exógena de CK, concretamente quinetina, a plantas
sometidas a estrés puede romper la latencia de semillas, en cultivos de cebada,
tomate y algodón (Javid et al., 2011). Tras numerosos estudios se ha comprobado
que ABA y CK interactúan, de tal manera que la acción del ABA de mantener los
estomas cerrados se complementaría a las CK, favoreciendo el retraso en el cierre
estomático y en la senescencia de hojas (Pospisilova et al., 2005).
1.2.4. Etileno
Neljubow en 1901, pudo comprobar que una sustancia volátil llamada etileno
(CH2=CH2) promovía la llamada ‘’Triple respuesta’’ en plántulas etioladas de
guisante, que consistía en el engrosamiento del epicotilo, producción de diversos
cambios en la orientación del mismo, además de inhibir la elongación. El etileno
14
puede actuar desde la germinación de las semillas hasta que se produzca el
fenómeno de la senescencia, lo cual implica a todas las etapas del desarrollo de la
planta, aunque participa en conjunto con otras hormonas (Ortuño et al., 2015). Está
implicado en procesos tales como germinación de semillas, desarrollo y
diferenciación de tallos y raíces, floración, abscisión de las hojas, desarrollo y
crecimiento de plantas en medio acuático, senescencia de flores y frutos y
maduración de los mismos, el etileno también puede utilizarse como agente
promotor de la maduración de frutos para fines comerciales (Lin et al., 2009). Yang y
Hoffmann (1984) publicaron el ciclo de la metionina o “ciclo de Yang”, a partir de la
cual se sintetiza etileno a través del intermediario ACC (ácido 1-amino-cilcopropano-
carboxílico). El proceso de degradación del etileno se da gradualmente,
convirtiéndose en óxido de etileno, CO2 y ácido oxálico. Se sabe a día de hoy que el
etileno en frutos climatéricos puede alcanzar niveles tan elevados como son 300
nl/g/h, desencadenando a la vez una mayor liberación de CO2, previo al proceso de
senescencia (Jordan y Casaretto 2006b).
En situaciones de estrés, el etileno juega un papel fundamental en la adaptación y
supervivencia a estas condiciones adversas ya sea activando mecanismos de
señalización o siendo el efector final de la respuesta (Bleecker y Kende 2000), por
ejemplo en las raíces que están bajo agua (o encharcamiento), se tiende a sintetizar
grandes cantidades de etileno y acumularlo a nivel celular, además, éste difunde
lentamente, almacenándose en el aerénquima de las raíces (Vandenbussche et al.,
2012). Aquellas plantas tolerantes a este fenómeno, tienen la capacidad de elongar
rápidamente los tallos para así poder tener un mejor intercambio de gases (Cox et
al., 2004). La participación del etileno en respuesta al estrés abiótico se verá con
detalle, más adelante, en los apartados de resultados y discusión.
1.2.5. Ácido Abscísico
En 1963, Adicot y colaboradores identificaron esta hormona, denominándola
‘’abcisina’’ cuando estudiaban el compuesto que posiblemente era responsable de
promover la abcisión de los frutos tempranos en plantas de algodón (Ortuño et al.,
2015). Ésta es la hormona más relacionada con el estrés; en condiciones abióticas
desfavorables, el ABA está implicado en la regulación de la senescencia, la
15
abscisión de determinados órganos vegetales, la desecación progresiva de la planta
y las semillas, así como el cierre de estomas (Eyidogan et al., 2012). Se sintetiza
prácticamente en todas las células de la planta incluidas semillas, frutos, ovarios así
como en las células guarda de los estomas (Nambara y Marion-Poll 2005), además
puede ser transportada a cualquier parte de la planta tanto vía xilema como floema
(Sauter et al., 2001).
El ABA en las plantas suele encontrarse en una concentración de entre 0.01 y 1.0
mg/L, aunque en condiciones de estrés hídrico puede elevarse hasta un nivel de
concentración 50 veces mayor, aunque se mantienen elevados durante unas pocas
horas y luego disminuyen al producirse una rehidratación, también puede verse
afectados por la acción de otras hormonas y por los distintos tipos de estreses como
son el estrés por temperatura, sequía, etc. (Jordan y Casaretto 2006b). Esta
hormona también está relacionada con la capacidad de supervivencia de la planta
frente situaciones de estrés severo, tales como salinidad y sequía (Raghavendra et
al., 2010). Los niveles elevados de ABA promueven el almacenamiento proteico y
osmoprotector, así como el cierre estomático para que se vuelva a alcanzar el
equilibrio osmótico, aunque reduce el crecimiento de la planta, ya que afecta a la
ruta de transducción de señales de las auxinas. A nivel experimental, se ha
conseguido aumentar los niveles de esta hormona para facilitar la tolerancia de
diversas especies vegetales al estrés salino, como por ejemplo Brassica, Phaseolus
vulgaris, Oryza sativa o Zea mays (Hojin et al., 2015). Un enfoque más detallado de
la relación del ABA con el estrés abiótico se verá más adelante en los apartados de
resultados y discusión.
1.2.6. Poliaminas
Se trata de moléculas de bajo peso molecular, policatiónicas y que están
ampliamente distribuidas en el reino vegetal. Participan en una gran variedad de
funciones en el crecimiento y desarrollo vegetal tales como proliferación celular,
embriogénesis somática, diferenciación y morfogénesis, germinación de semillas,
señalización, expresión génica y tolerancia al estrés (Takahashi y Kakei, 2010). Las
más comunes son la diamina putrescina, la triamina espermidina y la tetramina
16
espermina y menos abundante la cadaverina (otra diamina), son bien conocidas su
ruta de síntesis y degradación (Majumdar et al., 2016; Jancewicz et al., 2016).
Se ha demostrado que en situaciones de estrés aumentan los niveles de
poliaminas endógenas modulándose las rutas biosintéticas y degradativas de estos
compuestos (Grzersiak et al., 2013). La aplicación exógena de poliaminas palia la
situación del estrés en la planta a través del mantenimiento de la integridad de
membranas, regulación de la expresión génica para la síntesis de solutos con
función osmótica, reducción en la producción de ROS, y control en la acumulación
de Na+ y Cl- en diferentes órganos (Kumari et al., 2015). El estrés hídrico y salino
son los que más afectan a las plantas hoy en día, y se ha comprobado, que por
medio de la aplicación exógena de PAs se mitigan los efectos negativos en la planta
provocados por la falta de agua (Luna-Esquivel et al., 2014).
1.2.7. Jasmonatos
El ácido Jasmónico (JA) está implicado en la transmisión de señales producida por
heridas y patógenos, afectando a numerosos procesos fisiológicos (Ortuño et al.,
2015). Poseen origen lipídico y su acción en la planta frente al estrés, se da en
forma de molécula señal, para hacer frente a los efectos que el estrés ocasiona en
el desarrollo y crecimiento de la planta (Farmer et al., 2003). Se descubrió sobre los
años 80 y se clasificó como un estimulador de la senescencia y como inhibidor del
crecimiento de raíces y coleoptilos. Entre sus efectos más notables cabe destacar
que es un promotor de la formación de raíces adventicias, degradación de la
clorofila, implicado en la maduración y el color de los frutos ya que induce a su vez la
síntesis de etileno (Jordan y Casaretto 2006b). Esto implica que AJ está
estrechamente relacionado con el desarrollo vegetal así como con la defensa de la
planta (Kazan y Manners 2012). Se ha observado que en aquellos cultivos que
presentan una determinada tolerancia a la sal, se produce una notable acumulación
de AJ y que por el contrario, ésta no se da en aquellos cultivos que no son tolerantes
a la sal. El AJ actúa como si fuera una especie de protector capaz de responder
eficazmente frente al estrés salino. La aplicación de AJ de forma exógena puede
ayudar a paliar los daños causados por la sal a nivel fotosintético y durante el
desarrollo (Yoon et al., 2009).
17
1.2.8. Brasinoesteroides
Los brasinoesteroides (BRs), son compuestos esteroideos, que pueden encontrarse
conjugados con ácidos grasos o azúcares, se encuentran en forma libre y
localizados en gran cantidad de partes de la planta como los frutos, cambium, polen,
las semillas, brotes, hojas, y por supuesto, raíces (Andrzej y Shamsul 2009). En
2003 se conocían aproximadamente 60 brasinoesteroides (BRs) que se habían
identificado en varias especies tanto terrestres como de ámbito acuático. Tras
numerosos estudios se ha llegado a la conclusión de que, estos reguladores del
crecimiento, pueden tener una función estimulante en cuanto a la activación de las
bombas protónicas, xilogénesis, orientación de las microfibrillas de celulosa,
producción de tejidos embrionarios, e incluso también están relacionado con la
síntesis de etileno (Jordan y Casaretto 2006b). También están implicados en
procesos como división celular, elongación y diferenciación, reproducción vegetal,
defensa de la planta frente a patógenos, y la tolerancia a distintos tipos de estrés
(Ortuño et al., 2015). Existe una estrecha relación entre la variación en los niveles de
esta hormona y el estrés abiótico, pero aún no se conoce el fundamento fisiológico
por el que se rige. Se ha demostrado, la implicación positiva de esta hormona en la
respuesta al estrés inducido por la sal y por el déficit hídrico (Krishna 2003).
También participa de forma multifuncional en respuestas relacionadas con la
adaptación a muchos otros tipos de estrés tales como el estrés por temperaturas,
estrés oxidativo, metales pesados y patógenos (Ali et al., 2008; Fariduddin. et al.,
2013). Es una de las hormonas menos conocidas en relación al estrés, por eso
también se ha elegido para esta revisión bibliográfica. Los últimos avances en el
estudio de este regulador del crecimiento y su relación con el estrés abiótico se
puede observar en el apartado de resultados y conclusiones.
1.2.9. Ácido Salicílico
El ácido salicílico (AS) posee un origen aminoacídico, concretamente proviene de la
fenilalanina, y se trata de un compuesto fenólico muy importante a nivel de la
regulación del crecimiento de las plantas. Es un compuesto muy conocido por sus
propiedades analgésicas. En la planta, elevados niveles de este metabolito, puede
afectar a la síntesis de otras hormonas vegetales, lo cual ocasiona efectos notables
18
en la planta. AS provoca la disminución de la síntesis del etileno lo que ocasiona un
retraso del proceso de senescencia en flores o un retraso en la estimulación de la
floración en determinadas especies vegetales. Tanto altos como bajos niveles del
mismo van a actuar de forma positiva o negativa en la síntesis de otras hormonas
vegetales (Jordan y Casaretto 2006b). Respecto al estrés, se sabe que el H2O2 así
como el ácido salicílico presentan un papel fundamental en las respuestas que
ofrece la planta frente a la tolerancia por bajas temperaturas; estos compuestos
inhiben la actividad catalasa, lo que provoca un aumento de los niveles de peróxido
de hidrógeno, implicando la existencia de respuestas promovidas por AS
relacionadas con la tolerancia al estrés (Mora et al. 2006).
2. OBJETIVOS
El objetivo principal de esta revisión bibliográfica, consistió en revisar y analizar la
información publicada en los últimos años, sobre la implicación de diferentes
hormonas vegetales en los distintos estreses abióticos, con el fin de mostrar una
visión actualizada de los últimos avances en este campo de investigación. Debido a
la amplia información obtenida, el trabajo se centra en la revisión detallada de dos
hormonas vegetales ampliamente relacionadas con el estrés (Ácido abscísico y
Etileno) y una menos conocida como son los Brasinoesteroides.
2.1. Objetivos específicos
- Conocer los tipos de estreses abióticos más frecuentes y dañinos para los
cultivos agrícolas.
- Conocer de forma general la respuesta de las diferentes hormonas ante
situaciones adversas.
- Determinar, qué hormonas pueden colaborar en la tolerancia al estrés
abiótico.
- Cómo actúan estas hormonas ante situaciones estresantes para mitigar los
daños producidos por el estrés.
19
3. MATERIALES Y MÉTODOS
Para localizar la información necesaria para realizar esta revisión, se han utilizado
distintas bases de datos, así como libros, varias páginas webs de ámbito científico y
destacados artículos, los cuales ofrecen información sobre cómo están implicadas
las hormonas Etileno, Ácido Abscísico y Brasinoesteroides en el estrés abiótico de
plantas. La forma de ejecución consistió en seleccionar títulos de artículos científicos
a través del buscador Google Académico, con sus correspondientes palabras clave y
filtros de búsqueda para la inclusión o exclusión de diversas fuentes
- Google Académico “Google Scholar”: Es un Buscador de google
especializado, en el que podemos encontrar gran cantidad de documentos
académicos, numerosas revistas científicas, resúmenes y distintas citas
correspondientes a numerosas disciplinas y fuentes, a la vez que permite
acceder a diversas fuentes desde un solo lugar. Se puede acceder a este
buscador a través de la siguiente URL: scholar.google.es
- Web of Science a la que se puede acceder a través de la biblioteca de la
Universidad de Jaén, utilizando palabras claves como “ethylene and abiotc
stress”, “abscisic acid and abiotic stress” and “brassinosteroids and abiotic
stress” realizándose búsquedas a partir del año 2000
- La búsqueda en varias revistas científicas como Evironmental Experimental
Botany, Frontiers in Plant Science, PLoS ONE, Trends in Plant Science,
Planta, Plant Molecular Biology, Current Opinion Plant Biology etc. han
sido de vital importancia, ya que en ellas se ha podido encontrar numerosos
artículos de interés para nuestra revisión bibliográfica. Se puede acceder a
ellas a través de la web of Science.
En los buscadores se han utilizado distintas palabras clave con el fin de encontrar
los mejores artículos de acuerdo con nuestro tema objeto: Etileno & estrés,
Brasinosteroides & estrés, Ácido Abscísico & estrés, Estrés abiótico & biótico,
Hormonas vegetales & estrés, etc. En aquellos buscadores en los que, solo se
encontraron documentos en inglés, se utilizó palabras clave en inglés: Ethylene,
20
stress response, Brassinosteroids, Abscisic Acid, abiotic stress, phytohormones
stress etc. Dentro de cada buscador se utilizaron filtros para, de esta forma, limitar la
búsqueda, como ejemplo presento una de las búsquedas que se ha hecho en
Google Académico:
Con las palabras clave “Ethylene stress response” encontramos
aproximadamente 700.000 resultados, filtramos estos resultados seleccionando
artículos desde 2017, y la búsqueda se reduce a 19.400 resultados, después
añadimos ‘’abiotic’’ a las palabras clave de la búsqueda, quedando una
aproximación de 8.560 resultados, de los cuales fueron seleccionados los más
interesantes. Después, se filtró aún más la búsqueda para localizar aquellos
artículos que estuviesen en español (ya que lo anterior se trató de artículos escritos
en inglés) y se encontraron 52 artículos, de los cuales también fueron seleccionados
algunos de interés.
4. RESULTADOS
4.1. Implicaciones del Etileno en el estrés abiótico
Revisión bibliográfica “Diverse roles of jasmonates and ethylene in abiotic
stress tolerance”. Responsable de la publicación: Kermel Kazan (2015). El
estudio se centra en la acción de los jasmonatos y etileno y su relación con
diferentes estreses abióticos, aunque destacando los efectos producidos por
la hormona etileno.
Se realizó una revisión sobre el estrés por frío, calor, salinidad, sequía y
encharcamiento y su relación con el etileno. Para ello se utilizaron sobre todo
estudios con mutantes, plantas de Arabidopsis y plantas de cultivo agrícola. El estrés
por frío y congelación altera los niveles endógenos de etileno en muchas especies
vegetales, observándose aumento en los niveles de esta hormona. Sin embargo, no
está claro el papel etileno en Arabidopsis ya que en plantas cultivadas “in vitro”
tratadas con el precursor del etileno, el 1-aminociclopropano-1-ácido carboxílico
(ACC) solo se observa una pequeña tolerancia a la congelación, mientras que la
aplicación de aminoetoxivinilglicina (AVG), un inhibidor del ACC, aumenta la
tolerancia a la congelación, indicando un efecto negativo del etileno sobre la
21
tolerancia al frío. Así mismo, el mutante eto1 que produce etileno a gran escala
muestra poca tolerancia a la congelación, sin embargo la aplicación de ACC mejora
la tolerancia en plántulas de Arabidopsis cultivadas en suelo. Por otro lado, en la
leguminosa modelo Medicago truncatula, también se encontró una correlación
negativa entre los niveles de etileno y tolerancia al estrés. El inhibidor de la
biosíntesis etileno, 1-metilciclo-propeno (1-MCP) reduce la tolerancia al frío en el
tomate (Lycopersicon esculentum Mill), por el contrario, el tratamiento con AVG
eleva la tolerancia a la congelación en el tabaco (Nicotiana tabacum) sugiriendo
efectos diferentes según la especie vegetal.
Las temperaturas elevadas causan múltiples efectos adversos sobre la fisiología
de la planta, desde cambios en la transcripción hasta la desnaturalización de
proteínas. Varias líneas de investigación realizadas hasta ahora sugieren que el
etileno regula negativamente la tolerancia al estrés calórico en Arabidopsis, teniendo
esta hormona un efecto antagónico con los jasmonatos. A pesar de que el etileno se
produce bajo estrés térmico en algunas especies, no se ha descubierto un papel
relevante respecto a la tolerancia al calor.
Respecto al estrés salino, se ha comprobado que su papel es ambiguo, en
algunas especies vegetales, una menor producción de etileno está relacionada con
una mayor tolerancia a la sal, sin embargo en otras especies el etileno es un
indicador de tolerancia a la sal, tal como ocurre en el arroz. Durante la aclimatación
por sal, un gran número de genes se ven alterados, también parecen existir
interacciones entre ABA y etileno en la regulación del estrés. Por ejemplo, en
Arabidopsis, los mayores niveles de etileno encontrados en sst1 se correlacionan
con una mayor tolerancia a la sal, parece que a través de una mejor homeostasis
Na+/K+, el ajuste metabólico puede hacer que las plantas tengan una homeostasis
activa bajo condiciones de estrés y por tanto puedan sobrevivir mejor y tener un
crecimiento relativamente normal. La respuesta de la planta al estrés también puede
depender del balance y/o interacción entre el receptor del etileno y la hormona. La
señalización del etileno modula la respuesta a la salinidad regulando los
mecanismos de generación y secuestro de los ROS. Las proteína-quinasas
mediadas por MAPK juegan un papel importante en la señalización del etileno y de
la ACS (ácido 1-aminociclopropano carboxílico sintasa). En Arabidopsis, se han
encontrado 5 receptores que se ligan al etileno, el ETR1 y ETR2 (subfamilia I) y
22
ETR2, EIN4 y ERS 2 (subfamilia II). Los dos receptores del etileno ETR1 y ETR2
afectan de forma diferente en la tolerancia a la sal durante la germinación de
semillas, de manera que mutaciones en ETR1 y EIN4 aceleran mientras que en
ETR2 demoran la germinación bajo estrés salino. En tabaco transgénico la
expresión del gen del receptor del etileno NTHK1 promueve la sensibilidad a la sal, y
ello está correlacionado con una alteración en la relación Na+/K+ así como una
expresión alterada de los genes sensibles al etileno. El EIN2 regula positivamente la
tolerancia a la sal y negativamente la biosíntesis de ABA. Por lo tanto, la respuesta
de las plantas al estrés está mediada por cambios en la variación de la expresión de
los niveles de los receptores de etileno.
El etileno también está implicado tanto en la apertura como en el cierre de
estomas a través de su relación con ABA y por tanto con el estrés hídrico. Por un
lado, el etileno inhibe el cierre estomático inducido por ABA, por ejemplo se ha
observado que el mutante eto1 (sobreproductor de etileno) cierra sus estomas más
lentamente que las plantas de tipo silvestre durante el estrés por sequía. Por el
contrario, los componentes de señalización del etileno el EIN3 y ETR1 no afectan el
cierre estomático. No obstante, en algunas especies, el etileno induce el cierre
estomático promoviendo la producción de ROS mediada por NADPH-oxidasa en
células guarda de estomas. La producción mediada por etileno de flavonoides
antioxidantes que se acumulan en células guarda bajo condiciones de estrés en una
forma dependiente de EIN2, regula negativamente el cierre estomático al inhibir la
producción de ROS.
El etileno es un regulador en la tolerancia a las inundaciones, este estrés es muy
bien conocido en arroz. El encharcamiento promueve la acumulación de etileno, que
a su vez antagoniza con el ABA, un regulador negativo del alargamiento del tallo
mediado por GA. Bajo una inundación parcial, el etileno reduce la respuesta
antagónica entre la señalización del ABA y GA de manera que puede producirse el
alargamiento del tallo y esta respuesta permite que la planta emerja del agua y
continúe la fotosíntesis. Los genes snorkel (SK1 y SK2) están relacionados con la
elongación del tallo en arroz, situado en aguas profundas, mediante la activación de
las respuestas de las GA requeridas para el alargamiento del tallo. El etileno también
induce la tolerancia a la deshidratación en los tejidos aéreos que se recuperan de las
inundaciones a largo plazo limitando las respuestas al estrés mediado por ROS.
23
Durante la hipoxia (deficiencia de oxígeno) causada por la inundación, los niveles de
etileno aumentan en Arabidopsis, también se produce una mejora en las tasas de
supervivencia de la planta al activarse los genes implicados en la biosíntesis del
etileno, el metabolismo del azúcar y las vías de fermentación.
Artículo científico “Short term effect of salt shock on ethylene and polyamines
depends on plant salt sensitivity” (2017). Responsables de la publicación: P.J.
Zapata, M. Serrano, M.F. García-Legaz, M.T. Pretel y M.A. Botella
Se realizó un estudio en 4 plantas de cultivo agrícola (pimienta, lechuga, espinaca y
remolacha) con diferente tolerancia a la sal. Pimienta y lechuga después de ser
sometidas a un “shock salino” (100 mM NaCl) presentaban una mayor disminución
de peso fresco y contenido en agua que en espinaca y remolacha, más tolerantes a
la sal. La salinidad también condujo a un rápido aumento en la tasa de respiración,
producción de etileno, ACC y poliaminas, (relacionada esta última con el etileno a
través de su ruta biosintética), tanto en la parte aérea como en raíces. La
investigación relaciona los aumentos de estos metabolitos con la sensibilidad de la
sal de la planta, ya que eran más altos en las plantas sensibles y viceversa. La tasa
de etileno y respiración se recuperó a valores similares al control después de 24 h
de tratamiento en plantas tolerantes a la sal, mientras que los valores se
mantuvieron altos en las sensibles. En resumen esta investigación considera el
aumento de estos 2 reguladores del crecimiento (etileno y poliaminas) como una
respuesta general de la planta al “shock salino” y lo relacionan con la sensibilidad de
las especies al estrés. Por otro lado, no hay competencia entre poliaminas y etileno
por su precursor común el SAM, ya que ambas rutas pueden producirse
simultáneamente.
Artículo científico: “Drought stress provokes the down-regulation of methionine
and ethylene biosynthesis pathways in Medicago trunculata roots and
nodules”. (2014). Responsable de la publicación: E. Larrainzar, JA. Molenaar,
S. Wienkoop, E. Gil-Quintana, B. Alibert, AM. Limami, C. Arrese-Igor, EM.
González
En este artículo se investiga la fijación simbiótica de nitrógeno ya que es uno de los
primeros procesos fisiológicos inhibidos en plantas leguminosas en condiciones de
déficit hídrico. A pesar del progreso realizado en las últimas décadas, los
24
mecanismos moleculares detrás de esta regulación todavía no se comprenden
completamente. El reciente trabajo proteómico llevado a cabo en la leguminosa
modelo Medicago truncatula proporcionó las primeras indicaciones de una posible
implicación de la biosíntesis de metionina en el nódulo y las vías relacionadas con
ella, cuando se produce una situación de déficit hídrico, siendo la metionina un
precursor de la biosíntesis de etileno. Las plantas fijadoras de nitrógeno se
sometieron a un déficit progresivo de agua y un período de recuperación posterior.
Además de la caracterización fisiológica de las plantas, se midió el contenido de
azufre total, sulfato y metabolitos que contienen azufre principalmente. Los
resultados presentados aquí muestran que la disponibilidad de azufre no es un
factor limitante en la disminución inducida por la sequía, pero se miden estos
metabolitos se evidencias una baja regulación de las rutas de la metionina y de la
biosíntesis de etileno en raíces y nódulos en respuesta a condiciones de déficit
hídrico.
Revisión bibliográfica “The role of ethylene and ROS in salinity, heavy metal,
and flooding responses in rice” (2014) Responsable de la publicación: B.
Steffens. El trabajo se centra, en la importancia del papel del etileno en el
encharcamiento, ya que la salinidad ha sido comentada anteriormente.
En esta revisión se realizan estudios sobre el arroz sumergido, crecimiento
internodal o muerte espacial controlada, de las células del parénquima durante la
formación del aerénquima en varios órganos; las hormonas implicadas son el
etileno, el ABA y/o señalización de GA. El etileno se acumula al producirse la
situación del encharcamiento, siendo el principal regulador en esta situación de
estrés. En arroz el etileno ayuda a que la parte aérea de la planta escape del
encharcamiento por el rápido crecimiento del tallo mediado por los genes snorkel
(SK1 y SK2). En algunos cultivares, el etileno inhibe el crecimiento del tallo durante
la respuesta regulada por otro subgrupo VII AP2/ERF factor de transcripción,
SUB1A-1. La participación del subgrupo VII AP2/ERF en la formación de
aerénquima en entrenudos, raíces primarias y secundarias son en gran parte
desconocidas. El análisis de la formación del aerénquima en vainas foliares,
demuestran que la acumulación de etileno y la señalización de ROS son claves para
el desarrollo de este tejido. Además, el etileno también participa en el crecimiento de
25
raíces adventicias. Estas respuestas reguladas por etileno están mediadas por la
acumulación y/o señalización de ROS. El análisis transcriptómico reveló que el
ACO1 (ACC-oxidasa) está regulado positivamente en las células epidérmicas que
cubren los primordios de raíces adventicias, lo que podría dar como resultado el
control espacial de la biosíntesis del etileno. La muerte de células epidérmicas está
mediada además por RGA1 (subunidad alfa de la proteína G heterotrimérica del
arroz; D1) que codifica la única subunidad Gα de la proteína G heterotrimérica en el
arroz. La señalización de la proteína G es una parte esencial de muerte celular
epidérmica. Las plantas mutantes d1que tienen una represión en la expresión de
RGA1 mostraron una reducción de la muerte celular epidérmica en respuesta a
etileno y H2O2.
4.2. Implicaciones del Ácido Abscísico en el estrés abiótico
Revisión bibliográfica “Interacciones hormonales en la respuesta frente al
estrés abiótico” responsables de la publicación Ollas, C., Manci, M. y Arbona,
V. (2014). Este artículo informa sobre la interacción de diferentes hormonas y
sus efectos fisiológicos en situación de estrés.
Una de las respuestas más rápidas al estrés ambiental es la acumulación de ABA,
esto induce el cierre de los estomas para impedir la pérdida de agua por
transpiración. Este proceso se produce cuando el ABA induce la actividad de una
NADPH-oxidasa a través de OST1, el cual tiene una naturaleza protein quinasa. El
ABA podría actuar complementando a la hormona etileno, ya que ésta también
participa en la activación de la NADPH-oxidasa a través de la ruta de ETR1 y
también estaría interrelacionada con los jasmonatos. A su vez, esta oxidasa
aumentaría la producción de ROS, los cuales inducirían el cierre estomático. Se cree
que el óxido de nitrógeno (NO) podría ser un intermediario clave en la cadena de
señalización dependiente de ABA, que da lugar al cierre estomático, ya que se
acumula en las células guarda durante el cierre de los estomas. Por lo que la
producción de ROS, debido al estrés, se incluiría en la ruta de señalización, en la
26
que el ABA participa como modulador y la producción de NO mediada por ROS sería
el efector que llevaría a las respuestas fisiológicas.
Artículo “Functional Analysis of the Pepper Ethylene-Responsive Transcription
Factor, CaAIEF1, in Enhanced ABA Sensitivity and Drought Tolerance”
responsables de la publicación: Hong E., Lim CW., Han SW., Lee SC. (2017),
profundizan en el papel clave que el ABA tiene frente al estrés hídrico
regulando la apertura y cierre de estomas.
Esta respuesta es posible, gracias al fenómeno de transducción de señales cuyo
inicio se da mediante la transcripción de determinados genes relacionados con la
defensa de la planta. En hojas de pimiento tratadas con ABA en condiciones de alta
salinidad y sequía, se indujo el gen CaAIEF1, en un periodo de 6-24 h. La
transcripción de CaAIEF1 se indujo a las 2 horas, alcanzando su nivel máximo
después de 12 horas, mediante un tratamiento con NaCl. El CaAIEF1 es un factor de
respuesta al etileno; por lo tanto, previamente se comprobó si CaAIEF1 es inducido
por el mismo. Se pudo observar en el experimento, que el nivel de transcripción de
CaAIEF1 estaba regulado por el etileno, aunque su expresión, también es regulada
según la etapa de desarrollo en la que se encuentre la planta. Para poder determinar
el papel que ocupa CaAIEF1 en la señalización del ABA en condiciones de estrés,
se midió la apertura de los estomas y la temperatura de las hojas de las plantas
control y las plantas de pimiento, en las que se habían silenciado CaAIEF1. En
ausencia de ABA, no se observaron diferencias entre las plantas control y las
plantas con CaAIEF1 silenciado. Sin embargo, después de la exposición al ABA (10
y 20 mM), los tamaños de los poros estomáticos aumentaron mucho en las plantas
con CaAIEF1 silenciado, en comparación con las plantas control. Por tanto, esto
indica que las plantas que habían sido silenciadas para el factor CaAIEF1,
responden ante el ABA, promoviendo la apertura de los estomas, lo cual conduce a
una mayor pérdida de agua y un fenotipo que es más sensible a la sequía.
El artículo ‘’ABA Is Required for Plant Acclimation to a Combination of Salt
and Heat Stress’’ Responsables de la publicación Suzuki N., Bassil E.,
Hamilton JS, Inupakutika MA., Zandalinas SI., Tripathy D., et al. (2016),
27
destacan el papel del ABA en la aclimatación de las plantas, cuando se
produce una combinación de dos tipos de estreses abióticos diferentes.
Se examinó la respuesta de Arabidopsis thaliana frente a una combinación de estrés
por calor y sal, utilizando diferentes técnicas como son el análisis de transcriptomas
y mutantes deficientes en ABA. Se constató de esta forma que las plantas de
Arabidopsis muestran una mayor susceptibilidad a una combinación de estrés por
calor y sal, si se compara con el efecto que causa cuando se aplica cada uno de
estos tipos de estrés de forma individual. Esta combinación de estreses resultó en
una mayor proporción de Na+/K+ en las hojas, causando la expresión mejorada de
699 transcripciones únicas para la combinación de estreses, muchas de las cuales
se asociaron con ABA, además se constató que aquellas plantas mutantes con
déficit tanto en el metabolismo como en la señalización del ABA, son más
susceptibles a una combinación de estrés por sal y calor que las plantas de tipo
silvestre.
Revisión bibliográfica “Abscisic Acid Signaling and Abiotic Stress Tolerance in
Plants” responsables de la publicación Vishwakarma K., Upadhyay N., Kumar
N., Yadav G., Singh J., Mishra RK., Kumar V., Verma R., Upadhyay RG.,
Pandey M. and Sharma S. (2017). Este artículo estudia la expresión de genes
biosintéticos de ABA entre ellos el gen NCED en el cual se observa una
sobreexpresión en condiciones de estrés por sequía en plantas de maíz (Zea
mays), tomate (Lycopersicon esculentum y aguacate (Persea americana).
Además, se ha observado un aumento en los niveles de transcripción de NCED
después de 15-30 minutos de exfoliación de la hoja o deshidratación inducida,
deduciendo así que los niveles de proteínas (que son traducidas por los genes
relacionados con la biosíntesis de ABA), aumentan con los niveles de transcripción
de las mismas (cuantas más enzimas catabólicas (degradativas) se sinteticen,
menos ABA se localizará en los tejidos, y de esta forma se evita su acumulación).
Los metales pesados son los principales contaminantes del suelo y el agua.
Encontramos niveles elevados de algunos de ellos como Cd, Cu, Pb, Hg y Cr en
áreas agrícolas y naturales debidos a actividades humanas. Estos metales pesados
28
tienen una alta reactividad, influyendo negativamente en los procesos de
crecimiento, síntesis y senescencia, donde el ABA participa notablemente. Se ha
observado, que los metales pesados como Cd, Ni, Zn y Al aumentan las cantidades
de ABA en plantas, y también aumenta notablemente la tolerancia a la congelación,
el enfriamiento, la sequía y la sal. Las condiciones de estrés por sequía, originan
estrés osmótico en los organismos, causando desecación y adquiriendo resistencia
a la absorción de agua, ya que ABA se acumula actuando a modo de controlador en
la tolerancia de las plantas, y en la respuesta al estrés.
4.3. Implicaciones de los Brasinosteroides en el estrés abiótico
Revisión bibliográfica ’’Los Brasinoesteroides y las respuestas de las plantas
a estrés abióticos. Una visión actualizada’’ responsables de la publicación
Núñez, Miriam, Mazorra, L. M, Reyes, Yanelis, & Martínez, Lisbel. (2010).
Esta revisión pretende mostrar la información que existente a nivel
internacional, acerca de los brasinoesteroides (BRs) así como las respuestas
de las plantas a los diferentes tipos de estreses abióticos.
Además, se presentan los avances que se han obtenido tanto con la aplicación de
24-epibrasinólido como con la aplicación de análogos espirostánicos. Se ha
demostrado, que la aplicación exógena de BRs puede disminuir el daño oxidativo
ocasionado por algunos tipos de estreses abióticos. En discos foliares de tomate,
que fueron incubados con 24-epibrasinólido (EBL) (biorregulador del crecimiento) se
observó un aumento bastante considerable de las actividades enzimáticas de
catalasa (CAT), superóxido dismutasa (SOD) así como de peroxidasa (POX), al ser
expuestas a altas temperaturas. En plantas de garbanzo, que fueron incubadas con
Cd a distintos niveles, se observó que los BRs estimularon también las actividades
enzimáticas CAT, POX Y SOD, y además el nivel de Malondialdehido (MDA) se
redujo, relacionándose todo ello con aumento de la tolerancia sobre el estrés hídrico.
Las fitoquelatinas son ligandos peptídicos cuya labor es desintoxicar a las plantas de
los metales intracelulares; se ha constatado, que en células de Chlorella vulgaris
tratadas previamente con plomo, los BRs también estimularon positivamente la
síntesis de fitoquelatinas.
29
El artículo “Efecto de los Brasinoesteroides y un inhibidor de su biosíntesis en
plántulas de dos variedades de tomate sometidas a estrés salino”
responsables de la publicación Yanelis RG., Lissy RA., Lisbel MG., Luis MM.
y Miriam NV. (2014), en esta publicación se examinan distintos indicadores
que están relacionados con la germinación y el crecimiento de plántulas
etioladas de tomate de dos variedades, llamadas INCA 9 y Amalia.
La dinámica de la germinación demostró claramente que las semillas de tomate de
ambas variedades que habían sido tratadas con Brz2001 (inhibidor de la biosíntesis
de los BRs), y crecidas en un medio salino, disminuyeron su porcentaje final de
germinación, siendo mucho más pronunciado cuando se utilizó el inhibidor. El NaCl
redujo el porcentaje de germinación en la variedad de tomate Amalia y no lo hizo en
la variedad INCA 9. El tratamiento con Brz2001 retrasó la germinación, pero
finalmente no se observó ninguna diferencia significativa con respecto al control. De
igual forma, se constató que el tratamiento con BRs no revirtió la reducción que la
sal indujo en la variedad Amalia y el tratamiento con BRs junto con Brz inhibió el
proceso de germinación de las semillas.
Revisión bibliográfica “Brassinosteroids and their role in response of plants to
abiotic stresses” responsables de la publicación Fariduddin Q., Yusuf M.,
Ahmad I., and Ahmad A. (2014). Este artículo realiza un estudio de los
muchos papeles que desempeñan los BRs en plantas, en especial bajo
condiciones de estrés;
Así por ejemplo, el papel de los BRs en la respuesta de la planta al estrés oxidativo
es poco conocido, pero se demostró que la aplicación de BRs modifica tanto
enzimas antioxidantes como antioxidantes no enzimáticos. Además, los BRs
mejoran la actividad de CAT y disminuyen las actividades de POX y ácido ascórbico
oxidasa bajo condiciones de estrés osmótico. También se ha constatado que la EBL
induce cambios en las actividades de las enzimas antioxidantes, así como en su
contenido, mejorando el crecimiento de las plantas bajo estrés por sequía; el
marchitamiento de la hoja y la disminución del crecimiento pueden darse
30
frecuentemente en plantas que no se han sometido a tratamiento, pero se reducen
de forma destacable en las tratadas con EBL. En hojas de plantas de soja,
sometidas a estrés por sequía, la aplicación de BRs aumenta el rendimiento cuántico
del fotosistema II (PS II) al máximo, aumentando de igual forma, la actividad de
ribulosa-1,5-bisfosfato carboxilasa/oxigenasa, el potencial hídrico, contenido de
azúcares solubles así como la prolina. Los BRs también disminuyen el contenido de
MDA y la conductividad eléctrica de hojas bajo estrés por sequía. Cabe destacar que
una aplicación de EBL puede revertir el deterioro sufrido a nivel de crecimiento,
inducido por el estrés salino en la berenjena, así como la inhibición del rendimiento
de grano, en plantas de trigo. Las plantas de tomate tratadas con EBL fueron mucho
más tolerantes a temperaturas elevadas que las plantas que no fueron tratadas. Por
último, los BRs poseen la capacidad reguladora de la absorción de iones en las
células vegetales y pueden utilizarse para reducir la acumulación de metales
pesados así como de elementos radiactivos en plantas, además de minimizar los
efectos tóxicos que éstos producen en la planta y los síntomas generados por el
exceso de estos metales.
5. DISCUSIÓN
5.1. Implicaciones del Etileno en el estrés abiótico
Realmente hoy en día se sabe que todas las hormonas están directa o
indirectamente relacionadas con múltiples procesos de las plantas, incluyendo todo
tipo de estreses abióticos y bióticos. No obstante, de todas las hormonas estudiadas,
el etileno es una de las más implicadas con el estrés en plantas, de hecho está
considerada como una de la más relacionadas con situaciones limitantes como por
ejemplo el frio, la sal, la sequía, y sobre todo el encharcamiento o las inundaciones.
En general, el etileno no confiere tolerancia al calor, aunque si está involucrada en la
tolerancia al frío y a la congelación, no obstante su papel parece ser dependiente de
la especie vegetal con la que se trabaje. También las investigaciones encontradas
hasta ahora indican “controversia” del papel del etileno en la tolerancia a la sal ya
que los resultados obtenidos también serían dependientes de la especie vegetal
estudiada. Estos resultados apoyan la idea de la importancia de la “selección de
31
plantas”, según su capacidad para mantener satisfactorios rendimientos en
condiciones estresantes, también la caracterización de varios compuestos a nivel
metabólico, proteómico y transcriptómico de un organismo durante la exposición a
situaciones estresantes puede ser un enfoque complementario, que hoy en día,
puede usarse como marcador del estrés. A pesar del hecho de que las vías de
etileno y poliaminas comparten el SAM como un precursor común, y ejercen efectos
opuestos en los procesos de desarrollo de las plantas, en algunos cultivos agrícolas
se ha observado un aumento del etileno, ACC y poliaminas como consecuencia del
tratamiento con solución salina, mostrando que no hay competencia entre ambas
rutas biosintéticas y que el SAM está en suficiente cantidad como para admitir
ambos rutas de síntesis, no obstante en otras especies vegetales los resultados no
son tan evidentes. Podemos concluir que bajo estrés salino las plantas responden
con aumentos en la producción de etileno y poliaminas y que estos cambios están
relacionados con la sensibilidad de la planta a este estrés, aumentando los valores
en las especies más sensibles como mecanismo de protección y como señal de
estrés, de manera que una vez que se produce el incremento en estos metabolitos
pueden inducirse respuestas adaptativas para estas condiciones desfavorables. Por
otro lado, los posibles efectos de los movimientos estomáticos mediados por etileno
sobre la tolerancia a la sequía requieren una mayor investigación debido a su
interrelación con ABA y GB y su efecto antagónico en la apertura y cierre de
estomas. Por otro lado, se sabe que en nódulos se ha caracterizado la ruta de
biosíntesis del etileno, mostrando que este órgano simbiótico es un sitio importante
para el metabolismo del azufre en plantas. Tanto la metionina como el SAM,
precursores en la síntesis del etileno, muestran un descenso en el contenido de
proteína en las raíces y nódulos afectados por la sequía, estos resultados sugieren
que la producción de etileno se reduce en los primeros momentos del estrés, con
posibles implicaciones en la señalización de fijación de nitrógeno. En el caso del
estrés debido a situaciones de encharcamiento o inundaciones el etileno y ROS
juegan una papel preponderante actuando como señales químicas del estrés,
pudiendo ser también intermediarios de la expresión génica mostrada por la planta,
tanto en la regulación del crecimiento (elongación de tallos) o en la muerte celular
programada (para la formación del aerénquima); el desarrollo de éste tejido implica
la adaptación de las raíces en condiciones de inundación y evitar la anoxia en
situaciones tan estresantes para la planta. Los resultados obtenidos hasta ahora
32
demuestran una gran complejidad del etileno y del ROS en las respuestas al estrés
abiótico. Más concretamente el estudio de la señalización de etileno y la
homeostasis de ROS en el futuro ayudará a detallar la red regulatoria que conducirá
a conocer con más detalle las respuestas de las plantas para conseguir una mejor
supervivencia en general ante los diferentes estreses abióticos.
5.2. Implicaciones del Ácido Abscísico en el estrés abiótico
El ABA es la principal hormona relacionada con los estreses abióticos, y
concretamente donde se han realizado más estudios, es frente al estrés hídrico ya
que esta fitohormona está directamente relacionado con el cierre estomático para
mantener potenciales hídricos adecuado en la planta en situaciones estresantes,
también existen otros factores, como la edad de la hoja, que intervienen en la
capacidad reguladora del ABA para inducir el cierre estomático. Se ha demostrado
para varias especies de plantas que el ABA, posee un menor control estomático a
nivel de las hojas viejas de la planta en comparación con las más jóvenes. De forma
sorprendente, una sobreacumulación de etileno en plantas mutantes de Arabidopsis,
podía impedir el cierre estomático, siendo probable que estén implicadas varias
interacciones hormonales en dicho efecto. En el caso de raíces de Citrus en
condiciones de sequía aguda, se encontró un tipo distinto de interacción entre ABA y
etileno, esta diferencia resultó en que se necesitaba acumulación de ABA para
iniciar la biosíntesis de ACC (Ollas et al., 2014).
En cuanto a la interrelación del ABA y del etileno en el estrés por sequía, los
resultados muestran que CaAIEF1 funciona como un activador de la transcripción
del ABA. La activación de la transcripción para la biosíntesis de ABA, señalización
del ABA y la expresión de genes sensibles en la defensa al estrés son esenciales
para la adaptación de las plantas y su supervivencia en condiciones de déficit
hídrico. En plantas de pimiento silenciadas CaAIEF1 mostraron fenotipos insensibles
a ABA y sensibles a la sequía demostrando que el cierre estomático era menor, en
el caso de plantas de Arabidopsis transgénicas CaAIEF1-OX. Como se ha podido
observar, en condiciones de estrés abiótico, se inducen genes relacionados con la
biosíntesis de ABA, donde está incluido NCED3, sintetizándose el ABA en diversos
33
tejidos vegetales, lo que conduce a respuestas defensivas por parte de la planta
(Hong et al., 2017).
Cuando se estudia el ABA en combinación con varios estreses como salinidad y
estrés por temperatura, se cree que un aumento de la transpiración asociado al
estrés por calor participa de forma negativa agravando los efectos nocivos de la
salinidad, aumentando la absorción de sal en hojas y raíces bajo la combinación de
ambos tipos de estrés. En este estudio, tanto el crecimiento como el contenido de
clorofila de las plantas se vieron afectados por la combinación de ambos tipos de
estrés en una mayor medida que si fuesen aplicados por separado, lo cual refleja
una interacción negativa entre ambos tipos de estrés. Curiosamente, no se observó
un aumento del nivel de Na+ pero sí una alteración en los niveles de K+. La
diferencia de tolerancia entre tomate y Arabidopsis con respecto a la combinación de
salinidad y calor podría significar que no todas las plantas responden de igual
manera a la misma combinación del estrés por calor y sal. Además, los diferentes
tiempos e intensidad de los tratamientos de salinidad y estrés térmico podrían
explicar las diferencias entre los diferentes sistemas experimentales (Suzuki et al.
2016).
Cuando se estudia el ABA frente al estrés, se observa que esta hormona
conduce a la reducción de la conductancia estomática, así como la inhibición por
retroalimentación de la fotosíntesis gracias a la acumulación de carbohidratos, y a la
disminución de las concentraciones de enzimas fotosintéticas. Se ha demostrado
que los mecanismos a través de los cuales el ABA interactúa con metales pesados
implican alteraciones tanto histológicas como bioquímicas. Por otro lado, la sequía,
el frío y las altas concentraciones de sal promueven la síntesis de ABA, que da
lugar a un aumento de los niveles de calcio, el cual actúa como un mensajero
secundario en respuesta al estrés. Por tanto, cabe destacar que el ABA juega un
papel fundamental en las funciones reguladoras como son la producción,
degradación, percepción y transducción de señales, por tanto si se pudiera
profundizar más en los mecanismos de regulación del ABA en respuesta al estrés de
plantas, podría contribuir positivamente a conseguir crear cultivos genéticamente
dotados con tolerancia a las condiciones ambientales adversas tales como la sequía
o la sal que son hoy en día los estreses más graves que afectan a los cultivos
agrícolas (Vishwakarma et al. 2017).
34
5.3. Implicaciones de los Brasinosteroides en el estrés abiótico
Los distintos experimentos realizados con BRs en diferentes especies vegetales
frente al estrés, han resultado ser concluyentes en algunos casos. En los genotipos
de tomate, que fueron sometidos a estrés por temperaturas altas, se observó que el
genotipo que era deficiente en BR (dx) producía un mayor daño oxidativo que en el
genotipo silvestre de estas plantas, aunque presentó una ligera mayor supervivencia
ante el choque térmico, lo cual puede dar lugar a una mayor tolerancia en caso de
una aplicación extra de BR al genotipo silvestre. En los experimentos que fueron
realizados con plantas de garbanzo, se constató que la aspersión foliar con 0.01 µM
de 28-homobrassinolido (HBL), mejoró en general y significativamente el
comportamiento de las plantas de garbanzo ante la presencia de Cd en el suelo. La
síntesis de fitoquelatinas suele estar relacionada con el incremento de metales
pesados, es posible, que los BRs actúen de forma defensiva frente a la toxicidad de
metales pesados como es el caso del plomo, estimulando la síntesis de dichos
compuestos (Núñez, M et al. 2010).
En algunos casos, los BRs no estimularon la germinación ni en condiciones
normales ni tampoco en presencia de NaCl. Esto podría deberse a la concentración
que se utilizó en algunos ensayos, la cual es 100 veces mayor a las que se utilizan
normalmente para la estimulación de la germinación. Se ha planteado que, la
aplicación de concentraciones altas (1 μmol L-1) de esta hormona, provoca el retraso
de la germinación, también es posible que las condiciones en las que se realizó el
experimento estén relacionadas con los resultados, pues son plantas crecidas en
oscuridad (etioladas). Algunos autores han demostrado que en oscuridad, mutantes
de Arabidopsis que son deficientes o insensibles a los BRs, pueden presentar un
fenotipo desetiolado a la vez que una desrepresión de los genes que son inducidos
por la luz. Recientemente, se ha evidenciado que estos compuestos regulan de
forma negativa la fotomorfogénesis, a través de una compleja red reguladora donde
tiene lugar la interacción con otras hormonas. De los resultados obtenidos, se puede
concluir que el inhibidor de la biosíntesis de BRs, Brz2001, fue mucho más potente
que el NaCl a la hora de retrasar la germinación de las semillas y también a la hora
35
de reducir la elongación del tallo de las plantas de tomate de las variedades Amalia
e INCA 9, aunque no se alteró la acumulación de la masa seca de las mismas. Por
tanto, esto sugiere que la inhibición del crecimiento promovido por la salinidad así
como por el déficit de hormona endógena, se produce por mecanismos diferentes
(Yanelis et al. 2014).
Se podría sugerir que los BRs endógenos de las plantas silvestres funcionan
reprimiendo las actividades de transcripción o pos-transcripción de determinados
genes de defensa para así asegurar tanto el crecimiento como el desarrollo normal
de las plantas. Aun así, no podemos saber a ciencia cierta que los BRs modulen de
forma directa o indirecta las respuestas ante estrés oxidativo. Se sabe, que los BRs
promueven la acumulación en el apoplasto de H2O2 el cual regula el sistema
antioxidante induciendo por tanto, tolerancia al estrés. Se piensa que las altas
temperaturas, promovieron una elevada acumulación de pequeñas proteínas
mitocondriales de choque térmico, en tomate tratado con EBR, lo cual mejoró la
eficiencia fotosintética (Fariduddin et al. 2014).
6. CONCLUSIONES
6.1. Generales
- Todas las hormonas estudiadas hasta el momento, participan regulando sus
rutas biosintéticas y/o catabólicas como consecuencia del estrés abiótico.
- Todas las hormonas interaccionan entre sí, para modular la respuesta frente
al estrés abiótico, entre ellas se encuentran el ABA y el etileno, los cuales
poseen una mayor relación con dicho estrés.
- Se podría iniciar una nueva línea de investigación, en la cual, se realizarían
estudios para corroborar la mejora de la tolerancia en especies vegetales,
gracias a la aplicación exógena de fitohormonas. Evitando así la necesidad de
crear mutantes transgénicos resistentes.
36
6.2. Específicas:
6.2.1. Etileno:
- Se ha descubierto que el Etileno está muy relacionado con frío, salinidad y
congelación. Así mismo, su papel parece depender de la especie vegetal de
que se trate.
- Está íntimamente relacionado con el estrés por encharcamiento o inundación,
ya que junto a ROS, ambas pueden actuar como señales químicas, o
intermediarios de las mismas, promoviendo la expresión génica, la cual a su
vez inicia una respuesta de tolerancia al estrés.
6.2.2. Ácido Abscísico:
- El ABA es la principal hormona relacionada con el estrés abiótico,
concretamente con el estrés hídrico, salino y por temperaturas, debido a la
regulación de la apertura y cierre de estomas que se produce ante este tipo
situaciones estresantes.
- Se ha descubierto que el gen CaAIEF1, está implicado en la biosíntesis del
etileno y funciona a su vez, como activador de la transcripción del ABA,
expresándose en situaciones de estrés y promoviendo la apertura y cierre de
estomas.
6.2.3. Brasinosteroides:
- Aunque se trata de la hormona menos conocida en cuanto a su relación con
el estrés abiótico, se ha descubierto que actúan de forma defensiva mediante
la estimulación de la producción de fitoquelatinas, las cuales se relacionan
con mecanismos de tolerancia frente a la acumulación de metales pesados.
- Pueden modular de forma directa o indirecta la respuesta ante el estrés
oxidativo (aunque en unas especies está más claro que en otras). Promueven
37
además, la acumulación de H2O2, el cual regula los sistemas antioxidantes
que ofrecen tolerancia al estrés.
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