Morfología e identificación de las especies españolas del género HeteroderaSchmidt, 1871 (Nematoda)

M. D. ROMERO

Se hace una descripción de los caracteres morfométricos más utilizados en ladeterminación de especies del género Heterodera. Asimismq se dan claves, cuadroscomparativos de medidas y una breve descripción de las especies de este género quehan aparecido en España y algunas que se han encontrado en otros países mediterrá-neos.

M. D. ROMERO.—Instituto Español de Entomología. Madrid.

INTRODUCCIÓN

La importancia de los nematodos del gé-nero Heterodera aumenta de día en día,desde que se ha descubierto que la mayoríade los cultivos de interés económico puedenverse seriamente afectados por el ataque deestos parásitos, que pueden llegar a mermarde un modo considerable el rendimiento delos mismos.

Varias especies de este género han apare-cido ocasionando daños, que pueden califi-carse de importantes en algunas regiones es-pañolas, como ocurre con Heterodera scha-chtii y con H. rostochiensis, en zonas de cul-tivo intensivo de remolacha azucarera y pa-tata respectivamente.

Todo esto, unido a las dificultades que pre-senta para los no especializados la identifica-ción de las especies, nos ha movido a la reali-zación de este trabajo, en el que pretendemosdar una idea de los procedimientos a seguirpara la determinación de las mismas, basadosen los caracteres de los quistes, larvas del se-gundo estadio y machos.

Hemos procurado, a su vez, reunir el ma-yor número posible de datos morfológicos,biométricos, geográficos y de hospedadoresde las especies que han aparecido en España,junto con otras que, aunque no se han encon-trado en nuestro territorio, pudieran existir,por ser frecuentes en otros países mediterrá-neos, aportando nosotros los datos obtenidosen las especies españolas que hemos identifi-cado.

Las citas de Heterodera en España anterio-res a 1971 están recopiladas por ROMERO,

BELLO y ARIAS en 1973, por lo cual este tra-bajo es el único que figura en la bibliografía.

El género Heterodera Schmidt, 1871, per-teneciente a la familia Heteroderidae de lasuperfamilia Tylenchoidea, abarca unas 50especies, todas ellas parásitas de raíces deplantas.

Todos los miembros de esta familia pre-sentan dimorfismo sexual, los machos convermiformes, con un esófago bien desarro-llado y cola ampliamente redondeada sin bur-sa, mientras que las hembras están engrosa-das llegando a tener forma esférica. Estos ca-

racteres, dimorfismo sexual y forma de losmachos, separan a Heteroderidae de las res-tantes familias de la superfamilia Tylenchoi-dea.

El género Heterodera difiere de los demásnematodos conocidos por la transformaciónde las hembras en quistes que forman sacosprotectores para todos o gran parte de loshuevos. Esta transformación incluye el oscu-recimiento y endurecimiento de la cutícula ala muerte de la hembra y la formación de unacapa subcristalina blanca iniciada antes deque muera el nematodo (posiblemente du-rante la última muda larvaria), cuyo espesor yestructura varía en las diferentes especies, enalgunas es incompleta y desaparece pronto.

Según la morfología de los quistes se esta-blecen dos grupos fundamentales: 1.°) Con lavulva situada al mismo nivel que el contornodel quiste, que tiene por tanto un extremo re-dondeado. 2.°) La vulva está situada en unaprotuberancia cónica (cono vulvar) con locual el quiste presenta forma de limón.

SKARBILOVICH (1959) establece el subgé-nero Globodera para incluir a las especies delprimer grupo, quedando las restantes comosubgénero Heterodera.

CARACTERES UTILIZADOSEN LA IDENTIFICACIÓNDE ESPECIES DE HETERODERA

a) Quistes:

1) Forma:

Se distinguen tres tipos: redondos (con unaprotuberancia o cuello en la parte anterior),de forma de pera y de forma de limón (Fig. 1a, b, c, d, e, f, g y h).

2) Color:

Algunas especies de Heterodera al ir ma-durando, cambian el color de blanco a amari-llo y más tarde a castaño, mientras que otrascarecen de fase amarilla. Este carácter puedeservir para diferenciar algunas especies; sinembargo, el color de los quistes maduros esmuy variable y sólo puede servir en algunasocasiones y si se tiene una gran experiencia.Tanto el tamaño como el color deben obser-varse en poblaciones, no en quistes aislados.

3) Tamaño:

Es un carácter muy variable y por tantodebe utilizarse con precaución, ya que en lasespecies que tienen quistes grandes tambiénse encuentran pequeños. También hay quetener en cuenta que en la medida de la longi-tud, unos autores incluyen el cuello y otrosno. Se tendrá en cuenta la longitud (L),anchura (A) y proporción (L/A).

4) Caracteres de la cutícula:

Estructura: La cutícula consta de dos ca-pas diferentes: exo y endocutícula. El estudiode la estructura de la cutícula requiere técni-cas especiales y es un carácter que aún se uti-liza poco.

Textura: Se refiere a la apariencia de la su-perficie del quiste cuando se observa a pocosaumentos (20 a 40) con luz incidente. Puedevariar desde granulosa y mate a lisa y bri-llante.

Marcas cuticulares: Los dibujos que se ob-servan en la cutícula pueden ser de dos tiposprincipalmente: reticulados y punteados, perodentro de cada tipo hay muchas variaciones yla interpretación varía con los aumentos delmicroscopio (JONES, 1952)

Capa subcristalina: Se encuentra sola-mente en quistes jóvenes y puede ser desde

Fig. 1.—Quistes de Heterodera: a = H. rostochiensis; b = H. punctata; c = H. schachtii; d = H. avenae; e = H.trifolii; f = H. goettingiana; g = H. carotae; h = H. cruciferae (Según Goffart,'1960). Tipos de fenestración: i =Tipo bifenestrado; j = Tipo ambifesnestrado; k y 1 = Tipo circumfenestrado (k = H. rostochiensis; 1 = H.punctata) (Según Decker, 1967). Estructuras del cono vulvar: m = corte transversal (orig.) n = corte longitudinal

(Según Decker, 1967).

Fig. 2.—Heterodera rostochiensis. Larva del segundo estadio; A = cabeza; B = cola. Macho: C = cabeza; Dcola (Según A. M. Golden et al, 1972).

una especie de pelusilla blanca (en H. cacti),a un depósito como de yeso grueso y agrieta-do. No existe en todas las especies.

Todos los caracteres hasta ahora citadospueden servir de ayuda, pero los que más seutilizan en la determinación de especies sonlos derivados de las estructuras del cono vul-var.

5) Cono vulvar y estructuras asociadas:

Forma: La prominencia situada en el ex-tremo posterior de los quistes de forma de li-món es el cono vulvar, que puede ser obtuso(H. galeopsidis) o estrecho (H. schachtii) otan pequeño que no se observa a primeravista, con lo cual el quiste parece esferoidal uoval.

Estructuras: Si damos un corte transversalal cono vulvar examinamos este por el interiory lo montamos y lo observamos al microsco-pio, veremos lo siguiente:

En el extremo del cono, está la aperturavulvar, bordeada por los labios vulvares queforman los parapetos de un puente (puentevulvar), que cruza un área redondeada de pa-red fina (la fenestra). Así pues, el puente vul-var divide a la fenestra en dos semifenestras.En los quistes viejos, éstas se rompen, de-jando orificios que proporcionan la salida delas larvas que emergen del quiste.

Según el tipo de fenestración (rotura de lafenestra), se distinguen los siguientes tipos:

Tipo ambifenestrado. Las dos semifenes-tras están separadas por un puente vulvar es-trecho, siendo la longitud de la fenestra, pocomayor que su anchura (Fig. 1 j).

Tipo bifenestrado. El puente vulvar esmás ancho, las semifenestras son casi redon-das y la longitud de la fenestra es casi dobleque su anchura (Fig. 1 i).

Tipo circunfenestrado. Al romperse elárea de pared delgada que rodea la aperturavulvar se forma solamente una fenestra re-donda (Fig. 1, k y 1).

Resto vaginal y «underbridge». En ciertasespecies, los restos de la vagina persisten enel cono vulvar. Presentan unos pliegues enlas paredes y un estrechamiento en el centroque les dan en conjunto un aspecto de haceso gavillas. En vista lateral el residuo vaginales estrecho y opaco y las estriaciones puedenno ser perceptibles.

En la parte próxima al puente, la vagina pa-rece engrosarse para formar el bulba basal(COOPER 1955) o cerviz (THORNE 1961) queestá unido a las paredes del quiste por dosbrazos que se extienden de parte a parte delcono vulvar. Estos brazos están situados pordebajo y paralelos al puente vulvar y forman el«underbridge», cuyos extremos (la unión decada brazo con la pared del cono vulvar) estána veces bifurcados Fig. 1 m y n).

«Bullae». Son estructuras en forma de no-dulos sencillos o ramificados que se encuen-tran aislados o en grupos dentro del conovulvar. En las especies en que persiste el res-to vaginal, los «bullae» están situados a niveldel «underbridge». En los que falta el restovaginal (H. avenae, p. ej.), los «bullae» estánaglomerados dentro del cono inmediatamentedebajo de la fenestra.

6) Biome trías

Las estructuras del cono vulvar son degran importancia en la identificación de losquistes. La longitud de la vulva, tipo de fe-nestración y medidas de la fenestra, presen-

cia o ausencia y forma de los «bullae», restovaginal y «underbridge» son buenos caracte-res específicos para identificar quistes o almenos para situarlos entre un grupo de espe-cies. Las medidas que más se utilizan son:

1 = longitud de la fenestrab = anchura de la fenestra1/bs = longitud de la vulvaP.v = anchura del puente vulvar«bassin»: Es el área que rodea a la fenestra

que puede verse claramente en algunas es-pecies.

índice de GRANEK (I. G.). Se emplea para di-ferenciar las especies del grupo Rostochien-sis.

Matriz gelatinosa o saco ovígero: Es unamasa de consistencia gelatinosa que se en-cuentra en el extremo del saco vulvar de losquistes jóvenes de algunas especies. El ta-maño relativo es muy variable; en algunas es-pecies cubre casi el hemisferio posterior delquiste, mientras que en otras es pequeño ocasi ausente. En muchas especies quedan re-tenidos en este saco parte de los huevos,mientras que en otras, como H. avenae,nunca se han encontrado.

b) Huevos:

Se encuentran dentro de los quistes o en elsaco ovígero. Difieren por el tamaño, forma yla razón longitud/anchura, diferencias queexisten no sólo entre especies, sino tambiéndentro de la misma especie. La longitud delos huevos no guarda relación con el tamañodel quiste. La forma puede depender del

modo en que esté doblada la larva dentro delhuevo (generalmente, 4 ó 5 veces; en H. lep-tonepia, 7 veces).

El tamaño y la relación L/A pueden servira veces para confirmar una especie.

c) Larvas:

Las larvas del segundo estadio que emer-gen de los huevos pueden ser útiles en ladiagnosis de especies. Los caracteres más uti-lizados en la identificación de las mismas son:

L = LongitudA = Anchura

Cabeza: Anchura, altura, número de anillos,forma y desarrollo del esqueleto cefálico.

Estilete: Longitud. Forma y tamaño de losnudos.

Distancia de la apertura de la glándula esofá-gica dorsal a los nudos del estilete (G.esof.).

Posición del poro excretor.Longitud de la cola (del ano al extremo de

ésta) y forma de la misma.Longitud de la parte hialina de la cola (P.

nial.).

d) Machos:

Los machos de Heterodera pueden serimportantes en la identificación de especies,pero en la mayoría de los casos las descrip-ciones que existen son incompletas. Aunqueen las especies de Heterodera que se han

descubierto en los últimos años y en algunasredescripciones, se estudian detalladamentelos machos, son muchas aún las especies enque aún no tenemos información suficiente.

e) Hospedadores:

Algunas especies de Heterodera atacan aun grupo limitado de plantas pertenecientes auna o pocas familias; otras parasitan a mu-chas plantas de varias familias. Las primeraspueden identificarse cultivándolas en huéspe-des conocidos, siempre que se sepa no sólo laespecie de planta, sino también la variedad,ya que algunas especies de Heterodera atacana una variedad de una planta y no a otras va-riedades de la misma especie.

f) Otros procedimientos citológicos, bio-químicos... etc., requieren técnicas especia-les, generalmente muy delicadas y su uso aúnestá poco generalizado.

CLAVE PARA LA DETERMINACIÓNSISTEMÁTICA DE ESPECIES

Heterodera (Globodera) spp. (Quistes redon-dos o en forma de pera).

— Quistes ovoides (forma de pera), confenestras vulvar y anal circulares, casidel mismo tamaño, separadas por, almenos, una distancia equivalente aldiámetro de las fenestras: H. punctata

— Quistes globulares, con fenestra vul-var grande y sin fenestra anal: (1).

— (1) Hembras de color blanco o crema.Parte anterior del estilete en las larvaspuntiaguda. I. G. < 3: H. paluda.

— Hembras color dorado. Parte anteriorde los nudos del estilete en las larvasredondeada. I. G. >3:H. rostochiensis.

Heterodera (Heterodera) spp. (Quistes enforma de limón).

Con «bullae»

a) Ambifenestrados:

— Longitud de la fenestra < 38,7M. «Un-derbridge» sencillo: H. schachtii.

— Longitud de la fenestra > 38,7M. «Un-derbridge» grueso, muy pigmentado ycon los extremos bifurcados: H. trifo-lii.

b) Bifenes irados:

— Sin «underbridge»: H. avenae— Con «underbridge» débil y bifurcado

en los extremos: H. mani.

Sin «bullae»

a) Ambifenestrados:

— (1) Parte hialina de la cola de las lar-vas de 22-25M. Quistes casi esféricos:H. cruciferae.

— Parte hialina de la cola de las larvasde 28/z o más: (2).

— (2) Quistes casi esféricos, relativa-mente pequeños (450/z de longitud,34Qu de anchura). Bassin liso: H. ca-rotae.

— Quistes relativamente grandes (630/Í

long. 460/x anch.) «Bassin» con mar-cas en forma de ladrillos: H. goettin-giana.

b) Bifenestrados:

— Longitud de la vulva de unas 40M. Dis-tancia entre las semifenestras menorque el diámetro de una semifenestra:H. fici

— Longitud de la vulva de 6-9//. Semife-nestras casi circulares. Distancia en-tre semifenestras (Puente vulvar)mayor que el diámetro de una semi-fenestra: H. latipons.

Heterodera (H.) avenae Wollenweber, 1924.

Fue descubierta por KÜHN en Alemania en1874 en Avena sativa. Desde entonces hasido descrita por varios autores y es una delas especies de este género que ha despertadomayor interés en relación con los ataques acultivos de cereales.

Los quistes tienen forma de limón, colorcastaño muy oscuro, casi negro los viejos,con capa subcristalina gruesa y saco ovígeropequeño y vacío. El cono vulvar es de tipobifenestrado con los «bullae» muy próximosa la fenestra.

Distribución: Está muy extendida por Eu-ropa (Alemania, Bélgica, Bulgaria, Dinamar-ca, Francia, Grecia, Holanda, Inglaterra, Ir-landa, Noruega, Polonia, Suecia, Suiza,U.R.S.S. y Yugoslavia), Australia, Canadá,India, Israel, Japón y Marruecos.

En España ha sido citada en Lérida, Tarra-gona, Barcelona, Logroño y Granada.

Hospedadores: El hospedador tipo esAvena sativa, y se ha encontrado también entrigo, cebada, centeno y con menos frecuen-cia en maíz y en algunas gramíneas silvestres.

Heterodera avenae forma parte de un grancomplejo de patotipos y especies próximas(entre las que se encuentran H. latipons y H.mani), cuyas diferencias no siempre estánbien definidas y que parasitan a cereales ygramíneas silvestres.

Heterodera (H.) carotae Jones, 1950.

Quistes de forma de limón, pequeños y re-dondeados, de color castaño oscuro, con conovulvar de tipo ambifenestrado, con un puente

vulvar muy estrecho que aparece roto confrecuencia en los quistes viejos.

Distribución: Se ha encontrado en variaslocalidades de Italia, así como en Alemania,Holanda, Inglaterra, Irlanda y la India.

Hospedadores: Es un parásito extraordina-riamente específico. Según WINSLOW, 1954,solamente ataca a las siguientes especies deDaucus: D. carota, L. ssp. carota, D. carotaL. ssp. sativus (Hoffm.) y D. pulcherrimusKoch.

Heterodera (H.) cruciferae Franklin, 1945.

Quistes pequeños casi esféricos con sacoovígero a veces casi tan grande como el quis-te. El cono vulvar es de tipo ambifenestradoy la fenestra es reniforme, muy corta y an-cha.

Distribución: No se ha encontrado nuncaen España. Se ha citado en Alemania, Bélgi-ca, California, Holanda, Gales, Inglaterra,U.S.A., U.R.S.S y Yugoslavia.

Hospedadores: Se ha encontrado siempreinfestando plantas de la familia Cruciferas. Elhospedador tipo es Brassica olerácea L.Otros hospedadores son: B. napobrassica,B. napus, B. rapa, Allyssum maritimum,Crambe marítima, Cheiranthus allionii, Ch.cheiri, Iberis umbellata, Lepidium sativum,Raphanus sativus, Sinapis alba... etc.

Heterodera (H.)fici Kirjanova, 1954.

Quistes pequeños de color castaño clarobrillante con la superficie rugosa. Marcas cu-ticulares confusas y abigarradas. El conovulvar es de tipo bifenestrado sin «bullae» osi existen son pequeños y aislados.

Distribución: Se ha encontrado en Alema-nia, Australia, Bélgica, California, Italia, Su-dáfrica, U.S.A. y U.R.S.S.

En España aparece citada en El Arahal yParadas (Sevilla) y en Granada.

Figs. 3 y 4.—Estructura del cono vulvar de Heterodera goettingiana (original).

Hospedadores: Es un parásito muy especí-fico; se ha encontrado solamente en especiesde Ficus (Ficus elástica, Ficus carica y otrasespecies de Ficus empleadas como ornamen-tales).

Heterodera (H.) goettingiana Liebscher,1892.

Quistes de forma de limón de color castañorojizo sin capa subcristalina. Marcas cuticu-lares con puntuaciones pequeñas irregular-mente distribuidas. El cono vulvar es de tipoambifenestrado sin «bullae» o, si acaso, con«bullae» pequeños y aislados. El «underbrid-ge» falta casi siempre, pero si existe es fino.Son características las marcas en forma deladrillos que se encuentran en el «bassin» ro-deando a la fenestra.

Distribución: Se ha encontrado en Alema-nia, Bélgica, Francia, Holanda, Inglaterra yU.R.S.S.

En España ha sido citada en veza, garban-zos y habas en varias localidades de la pro-vincia de Granada; en yeros (Vicia ervilea), enla provincia de Valladolid y en hortalizas enla de Barcelona.

Hospedadores: Pertenecen a las legumino-sas. Figuran entre ellos: Cicer arietinum, Er-vum lens, Lathyrus cicer, Lupinus albus ter-mis, Lupinus cruckshanskii, L. luteus, Pisumsativum, Vicia amphicarpa, V. canadiensis,V. cordata, V. disperma, V.faba, V. hirsuta,V. leucospermum, V. monantha, V. narbo-nensis, V. ramonica, V. sativa, V. serótina,V. serratifolía y V. villosa.

Heterodera (H.) latipons Franklin, 1969.

Quistes de forma de limón de color castañooscuro con capa subcristalina blanca. El conovulvar es de tipo bifenestrado y difiere del delas restantes especies porque tiene un «un-

derbridge» fuerte y las semifenestras casi cir-culares separadas por una distancia mayorque el diámetro de una semifenestra.

Distribución: Bulgaria, Canadá, Escocia,Grecia, Inglaterra, Isla del Príncipe Eduardo,Israel, Libia, Polonia y Trípoli.

Hospedadores: El hospedador tipo es trigo(Triticum aestivum L.) y se ha encontradotambién en avena (Avena sativa L.), cebada(Hordeum vulgare L.) y centeno (Sécale ce-reale L.)

Heterodera (H.) maní Mathews, 1971.

Esta especie, muy semejante a H. avenaepresenta con ella, según su autor, algunas pe-queñas diferencias de medidas; además losnudos del estilete son más cóncavos en H.mani y los quistes tienen un «underbridge»bifurcado (que no existe en H. avenae), quegeneralmente se rompe al montarlo.

Otras diferencias se establecen según suautor por los hospedadores, ya que, al pare-cer, esta especie no ataca a trigo, cebada niavena.

Esta especie fue descubierta en Irlanda so-bre gramíneas silvestres: Lolium perenne L.,Dactilis glomerata L. y Festuca pratenseHuds; sin embargo, nosotros la hemos encon-trado con mucha frecuencia en cultivos detrigo y cebada, por lo cual pensamos quequizá sea también parásito de estos cultivos,y dado que las diferencias morfométricas conHeterodera avenae son muy pequeñas, posi-blemente se trate de razas o variedades deuna misma especie más bien que de especiesdiferentes.

Heterodera (G.) paluda Stone, 1972.

Incluimos esta especie, que no figura en loscuadros, porque al parecer se ha encontradoúltimamente en España en cultivos de patata.

Figs. 5 y 6.—Heterodera maní (original).

Aunque muy semejante a//, rostochiensis,hasta el punto de que se había consideradohasta hace poco como patotipo de ella, difiereprincipalmente por los siguientes caracteres:Las hembras en cierto estado de desarrollotienen color blanco o crema en lugar de dora-do. Las larvas del 2.° estadio son general-mente mayores y con el estilete más largo;los nudos de éste, tienen la parte anteriorpuntiaguda, siendo redondeada en los de H.rostochiensis, y el índice de Granek es menorde 3 en H. paluda, y mayor de 3 en H. rosto-chiensis.

Distribución: Alemania, Francia, Holanda,India, Inglaterra, Islandia, Nueva Zelanda,Perú y Suiza.

Hospedadores: El hospedador tipo es So-lanum tuberosum L.

Heterodera (G.) punctata Thorne, 1928.

Quistes de forma de pera con el cuello aveces curvado y un gran saco ovígero. Mar-cas cuticulares con puntos gruesos formandoondas. El cono vulvar es de tipo circunfenes-trado con dos fenestras, vulvar y anal, casi delmismo tamaño, separadas por, al menos, unadistancia equivalente al diámetro de las fenes-tras.

Se considera a H. punctata como un com-plejo que debe contener al menos tres espe-cies próximas, porque hay una considerablediferencia entre las medidas de las fenestras yla distancia vulva-ano y en algunas poblacio-nes procedentes de Canadá, se han encon-trado «bullae» muy grandes, que no han apa-recido en poblaciones de otras partes delmundo.

Distribución: Alemania, Canadá, Holanda,Méjico, U.S.A., U.R.S.S. y Yugoslavia.

Hospedadores: El hospedador tipo es trigo(Triticum aestivum L.) pero es más frecuenteen gramíneas no cultivadas: Agropyron re-pens, Agrostis stolonifera, A. tenuis... etc.

En España ha sido citada en gramíneas sil-vestres.

Heterodera (G.) rostochiensis Wollenweber,1923.

Es ésta una de las especies más estudiadapor los nematólogos de todo el mundo; segúnMORGAN GOLDEN es quizá la especie másimportante de los nematodos fitoparásitos yson muchos los países en que se han dictadoleyes para evitar su expansión.

Su identificación va siendo cada día más di-fícil, debido a que se van descubriendo nue-vas especies próximas y patotipos dentro deellas, cuyas diferencias son tan grandes comoentre especies próximas.

Quistes de forma oval a esférica, con cuellosaliente. Las hembras jóvenes tienen colorblanco perlado y hacia la madurez cambian aamarillo dorado y por fin a castaño. Cutículagruesa con marcas en zig-zag y puntuacionescuya colocación e intensidad son variables,pero que generalmente están en filas longitu-dinales irregulares. Cono vulvar de tipo cir-cunfenestrado, sin «bullae», con fenestravulvar y sin fenestra anal; el ano tiene formade V. índice de Granek 2-7 (4,5). En las hem-bras jóvenes se encuentran con frecuenciadebajo de la vulva unos «cuerpos vulvares»cuyo tamaño y forma son variables y que sehan confundido a veces con los «bullae».

Distribución: Alemania, Argelia, Argenti-na, Australia, Austria, Bélgica, Canadá, Co-lombia, Checoslovaquia, Chile, Dinamarca,Ecuador, Egipto, Escocia, Estonia, Finlan-dia, Francia, Gales, Grecia, Holanda, Islan-dia, India, Inglaterra, Irlanda, Islas Canarias,Islas Channel, Islas Feroe, Israel, Italia, Ja-pón, Jersey, Líbano, Lituania, Luxemburgo,Méjico, Mozambique, Noruega, Nueva Ze-landa, Panamá, Perú, Polonia, Portugal, Su-dáfrica, Suecia, Suiza, U.S.A., U.R.S.S.,Venezuela y Yugoslavia.

Figs. 7 y 8.—Heterodera rostochiensis (original).

Figs. 9 y 10.—Heterodera schachtii (original).

Figs. 11 y 12.—Heterodera schachtii (original).

Fig. VS.—Heterodera trifolii, detalle del «underbrige» (original).

En España ha sido citada en Levante, Cata-luña, la Rioja y las provincias de Avila y León.

Hospedadores: Solatium tuberosum, S.dulcamara, S. xanti... etc.

Heterodera (H.) schachtii Schmidt, 1871.

Es otra de las especies a las que se ha de-dicado mayor atención por las pérdidas queocasiona a los cultivos de remolacha azuca-rera.

Quistes de forma de limón ovoides con cue-llo corto y cono vulvar saliente de color cas-taño no muy oscuro, con saco ovígero quepuede alcanzar un tamaño de 1/3 del quiste,con capa subcristalina que cubre el. quiste,pero que se cae con facilidad. Majcas cuticu-lares en zig-zag con puntos distribuidos irre-gularmente. El cono vulvar es de tipo ambi-fenestrado, con «bullae» grandes de forma demuelas bastante característicos que sirvenpara su identificación.

Distribución: Alemania, Australia, Bélgica,Canadá, Dinamarca, Gales, Inglaterra, Fran-

cia, Finlandia, Holanda, India, Israel, Pakis-tán, Suecia, Sudáfrica, U.S.A. y U.R.S.S.

En España ha sido citada en Aragón y enlas provincias de Barcelona, Burgos, Grana-da, León, Logroño, Madrid, Soria, Valenciay Valladolid. Nosotros la hemos encontradomuy extendida por toda España, alcanzandolos niveles más elevados de infestación en laRegión Central, Aragón, la Rioja.

Hospedadores: Son plantas silvestres ycultivadas pertenecientes a las familias Que-nopodiáceas, Cruciferas, Poligonáceas, Ca-riofiláceas, Amarantáceas... etc. Dentro delas cultivadas están Beta vulgaris, Spinaciaolerácea, Brassica rapa, B. napobrassica, B.olerácea, B, napus, B. alba, B. nigra, Lepi-dium sativum, Raphanus sativus... etc.

Heterodera (H.) trifolii Goffart, 1932.

Es muy semejante en todo a H. schachtii.El cono vulvar difiere del de ésta por la ma-yor longitud de la vulva y por el «underbrid-

ge» que en H. trifolii es más grueso, máspigmentado y con los brazos bifurcados.

Distribución: Australia, Canadá, variospaíses del Continente Europeo, Inglaterra,Hawai, Israel, India y U.S.A.

En España ha sido citada en trébol en laprovincia de Granada. Nosotros la hemos en-contrado en cultivos de remolacha y hortali-zas, sin duda debido a la presencia de trébol,muy frecuente como planta acompañante, enpuntos aislados de la Península.

Hospedadores: La mayoría de las especies

de Trifolium, Dianthus cariophyllus, Phaseo-lus vulgaris, Rumex crispus y Sesbania ma-crocarpd.

AGRADECIMIENTOS

Las preparaciones de conos vulvares hansido realizadas por D. JOSÉ M.a

LÓPEZ PE-

DREGAL, a quien agradecemos la ayuda pres-tada, así como a la Dra. MARÍA ARIAS porsus consejos para la realización de este tra-bajo.

Las abreviaturas empleadas están explicadas en los apartados de biometría y larvas•Corresponden a las medidas obtenidas por nosotros.

ABSTRACT

ROMERO, M. D. 1976.—Morfología e identificacion.de las especies españolas del géneroHeterodera Schmidt, 1871 (Nematoda). Bol. Ser. Plagas, 2. 123-143.

A study of the methods used for the systematic determination of nematodes of thegenus Heterodera is made and likewise a brief description of the species appeared inSpain as well as of another species from the Mediterraneam Bassin, that could befound in our country. We have added the most morphological, biometrical, geogra-phical and hosts data, proceeding from our works and from another authors ones,useful for their identification.

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Según la última información bibliográfica, recibida cuando se estaba componiendoeste trabajo, el género Heterodera ha sido sustituido por cuatro géneros: Heteroderaque comprende las especies del Heterodera (Heterodera), Punctodera, para la espe-cie Heterodera punctata, Globodera para las especies de Heterodera (Globodera)excepto la citada H. punctata y Sarisodera (MULVEY y STONE, 1976).