Embed Size (px)
Citation preview
1
PATRON DE ACTIVIDAD, DIETA, ÁREA DE ACTIVIDAD Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE Alouatta seniculus EN UN FRAGMENTO
DE BOSQUE EN SAN JUAN DEL CARARE (SANTANDER).
NATALIA ALEJANDRA ALVIS ROJAS
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA FACULTAD DE CIENCIAS PROGRAMA DE BILOGIA
IBAGUE-TOLIMA 2012
2
PATRON DE ACTIVIDAD, DIETA, ÁREA DE ACTIVIDAD Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE Alouatta seniculus EN UN FRAGMENTO DE BOSQUE
EN SAN JUAN DEL CARARE (SANTANDER).
NATALIA ALEJANDRA ALVIS ROJAS Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título
de profesional en Biología
Directora GABRIELA DE LUNA URIBE
M.Sc. Universidad Complutense de Madrid
Co-Directora EMMA YICEL GALINDO ESPINOSA
Bióloga. (c) M.Sc.
UNIVERSIDAD DEL TOLIMA FACULTAD DE CIENCIAS PROGRAMA DE BILOGIA
IBAGUE-TOLIMA 2012
3
NOTA DE ADVERTENCIA La Facultad de Ciencias, el director del trabajo de tesis y el jurado calificador no se hacen responsables por los conceptos emitidos, ni las ideas del presente trabajo expuestas por Natalia Alejandra Alvis Rojas. Artículo 16, Acuerdo 032 de 1976 y Artículo 29, Acuerdo 064 de 1991, Consejo académico de la Universidad del Tolima.
4
ACUERDO 0066 DE 2003 DEL CONSEJO DE LA UNIVERSIDAD DEL TOLIMA
La autora concede a la Universidad del Tolima el derecho de reproducción parcial o total de este documento, con la debida cita de reconocimiento de la autoría y cede a la misma universidad los derechos patrimoniales con fines de investigación, docencia e institucionales, consagrados en el artículo 72 de la ley 23 de 1982 y las normas que la constituyan o modifiquen.
Natalia Alejandra Alvis Rojas
C.C. 65631658 de Ibagué, Tolima Autora
5
Nota de aceptación
Firma del presidente del jurado
Firma del jurado
Firma del jurado
Ibagué, 2012
6
A mi Familia quienes me acompañaron y apoyaron para hacer posible esto.
A Andrés Montes, quien con su amor y paciencia compartió conmigo cada momento de este proceso.
7
AGRADECIMIENTOS El autor expresa su sincero agradecimiento a todas las personas e instituciones que participaron en el presente proyecto de investigación:
A Gabriela de Luna y Andrés Link por permitirme desarrollar mi trabajo de grado con la fundación Proyecto Primates, por su confianza, apoyo asesoramiento durante el proceso.
A Emma Yicel Galindo por su interés, asesorías y colaboración durante el proceso. A la Universidad del Tolima y a todos los profesores que aportaron a mi formación profesional y personal. A todos mis compañeros de campo especialmente a Andrés, Andrea y Rebecca, por compartir conmigo esta grata experiencia y ante todo por su cariño y amistad incondicional. A Sara María Ramírez y Nathalia Fuentes, por su amistad y valiosos concejos que me facilitaron el seguimiento de estos maravillosos primates. A Boris Villanueva y al Laboratorio de Dendrología de la Universidad del Tolima, por su asesoramiento botánico, importante para el desarrollo de esta investigación. A Gonzalo Palomino por su amistad incondicional y sus sabios y alentadores consejos. Al Dr. Hernán Torres, sin su apoyo difícilmente hubiese realizado este proceso. A la National Science Foundation, La Fundación Frank Guggenheim, Rufford Small Grants Foundation, Ecopetrol y la Fundación Proyecto Primates por la generosa financiación de este trabajo de investigación.
8
RESUMEN
Los primates son elementos claves para el mantenimiento de los bosques tropicales, ya que son dispersores de semillas de una gran diversidad de plantas, que son básicas para mantener la dinámica y sucesión de los bosques. En actualidad una de las mayores amenazas para las especies es la pérdida de su hábitat, por lo tanto se hace necesario estudios en áreas fragmentadas, que permitan generar conocimiento sobre su respuesta a estos ambientes con el fin de desarrollar los planes de manejo adecuados para su conservación. En el presente estudio se describió la ecología básica de los monos aulladores rojos (Alouatta seniculus) en un fragmento de bosque en San Juan del Carare, Santander, Colombia, en el cual se establecieron los patrones de actividad, la dieta, el área de actividad y la dispersión de semillas de seis grupos de monos aulladores rojos. Los datos se colectaron desde Enero del 2010 hasta noviembre del 2011, (con excepción de algunos meses), mediante seguimientos continuos y el método de animal focal, registrando todos los eventos comportamentales así como los de alimentación. Durante estos seguimientos se colectaron las heces de los monos para evaluar la dispersión de semillas. Quincenalmente se desarrolló la revisión de transectos fenológicos para estimar la oferta de frutos del bosque. En San Juan del Carare al igual que en otros estudios los monos aulladores pasan la mayor parte de su día descansando (62,25 %), seguido por las actividades de alimentación y movimiento. Las actividades sociales se realizan en una mínima proporción, especialmente en los momentos de descanso. Se encontró que las emisiones vocales de estos monos no presentan un patrón claro como en otras poblaciones (al inicio de la mañana y al finalizar el atardecer), sino que las realizan de manera irregular y constante durante todo el día. En cuanto a su dieta los monos aulladores se alimentaron principalmente de hojas nuevas, los frutos fueron un ítem importante en los momentos de mayor oferta de estos en el bosque y complementaron su dieta con flores, madera, corteza y tierra de termiteros. Tuvieron unas de las áreas de hogar más pequeñas reportada para la especie (entre 0.84 ha y 3,64 ha) y todos los grupos presentaron solapamiento con uno o más grupos. Dispersaron un número considerable de semillas (36220 semillas) de 17 especies de plantas y las distancias de dispersión estuvieron entre 17,42 y 140,44 metros.
Palabras clave: Alouatta seniculus, actividad, dieta, área de hogar y dispersión de semillas.
9
ABSTRACT
Primates are essential elements in the preservation of tropical native forest; they are dispersers of a huge variety of plant´s seeds, these seeds are elementary to support the dynamics and the forest succession. Today´s main threat is the missing of primates habitat, in this way, researches have to been developed in fragmented areas, by these means is possible to generate knowledge about primates response to that studied environment, the result of this work is a managing plan that allows to the conservation of the individuals under consideration. The present study is focused in the analysis of the “monos aulladores rojos” (Alouatta seniculus) basic ecology, a fragment of the San Juan del Carare forest, Santander, Colombia. In this study were established activity patrons, diet, home range and the seed´s dispersal of six groups of “monos aulladores rojos” red howler monkeys in the project's field of influence. The information data was collected in regular periods of time from January 2010 to November 2011, through a continuous following and under the animal focal method of study, that files registered all the behavioural and nutritional events. Among this study, was possible the collection of a very rich sampling of primate’s faeces used to evaluate the seeds dispersion. Twice a month, there was the revision of the phenology transects to estimate the fruits offer at the studied forest. In San Juan del Carare like in other previous studies the red howler monkeys expend the majority of their day in a routinely rest (62,25 %), followed by nutrition and mobility. Social activities are developed in a minimal proportion especially during the resting time. The present research, found that the vocal emissions of the studied primates, does not have a clear pattern, as found in other populations (at the begging of morning and in the end of the afternoon) but they do in an irregular and constant way during the whole day. In terms of their diet, the primates nutrition was mainly represented by new leafs, fruits as special case in the time of high offer in the forest, as complements, flowers, wood, bark and soil termite mounds. They had smaller living areas (around 0.84 ha and 3.64 ha) than the reported for this specie, all the primates groups showed overlapping with one or more of the other groups. The population studied made a considerable number of seeds dispersion (36220 seeds), of 17 species of plants with a dispersion distance among 17.42 and 140.44 meters.
.
Key words: Alouatta seniculus, activity, diet, home range, and seeds dispersal.
10
CONTENIDO
Pág. INTRODUCCIÓN 16 1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA 17 2. OBJETIVOS 18 2.1 OBJETIVO GENERAL 18 2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS 18 3. MARCO DE REFERENCIA 19 3.1 ANTECEDENTES 19 3.2 ORDEN PRIMATES 21 3.3 GÉNERO Alouatta 21 3.3.1 Alouatta seniculus 22 3.3.1.1 Distribución y hábitats 23 3.3.1.2 Organización social 24 3.3.1.3 Dieta 24 3.3.1.4 Áreas de actividad 24 3.3.1.5 Dispersión de semillas 24 3.4 PRINCIPALES AMENAZAS PARA LOS PRIMATES 25 3.4.1 Fragmentación de los bosques y los primates. 25 4. METODOS 27 4.1 ÁREA DE ESTUDIO 27 4.2 METODOS DE CAMPO 29 4.2.1 Patrón de Actividades 29 4.2.2 Dieta 29 4.2.3 Fenología 30 4.2.4 Área de hogar o de actividad 30 4.2.5 Dispersión de semillas 30 4.3 ANÁLISIS DE LOS DATOS 31 4.3.1 Patrones de actividad 31 4.3.2 Dieta 32 4.3.3 Estimación de la oferta de frutos 32 4.3.4 Área de hogar 33 4.3.5 Dispersión de semillas 33 5. RESULTADOS 34 5.1 Composición de los grupos 34 5.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES 35 5.2.1 Presupuesto de Actividades 35 5.2.2 Patrones diarios de actividad 36
11
5.2.3 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio 38 5.3 DIETA Y COMPORTAMIENTO ALIMENTICIO 38 5.3.1 Tiempo invertido en alimentación 38 5.3.2 Composición de la dieta 39 5.3.3 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de Alouatta seniculus
41
5.3.4 Principal tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus 42 5.3.5 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus 44 5.3.6 Diversidad de la dieta 45 5.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE 48 5.4.1 Oferta de frutos y su relación con la dieta de Alouatta seniculus
49
5.5 ÁREA DE HOGAR O DE ACTIVIDAD 51 5.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS 56 5.6.1 Número de semillas dispersadas 56 5.6.2 Especies de plantas dispersadas 57 5.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas 58 5.6.4 Distancias de dispersión y tiempos de retención 59 6. DISCUSIÓN 61 6.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS 61 6.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES 61 6.2.1 Patrones diarios de actividad 62 6.2.2 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio 63 6.3 DIETA Y PATRÓN ALIMENTICIO 63 6.3.1 Composición de la dieta. 63 6.3.2 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de Alouatta seniculus
65
6.3.3 Tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus 66 6.3.4 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus 66 6.3.5 Diversidad de la dieta 67 6.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE 68 6.4.1 Disponibilidad de frutos y su relación con la dieta de Alouatta seniculus
69
6.5 ÁREA DE ACTIVIDAD 69 6.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS 71 6.6.1 Número de semillas dispersadas 71 6.6.2 Especies de plantas dispersadas 72 6.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas 72 6.6.4 Distancias de dispersión y tiempos de retención 73 7. CONCLUSIONES 75 8. RECOMENDACIONES 76 REFERENCIAS 77
12
LISTA DE TABLAS
Pág.
Tabla 1 Proporción del área basal asignada a árboles con frutos carnosos de acuerdo a los coeficientes de pascal y el número de periodos de fructificación. Fuente: Autor, 2012.
32
Tabla 2 Horas de seguimiento para cada grupo de Alouatta
seniculus durante el periodo de estudio. Fuente: Autor, 2012.
34
Tabla 3 Composición de los grupos de A. seniculus estudiados en
la Hacienda San Juan del Carare. ♂ Macho; ♀ Hembra. Fuente: Autor, 2012.
35
Tabla 4 Lista de especies consumidas por Alouatta seniculus en
San Juan de Carare, Santander. Fuente: Autor, 2012. 46
Tabla 5 Porcentaje de alimentación por familias, número de
especies y eventos de alimentación. Fuente: Autor, 2012. 47
Tabla 6 Área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus
mediante los métodos de Kernel, Conteo de Grillas y Mínimo Polígono Convexo. Fuente: Autor, 2012.
51
Tabla 7 Áreas de solapamiento entre los grupos de monos
aulladores en el fragmento de estudio, mediante los Métodos de Kernel y Conteo de Grillas. Fuente: Autor, 2012.
56
Tabla 8 Muestras fecales de Alouatta seniculus colectadas
durante el periodo de estudio. 56
Tabla 9 Lista de las especies de semillas colectadas de las
muestras fecales de Alouatta seniculus. Los valores del tamaño de semilla marcados con asterisco fueron estimados en campo. Los valores del tamaño de semilla sin asterisco fueron obtenidos de Cornejo & Janovec (2010), Ríos, Giraldo, & Correa, (2004) y Roosmalem (1985).
58
Tabla 10 Distancias de dispersión para Alouatta seniculus en San
juan del Carare. 59
13
LISTA DE FIGURAS
Pág.
Figura 1 Hembra y Macho de Alouatta seniculus en San juan del Carare. Fuente: Autor, 2011.
22
Figura 2 Mapa de distribución de la especie Alouatta
seniculus.Fuente: UICN, 2012. 23
Figura 3 Ubicación del área de estudio, hacienda San Juan del
Carare, Cimitarra Santander, Colombia. Fuente: Fundación Proyecto Primates.
27
Figura 4 Fragmento de bosque en San Juan del Carare en
diferentes periodos climáticos, a: Época seca; b: Época de inundación. Fuente: Autor, 2012.
28
Figura 5 Sistema de senderos utilizado para el seguimiento de
primates en el fragmento de bosque en San Juan del Carare. Fuente: Fundación Proyecto Primates.
28
Figura 6 Fotografía de muestra botánica, colectada para su
identificación. Fuente: Andrés Montes, 2011. 30
Figura 7 Patrón de actividades de Alouatta seniculus en San Juan
del Carare, porcentaje de tiempo dedicado a cada actividad. Fuente: Autor, 2012.
36
Figura 8 Patron de actividades registrado por cada hora del día
para los grupos de Alouatta seniculus en San Juan del Carare. (Ali= Alimentación, Des=Descanso, Mov= Movimiento, Otr= Otros, Soc= Social, Voc= Vocalización). Fuente: Autor, 2012.
37
Figura 9 Porcentaje de observación de actividades para cuatro
grupos de Alouatta seniculus en área de estudio. Fuente: Autor, 2012.
38
Figura 10 Porcentaje de tiempo de alimentación por los grupos de
Alouatta seniculus (N=Número de minutos; * Grupos con pocas horas de seguimiento). Fuente: Autor, 2012.
39
Figura 11 Hembra adulta con su cría alimentándose de madera.
Fuente: Autor, 2012. 40
14
Figura 12 Porcentaje del tiempo de alimentación por ítem para
Alouatta seniculus durante el periodo de estudio. Fuente: Autor, 2012.
40
Figura 13 Comparación de los ítems consumidos entre los grupos
de monos aulladores (Alouatta seniculus) en San Juan del Carare. Fuente: Autor, 2012.
41
Figura 14 Comparación del porcentaje de tiempo de consumo de
los ítems de Hojas y Frutos entre los grupos de estudio. Fuente: Autor, 2012.
42
Figura 15 Hembra adulta alimentándose de hojas nuevas de
Cecropia membranacea. Fuente: Autor, 2012. 43
Figura 16 Porcentaje de consumo de hojas nuevas y hojas
maduras por Alouatta seniculus en San Juan del Carare, Santander. Fuente: Autor, 2012.
43
Figura 17 Porcentaje de consumo de hojas nuevas y maduras entre
los grupos de Alouatta seniculus. El asterisco corresponde a grupos con pocas horas de seguimiento. Fuente: Autor, 2012.
44
Figura 18 Variación mensual de los ítems consumidos por Alouatta
seniculus en San Juan del Carare, Santander. Los asteriscos representan los meses con menos de 500 minutos de actividad alimenticia. Fuente: Autor, 2012.
45
Figura 19 Familias más consumidas por Alouatta seniculus en el
área de estudio. Fuente: Autor, 2012. 47
Figura 20 Especies mas consumidas por Alouatta seniculus en el
área de estudio. Fuente: Autor, 2012. 48
Figura 21 Disponibilidad de frutos carnosos en San Juan del
Carare, usando como estimativos de productividad el número de árboles en fructificación por hectárea (Densidad) y la suma de su área basal por periodo. Fuente: Autor, 2012.
49
Figura 22 Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos
por Alouatta seniculus cada mes y oferta de recursos (densidad de árboles) durante el tiempo de estudio. Fuente: Autor, 2012.
50
15
Figura 23 Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos
por Alouatta seniculus cada mes y oferta de frutos (área basal en m² de árboles en fruto) durante el tiempo de estudio. Fuente: Autor, 2012.
51
Figura 24 Área de hogar de los grupos estudiados de A. seniculus
en el fragmento de bosque mediante el método de Kernel, a: Vista de todo el fragmento; b: Vista acercada de los grupos. Fuente: Autor, 2012.
52
Figura 25 Áreas de hogar de los grupos de Alouatta seniculus en
San Juan del Carare mediante el método de conteo de grillas. Cada grilla representa un área de 20 m * 20 m. Fuente: Autor, 2012.
53
Figura 26 Mapa del área de hogar de los grupos de estudio
mediante el método MPC en San Juan del Carare. Fuente: Autor, 2012.
54
Figura 27 Área de solapamiento de los grupos de estudio mediante
el método de Kernel. Fuente: Autor, 2012. 55
Figura 28 Ubicación de semillas dispersadas por los grupos de
Alouatta seniculus en San Juan del carare. Fuente: Autor, 2012.
57
Figura 29 Ubicación de las semillas dispersadas por los monos
aulladores en el área de estudio. Fuente: Autor, 2012.
60
16
INTRODUCCIÓN
En el mundo más de la mitad de las especies de primates se encuentran en peligro de extinción (Chapman & Perez, 2001). La cacería, las enfermedades emergentes y la fragmentación del hábitat son las principales causas del declive de las poblaciones de primates (Cowlishaw & Dunbar, 2000; Nunn & Altizer, 2006). Colombia no es ajena a esta problemática, a pesar de que sus bosques están habitados por un gran número de especies (Rylands, Mittermeier, & Rodriguez-Luna, 1997; Defler, 2004) que lo posicionan como el quinto país en primates Platirrinos a nivel mundial, con doce de los dieciséis géneros existentes (Martínez & Muños, 2004), la perdida de hábitat y la degradación ambiental ponen en riesgo la permanencia de este grupo faunístico en el país (Hernández-Camacho & Defler, 1985; Defler, 2004). Además son pocos los sitios que han sido muestreados adecuadamente y las listas locales generalmente están incompletas dejando una gran brecha en el conocimiento que obstaculiza iniciativas exitosas de conservación (Defler & Bueno, 2010). La especie Alouatta seniculus habita casi todo el territorio colombiano, siendo el primate de más amplia distribución en el país, encontrándose desde el nivel del mar hasta los 2300 m, con registros históricos a 3200 m (Hernández-Camacho & Cooper 1976). La especie tiene una dieta folívora-frugívora (Stevenson, Quiñones & Ahumada 2000) y presenta una gran capacidad de adaptación debida en parte a su dieta variada (Gómez-Posada, Martínez, Giraldo & Kattan. 2002; Braza, Alvarez & Alzate, 1983, Gaulin & Gaulin 1982). No obstante, la pérdida de hábitat constituye una de sus principales amenazas. A pesar de tener una amplia distribución geográfica, y una gran capacidad de adaptación a diferentes ambientes muchas de sus poblaciones habitan bosques en peligro de desaparecer (Horwich, 1998). Por lo tanto se hace necesario la implementación de procesos investigativos más profundos que permitan conocer el estado real de las poblaciones así como su biología y las estrategias ecológicas que desarrollan para enfrentar la perdida de hábitat y con esta información diseñar los mecanismos más adecuados para su conservación. Dada la importancia de profundizar en el conocimiento de la especie Alouatta seniculus, en el presente trabajo se planteó generar información sobre su ecología en un relicto de bosque en el magdalena medio colombiano desarrollando aspectos básicos como patrón de actividades, dieta, área de hogar y dispersión de semillas. Es importante resaltar que el presente estudio se desarrolló en un periodo de tiempo considerable y con un gran número de grupos de monos aulladores (seis grupos), con lo cual se espera aportar información valiosa para comprender la dinámica de las poblaciones de esta especie dentro de estos bosques reducidos a fragmentos.
17
1. PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA En el Magdalena medio como en muchas otras regiones del país los bosques húmedos tropicales son afectados por el crecimiento de las poblaciones humanas y las presiones económicas que ello conlleva, ocasionando una alta conversión de los bosques a un mosaico de hábitats alterados como resultado de la incursión de actividades como la ganadería extensiva, extracción de madera, la caza, entre otras. Algunas de las consecuencias de estos procesos son la alteración de la disponibilidad de recursos y de la estructura de los bosques (Pickett & White, 1985), lo cual origina cambios en la demografía de las poblaciones de primates, aislamiento de las unidades sociales y de los individuos, disminución del tamaño efectivo de las poblaciones y la extinción local de estas (Cowlishaw & Dunbar, 2000; Marsh, 2003). Pese a que el mono aullador rojo (Alouatta seniculus) es la especie de primates con más amplia distribución en el país y no se encuentra en peligro de extinción, muchas de sus poblaciones están siendo fuertemente afectadas por la fragmentación del hábitat (Crockett 1998; Horwihc 1998; Defler, 2004.). El hecho de que existan poblaciones de aulladores en remanentes boscosos aislados, no significa que sean poblaciones viables a largo plazo debido a problemas causados por la pérdida de recursos importantes, endogamia, epidemias, entre otros (Estrada & Coates-Estrada, 1996). Sin embargo, diversos estudios han encontrado que las especies del género Alouatta presentan una gran versatilidad en estrategias alimenticias y comportamiento social que les permite de alguna forma adaptarse a condiciones cambiantes en su hábitat (Gaulin & Gaulin, 1982; Milton, 1998), pese a la relativa tolerancia de A. seniculus a la fragmentación y a su presencia en paisajes altamente alterados, es difícil establecer con certeza el estado de sus poblaciones. Por consiguiente para evaluar su aparente tolerancia a la fragmentación se requieren más estudios que abarquen temas como su distribución actual y las características de sus poblaciones en fragmentos de bosques (Valderrama & Kattan., 2006). Teniendo en cuenta lo anterior el presente estudio busca aportar información sobre la ecología de la especie en un fragmento de bosque la cual servirá como base para el planteamiento y elaboración de planes de manejo y conservación para esta especie.
18
2. OBJETIVOS
2.1 OBJETIVO GENERAL Describir los patrones de actividad, la dieta, el área de hogar y los patrones de dispersión de semillas de Alouatta seniculus en un fragmento de bosque húmedo tropical, ubicado en San Juan del Carare, Santander, Colombia. 2.2 OBJETIVOS ESPECÍFICOS Identificar los patrones de actividad de Alouatta seniculus en un fragmento
de bosque en San Juan del Carare.
Describir la dieta de Alouatta seniculus en San Juan del Carare en términos de ítems consumidos y diversidad vegetal.
Evaluar la disponibilidad de frutos y su influencia sobre el comportamiento alimenticio de Alouatta seniculus.
Determinar el área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus en el
fragmento de estudio.
Describir los patrones de dispersión de semillas consumidas por A. seniculus en el sitio de estudio.
19
3. MARCO DE REFRENCIA
3.1 ANTECEDENTES
Alouatta seniculus es uno de los primates neotropicales más estudiados, muchos trabajos realizados con esta especie abordan una gran variedad de aspectos de su biología, entre ellos su anatomía y fisiología, ecología, filogenética y evolución, comportamiento y organización social (Stevenson, 2010). Braza y colaboradores (1983) realizaron un estudio sobre los hábitos alimenticios de los monos aulladores rojos, para esto analizaron los contenidos estomacales de 63 individuos y 380 muestras fecales de una población en los llanos de Venezuela. Como resultado obtuvieron que los aulladores son estrictamente vegetarianos, consumiendo flores, frutos y hojas, en su mayoría de leguminosas y lianas. Soini (1992), desde 1979 hasta 1992 estudio la ecología de Alouatta seniculus en la Reserva Nacional Pacaya-Samiria, Perú, encontrando que los grupos estaban compuestos por 2 a 11 individuos, la dieta estuvo conformada por hojas y yemas (53%), frutos (40%) y flores (6%). Además observó que las proporciones de los diferentes componentes vegetales en la dieta variaban según la estacionalidad, teniendo un mayor consumo de hojas durante toda la estación seca e inicios de la estación lluviosa; los frutos constituyeron el principal recurso alimenticio durante la estación lluviosa y al finalizar dicha estación el consumo de hojas y frutos tuvo igual frecuencia. En la Guyana Francesa, Julliot y Sabatier (1993), estudiaron el comportamiento de alimentación y las preferencias alimenticias de un grupo de A. seniculus durante dos años. Los monos aulladores utilizaron 195 especies de plantas dentro de 47 familias. El alimento más consumido fueron las hojas jóvenes (54%), seguido de frutos maduros (21.5%) y flores (12.6%). Además incluyeron otros ítems como: hojas maduras, frutos inmaduros, termiteros, corteza y musgo. Julliot (1996), durante dos años estudio la dispersión de semillas por un grupo de monos aulladores en un bosque tropical húmedo en la Guyana Francesa y encontró que dispersan las semillas de más de 100 especies de plantas (cerca del 95% de las especies de plantas que consumen), el tiempo de retención de las semillas en el tracto digestivo fue en promedio 20,6 horas y las distancias de dispersión fueron en promedio 260 metros. Andresen (2002) en su estudio en la selva amazónica brasileña encontró que el número de especies de semillas que fueron consumidas, defecadas y dispersadas por los monos aulladores fue bastante alto encontrando 137 especies de semillas en las muestras fecales tomadas durante 25 meses de
20
investigación, concluyendo que los monos aulladores en la Amazonía Central son dispersores de alta prevalencia de la comunidad vegetal. En Colombia encontramos algunos estudios como los realizados por Gaulin y Gaulin (1982) quienes estudiaron el comportamiento y la ecología de Alouatta seniculus en la reserva Meremberg en el Huila a 2300 metros, reportaron que los monos invierten el 78,5% de su tiempo en descanso, 12,7% alimentándose y 5, 6% en movimiento, además reportaron que las preferencias alimentarias cambian notablemente durante el período del día, con fuentes de alta energía (frutos) principalmente en la mañana y fuentes ricas en proteínas (hojas) en la tarde. Stevenson et al. (2000) en la Macarena, durante 13 meses evaluaron la relación entre la abundancia de frutos y las estrategias alimenticias en cuatro especies de primates, entre ellas A. seniculus. Concluyeron que estas cuatro especies difieren en su dieta, patrones de actividad y uso de los bosques; A. seniculus descansó un 58% del tiempo total e invirtió 23% de su tiempo en alimentarse, seguido de movimiento (16%) y otras actividades (3%). La dieta fue altamente folívora-frugívora compuesta en un 56% de partes vegetativas y un 43% de frutos.
Palacios y Rodríguez (2001), durante 10 meses estudiaron el área de actividad y el uso del espacio de un grupo de monos aulladores rojos en un bosque húmedo al oriente de la Amazonía Colombiana en la Estación Biológica Caparú y registraron para el grupo un área de actividad de 182 ha, observando una densidad de 4 ind/Km2 las cuales no se solaparon con ningún otro grupo de aulladores, también encontraron que las áreas más intensamente utilizadas fueron aquellas donde se concentraban el mayor número de árboles de alimentación. Gómez-Posada, Martínez & et al. (2007), estudiaron por un periodo de seis meses los patrones de uso del espacio de cinco tropas de monos aulladores en los Andes colombianos y observaron que las áreas de actividad de los diferentes grupos variaron de 10 a 3 ha, las distancias recorridas diariamente fueron entre 554 y 248 metros y su densidad poblacional de 0,72 individuos y 0.1 individuos por ha. Giraldo et al. (2007) en el Santuario de Fauna y Flora Otún-Quimbaya en los Andes Colombianos estudiaron el patrón de uso de recursos y el rol como dispersores de semillas de tres grupos de monos aulladores y registraron que se alimentaban de 48 especies de árboles principalmente de frutos y hojas y en menor medida de flores. Dispersaron un promedio de 2,3 especies de semillas por muestra fecal, a una distancia promedio de 116 metros.
21
Palma et al. (2011), estudiaron durante 12 meses dos grupos de Alouatta seniculus en un fragmento de bosque andino y encontraron que el área de rango de hogar utilizado por cada grupo fue de 10,5 y 16,7 hectáreas.
3.2 ORDEN PRIMATES Los primates son un grupo diverso que contiene alrededor de 230 especies (Cowlishaw & Dunbar, 2000), este orden se divide en dos subordenes: Strepsirhini y Haplorhini, dentro de este último se encuentran el infraorden catarrhini o primates del viejo mundo y los platyrrhini o primates del nuevo mundo (Defler, 2004). Los primates neotropicales desarrollaron características muy diversas que contrastan con el grupo de los catarrhini, esto como resultado de un proceso evolutivo aislado que se inició en el oligoceno, hace 35 millones de años al separarse la isla continente que en aquella época se conformaba por toda América del sur (Defler, 2004). Las variaciones incluso entre los mismos platyrrhini son muchas y abarcan diferentes niveles como el morfológico, en el uso de hábitat, en estrategias de forrajeo y adaptaciones anatómicas. Razón por la cual son considerados como uno de los grupos más diversos y exitosos a nivel taxonómico, comportamental y anatómico (Garber & Estrada, 2008). 3.3 GÉNERO Alouatta. El género Alouatta pertenece a la familia Atelidae y subfamilia Alouattinae (Defler, 2004). Se reconocen nueve especies de primates dentro de este género: Alouatta seniculus, Alouatta sara, Alouatta nigerrima, Alouatta belzebul, Alouatta guariba, Alouatta pailliata, Alouatta coibensis, Alouatta caraya y Alouatta pigra (Rylands et al. 2000) y presenta la más amplia distribución entre todos los monos del nuevo mundo, encontrándose desde Veracruz México hasta el norte de la Argentina (Crokett & Eisemberg, 1987). Estos primates son considerados como una de las especies más grandes del Neotrópico y se caracterizan por tener una de las vocalizaciones más fuertes de la naturaleza, debido a la modificación del hueso hioides que funciona como cámara de resonancia (Defler 2004; Neville, Glander, Braza, & Rylads, 1988). Presentan un marcado dimorfismo sexual siendo los machos generalmente más grandes que las hembras, con una barba más larga y con grandes testículos que permiten su identificación (Defler, 2004). Los monos aulladores son principalmente folívoros-frugívoros, es decir que obtienen casi todo su alimento de plantas, dividiendo su dieta e s e n c i a l m e n t e entre hojas y frutos (Estrada, 1984; Braza et al. 1983; Milton, 1980). Como consecuencia del alto consumo de hojas son de hábitos lentos, poco desplazamiento y bajos porcentajes de actividad. Las distancias
22
en los movimientos podrían depender de la distribución de los recursos alimenticios y la estructura del bosque donde habitan (Estrada, 1984; Milton, 1980). Durante la época de escasez ahorran energía y se alimentan de los recursos más abundantes, pero no necesariamente nutritivos; esta situación implica una disminución en la calidad de la dieta, a cambio de evitar el desgaste energético por la búsqueda de alimentos de mejor calidad. Se les ha denominado “minimizadores de viaje” (Milton, 1980). 3.3.1 Alouatta seniculus. La especie Alouatta seniculus, se caracteriza por ser uno de los primates más grandes de Colombia puede alcanzar una longitud de cabeza-cuerpo de 44 a 69 cm y 54 a 79 cm para la cola, esta es prensil y lo suficientemente fuerte como para soportar el peso de su cuerpo, que para los machos promedia los 7.5 kg y en las hembras los 6.3 kg (Defler, 2004). El color predominante en su pelaje es caoba rojizo y algunos individuos presentan una tonalidad desde naranja brillante hasta dorado rojizo en la espalda, el lomo y la porción distal de la cola. Su cabeza es grande con la cara desnuda y de color negro y solamente presenta pelaje sobre su barbilla la cual crece hacia adelante a manera de barba (Defler, 2004; Emmons, 1997) (Figura 1). Figura 1. Hembra y Macho de Alouatta seniculus en San juan del Carare.
Fuente: Autor, 2011.
23
24
3.3.1.2 Organización social. Esta especie de primates conforma grupos con tamaños que pueden variar desde 2 hasta más de 16 individuos con un tamaño promedio de 6 a 9 individuos (Defler, 2004; Hernández–Camacho & Cooper, 1976). Estos son grupos sociales que generalmente contienen un macho adulto dominante que suele ser el más viejo, de 1 a 2 machos adultos subordinados y varias hembras adultas con sus crías (Defler, 2004; Soini, 1992). Los machos subadultos generalmente se dispersan a otras tropas, en ocasiones las hembras también migran (Defler, 2004), sin embargo las hembras de esta especies tienden a permanecer en su grupo natal (Crockett, 1996). La composición y el tamaño de los grupos pueden estar relacionados con la abundancia y disponibilidad de recursos (Crockett, 1985). 3.3.1.3 Dieta. Para su alimentación Alouatta seniculus utiliza frecuentemente los estratos medios (Cuervo, Barbosa, & De La Ossa, 1986) o los estratos superiores (Stevenson & Quiñones, 1993). Su dieta es principalmente folívora-frugívora e incluye el consumo de hojas jóvenes y frutos, también regularmente se puede alimentar de hojas maduras, flores y ocasionalmente de termiteros y cortezas (Gaulin & Gaulin, 1982; Julliot & Sabatier, 1993). Los frutos son los de mayor preferencia y el consumo de estos puede variar con la estacionalidad pudiendo ser altamente frugívoros en la época de mayor oferta (Stevenson et al., 2000). Dentro de las familias más comunes de plantas consumidas por el género Alouatta se encuentran Moraceae, Sapotaceae, Lauraceae, Cecropiaceae, Anacardiaceae; los aulladores tienen una marcada tendencia a utilizar la familia Moraceae como fuente de alimento, esta familia ocupa una importante proporción en la dieta de la mayoría de las poblaciones estudiadas hasta el momento (Estrada, 1984, Gaulin & Gaulin 1982, Milton, 1980; Silver, Ostro, Yeager & Horwich, 1998). 3.3.1.4 Áreas de actividad. Sus áreas de actividad por lo general se han reportado que varían entre 4 ha y 25 ha (Defler, 2004), aunque pueden sobrevivir en rangos de hogar tan pequeños incluso menores de 1 hectárea (Gilbert, 2003;) y tan grandes como 182 ha (Palacios & Rodríguez, 2001). La variación en el tamaño del área de hogar parece estar relacionada con la oferta de alimento y la calidad del hábitat (Milton, 1980). Las áreas pequeñas encontradas en la mayoría de estudios sobre este primate se han asociado con la preferencia que muestran los aulladores por el consumo de hojas, si bien es un recurso de baja calidad nutricional, se encuentra amplia y uniformemente distribuido en los bosques tropicales (Braza et al, 1983; Gaullin & Gaullin, 1982; Milton, 1980). Otro factor que puede influir en el tamaño de las áreas de actividad es la densidad poblacional, dado que los rangos de hogar de los monos aulladores puede decrecer cuando las densidades poblacionales incrementan (Crockett & Eisenberg, 1987). 3.3.1.5 Dispersión de semillas. Alouatta seniculus presenta el comportamiento social de defecar en grupo, todos a la vez (Defler, 2004) y las letrinas son estables a lo largo del tiempo; estas son algunas de las
25
razones por las cuales los monos aulladores han sido considerados como dispersores de baja calidad y poco eficaces, ya que sus defecaciones resultan en grandes agregaciones de semillas y estiércol en el suelo del bosque (De Figueiredo, 1993; Howe, 1980). Esta distribución espacial de las semillas implica una desventaja para las plantas ya que la mortalidad aumenta debido a la alta densidad de semillas y plántulas en los sitios de defecación (Howe, 1986). Sin embargo se ha planteado que en zonas fragmentadas los aulladores cumplen una importante función como dispersores de semillas ya que por su flexibilidad ecológica tienen la capacidad de usar bosques relativamente degradados y en sus desplazamientos diarios pueden mover semillas contribuyendo así a la regeneración natural de estos bosques (Giraldo, et al. 2007). 3.4 PRINCIPALES AMENAZAS PARA LOS PRIMATES La cacería, las enfermedades emergentes, el tráfico de mascotas, la conversión del hábitat y la fragmentación ocasionan el decline global de las poblaciones de primates (Nunn & Altizer, 2006), más de la mitad de las especies se encuentran en peligro de extinción (Chapman & Peres, 2001), siendo la fragmentación y la transformación del hábitat original las principales amenazas para su supervivencia (Cowlishaw & Dunbar 2000). 3.4.1 Fragmentación de los bosques y los primates. En el mundo la creciente expansión de las poblaciones humanas junto con la presión económica están ocasionando la acelerada conversión de los bosques (principalmente los tropicales) en un mosaico de hábitats alterados y remanentes o parches aislados (Tabarelli, Silva & Gascon, 2004). La fragmentación en ecosistemas terrestres se inicia con la formación de claros o perforación de la matriz vegetal por efecto de la colonización humana o por la extracción de recursos. Al principio la matriz permanece como vegetación natural viéndose ligeramente afectadas la composición de especies y patrones de abundancia. Pero a medida que el tamaño de los claros se incrementa pasan a convertirse en la matriz, rompiéndose así la conectividad de la vegetación original y la matriz pasa de ser bosque a ser un ambiente alterado por el hombre; este cambio en la configuración del paisaje afecta negativamente la supervivencia de las especies implicadas obteniendo en último término extinciones locales o regionales (Fahrig, 2003). La mayoría de las especies de primates son altamente vulnerables a la fragmentación del hábitat, muchas de sus poblaciones están confinadas a selvas en el trópico, de manera que la destrucción de este hábitat ha sido una de las principales problemáticas causantes de la amenaza a este grupo de mamíferos (Cowlishaw & Dunbar, 2000). Un elevado porcentaje de la distribución de especies de primates actualmente se ven confinados a paisajes altamente fragmentados o en proceso de fragmentación, debido a
26
esto la supervivencia de una gran parte de las poblaciones de estos primates depende de su capacidad para adaptarse a vivir en ambientes intervenidos por el hombre (Chapman, Lawes, Naughton & Gillespie, 2003). Los aulladores han sido citados como un taxón relativamente tolerante a la perturbación del hábitat (Bicca-Marques, 2003), dado que están presentes en fragmentos de bosque donde otras especies de primates neotropicales (por ejemplo Ateles spp.) no pueden sobrevivir (Estrada & Coates-Estrada, 1996; Gilbert, 2003). Sin embargo, Arroyo-Rodríguez y Dias (2010), en su revisión bibliográfica concluyeron que la pérdida de hábitat afecta negativamente la distribución, la abundancia y la permanencia de los monos aulladores en habitas fragmentados. Probablemente porque al disminuir el área del hábitat disminuye la disponibilidad de alimentos y aumenta el estrés fisiológico (Martínez-Mota, Valdespino, Sánchez-Ramos & Serio-Silva, 2007), lo cual puede llevar a una reducción del tamaño de las poblaciones, por consiguiente afectar negativamente la permanencia de los aulladores debido a que poblaciones pequeñas son más susceptibles a amenazas por procesos estocásticos tales como epidemias y estocasticidad genética (Cowlishaw & Dunbar, 2000). Por lo tanto aunque los aulladores tengan una alta capacidad de recuperación (Bicca-Marques, 2003) que les permite vivir en hábitats muy alterados, la transformación del hábitat asociado con actividades humanas, eventualmente dará como resultado la extinción local de muchas poblaciones de monos aulladores (Arroyo-Rodríguez & Dias, 2010).
27
4. MÉTODOS
4.1 ÁREA DE ESTUDIO El área de estudio se encuentra localizada en la hacienda San Juan del Carare en el municipio de Cimitarra, departamento de Santander; su ubicación geográfica es 6º 42’ 58.20" N y 74º 08’ 02.71" y está a una altitud de 92 m (Figura 3). El lugar se caracteriza por presentar varios fragmentos de bosque húmedo tropical, sabanas inundables estacionalmente por el Río Magdalena, y zonas transformadas en pastizales para la ganadería. Figura 3. Ubicación del área de estudio, hacienda San Juan del Carare, Cimitarra Santander, Colombia.
Fuente: Fundación Proyecto Primates.
La región tiene un régimen climatológico de dos épocas secas (junio a agosto y diciembre a febrero) y dos épocas húmedas (marzo a mayo y septiembre a noviembre). Presenta una precipitación media anual de aproximadamente 3458 mm, la temperatura promedio es de 27.9 ºC y la humedad relativa del 80% (IDEAM, 2010). Durante los periodos de lluvia se
28
acumulan grandes cantidades de agua ocasionando inundaciones en extensas áreas por semanas o incluso meses (Figura 4). Figura 4. Fragmento de bosque en San Juan del Carare en diferentes periodos climáticos, a: Época seca; b: Época de inundación.
Fuente: Autor, 2012. El trabajo se llevó a cabo en un fragmento de bosque de aproximadamente 65 hectáreas, ubicado en un área estacionalmente inundable limitado al este por el río San Juan, al oeste por sabanas inundables y al norte y sur por potreros para la alimentación del ganado. Para la ubicación en este fragmento se diseñó un sistema de 8 senderos de una longitud total de 8,6 Km. Cada sendero se representó con una letra, y estos se marcaron cada 25 metros con la letra que lo representa y el número de metros correspondiente (Figura 5). Figura 5. Sistema de senderos utilizado para el seguimiento de primates en el fragmento de bosque en San Juan del Carare.
Fuente: Fundación Proyecto Primates.
29
4.2 METÓDOS DE CAMPO Los datos obtenidos para el patrón de actividades, la descripción de la dieta, dispersión de semillas y área de hogar de Alouatta seniculus en San Juan del Carare corresponden a seguimientos realizados a 6 grupos (C0, C1, C2, C3, De I) en el mismo fragmento, desde Enero del 2010 hasta Noviembre del 2011; como complemento al estudio se analizaron datos tomados por los investigadores que trabajaron para la Fundación Proyecto Primates durante este mismo periodo de tiempo. Es importante anunciar que la continuidad en el registro de los datos se vio afectada debido a problemas de inundaciones durante estos años. 4.2.1 Patrón de Actividades. Para la colecta de los datos comportamentales de los monos aulladores se empleó una modificación de los métodos desarrollados por Altamann (1974). Se hicieron seguimientos continuos con muestreo de animal focal por periodos largos, desde las 6:00 a las 18:00 horas. Cada grupo se siguió por tres días consecutivos, se escogió un individuo y utilizando binoculares y libreta de campo se registró su actividad cada 5 minutos así como cualquier comportamiento social o vocalización que ocurrió entre los puntos instantáneos de muestreo. Los datos comportamentales y de patrón de actividades se registraron bajo 6 categorías: Alimentación, Movimiento, Descanso, Actividad social, Otros no sociales y vocalización, a su vez cada una de estas categorías se dividieron en subcategorías más específicas. Los datos se registraron utilizando un sistema de códigos que facilitaron y agilizaron el proceso. 4.2.2 Dieta. Para la cuantificación de la dieta se registró la hora de inicio y terminación de cada evento de alimentación del animal focal. Al observar al animal focal entrar a una fuente de alimentación, árbol o liana, se registró el tiempo de duración del evento en minutos, la especie de la cual se alimentó y el ítem consumido (p.e Hojas, frutos, flores, madera). También se registró la circunferencia a la altura del pecho (CAP) y la ubicación espacial del árbol, para esto se utilizó el sistema de senderos marcados cada 25 metros, mapeados y georeferenciados. Además se marcaron los árboles o lianas de los que se alimentaron por más de tres minutos utilizando cinta flagging azul con una placa metálica que llevaba un número secuencial y las iniciales de la especie que lo consumió. Estos árboles se mapearon y se referenciaron con GPS. De los árboles o lianas marcados, posteriormente se tomaron muestras botánicas acompañadas de fotografías (figura 6), se prensaron, se almacenaron en alcohol al 70 % y posteriormente se llevaron al herbario de la Universidad de los Andes y allí con ayuda del profesor Pablo Stevenson se identificaron; algunas fueron llevadas al Laboratorio de Dendrología de la Universidad del Tolima donde fueron determinadas.
30
Figura 6. Fotografía de muestra botánica, colectada para su identificación.
Fuente: Andrés Montes, 2011. 4.2.3 Fenología. Para conocer la oferta alimenticia del bosque se utilizó la metodología de transectos fenológicos desarrollada por Stevenson (2004), en su estudio de patrones fenológicos en el parque Tinigua. Se muestrearon ocho senderos con un ancho aproximado de dos metros y una longitud total de 6,457 Km, se recorrieron revisando los frutos y flores en el suelo y se buscó el posible árbol parental, seguidamente se hizo una estimación visual del número de frutos así como el estado en el que se encontraba la cosecha (iniciando, medio o finalizando). Para cada árbol parental se realizaron mediciones del CAP, se registró su ubicación teniendo en cuenta la distancia perpendicular al transecto y su dirección (lado izquierdo o derecho). Además se tomaron fotografías de los frutos y se colectaron muestras para su identificación. 4.2.4 Área de hogar o de actividad. Para la estimación área de hogar de los grupos estudiados, durante el seguimiento del animal focal se registró la ubicación del grupo cada 15 minutos; medida lo más preciso posible con metros y ángulo desde un punto de referencia (senderos o árboles de alimentación). 4.2.5 Dispersión de semillas. Durante el seguimiento del animal focal se recolectaron las muestras fecales, se registró la hora y ubicación de dicho evento. Cuando no fue posible colectar las muestras fecales de manera individual se recogieron todas las muestras fecales del grupo como un solo evento. Para cada muestra se tomó la hora, su ubicación, se le asignó un número secuencial correspondiente y se identificó el individuo que defecó o
31
el grupo. Las muestras se colectaron en bolsas plásticas que se marcaron con sus números secuenciales y las iníciales del investigador. Posteriormente en la estación las muestras fueron lavadas separando la materia fecal de las semillas, estas se contaron y se identificaron las especies que fueron dispersadas, aquellas desconocidas se asociaron a una morfo-especie y se determinaron posteriormente con la ayuda de investigadores botánicos. Para facilitar el conteo de las semillas muy pequeñas (< 3mm) se utilizaron las siguientes categorías: x= 0-49 (semillas), xx= 50-200 (semillas) y xxx= + 200(semillas) (Link & Di Fiore, 2006). Para estimar las distancias de dispersión desde los arboles parentales se registró la hora y ubicación de los eventos de alimentación de frutos de algún árbol en particular, y se tuvo presente la ubicación del sitio donde fueron defecadas las semillas, asimismo teniendo en cuenta que los monos presentaran un solo evento de alimentación de un árbol en particular, se tuvo presente la hora de la ingesta así como la hora de la defecación y de esta manera se hallaron los tiempos de retención. Teniendo en cuenta que el tiempo de retención en el tracto digestivo para la especie es de aproximadamente 20 horas (Andresen, 1999; Julliot, 1996a; Yumoto, Kimura & Nishimura, 1999), se hicieron los seguimientos del grupo durante tres días seguidos. Los puntos obtenidos fueron ubicados en un mapa del área de estudio en donde las distancias de dispersión se representan con una línea recta entre los puntos. 4.3 ANÁLISIS DE DATOS Para todos los análisis estadísticos se utilizó el programa estadístico SPSS. Para realizar las comparaciones solo se usaron los datos obtenidos de los grupos C0, C1, C2 y C3 , no se tuvieron en cuenta los datos de los grupos D e I debido a las pocas horas de seguimiento. 4.3.1 Patrones de actividad. El porcentaje dedicado por los micos a cada actividad se obtuvo de la siguiente manera: % de actividad = (n1 * 100) / N. Donde n1 es el número de veces que se registró cada actividad y N es el número total de registros de todas las actividades. Para determinar si los monos aulladores dedicaron la misma proporción de tiempo total a cada actividad se realizó una prueba de bondad de ajuste con el test de G (Sokal & Rohlf, 2000; Stevenson et al., 2000). Para establecer si hubo diferencia en la proporción del tiempo dedicado a las actividades por cada grupo se realizaron comparaciones con la prueba de Kruskal-Wallis para datos no paramétricos.
32
4.3.2 Dieta. Se calculó la proporción de los ítems dietarios y las especies de plantas consumidas, basado en el total del tiempo invertido en alimentación por los individuos focales. Para determinar si existen diferencias significativas en el consumo de los ítems se realizó la prueba Kruskal-Wallis. Para determinar si entre los grupos de estudio hubo diferencias significativas en frente al consumo de los ítems se realizaron comparaciones por medio de la prueba de kruskal-wallis, por cada ítem entre los seis grupos. Para establecer entre cuales grupos existe diferencias en el consumo de los ítems se realizó la prueba a-posteriori de Tukey. Para evaluar el tiempo dedicado al tipo de hoja se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis 4.3.3 Estimación de la oferta de frutos. Para la oferta de frutos (fenología) se utilizaron dos variables como estimativos de abundancia: el número de individuos en fruto por hectárea (densidad) y el área basal de los árboles fructificando en cada periodo. El aporte del área basal de un árbol en fruto a la producción se estimó asumiendo que tienen una distribución triangular de sus periodos de fructificación, por tal razón a los árboles que se encontraron en producción de frutos por más de un periodo, se les distribuyo su área basal en el número de periodos de producción, para ello se asigna una proporción del área a cada periodo siguiendo los coeficientes del triángulo de pascal (Tabla 1). Los estimativos se escogieron por la alta correlación reportada en otros estudios (Stevenson, 2001). Tabla 1. Proporción del área basal asignada a árboles con frutos carnosos de acuerdo a los coeficientes de pascal y el número de periodos de fructificación.
Periodos Proporción (Área basal)
1 periodo 1 2 periodos 0,5 0,5
3 periodos 0,25 0,5 0,25 4 periodos 0,17 0,33 0,33 0,17
5 periodos 0,11 0,22 0,33 0,22 0,11 6 periodos 0,08 0,17 0,25 0,25 0,17 0,08
7 periodos 0,06 0,13 0,19 0,25 0,19 0,13 0,06 8 periodos 0,05 0,1 0,15 0,2 0,2 0,15 0,1 0,05
9 periodos 0,04 0,08 0,12 0,16 0,2 0,16 0,12 0,08 0,04 10 periodos 0,03 0,07 0,1 0,13 0,17 0,17 0,13 0,1 0,07 0,03
11 periodos 0,03 0,06 0,08 0,11 0,14 0,17 0,14 0,11 0,08 0,06 0,03 12 periodos 0,02 0,05 0,07 0,1 0,12 0,14 0,14 0,12 0,1 0,07 0,05 0,02
Fuente: Autor
33
Con el fin de establecer el área de muestreo (AM) se consideró la distancia promedio de todos los individuos en fruto durante el periodo de estudio con respecto a los transectos y la longitud total de los mismos, de la siguiente manera:
AM = DPT * LT Donde DPT es la distancia promedio de los árboles en fruto al transecto y LT es la longitud total de los transectos (Stevenson et al, 2004). Para establecer la existencia o no de una correlación entre el consumo de frutos y la oferta de estos, se realizó la prueba de Spearman considerando el porcentaje de consumo de frutos por mes y los dos estimativos de productividad (promedio de densidad de árboles en fruto por mes y la suma del área basal de árboles en fruto por mes). 4.3.4 Área de hogar. Para estimar el área de actividad se utilizaron tres métodos diferentes, Kernel, Mínimo Poligono Convexo (MPC) y Método por conteo de grillas. Para realizar los análisis de los métodos de Kernel (95, 50 %) y MPC se utilizó las extensiones Animal Movement, Home Range y Spatial Analyst del programa ArcView 3.3 (Boyle, Lourenço, Da Silva & Smith, 2009). Para establecer el área de hogar mediante el método de conteo de grillas (Dixon y Chapman 1980) se usó la extensión CivilCAD del programa AUTOCAD, cada celda tuvo una medida de 20 * 20 metros. Para el presente estudio solo se discutirá los resultados obtenidos con el Método de Kernel y el Método de conteo de grillas, el método de MPC se incluyó ya que es uno de los estimadores más antiguos y simples de área de hogar, y además ha sido uno de los métodos más utilizados en estudios pioneros. Sin embargo no será usado para la discusión por su incapacidad para distinguir entre las áreas de mayor y menor uso, así como la sobreestimación del área real que pueden estar usando los monos ya que incluye áreas nunca visitadas o inexistentes como los ríos y lagos (Seaman, Millspaugh, Kernohan, Brundige, Raedeke, & Gitzen, 1999). Para determinar si existe una relación entre el tamaño del área de hogar y el tamaño de los grupos se realizó la prueba de correlación de Spearman. 4.3.5 Dispersión de semillas. Para estimar el porcentaje de semillas dispersadas de cada especie vegetal por los monos aulladores en el lugar de estudio, se utilizó la siguiente fórmula: % de semillas= (x1 * 100)/ N. Donde x1 es el número de semillas encontradas en las muestras fecales para la especie “1” y N el número total de semillas encontradas en las muestras. Para determinar el patrón espacial de dispersión de semillas, se calcularon las coordenadas UTM y se introdujeron en el software ArcView 3.3.
34
5. RESULTADOS
En total se lograron 1459,5 horas de observación directa distribuida en los diferentes grupos (Tabla 2). Un 3,9 % del tiempo total de seguimiento fue dedicado a grupos sin identificar, la mayoría de este tiempo durante el proceso de reconocimiento y habituación. Tabla 2. Horas de seguimiento para cada grupo de Alouatta seniculus durante el periodo de estudio.
Fuente: Autor
5.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS. En la Tabla 3 se muestra la composición final de los grupos observados en el presente estudio, con un total de 42 individuos; 10 pertenecientes al grupo C0, 5 al grupo C1, 10 al grupo C2, 7 al grupo C3, 5 al grupo D y 5 correspondientes al grupo I. Cabe anotar que durante el tiempo de estudio se presentaron cambios en las composiciones de los grupos (nacimientos, muertes y desapariciones). La composición general de los grupos fue de 1 a 3 machos adultos, de 1 a 4 hembras adultas con sus crías, 1 subadulto, 1 juvenil y de 1 a 3 infantiles; en cuanto a la proporción de sexo fue mayor para las hembras (1: 06) y la proporción de hembras adultas por individuos inmaduros (juveniles e infantiles) fue 1: 1,07. Se identificó la mayoría de los individuos usando marcas distintivas como cicatrices faciales y corporales, lunares, forma, tamaño y color de los genitales, tamaños de los individuos, asociación entre individuos, entre otros.
Horas de seguimiento
0 57,5C0 392,1C1 174,4C2 549,4C3 159,1D 41,0I 86,2
Total 1459,5
Grupos
35
Tabla 3. Composición de los grupos de A. seniculus estudiados en la Hacienda San Juan del Carare. ♂ Macho; ♀ Hembra.
Fuente: Autor 5.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES 5.2.1 Presupuesto de Actividades. La mayoría de las actividades realizadas por los monos aulladores se hicieron de forma grupal y de manera sincrónica por la mayoría de los miembros de los grupos. Habitualmente los individuos se alimentaron del mismo recurso en el mismo árbol. Igualmente se desplazaron juntos por rutas preestablecidas, por lo general, en fila un individuo tras otro. La actividad de descanso también se realizó de manera grupal, algunas veces todos los miembros en el mismo árbol y en otras ocasiones ciertos individuos se dispersaron a árboles cercanos al grupo. En total se obtuvieron 15747 registros instantáneos. La principal actividad desarrollada por los monos fue el descanso con un porcentaje de 62,25% (9812 registros), en segundo lugar la alimentación con un 19,59% (3803 registros), en tercera posición la actividad de movimiento con el 14,07% (2206 registros). Las actividades que se realizaron con menor frecuencia fueron vocalización con un 2,13% (339 registros), social 1,21% (196 registros) y finalmente un 0,73% (111 registros) lo dedicaron a otras actividades (Figura 7). Los monos aulladores destinaron proporciones de tiempo significativamente diferentes a cada uno de los comportamientos registrados (G= 23655,11; gl=16216; p<0,05).
♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀ ♂ ♀C0 2 3 1 1 1 2 10C1 1 1 1 1 1 5C2 3 4 1 1 1 10C3 1 4 1 1 7D 1 2 1 1 5I 1 2 1 1 5
Total 9 16 2 2 3 2 3 6 42
Total Grupo Adulto Sub-adulto Juvenil Infantil
36
Figura 7. Patrón de actividades de Alouatta seniculus en San Juan del Carare, porcentaje de tiempo dedicado a cada actividad.
Fuente: Autor 5.2.2 Patrones diarios de actividad. Para todos los grupos estudiados la actividad de descanso tuvo los valores más altos a lo largo del día, presentando tres picos, iniciando en la mañana, al medio día y al atardecer. Los grupos C3, D e I, presentaron un pico adicional en la media mañana (9:00-10:00 horas). La alimentación fue la segunda acitividad más realizada por los monos aulladores, en general, todos los grupos se alimentaron principalmente en dos picos, el primero en la mañana entre las 8:00 h y 10:00 h y el segundo en horas de la tarde desde las 15:00 h hasta las 17:00 h, generalmente cada periodo de alimentación fue seguido por un periodo de descanso de una hora o más. En cuanto al movimiento se observó que comunmente precedió a la actividad de alimentación, por lo tanto para la mayoría de los grupos ambas actividades mostraron un patrón similar. En lo correspondiente a las actividades Social, Otros y Vocalización, todos los grupos presentaron valores muy bajos y en algunos casos imperceptibles (Actividad Otros). Las actividades sociales se presentaron en la media mañana y cerca al medio día, despues de los periodos de alimentacón mientras la mayor parte del
37
38
5.2.3 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio. Al comparar cada actividad entre los grupos seleccionados se encontró que no hubo diferencias significativas (Alimentación: H= 4,673, N=148, gl= 3, p=0,197; Descanso: H= 6,447, N= 150; gl=3, p= 0,092; Movimiento: H= 1,193, N= 149, gl=3, p= 0,775; Otros: H= 0,680, N= 67, gl= 3, p= 0,878; Social: H= 2,355, N= 70, gl= 3, p= 0,502; Vocalización; H= 1,677, N= 68, gl= 3, p= 0,642) (Figura 9).
Figura 9. Porcentaje de observación de actividades para cuatro grupos de Alouatta seniculus en área de estudio. No se encontraron diferencias significativas.
Fuente: Autor, 2012. 5.3 DIETA Y COMPORTAMIENTO ALIMENTICIO 5.3.1. Tiempo invertido en alimentación. Para describir la dieta y el patrón alimenticio de los monos aulladores rojos se emplearon 1691 registros de eventos de alimentación, que en su totalidad sumaron 234 horas (14040 minutos). El porcentaje del tiempo invertido en alimentación por los diferentes grupos estudiados estuvo entre 12,71% y 27,28% (Figura10).
0
10
20
30
40
50
60
70
Alimentación Descanso Movimiento Otros Social Vocalización
% d
e O
bser
vaci
ón
Actividad
C0
C1
C2
C3
39
Figura 10. Porcentaje de tiempo de alimentación por los grupos de Alouatta seniculus (N=Número de minutos; Grupos con pocas horas de seguimiento).
Fuente: Autor, 2012. 5.3.2 Composición de la dieta. En el sitio de estudio Alouatta seniculus tiene una dieta variada que incluyó diversos ítems como hojas (nuevas y maduras), frutos, flores, corteza, madera en descomposición, tierra de termiteros y agua (Figura 11). En los grupos observados las hojas fueron el ítem más consumido, alcanzando un 62.20% del tiempo invertido en alimentación; así mismo los frutos fueron un ítem muy importante en la dieta con un 24.45% dedicado a su consumo. Las flores y la madera fueron ítems complementarios, y dedicaron el 4.94% y 1.40% del tiempo de alimentación en estos ítems respectivamente. Además de estos ítems se registró el consumo de otros (corteza, tierra de termiteros y agua) en una proporción baja (0.78%) (Figura 12). Finalmente, en un 6.23% del tiempo invertido en la alimentación no fue posible identificar los ítems consumidos. Los monos aulladores destinaron cantidades de tiempo significativamente diferentes en el consumo de todos los ítems (H= 134,686, gl= 4, p<0,05). El consumo de hojas tuvo diferencias significativas frente al consumo de todos los otros ítems (Hoja-Fruto, T: - 0,0294, P<0,05; Hoja-Flor, T: -0,409, p<0,05; Hoja-Madera, T: 0,544, p<0,05; Hoja-Otros, T: 0,562, p<0,05). El consumo de frutos, igualmente, presentó diferencias significativas frente al consumo de todos los otros ítems (Fruto-Flor, T: -0,159, p<0,05; Fruto-Madera, T: 0,295, p<0,05; Fruto-Otros, T: 0,313, p<0,05). Entre el consumo de los ítems Flor, Madera y Otros no se presentaron diferencias significativas.
40
Figura 11. Hembra adulta con su cría alimentándose de madera.
Fuente: Autor Figura 12. Porcentaje del tiempo de alimentación por ítem para Alouatta seniculus durante el periodo de estudio.
Fuente: Autor
41
5.3.3 Comparación del consumo de ítems entre los grupos Alouatta seniculus. En este estudio se encontraron algunas diferencias en el consumo de los ítems por parte de los cuatro grupos seleccionados de Alouatta seniculus (Figura 13). Las hojas fueron el ítem más consumido por todos los grupos, sin embargo, se encontraron diferencias significativas en el porcentaje de consumo de estas entre los grupos (H= 18,275; N= 151 gl= 3; p<0,05). El consumo de frutos también presentó diferencias significativas entre los grupos (H= 26,210; N= 83; gl= 3; p<0,05). No se presentaron diferencias significativas en el consumo de los ítems Flor (H= 5,068, N=26; gl=3; p>0,05); madera (H= 1,192; N= 16; gl= 3; p>0.05) y otros (H= 2,767; N= 23; gl= 3; p>0,05). Figura 13. Comparación de los ítems consumidos entre los grupos de monos aulladores (Alouatta seniculus) en San Juan del Carare.
Fuente: Autor Al realizar las pruebas post hoc dieron como resultado diferencias significativas en el consumo de hojas entre los grupos C0 y C2 (T=0,1546464; p<0,05), siendo mayor en el grupo C2; entre los grupos C1 y C3 (T= 0,3076678; p<0,05) presentando un mayor consumo el grupo C3 y entre los grupos C2 y C3 (T= 0,2904769; p<0,05) siendo mayor en C2. En cuanto al consumo de frutos se hallaron diferencias significativas entre los grupos C0 y C1 (T= 0,4206051; P<0,05), siendo mayor el consumo por parte del grupo C1; entre los grupos C0 y C2 (T= 0,2197728; p<0,05), siendo mayor en el grupo C0; entre los grupos C1 y C2 (T= 0,6403778; p<0,05) presentando un mayor consumo el grupo C1 y finalmente entre los grupos
0%10%20%30%40%50%60%70%80%90%
100%
C0 C1 C2 C3
% d
e co
nsum
o po
r íte
m
Grupos
OtrosMaderaN.I.FloresFrutosHojas
42
C1 y C3 (T= 0,4643735; p<0,05), siendo mayor el consumo de frutos en el grupo C1 (Figura 14). Figura 14. Comparación del porcentaje de tiempo de consumo de los ítems de Hojas y Frutos entre los grupos de estudio.
Fuente: Autor 5.3.4 Principal tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus. En San Juan del Carare Alouatta seniculus empleó un 62,25% del tiempo total de alimentación al consumo de hojas. Al evaluar el tipo de hojas consumidas (nuevas y maduras) se evidencio diferencias significativas en el porcentaje de tiempo empleado en la ingesta de cada tipo, siendo mayor el tiempo dedicado al consumo de hojas nuevas con un 93.88% y el 6.11% restante
43
fue destinado al consumo de hojas maduras (H=120,181, gl= 1, p<0,05) (Figura 15 y Figura 16). Figura 15. Hembra adulta alimentándose de hojas nuevas de Cecropia membranacea.
Fuente: Autor
Figura 16. Porcentaje de consumo de hojas nuevas y hojas maduras por Alouatta seniculus en San Juan del Carare, Santander.
Fuente: Autor
44
En todos los grupos de Alouatta seniculus estudiados, el consumo de hojas nuevas fue alto y tan solo un mínimo porcentaje del tiempo de consumo fue dedicado a hojas maduras (Figura 17). Figura 17. Porcentaje de consumo de hojas nuevas y maduras entre los grupos de Alouatta seniculus. El asterisco corresponde a grupos con pocas horas de seguimiento.
Fuente: Autor, 2012. 5.3.5 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus. En algunos meses no fue posible realizar los muestreos de campo debido al fuerte régimen de lluvias del 2010 y 2011. Durante el periodo de estudio la dieta de los monos aulladores presento una leve variación; Alouatta seniculus consumió una proporción importante de hojas, en la mayoría de meses fue el ítem más consumido, variando desde 19.18% (Junio del 2011) hasta 87.47% (junio del 2010) del tiempo total de alimentación. La proporción de frutos en la dieta mensual fue relativamente constante, siendo el segundo ítem de importancia durante la mayoría de los meses de estudio, alcanzando un consumo máximo de 74.58% en el mes de octubre del 2011. Aunque el consumo de madera no representa un porcentaje muy elevado en la dieta (1%) estuvo presente en casi todos los meses muestreados y tuvo un máximo consumo durante el mes septiembre del 2011 con un porcentaje de 8,7%. La ingesta de flores se evidencia en 8 de los 14 meses, llegando a tener un máximo de consumo del 25.42% durante el mes de febrero del 2011 (Figura 18).
0%10%20%30%40%50%60%70%80%90%
100%
C0 C1 C2 C3 D I
% T
iem
po d
e co
nsum
o
Grupo
Hoja MaduraHoja Nueva
* *
45
Figura 18. Variación mensual de los ítems consumidos por Alouatta seniculus en San Juan del Carare, Santander. Los asteriscos representan los meses con menos de 500 minutos de actividad alimenticia.
Fuente: Autor, 2012. 5.3.6 Diversidad de la dieta. Durante el periodo de estudio Alouatta seniculus consumió 35 especies que se distribuyen en 29 géneros de 17 familias de plantas (Tabla 4). Las familias más representativas en la dieta de A. seniculus fueron Moraceae con un 29,31% y cuatro especies (Ficus dendrocida Kunth, Ficus insípida Will, Ficus sp. 01 y Ficus sp. 02), Fabaceae con 12.29% y seis especies (Cassia grandis, Machaerium capote, Ormosia colombiana, Senegalia polyphyla, Swartzia amplifolia y Zygia longifolia) y Malvaceae con 11.96% y tres especies (Guazuma ulmifolia, Luehea seemannii y Vasivaeae podocarpa); estas tres familias establecieron más del 60% de su dieta; de las 17 familias consumidas, tan solo 6 representaron más del 1% de la dieta (Figura 19). Otras familias importantes en la dieta de los monos fueron Anacardiaceae con el 7,91%, Chrysobalanaceae con el 2,20%, Polygonaceae con el 1,63 % y Annonaceae con el 1,52% del total de la dieta; el resto de familias aporta menos del 5% del tiempo total de alimentación (Tabla 5). ). A nivel de especies las más importantes en cuanto a su consumo, fueron Ficus dendrocida con 11,71%, Ficus sp. 01 con 10,58%, Spondias mombin con 7,91%, Ficus insípida con 6,75%, Senegalia polyphylla con 5,95%, Luehea semannii con 5.21%, y Guazuma ulmifolia con
0%
10%
20%
30%
40%
50%
60%
70%
80%
90%
100%en
e-10
feb-
10m
ar-1
0ab
r-10
may
-10
jun-
10ju
l-10
ago-
10se
p-10
oct-1
0no
v-10
dic-
10en
e-11
feb-
11m
ar-1
1ab
r-11
may
-11
jun-
11ju
l-11
ago-
11se
p-11
oct-1
1no
v-11
N.I. Otros Madera Flores Frutos Hojas
* * *
46
4.61%; estas seis especies constituyeron más del 50% del tiempo total de alimentación (Figura 20) Tabla 4. Lista de especies consumidas por Alouatta seniculus en San Juan de Carare, Santander.
Fuente: Autor, 2012.
Tiempo deFamilia Especie Ítem Alimentación
(minutos)Anacardiaceae Spondias mombin L. FL, FR, H, M 1111
Annonaceae Duguetia colombiana Maas FL, FR, H 105Annonaceae Pseudomalmea boyacana (J.F.Macbr.) Chatrou N.I. 5Annonaceae Xylopia amazonica R.E. Fr. FL, FR, H 119
Bixaceae Chochlospermun orinocense. H, M 61Boraginaceae Cordia cocollocca L. FR, H 74
Chrysobalanaceae Hirtella bicornis Mart. &Zucc. FR 1Chrysobalanaceae Licania arborea. FL, H 181Chrysobalanaceae Licania platypus (Hemsl.) Fritsch H 127
Combretaceae Terminalia sp. H 12Convolvulaceae Ipomoea sp.. FL 15Convolvulaceae Maripa panamensis Hemsl. FR 8
Fabaceae Cassia grandis L. f. H 2Fabaceae Machaerium capote Triana ex Dugand FR, H 91Fabaceae Ormosia colombiana Rudd FL, FR, H, M 526Fabaceae Senegalia polyphylla (DC.) Britton & Rose FL, FR, H 836Fabaceae Swartzia amplifolia H 7Fabaceae Zygia longifolia (Humb. & Bonpl. exWilld.) H 112
Lecythidaceae Coroupita nicaraguensis. FL 30Lecythidaceae Gustavia dubia (Kunth) O. Berg H 1
Malvaceae Guazuma ulmifolia Lam. FR, H 647Malvaceae Luehea seemannii Triana &Planch. FL, FR, H, O 732Malvaceae Vasivaea podocarpa Kuhlm. FR, H, M, O 230Moraceae Ficus dendrocida Kunth FR, H, M, O 1644Moraceae Ficus insípida Willd. FR, H, M 948Moraceae Ficus sp. 01 FL, FR, H, M, O 1485Moraceae Ficus sp. 02 FR, H 38Myrtaceae Eugenia biflora (L.) DC. H 9
Polygonaceae Coccoloba lehmannii Lindau H 65Polygonaceae Coccoloba sp. 01 FR, H 119Polygonaceae Coccoloba sp. 02 FR, H 17
Rubiaceae Genipa americana L. FR 6Salicaceae Tetrathylacium johanseni Standl. FR, H, O 116Sapotaceae Pouteria baehniana Monach. FR, H 111Urticaceae Cecropia membranacea Trécul FL, H, O 117
Otros 64Indeterminados 4112
47
Tabla 5. Porcentaje de alimentación por familias, número de especies y eventos de alimentación.
Fuente: Autor, 2012.
Figura 19. Familias más consumidas por Alouatta seniculus en el área de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
% Tiempo N°. Minutos de de consumo de eventos consumo
Anacardiaceae 1 7,91% 146 1111Annonaceae 3 1,63% 33 229
Bixaceae 1 0,43% 12 61Boraginaceae 1 0,53% 8 74
Chrysobalanaceae 3 2,20% 33 309Combretaceae 1 0,09% 2 12Convolvulaceae 2 0,11% 5 15
Fabaceae 6 12,29% 239 1726Lecythidaceae 2 0,22% 3 31
Malvaceae 3 11,46% 174 1609Moraceae 4 29,31% 371 4115Myrtaceae 1 0,06% 2 9
Polygonaceae 3 1,52% 21 213Rubiaceae 1 0,04% 2 6Salicaceae 1 0,83% 9 116Sapotaceae 1 0,79% 7 111Urticaceae 1 0,83% 23 117
N.I. 29,29% 580 4112
Familia N° Spp
0% 5% 10% 15% 20% 25% 30% 35%
Annonaceae
Polygonaceae
Chrysobalanaceae
Anacardiaceae
Malvaceae
Fabaceae
Moraceae
% de consumo
Fam
ilia
4 Spp
6 Spp
3 Spp
1 Spp
3 Spp
3 Spp
1 Spp
48
Figura 20. Especies mas consumidas por Alouatta seniculus en el área de estudio.
Fuente: Autor, 2012. 5.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE En total se muestrearon 8 transectos fenológicos abarcando un área de muestreo de 28380m² (Aproximadamente 2,84 hectáreas) con un ancho efectivo de 4,4m y una longitud aproximada de 6457m. Durante el periodo de muestreo se registraron en fructificación un total de 2480 individuos (60 especies), una densidad promedio de árboles en fruto para el área de 33,03 individuos/hectárea y una área basal total de 45810,8844 m². En este estudio los dos estimativos de productividad utilizados (densidad y área basal de árboles en fruto) tuvieron una baja correlación (r= 0,462 p= 0,01 N= 29). Durante el tiempo de estudio (Enero 2010- Octubre 2011) se registraron varios cambios en la disponibilidad de frutos carnosos en el fragmento de bosque (Figura 21). En el primer periodo del mes de Febrero (temporada seca) se tiene el mayor pico de productividad reportado para área basal (15326,0258m²), en contraste con estos resultados los datos de densidad (Árboles/Ha) muestran una baja productividad (17,29 Árboles/ha). Durante el segundo periodo de febrero del 2010 se detectó la más baja productividad de frutos maduros tanto para área basal como para densidad (4,54 Árboles/ha y 137,1052m²). Para los meses de mayo, junio y julio del 2010, los registros fenológicos no fueron completos debido a fuertes inundaciones. En agosto
0% 2% 4% 6% 8% 10% 12%
Licania arborea
Vasivaea podocarpa
Ormosia colombiana
Guazuma ulmifolia
Luehea seemannii
Senegalia polyphylla
Ficus insipida
Spondias mombin
Ficus sp. 01
Ficus dendrocida
% del tiempo de consumo
49
del 2010 en el primer periodo del mes se presentó el mayor pico de productividad registrado para densidad (80,95 Árboles/ha), sin embargo, los resultados para área basal fueron bajos (4492,6243 m2). A partir de octubre del 2010 hasta los últimos registros en octubre del 2011 se generó una mayor correspondencia en los dos estimativos, cabe aclarar que se presentaron tres momentos de inundaciones fuertes (durante los meses de octubre, noviembre y diciembre del 2010; entre marzo y junio del 2011 y los meses de noviembre y diciembre del 2011) que ocasionaron un vacío en los registros fenológicos desarrollados. Es importante resaltar que en términos generales durante todo el periodo de estudio hubo disponibilidad de frutos maduros, con algunos puntos de baja producción. Figura 21. Disponibilidad de frutos carnosos en San Juan del Carare, usando como estimativos de productividad el número de árboles en fructificación por hectárea (Densidad) y la suma de su área basal por periodo.
Fuente: El autor. 5.4.1 Oferta de frutos y su relación con la dieta de Alouatta seniculus. Se obtuvieron dos resultados para establecer la relación entre la oferta de frutos carnosos y el consumo de estos por parte de los monos aulladores, en primer lugar se encontró una correlación positiva entre el consumo y la densidad de árboles en fructificación (r=0,612; N=13; p=0,025), observándose que en la mayoría de los meses el consumo de frutos se comportó de la misma manera
50
que la disponibilidad de estos (Febrero 2010, julio 2012, agosto 2010, enero 2011, febrero 2011, junio 2011, agosto 2011, septiembre 2011 y octubre 2011). Solo durante los meses de marzo, abril y junio del 2010 la oferta de frutos no coincidió con el consumo de los mismos (Figura 22). Figura 22. Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos por Alouatta seniculus cada mes y oferta de recursos (densidad de árboles) durante el tiempo de estudio.
Fuente: Autor, 2012. En segundo lugar para el área basal de los árboles en fruto y el consumo de estos, no se encontró correlación y el valor de la prueba no es significativo (r=-0,027, p=0,929 N=13). En los momentos de mayor oferta de frutos se tiene el menor consumo (Febrero y junio 2010), también se observó que solo en ciertos puntos los resultados de la oferta de frutos y su consumo se asemejan un poco (julio 2010, agosto 2010). En contraste, en algunos momentos de baja producción el consumo estuvo elevado (febrero 2011, junio 2011, agosto 2011, septiembre 2011 y octubre 2011) (Figura 23).
% consumo Densidad
51
Figura 23. Porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos por Alouatta seniculus cada mes y oferta de frutos (área basal en m² de árboles en fruto) durante el tiempo de estudio.
Fuente: Autor, 2012. 5.5 ÁREA DE HOGAR O DE ACTIVIDAD Se analizaron 5490 localizaciones para los seis grupos de estudio. Por el método de Kernel se estimó que el espacio utilizado por los grupos estuvo entre 0,469 ha y 2,402 ha. Se encontró correlación entre el tamaño del área de actividad y el tamaño del grupo (r= 0,522, p= 0,288) (Tabla 6, Figura 24). Tabla 6. Área de hogar de los grupos de Alouatta seniculus mediante los métodos de Kernel, Conteo de Grillas y Mínimo Polígono Convexo.
Fuente: Autor, 2012.
Conteo de Mínimo PoligonoÁrea de Hogar Área núcleo Grillas (ha) Convexo (ha)
C0 1.547 0.189 2,56 4,084C1 0.706 0.32 1,28 1,222C2 1.6 0.065 3,64 6,390C3 2.402 0.37 2,52 4,587D 0.439 0.031 0,84 0,873I 2.102 0.218 1,54 2,569
Kernel (ha)Grupo
% consumo Área basal (m²)
52
53
54
Los resultados con el método del Mínimo Polígono Convexo mostraron que las áreas de hogar de los seis grupos de monos aulladores estuvieron entre 0,873 ha y 6, 39 ha (Tabla 6, figura 26). Los grupos grandes mostraron una tendencia a tener áreas de actividad más amplias (r= 0,905; p= 0,013). Figura 26. Mapa del área de hogar de los grupos de estudio mediante el método MPC en San Juan del Carare.
Fuente: Autor, 2012. Se calculó el área compartida entre los grupos y se obtuvo que todos presentaron solapamiento. Según el método de Kernel en promedio fueron 0,275 ha (desde 0,070 ha hasta 0,61 ha) en algunos casos incluyendo las áreas núcleo (Figura 27, Tabla 7). Por medio del método de Conteo de Grillas el promedio de solapamiento fue de 0,513 ha (desde 0,08 ha hasta 0,74 ha) (Tabla 7).
55
56
Tabla 7. Áreas de solapamiento entre los grupos de monos aulladores en el fragmento de estudio, mediante los Métodos de Kernel y Conteo de Grillas.
Fuente: Autor, 2012. 5.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS Se colectaron 240 muestras fecales, de las cuales 232 fueron muestras individuales (defecaciones grupales pero que pudieron colectarse de manera individual) y las 23 restantes correspondieron a muestras grupales. En el 29,58% del total de las muestras fecales (individuales y grupales) no fue posible identificar el grupo al que pertenecían (Tabla 8). Un 10,83% de las muestras no contenían semillas.
Tabla 8. Muestras fecales de Alouatta seniculus colectadas durante el periodo de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
Conteo de Área de Hogar Área núcleo Grillas (ha)
C0-C2 0,54 0,007 (C0) 0,76
C1-C2 0,079 0 0,44
C2-D 0 0 0,16
C2-I 0,085 0 0,08
C3-C2 0,121 0 0,72
C3-D 0,218 0,007 (D) 0,28
C3-I 0,617 0,0171 (C3); 0,030 (I) 0,8
GrupoKernel (ha)
Individuales GrupalesC0 44 9 53C1 11 2 13C2 42 10 52C3 24 4 28D 5 5I 16 2 180 71 71
Total 213 27 240
Grupo Muestras Fecales Total
57
5.6.1 Número de semillas dispersadas. En total se registró un número de 36220 semillas en las muestras fecales colectadas, de las cuales el 24,64% fueron dispersadas por el grupo C0, 21,25% por el grupo C2, 10,55% por el grupo C3, 5,29% por el grupo C1, un 3,59% y 1,54% fueron dispersadas por los grupos I y D respectivamente; por lo general la distribución de las semillas en el área de estudio tuvo una mayor congregación cerca de las áreas de dominio vital de cada grupo (Figura 28). El 33,22% de las semillas encontradas pertenecieron a muestras de grupos no identificados. Las grandes diferencias en el porcentaje de semillas encontradas en las heces de los distintos grupos pueden ser generadas por la disparidad de las horas de seguimiento a cada uno. En promedio se encontró un número de 142,24 semillas por muestra fecal, con un máximo de 512 y la ausencia de semillas en unas pocas muestras. Figura 28. Ubicación de semillas dispersadas por los grupos de Alouatta seniculus en San Juan del carare.
Fuente: Autor, 2012. 5.6.2 Especies de plantas dispersadas. Las muestras fecales contenían las semillas de 17 especies de plantas pertenecientes a 13 familias; en promedio en cada muestra se halló 1,5 especies de semillas con un máximo de 6 especies y la ausencia total de semillas en algunas muestras; tan solo 15 de las 17 especies de semillas encontradas en las heces fueron registradas en
58
los eventos de alimentación. Los monos dispersaron las semillas principalmente de las familias Malvaceae (28,83 %), Moraceae (24,43 %) y Salicaceae (17,81 %) las cuales suman más del 70 % del número total de semillas dispersadas por los monos. A nivel de especies las principales dispersadas fueron Guazuma ulmifolia Lam. con el 28,827 % del número total de semillas, seguida por Tetrathylacium johanseni Standl. con un 17,808 %, Coccoloba sp. con el 13,570 %, Ficus dendrocida Kunth. con el 13,045 %, Ficus sp. con el 11,389 %, Xylopia amazónica R.E. fr. con un 9,227 %, Spondias mombin L. con el 3,349%; las restantes especies suman el 2,786% de las semillas dispersadas y las podemos encontrar en la tabla 10. 5.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas. Las semillas dispersadas por Alouatta seniculus mostraron una alta variación en su tamaño, la mayoría de las especies de semillas (13 spp.) tuvieron más de 3mm de longitud, este es el caso de Guazuma ulmifolia (3,08mm), Coccoloba sp. (6,36mm), Xylopia amazónica (10,3 mm) etc., las cuales a su vez fueron las especies más abundantes en las muestras fecales con un 57,74% del número total de semillas dispersadas; el 42,25% restante corresponde a semillas con una longitud menor a 3mm pertenecientes a cuatro especies: Tetrathylacium johanseni (2mm), Ficus dendrocida (<1,5mm), Ficus sp.(<1,5mm) y Terminalia sp. (2mm) (Tabla 9). Tabla 9. Lista de las especies de semillas colectadas de las muestras fecales de Alouatta seniculus. Los valores del tamaño de semilla marcados con asterisco fueron estimados en campo. Los valores del tamaño de semilla sin asterisco fueron obtenidos de Cornejo & Janovec (2010), Ríos, Giraldo, & Correa, (2004) y Roosmalem (1985).
% Tiempo de N° de % N° de Tamañoalimentación semillas semillas semilla (mm)
Guazuma ulmifolia Lam. Malvaceae 4,61 10441 28,827 3.08 C0, C1, C2, C3, I
Tetrathylacium johanseni Standl. Salicaceae 0,83 6450 17,808 2 C0, C1, C2, C3, I
Coccoloba sp. Polygonaceae 0,97 4915 13,570 6.36 C0, C1, C2
Ficus dendrocida Kunth Moraceae 11,71 4725 13,045 1.5 C0, C1, C2, D, I
Ficus sp. Moraceae 17,60 4125 11,389 1.5 C1, C2, C3
Xylopia amazonica R.E. Fr. Annonaceae 0,85 3342 9,227 10.3 C1, C2, C3, I
Spondias mombin L. Anacardiaceae 7,91 1213 3,349 29.82 C0, C1, C2, C3, D, I
Cordia collococca L. Boraginaceae 0,53 420 1,160 7 * C2
Genipa americana L. Rubiaceae 0,04 343 0,947 8.71 C0, C1, C2, C3, I
Vasivaea podocarpa Kuhlm. Malvaceae 1,64 183 0,505 48 * C0, C2, D
Coccoloba lehmanii lindau Polygonaceae 0,46 32 0,088 6 * C2
Strychnos sp. Loganiaceae 17 0,047 8.33 C2
Terminalia sp. Combretaceae 0,09 5 0,014 2 C0
Maripa panamensis Convolvulaceae 4 0,011 13.15 C, C3
Duguetia colombiana Maas Annonaceae 0,75 3 0,008 21.2 N.I.
Eugenia b iflora (L.) DC. Myrtaceae 0,06 1 0,003 4 C2
Gustavia dubia (Kunth) O. Berg Lecythidaceae 0,01 1 0,003 20.23 C0
Total especies= 17Total semillas= 36220
Especies Familia Grupo
59
Fuente: Autor, 2012. 5.6.4. Distancias de dispersión y tiempos de retención. Se obtuvieron 13 distancias de dispersión directas, desde el punto de alimentación en el árbol parental hasta el lugar de defecación, no se pudo obtener más distancias de dispersión debido a que los monos aulladores a veces se alimentaban de diferentes árboles de la misma especie en el mismo día; en dos casos las distancias fueron de 17,32 y 18 metros y en 11 casos las distancias estuvieron entre 37,53 y 140,44 metros. Asimismo solo se hallaron tres tiempos de retención para tres especies (Guazuma ulmifolia Lam. 22 Hrs, Spondias mombin L. 23 Hrs, Vasivaeae podocarpa Kuhlm. 22 Hrs.) debido a que los aulladores visitaron frecuentemente el mismo árbol de alimentación varias veces en el mismo día (Tabla 10, Figura 29). Tabla 10. Distancias de dispersión para Alouatta seniculus en San juan del Carare.
Fuente: Autor, 2012.
N° Distancia Hora evento Hora de Tiempo de Distancia dede dispersión de alimentación defecación retención (Hrs.) dispersión (m)
1 C0 Guazuma ulmifolia Lam. 16:40 14:42 22 17.32
2 C0 Spondias mombin L. 09:10 12:20 X 140.44
3 C2 Spondias mombin L. 13:20 12:17 23 121.07
4 C3 Xylopia amazonica R.E. Fr. 07:46 07:59 X 90.89
5 C3 Spondias mombin L. 08:07 07:59 X 76.38
6 C3 Xylopia amazonica R.E. Fr. 08:24 07:59 X 101.28
7 C3 Tetrathylacium johanseni Standl. 15:32 13:48 X 119.62
8 C0 Vasivaea podocarpa Kuhlm. 16:00 13:00 22 37.53
9 D Ficus dendrocida Kunth 10:47 10:51 X 47.10
10 D Vasivaea podocarpa Kuhlm. 16:53 10:51 X 18.00
11 C0 Vasivaea podocarpa Kuhlm. 12:36 12:11 X 28.48
12 C0 Vasivaea podocarpa Kuhlm. 13:02 12:11 X 62.21
13 C0 Vasivaea podocarpa Kuhlm. 08:36 09:42 X 59.36
EspecieGrupo
60
Figura 29. Ubicación de las semillas dispersadas por los monos aulladores en el área de estudio.
Fuente: Autor, 2012.
61
6. DISCUSIÓN
6.1 COMPOSICIÓN DE LOS GRUPOS El tamaño de los grupos de Alouatta seniculus estudiados en San Juan del Carare fue de 5 a 10 individuos. Resultados similares a los encontrados para tierras bajas en los cuales se reporta un tamaño de grupo de 5 a 9 individuos (Crockett & Eisenberg, 1987; Gaulin & Gaulin 1982; Soini 1992). En la composición de los grupos generalmente se encontró de 1 a 3 machos adultos, entre 3 y 4 hembras adultas y sus crías. Lo que refleja la organización social típica conocida para la especie A. seniculus: un macho adulto dominante, de una a cuatro hembras adultas, sus crías y de cero a tres subadultos, mostrando una proporción levemente mayor de hembras adultas a machos adultos (Crockett, 1996; Defler, 1981; Izawa, 1997; Soini, 1992). La proporción de hembras adultas a individuos inmaduros (juveniles e infantiles) fue de una hembra adulta por 1,07 individuos inmaduros (1:1,07), lo que nos da una idea de la salud de la población; ya que relaciones menores a 1:0,75 sugieren poblaciones en dificultades o disminución (Heltne, Turner & Scott, 1976). Por lo tanto la relación hallada en San Juan del Carare sugiere que la población se encuentra en crecimiento (Defler, 1981). Pese a que estos resultados indican que la población de Alouatta seniculus en esta zona parece encontrarse en expansión, su subsistencia a largo plazo dependerá de los planes de manejo y conservación que lleven a cabo los dueños de estas propiedades ganaderas en el futuro.
6.2 PATRÓN DE ACTIVIDADES. Los resultados obtenidos en San Juan del Carare indican que los monos dedicaron proporciones de tiempo significativamente diferentes a cada uno de los comportamientos registrados, la mayor parte del tiempo la dedicaron al descanso, seguido por las actividades de alimentación, movimiento, Vocalización, Social y otros. Valores que están dentro del rango de lo reportado para la especie (Gómez-Martínez, Gómez-Posada, Giraldo & Kattan, G., 2010.; Gaulin & Gaulin, 1982 Julliot & Sabatier, 1993; Stevenson et al. 2000, Palma et al. 2011). Se sugiere que los largos periodos de descanso pueden ser consecuencia de la dieta altamente folívora, puesto que al carecer de modificaciones extremas en la morfología del tracto digestivo deben invertir la mayor parte del tiempo en la digestión de las hojas consumidas, por lo tanto, son de hábitos lentos, poco desplazamiento y bajos porcentajes de actividad. El descanso, además de favorecer la digestión, evita un gasto energético innecesario, siendo la principal actividad realizada por éste género de primates (Milton, 1998).
62
6.2.1 Patrones diarios de actividad. Los ciclos diarios de actividad observados en este estudio consisten en episodios de movimiento- alimentación-descanso los cuales se repiten a lo largo del día. El descanso presento los valores más altos y los individuos de los grupos descansaban después de largos periodos de alimentación. Los descansos por lo general duraron de una a tres horas, después de éste los individuos retomaban el movimiento para reanudar la actividad de alimentación; patrones que apoyan la teoría de Milton (1980) en el que la inactividad es una manera de mantener un balance energético positivo y refleja la dieta altamente folívora de estos monos. Las actividades de movimiento y alimentación mostraron patrones similares en la mayoría de los grupos estudiados, evidenciándose la relación entre estos comportamientos, por lo tanto se puede afirmar que los monos aulladores en San Juan del Carare, al igual que los observados en otros estudios se desplazan principalmente para la obtención de alimentos (Milton, 1980). Las secuencia de las actividades observadas (movimiento-alimentación-descanso) puede ser explicada en función de la eficiencia de la digestión, ya que el realizar actividades simultaneas disminuye dicha eficiencia, por lo tanto efectuar una actividad a la vez puede ser visto como una adaptación para minimizar el uso de la musculatura (Milton, 1980) y ahorrar energía para que sus cuerpos puedan concentrar la actividad metábolica sobre la digestión (Gaulin & Gaulin, 1982). La alimentación en la mayoría de los grupos presentó 2 picos durante el día, el primero en las horas de la mañana y el segundo en las horas de la tarde, antecedidos por la actividad de desplazamiento. El comportamiento de descanso tuvo un importante pico cerca al medio día, al igual que al finalizar la tarde, momento en el que los monos se preparaban para dormir. Este patrón también fue observado por Gaulin y Gaulin (1982), quienes en su estudio reportaron que los monos aulladores presentaron 2 picos claros de alimentación durante el día, los cuales están seguidos siempre por periodos prolongados de descanso. En conjunto los grupos de monos observados realizaron las actividades sociales durante los periodos de descanso cerca a la media mañana y al medio día. Estos resultados son similares a los descritos por Martínez-Gómez y colaboradores (2010), cuyos resultados muestran que las interacciones sociales presentaron un pico de actividad hacia la media mañana y disminuyen en la tarde, manifestándose principalmente durante los periodos de descanso. Estos resultados ratifican una vez más la influencia que ejerce la dieta folívora en el desarrollo de los comportamientos de estos primates, basada principalmente en el ahorro de energía (Milton 1980). En el fragmento de estudio generalmente los grupos vocalizaron durante todo el día de manera constante sin mostrar un patrón claro. Sin embargo, esta actividad presento una leve intensidad en las horas de la mañana. Lo reportado para el género muestra que presentan dos picos marcados de vocalizaciones, uno en las primeras horas de la mañana y otro al finalizar la
63
tarde, y proponen que este comportamiento obedece a exhibiciones de defensa territorial (Braza, Alvares & Azcarate, 1981; Horwich & Gebhard, 1983, Sekulic, 1982). Además también se sugiere que las vocalizaciones disminuyen la probabilidad de encuentros debido a que dan cuenta precisa de la ubicación de cada grupo lo que les permite evitar contiendas intergrupales y el gasto energético que ellas requieren (Cornick & Markowitz, 2002; Crokett & Eisenberg 1987). Link, De Luna, Alfonso, Giraldo & Ramírez (2010), registraron en San Juan del Carare una de las más altas densidades de individuos para esta especie (98,3 Ind/Km²), lo que se traduce en una muy alta densidad de grupos en un espacio reducido. Es muy posible que este hacinamiento incremente la posibilidad de encuentros intergrupales, y que a su vez esto explique la regularidad de las emisiones vocales de los grupos durante todo el día, estas con el fin de evitar posibles confrontaciones. 6.2.2 Comparación de las actividades entre los grupos de estudio. Al comparar cada actividad entre los grupos seleccionados los resultados muestran que no hubo diferencias significativas para las actividades entre los grupos. Esto era de esperarse ya que a pesar de que los monos aulladores rojos puedan vivir en diferentes tipos de hábitats y condiciones ambientales, los patrones de actividad son bastante conservadores para la especie ya que se ciñen a un estilo de vida sedentario dictado por su estrategía de mínimo gasto energético (Martínez-Gómez et al. 2010).
6.3 DIETA Y PATRÓN ALIMENTICIO En el porcentaje de tiempo de alimentación presento una variación entre los grupos de 12,01% (grupo I) a 27,28% (grupo D,) esta variación podría deberser al tamaño de la muestra ya que para los grupos D e I las horas de observación fueron mucho menores en comparación con los otros grupos, lo cual podría sobreestimar o subestimar el tiempo que los monos emplean en esta actividad.
6.3.1 Composición de la dieta. Los principales ítems consumidos por los monos aulladores fueron hojas (62,25%) y frutos (24,45%). Los resultados del consumo de frutos son ligeramente menores que los reportados en otros estudios de Alouatta seniculus, tanto para poblaciones de montaña como para las de tierras bajas (Andresen, 1999; Gaulin & Gaulin1982; Martínez-Gómez et al. 2010; Soini, 1992; Stevenson et al. 2000). Estas leves variaciones podrían estar relacionadas con las condiciones ambientales a las que están sometidos (Stevenson & Link, 2010). Arroyo-Rodríguez y Dias (2010) establecen que en hábitats fragmentados existen diversos factores (área de hogar, estructura y composición vegetal, estacionalidad de los sitios de estudio, densidad de primates) los cuales podrían afectar tanto la disponibilidad de recursos alimenticios como el consumo de los mismos por parte de los aulladores. Las altas densidades de primates suponen una baja en la disponibilidad del alimento per capita (Cristóbal-Askarate, Veá, Asensio
64
& Rodríguez-Luna, 2005) lo cual deriva un aumento en la competencia por los mismos aumentando también la folivoría (Gónzalez-Picazo., Estrada & Ortiz-Martínez. 2001). En San Juan del Carare existen altas densidades de monos de diferentes especies (Link et al. 2010) lo que puede generar una mayor competencia por recursos de alto valor energético como los frutos. Cuando las especies de primates simpátricas compiten por recursos como los frutos puede ocasionar una separación de nichos, en Venezuela Kinzey y Norconk (1990), reportaron una diferencia entre los frutos consumidos por el mono saki barbudo (Chiropotes satanas) el cual se alimentó de frutos considerablemente más duros que los consumidos por el mono araña (Ateles belzebut) en áreas donde se encontraban ambas especies de primates. En el fragmento de bosque en San Juan del Carare las altas densidades de monos aulladores (Alouatta seniculus), monos araña café (Ateles hybridus) y monos cariblancos (Cebus albifrons) generan una alta competencia no solo intraespecifica sino también interespecifica, lo cual también puede dar como resultado una alta folivoría y una menor frugivoría en los grupos estudiados; en varias ocasiones se observó cómo los grupos de monos aulladores que se estaban alimentando de algún árbol en fructificación eran atacados y expulsados de la fuente alimenticia por parte de algunos miembros o el grupo completo de los monos araña café; situación también observada por Andresen (2002). Todas las condiciones anteriormente mencionadas posiblemente han llevado a que los grupos de Alouatta seniculus incrementen el consumo de hojas y disminuyan el consumo de frutos en el área de estudio. En San Juan del Carare la dieta de los aulladores se vio complementada en menor proporción con el consumo de ítems como las flores (4,94%), madera (viva y en descomposición, 1,4%) y otros (Tierra de termiteros, corteza y agua con un 0,78%); resultados que concuerdan con lo reportado para Alouatta seniculus (Gaulin & Gaulin. 1982; Martínez-Gómez et al. 2010; Stevenson et al. 2000). En general para Alouatta se reportan consumos de flores menores al 10%, con algunas excepciones como los resultados obtenidos por Julliot y Sabatier (1993) quienes encontraron un 12,6% de tiempo invertido en la ingesta de este ítem. Las flores son un ítem alterno y juegan un papel menor en la dieta de los aulladores en el sitio de estudio, sin embargo, al ser ricas en carbohidratos y proteínas pueden ser capaces de llenar varias necesidades dietéticas siendo un ítem complementario de gran importancia (Milton, 1980). En cuanto al consumo de madera (viva y en descomposición) Pinto y Setz (2004) registran para Alouatta seniculus y Alouatta belzebul discolor su consumo y afirman que este es un raro ítem alimenticio para la especie. En otros Atelinos (monos araña) ha sido reportado el consumo de madera viva y en descomposición y se precisa que aportan importantes contenidos de minerales como sodio y calcio los cuales son escasos en los ítems más frecuentemente consumidos (hojas y frutos), pero son de suma importancia en la dieta de estos primates (Chaves, Stoner, Angeles-Campos & Arroyo-Rodríguez, 2011). Para Alouatta seniculus en San
65
Juan del Carare la ingesta de madera puede ser necesaria para lograr el equilibrio nutricional de la dieta. Otro ítem raro en la dieta de los aulladores en San Juan del Carare fue la corteza de algunos árboles (Spondias mombin, Tetrathylacium johanseni), lo cual también ha sido reportado por Braza y sus colaboradores (1983) y Julliot y Sabatier (1993), quienes registran el consumo de corteza y afirman que por lo general es algo inusual. El consumo de suelo procesado por termitas se ha reportado para Alouatta seniculus (Izawa & Lozano, 1990; Izawa 1993; Julliot & Sabatier, 1993) y para Alouatta belzebul (De Souza, Ferrari, Da Costa & Kern, 2002); también se ha observado que ingieren suelo frecuentemente en lugares denominados “salados” (Blake et al. 2010; Izawa, 1993). Se sugieren varios beneficios de la geofagia tales como suplemento mineral, absorción de toxinas (derivadas de la digestión de las hojas) y equilibrio de la acidez gástrica (Mahaney, Aufreiter & Hancock, 1995). En el fragmento de bosque en San Juan del Carare no hay saladeros donde los monos puedan consumir suelo, por lo que utilizan el recurso que tienen a su disposición, en este caso tierra procesada por termitas. 6.3.2 Comparación del consumo de ítems entre los grupos de monos aulladores. Las diferencias entre el consumo de los ítems fruto y hojas pueden estar relacionadas con la distribución y abundancia de los distintos tipos de alimento en el espacio en el cual los grupos desarrollan sus principales actividades. En fragmentos de bosque, la disponibilidad de hojas se ve por lo general poco afectada, mientras que la abundancia de frutos puede verse notablemente disminuida (Jhons & Korupa, 1987) ya que los árboles que dan frutos se distribuyen de forma parcheada tanto en el tiempo como en el espacio (Oderdonk & Chapman, 2000), de esta forma los espacios empleados por cada grupo posiblemente están brindado diferentes cantidades y variedades de alimento siendo una obligación de los primates explotar de la mejor manera estos recursos que les brinda su territorio. C2 fue el grupo con el menor porcentaje de tiempo empleado en el consumo de frutos, al tener un territorio más amplio se esperaba que en este, tuviera una mayor oferta de árboles frutales, sin embargo, su área de hogar se encuentra rodeada y solapada con las áreas de cuatro grupos por lo cual puede haber una fuerte competencia por recursos de alto valor energético como los frutos. Grupos como C1 a pesar de tener una de las áreas más pequeñas presento uno de los consumos de frutos más altos, es probable que esto se deba a que en su área hay árboles de gran porte como los Ficus sp. los cuales presentaron una oferta de frutos constante en el año. Cabe resaltar que la diferencia en el tiempo de seguimiento a cada grupo pudo ejercer una influencia fuerte en los resultados obtenidos. Es probable que grupos como C1 y C3 que tienen menor número de horas de seguimiento se hayan estudiado especialmente durante épocas de fructificación y en grupos como C2 con un mayor número de horas se acojan épocas de fructificación así como épocas en las cuales el principal recurso fueron las hojas. Para poder
66
sugerir una posible explicación acertada sobre los resultados aquí obtenidos es necesario hacer estudios más profundos y que generen un conocimiento más amplio de la ecología vegetal en el fragmento y la dinámica con los primates. 6.3.3 Tipo de hoja consumida por Alouatta seniculus. En San Juan del Carare los monos aulladores tuvieron una marcada preferencia por el consumo de hojas nuevas sobre las hojas maduras, este comportamiento también ha sido observado en otras investigaciones de Alouatta seniculus (Gaulin & Gaulin, 1982; Julliot & Sabatier 1993; Milton, 1980; Palma et al. 2011). Milton (1984) en su estudio en Isla Barro Colorado encontró que las hojas jóvenes tenían un contenido de proteínas un 33% superior al de las hojas maduras; además el contenido de fibra de las hojas jóvenes fue un 36% menor en las hojas maduras solo con algunas pocas excepciones. Por lo tanto esto puede explicar por qué todos los grupos de aulladores estudiados pasaron mucho más tiempo consumiendo hojas jóvenes que hojas maduras. Lo cual sugiere que los monos aulladores al igual que otros primates folívoros, seleccionan hojas de alta calidad para satisfacer sus requisitos alimentarios (Wasserman & Chapman, 2003). 6.3.4 Variación temporal en la dieta de Alouatta seniculus. Los datos de los grupos de monos aulladores estudiados en San Juan del Carare mostraron que la variación mensual del patrón de alimentación parece estar condicionada principalmente por la variación temporal de la disponibilidad de alimentos. Se observó que en algunos meses (enero, febrero, marzo abril y junio del 2010; septiembre del 2011) cuando se presentó el mayor consumo de hojas, la ingesta de frutos fue mínima. Asimismo al aumentar el consumo de frutos se observó una disminución en el consumo de hojas. Sin embargo cabe resaltar que durante todo el tiempo de estudio los aulladores incluyeron las hojas como un importante factor en su dieta, al menos un 17% del tiempo de alimentación de cada mes lo dedicaron a su consumo. Es probable que estos primates requieren una ingesta mínima de hojas con el fin de mantener las demandas diarias de proteínas, como se ha documentado para otros atelinos (Felton et al. 2009). El consumo de flores fue complementario y se presentó en mayores proporciones en los meses en que el consumo de frutos y hojas estuvo por debajo del 42% para cada uno. Asimismo el uso de madera y otros (corteza, tierra de termiteros y agua) como alimento, tuvo valores importantes cuando el porcentaje de consumo de frutos fue mínimo y el de flores fue nulo. Por lo tanto en este estudio se evidencio que los monos aulladores tienen un consumo mensual mínimo de hojas sin importar la disponibilidad de otros ítems alimenticios, y luego completan el resto de su dieta basados en la disponibilidad y distribución de los frutos, flores, madera y otros (corteza, tierra de termiteros y agua). Por tal razón podemos afirmar que la dieta de los aulladores generalmente varió con respecto al tiempo y la estacionalidad del bosque; dicho comportamiento ha sido comúnmente
67
observado en el género Alouatta (Estrada, 1984; Julliot & Sabatier, 1993; Milton, 1980; Palma et al. 2011; Silver et al. 1998) 6.3.5 Diversidad de la dieta. Durante el periodo de estudio Alouatta seniculus consumió 35 especies que se distribuyen en 29 géneros de 17 familias de plantas; las familias más representativas fueron Moraceae, Fabaceae y Malvaceae; a nivel de especies las más importante en la dieta de los monos aulldores fueron Ficus dendrocida, Ficus sp. 01, Spondias mombin, Senegalia polyphylla y Guazuma ulmifolia. En estudios realizados en tierras bajas A. seniculus consume una gran variedad de especies; en la Guyana Francesa se alimentó de un total de 195 especies de plantas (Julliot & Sabatier, 1993). En Venezuela Braza y colaboradores (1983) encontraron que los aulladores usaron 40 especies de plantas para su alimentación. En la Macarena (Colombia) durante 17 días de seguimiento continuo se registró el consumo de 17 especies de frutos (Yumoto et al. 1999). En Venezuela Orihuela, Terborgh y Ceballos (2005) reportaron el consumo de 56 especies de plantas por parte de tres grupos de monos aulladores. En bosques andinos Gaulin y Gaulin (1982) reportaron el consumo 34 especies de plantas. De acuerdo a lo anterior puede decirse que el número de especies consumidas por los monos aulladores en San Juan del Carare es más bajo, comparado a lo que reportan en otras investigaciones. Los resultados aquí encontrados pueden deberse a que los grupos se ajustan a los recursos alimenticios que les brinda el bosque, además se debe tener en cuenta que el fragmento de estudio tiene una diversidad de plantas limitada generada por su ubicación en los bosques inundables del Magdalena medio, los cuales son menos diversos que los bosques localizados en tierra firme (Villanueva, 2008).
Como se ha reportado en otros estudios la familia Moraceae es una de las más importantes en la dieta de los aulladores (Gaulin & Gaulin, 1982; Soini 1992; Julliot & Sabatier, 1993, Martínez-Gómez et al. 2010); las dos especies más consumidas Ficus dendrocida (11,71%) y Ficus sp 01 (10,58%), pertenecen a esta familia y se muestran como elementos fundamentales en la dieta de los monos aulladores en San Juan del Carare, aprovechando no solo sus frutos y hojas, sino también otros ítems alternos como corteza y madera (viva y en descomposición). Serio-Silva, Rico-Gray, Hernandez-Salazar y Esinosa-Gómez (2002) estudiaron el rol de los Ficus en la dieta de la especie Alouatta palliatta mexicana y concluyeron que pese a que las plantas del género Ficus son pobres nutricionalmente en comparación con otros alimentos, sus altas densidades y la disponibilidad de hojas y/o frutos durante todo el año ofrece a los aulladores la oportunidad de utilizar este recurso de forma intensiva para suplir sus necesidades nutricionales básicas, además a través de sus frutos pueden llegar a tener una fuente mínima de proteína animal generada por la presencia de larvas de avispas de la familia Agaonidae. Lo anterior es consistente con lo encontrado en San Juan del
68
Carare, allí existe una alta densidad de árboles de Ficus, y son un recurso alimenticio constante y estable, lo que puede explicar su alto consumo por parte de los monos aulladores en el área de estudio.
Familias como Fabaceae y Malvaceae también ocuparon un lugar destacado en la dieta A. seniculus en el fragmento de estudio, especies como Senegalia polyphyla (Fabaceae) de la cual consumen sus hojas, frutos y flores y Guazuma ulmifolia (Malvaceaee) de la cual consumen sus hojas y frutos, hicieron parte de las cinco especies más importantes en la dieta de estos monos. La importancia de estas familias también se ha registrado en trabajos como el de Braza y colaboradores (1983) y el de Julliot y Sabatier (1993) en ambos estudios a pesar de que estas familias no son las más importantes brindan una aporte valioso en la dieta de los grupos de A. seniculus. Asimismo la especie Spondias mombin (Anacardiaceae) tuvo un valor relevante como recurso alimenticio, ya que los aulladores explotaban al máximo este recurso, alimentándose de sus hojas, Frutos, Flores, corteza y madera. Las especies mencionadas anteriormente tienen una importancia considerable en la dieta de los monos aulladores en San Juan del Carare, pues brindan diferentes ítems alimenticios lo que les permite ser aprovechados durante todo el año, además abundan en el área de estudio lo que les hace un recurso de fácil acceso. 6.4 DISPONIBILIDAD DE FRUTOS EN EL BOSQUE. Los cambios en la disponibilidad de frutos carnosos en el bosque durante el periodo de estudio (Enero 2010 a Noviembre 2011) se encuentran en la figura 21. En algunos periodos los resultados obtenidos con los dos estimativos empleados fueron contrastantes, tal como en el primer periodo de febrero del 2010 (temporada seca) cuando se tiene el mayor pico de productividad reportado para área basal (15326,0258m²) y una productividad muy baja para densidad (17,29 arb./ha), la falta de correspondencia de los resultados obtenidos es posible que sea generada por que muchos individuos en producción en este periodo fueron de las especies Spondias mombin L., Ficus dendrocida Kunth, Ficus insipida Willd., las cuales tienen áreas basales muy grandes con diámetros a la altura del pecho que pueden llegar a ser mayores a 2 metros, contrastando con el número de individuos en fructificación reducido, lo que a su vez se refleja en la baja densidad. Otro punto contradictorio se encontró en agosto del 2010, en el cual se presenta el mayor pico de productividad registrado para densidad y muy bajo para área basal, en este caso un número elevado de individuos estaba en fructificación, pero la mayoría de estos pertenecieron a especies como Faramea capillipes Müll. Arg., Lindackeria laurina C. Presl, entre otras, cuyo DAP es muy pequeño; por tal razón en este punto tenemos nuevamente una falta de correspondencia entre los dos estimativos. Es importante resaltar que se presentaron tres momentos de inundaciones fuertes (octubre,
69
noviembre y diciembre del 2010, entre marzo y junio del 2011 y noviembre y diciembre del 2011) que ocasionaron un vacío en los registros fenológicos desarrollados, sin embargo, en términos generales durante todo el periodo de estudio hubo disponibilidad de frutos maduros, con algunos momentos de baja producción. 6.4.1 Disponibilidad de frutos y su relación con la dieta de Alouatta seniculus. En San Juan del Carare se encontró que la disponibilidad de frutos en el fragmento de bosque de cierta manera condicionó el consumo de las fuentes de alimento disponibles. El consumo de frutos se incrementó fuertemente en las temporadas en las cuales su producción fue mayor; de esta forma la variación de la composición de la dieta dependió principalmente de la disponibilidad de los frutos. En múltiples investigaciones en el género Alouatta se ha establecido que en la dieta de estos primates por lo general el consumo de frutos presenta una relación positiva con su disponibilidad (Estrada & Coates-Estrada, 1984; Julliot & Sabatier, 1993; Julliot, 1996b; Palma et al., 2011; Stevenson et al., 2000). Se obtuvo como resultado que la densidad de árboles en producción de frutos presentó una correlación positiva con el consumo de estos, estimativo empleado también en investigaciones como las de Stevenson y colaboradores (2000) quienes encontraron una correlación positiva entre la densidad de árboles en fructificación y el consumo de frutos por parte de estos primates. Teniendo en cuenta los resultados es posible asumir que la disponibilidad de frutos determinó el consumo de los mismos en los grupos de monos aulladores en el fragmento de estudio. Sin embargo es importante tener en cuenta que los análisis realizados se vieron afectados por las inundaciones en el área de estudio, lo que impidió el registro continuo de los datos y posiblemente se perdió información de varias especies al igual que el registro de su consumo por parte de los primates. 6.5 ÁREA DE ACTIVIDAD Dado que los monos aulladores en San Juan del Carare se encuentran en un fragmento y presentan una alta densidad de individuos, se esperaba que los grupos tuvieran áreas de actividad pequeñas o un alto grado de solapamiento. Los resultados aquí expuestos confirman estas expectativas, las áreas de hogar obtenidas para los seis grupos con los dos métodos aplicados en general fueron pequeñas (Kernel y Método de conteo de grillas). Kernel mostro áreas de hogar de menor tamaño que las halladas mediante el método de conteo de grillas y las áreas de dominio vital no pasaron de las 0,37 ha, a pesar de que el método de las probabilidades de Kernel es uno de los métodos más robustos a la hora de proporcionar información sobre las áreas de hogar que utilizan los animales, presenta una limitación frente al tamaño de la muestra (Seaman et al., 1999). Debido a que el tamaño de las muestras aquí empleado fue diferente, los resultados
70
obtenidos mediante los algoritmos de Kernel pueden ser inexactos. Las áreas de actividad obtenidas mediante el método de conteo de grillas en este caso se acercan más a lo observado, los resultados encontrados mediante este método muestra uno de los estimativos de áreas de actividad más pequeñas hasta ahora (en promedio 2,06 ha). Nevile (1972), en Venezuela reporto que los valores medios calculados para el área de actividad de varios grupos fue de 3,21 ha. Defler (1981) estimo que el área de hogar para dos grupos en los Llanos Orientales fue de 13,3 y 23,75 ha. Incluso en áreas tan intervenidas como los bosques andinos las áreas de hogar de los grupos allí estudiados fueron mayores a las aquí estimadas, como lo encontrado por Gaulin & Gaulin (1982) quienes reportaron un área de actividad de 22 ha; asimismo Gómez-Posada et al. (2007) reporto áreas de actividad entre 7,5 y 14 ha para cinco grupos de monos aulladores en los Andes Colombianos. No es de extrañar los resultados aquí obtenidos, puesto que en condiciones de alta densidad de población, los aulladores rojos exhiben un reducido tamaño del ámbito hogareño (Crockett & Eisenberg, 1987). A pesar de que en el fragmento las áreas de hogar sean muy pequeñas existe una correlación positiva entre el tamaño del grupo y el tamaño del área de actividad. Todos los grupos mostraron la misma tendencia, entre menor era el número de individuos especialmente adultos y sub-adultos las áreas de actividad fueron disminuyendo. Esto concuerda con lo encontrado por Gómez-Posada y colaboradores (2007), en un bosque andino, donde los grupos grandes mostraron amplias áreas de actividad. Como era de esperarse en las áreas de los grupos se evidencio un alto solapamiento (Tabla 7), incluso en algunos grupos se presentó solapamiento en las áreas de dominio vital, lo cual indica que es posible que estas áreas presenten grandes concentraciones de alimento importantes para satisfacer las necesidades alimenticias de estos primates, tanto así que llegan a invadir en el corazón del territorio perteneciente a otros grupos. Cuando los grupos se encontraron en estas áreas se presentaron exhibiciones vocales, en algunos casos llegaron hasta la agresión física (Obs, pers.) y por lo general el grupo más pequeño fue quien emprendió la retirada. Al igual que lo observado por Gómez-Posada y colaboradores (2007), estas áreas vitales no se agrupan en el centro sino que se distribuyeron dispersas por toda el área de estudio, de acuerdo a la distribución de los recursos que les ofrece el bosque. Se ha propuesto que la densidad de población y tamaño del área de actividad utilizado por un grupo social establecido durante un período de tiempo es fuertemente afectado por diversos factores tales como la calidad del hábitat, el tamaño del grupo, la perturbación antropogénica, la presencia de los competidores, así como el porcentaje de solapamiento del rango de hogar con otros grupos (Chapman, Wasserman, Gillespie, Speirs, Lawes, Saj & Ziegler, 2006; Palacios & Rodríguez, 2001; Peres, 1997). En el área de
71
estudio la perturbación antropogénica es alta, existe una gran densidad de diferentes especies de primates, es probable que estos factores hayan generado una reducción en el área de hogar de los monos aulladores allí presentes, así como a un alto grado de solapamiento y una fuerte competencia por los recursos, lo cual puede afectar la estabilidad y viabilidad de las poblaciones a largo plazo. 6.6 DISPERSIÓN DE SEMILLAS 6.6.1 Número de semillas dispersadas. En San Juan del Carare el 10,83 % de las muestras colectadas no contenían semillas, en general la ausencia de semillas en las heces de Alouatta seniculus es un indicativo del no consumo de frutos en la dieta, el cual puede ser originado por la variación estacional y la disponibilidad de frutos en el bosque (Julliot, 1996a; Andresen, 1999). El número de semillas registrado (36220 semillas) en las muestras fecales colectadas fue bajo en comparación con los resultados obtenidos en otros estudios, tanto en bosques andinos como en tierras bajas. Giraldo & et al. (2007) en bosques andinos en un periodo de seis meses encontraron un gran número de semillas (aproximadamente 290175 semillas) en sesenta muestras. Así mismo Julliot (1996) en la Guyana Francesa calculó el número de semillas dispersado por una tropa llegando hasta 1,3 millones de semillas por año. El bajo número de semillas en San Juan del Carare es probable que esté relacionado con las diferencias en la composición del bosque en comparación a otras áreas estudiadas lo cual afecta la disponibilidad de los frutos consumidos así como las semillas de estos que son dispersadas. Además se debe tener en cuenta que en el área estudiada la competencia con otras especies de primates pudo ejercer una fuerte influencia en el tiempo dedicado a la alimentación de frutos e igualmente ejercer una influencia negativa en el número de semillas dispersadas. Es de suma importancia considerar que el método utilizado en este estudio para estimar el número de semillas dispersadas es diferente a los empleados en otras investigaciones, por lo tanto puede llevar a subestimar el número real de semillas encontradas en las muestras fecales de los grupos estudiados. Cada muestra fecal tuvo en promedio 142,24 semillas, el 34% de las muestras contenían más de 200 semillas llegando a tener incluso más de 500. Por lo general las defecaciones de los monos aulladores resultan en grandes agregaciones de semillas y estiércol y se consideraba que estas características de las heces los hacían dispersores de baja calidad y por consiguiente de menor eficacia, ya que se ha argumentado que esta distribución espacial es desventajosa por las altas tasas de mortalidad de semillas y plántulas agregadas espacialmente (Howe, 1989). Sin embargo, contrario de lo que se pensaba se ha reconocido que las grandes agregaciones de estiércol defecadas por los aulladores pueden atraer variadas especies y un número considerado de escarabajos estercoleros,
72
favoreciendo así la dispersión secundaria por parte de estos, lo cual beneficiaria la ubicación final de la semilla después de su deposición, su germinación y el establecimiento de la plántula (Andresen, 1999, 2002). Además estas grandes deposiciones aportan una gran cantidad de nutrientes para el suelo y dichos procesos de relocalización de las heces airean el suelo y aumentan la tasa de eficiencia del ciclaje de nutrientes (Andresen 2005). Por lo general en San Juan del Carare las deposiciones de los monos siempre fueron de gran tamaño con una alta densidad de semillas y estiércol y en estas la mayoría se observó la presencia de escarabajos. Teniendo en cuenta lo anterior es difícil emitir un juicio sobre el destino final de las semillas, sin embargo la presencia de estos insectos es un indicio alentador del rol que cumplen los monos aulladores como dispersores y la eficacia de la dispersión en el fragmento. 6.6.2 Especies de plantas dispersadas. En las muestras fecales se encontraron las semillas de 17 especies de plantas, a pesar de que este número de especies es bajo en comparación con algunos estudios como los de Andresen (2002) quien encontró 137 especies de plantas dispersadas en la Amazonia central de Brasil; Stevenson, Castellanos, Pizzaro y Garavito (2002), quienes reportaron que A. seniculus dispersó 44 especies de semillas en el parque Nacional Tinigua ó Julliot (1996a) quien encontró 86 especies de plantas dispersadas en la Guyana Francesa; lo registrado en el presente estudio se mantiene dentro del rango reportado para la especie (Andresen, 1999; Giraldo et al. 2007). A nivel de familia se encontró que las más importantes fueron Malvaceae (Guazumal ulmifolia, 28,827 %), Moraceae (Ficus dendrocida, 13,045 %; Ficus sp., 11,389%) y Salicaceae (Tetrathylacium johanseni, 17,808 %). El consumo de la familia Moraceae por parte de los monos aulladores rojos ha sido comúnmente reportado independientemente del sitio de estudio, desde los bosques andinos hasta los bosques de tierras bajas, lo que a su vez genera que la dispersión de sus semillas también sea frecuentemente reportada (Andresen 2002, Giraldo et al., 2007; Julliot, 1996a; Stevenson et al. 2002). El área de estudio esta colonizado por un gran número de árboles de esta familia y conforman una parte importante de su dieta, por lo tanto no es de extrañar que sus semillas sean unas de las más dispersadas por estos primates. En general se puede sugerir que las especies dispersadas dependen de la composición vegetal del bosque, su consumo, y el máximo aprovechamiento de los recursos por parte de los primates, los cuales se adaptan a los elementos que este les ofrece, demostrando una vez más la plasticidad con la cual se ajustan al medio en el que habitan. 6.6.3 Tamaño de las semillas dispersadas. El tamaño de las semillas dispersadas por Alouatta seniculus fue altamente variable desde <1,5 mm hasta 29,82 mm. Sin embargo, el mayor número de semillas (71,08 %) tuvo un tamaño menor a 5 mm. Estos resultados concuerdan con lo reportado en otras investigaciones (Giraldo et al., 2007, Julliot, 1996a). El tamaño de las
73
semillas juega un importante papel en la dispersión secundaria y la depredación de las semillas. En primer lugar las semillas de menor tamaño (< a 5 mm) tienen una mayor probabilidad de ser removidas y enterradas por los escarabajos estercoleros; Andresen (1999), reporto en su estudio que la mayoría de las semillas pequeñas fueron desplazadas del lugar de deposición y enterradas a menos de 5 cm de profundidad, mientras que ninguna de las semillas de mayor tamaño fueron enterradas; también concluyo que la profundidad en la que se entierra las semillas afecta el destino de la semilla, ya que el olor al estiércol atrae también a depredadores como los roedores y a medida que aumenta la profundidad en que son enterradas el efecto de atracción a depredadores disminuye, incrementando la probabilidad de supervivencia. Además las semillas de gran tamaño tienen menos probabilidades de quedar embebidas en el estiércol y quedan más expuestas, por lo tanto presentan una mayor probabilidad de depredación por roedores (Andresen, 1999). También tienen menos probabilidades de una dispersión secundaria, así que se enfrentan a una mayor competencia intraespecifica entre plántulas (Howe, 1989). En San Juan del Carare se observó que semillas de gran tamaño como las de Spondias mombin fueron dispersadas por los monos aulladores, estas permanecieron en los lugares en los cuales fueron defecadas y muchas de estas germinaron, encontrado grupos de plántulas de hasta 50 individuos (Obs. Pers.), sin embargo la perduración de estas plántulas en el bosque es difícil de establecer, así como el destino final de todas las semillas dispersadas en el fragmento de estudio. 6.6.4. Distancias de dispersión y tiempos de retención. Se obtuvieron 13 distancias de dispersión (entre 17,32 m y 140,44 m), las cuales están dentro del rango reportado para la especie (Julliot, 1996a) y coinciden con lo observado en otras investigaciones (Giraldo et al., 2007). En cuanto a los tiempos de retención solo se pudieron hallar 3 para los cuales se registró en promedio 22,33 horas, que concuerda con lo reportado en otros estudios (Julilot, 1996a, Yumoto et al., 1999). La dimensión espacial de la dispersión de semillas es de gran importancia y es fundamental para la compresión de la supervivencia, reclutamiento y la dinámica de las poblaciones de árboles en los bosques tropicales (Link & Di fiore, 2006). Se cree que las semillas que son dispersadas lejos del árbol parental pueden escapar de las concentraciones locales de predadores y patógenos lo que resulta en un incremento de la supervivencia (Janzen, 1970), Sin embargo Valenta y Fedigan (2010) demostraron que no solo la distancia del árbol parental es crucial; la distancia que tiene la semilla con respecto a cualquier árbol de la misma especie que se encuentre en fructificación es fundamental, ya que las semillas que se dispersan a una mayor distancia de cualquier árbol con frutos de la misma especie aumenta la probabilidad de supervivencia y germinación, puesto que al estar próximo a cualquiera de estos árboles queda expuesto a los predadores específicos de la especie. En San Juan del Carare es probable que debido a las áreas de actividad tan pequeñas las distancias de dispersión sean relativamente cortas, acordes al área en el que
74
desarrollan la mayoría de sus actividades, sin embargo es común ver a los monos aulladores explorando las áreas limítrofes del bosque, alimentándose de arbustos o transitando por el suelo largas distancias con el fin de alimentarse de algún árbol por fuera del bosque. Por lo tanto se puede sugerir que uno de los papeles importantes que desempañan los monos en el área de estudio en cuanto a la dispersión de semillas es el traslado de estas a los límites del bosque, enriqueciendo estas áreas y ayudando así a la sucesión secundaria. En el área de estudio los monos aulladores rojos (Alouatta seniculus), dispersaron un número considerable de especies de semillas. Igualmente dispersan semillas de tamaños variables los cuales pueden intensificar las probabilidades de supervivencia de las semillas. También desplazan las semillas a distancias aceptables y fuera del bosque. Por todo lo anterior se puede sugerir que estos primates cumplen un rol significativo en la dispersión primaria de semillas. Diversos autores han reportado la importancia de los aulladores en el gremio de dispersores de semillas en los bosques tropicales debido a su abundancia, la biomasa, la flexibilidad de uso de hábitat y el número de semillas que mueven dentro y entre hábitat (Andresen 1999, Estrada y Coates-Estrada, 1984; Julliot, 1996a; Yumoto et al, 1999). Sin embargo con los resultados aquí mostrados no es posible emitir una conclusión sobre el destino real de las semillas dispersadas por los monos aulladores por lo que se hace necesario profundizar en relaciones tan importantes como la diplocoria y así poder establecer juicios sobre la supervivencia de las semillas y el establecimiento de las plántulas en el área de estudio.
75
7. CONCLUSIONES
En términos generales los monos aulladores rojos presentan un comportamiento altamente influenciado por sus hábitos alimenticios (principalmente folívoros), donde prima el descanso como parte de una estrategia de bajo gasto energético. El patrón de actividades se desarrolla en una secuencia de movimiento-alimentación-descanso que se repite a lo largo del día y esto no se ve afectado por estar viviendo en un pequeño fragmento de bosque con una alta densidad de primates. Las altas densidades de monos aulladores en el fragmento de estudio están generando una irregularidad en las emisiones vocales mostrando un patrón constante a lo largo del día. La frecuencia de dichas emisiones puede obedecer a exhibiciones de carácter territorial con el fin de mantener estable sus áreas de actividad y evitar encuentros agonísticos físicos. Los monos aulladores (Alouatta seniculus) se caracterizaron por presentar una dieta principalmente folívora, la cual complementaron con otros ítems, principalmente frutos cuyo consumo varió dependiendo de algunos factores ambientales como la oferta de recursos del bosque.
Las hojas nuevas se consolidaron como uno de los ítems más importantes en la dieta de Alouatta seniculus en San Juan del Carare. Su consumo fue muy elevado y constante en comparación con los otros ítems alimenticios.
Las familias más importante para los monos aulladores fueron Malvaceae (Guazuma ulmifolia) y Moraceae, (Ficus dendrocida y Ficus sp.) con el más alto porcentaje de consumo. La disponibilidad constante durante el periodo de estudio y la oferta de diferentes ítems alimenticios convirtió a estas especies en elementos básicos de la dieta de Alouatta seniculus en San Juan del Carare.
Existe una relación entre la oferta de frutos del bosque y la dieta de Alouatta seniculus, quienes aprovechan la oferta de este ítem convirtiéndolo en el más importante durante los meses en los que se encontró disponible. Debido a la alta densidad poblacional de Alouatta seniculus en el fragmento de estudio, estos mostraron áreas de hogar considerablemente menores que lo reportado para la especie. Asimismo el grado solapamiento fue elevado, lo que implica una fuerte competencia por los recursos, lo cual puede afectar la estabilidad y viabilidad de las poblaciones a largo plazo. Alouatta seniculus en el área de estudio disperso una gran cantidad de semillas de diferentes especies y lejos de los árboles parentales, incluyendo borde de bosque y potrero. Por lo tanto se puede asumir que los monos aulladores cumplen un rol importante en la dispersión primaria de algunas especies así como en la regeneración de los bosques intervenidos.
76
8. RECOMENDACIONES
Complementar los datos de fenología colectando los frutos de las especies en producción para pesarlos antes y después de secados y así poder establecer una producción exacta en términos de biomasa por hectárea. Además es importante incluir la productividad en términos de hojas y flores para conocer la posible influencia que pueden tener sobre la dieta de los aulladores.
Implementar el método más adecuado para el conteo de semillas dispersadas por Alouatta seniculus, teniendo en cuenta las características de sus deposiciones.
Desarrollar nuevos estudios encaminados a evaluar la dispersión secundaria en el fragmento, con el fin de establecer la eficacia y eficiencia real de los monos aulladores en su rol como dispersores de semillas.
Se recomienda el desarrollo de réplicas en otros fragmentos con características similares, para así fortalecer los resultados aquí expuestos.
77
REFERENCIAS Andresen, E. (1999). Seed dispersal by monkeys and the fate of dispersed
seeds in a Peruvian rain forest. Biotropica, 31, 145–158. Andresen, E. (2002). Primary Seed Dispersal by Red Howler Monkeys and
the Effect of Defecation Patterns on the Fate of Dispersed Seeds. Biotropica, 34(2), 261-272.
Andresen, E. (2005). Interacción entre primates, semillas y escarabajos
coprófagos en bosques húmedos tropicales: un caso de diplocoria. Universidad y Ciencia, 2, 73-84.
Altmann, J. (1974). Observational study of behavior: Sampling methods.
Behaviour, 49, 227-267. Arroyo-Rodríguez, V. & Dias, P. (2010). Effects of Habitat Fragmentation and
Disturbance on Howler Monkeys: A Review. American Journal of Primatology, 72,1–16.
Bicca-Marques, C. J. (2003). How do howler monkeys cope with habitat
fragmentation). En: Primates in fragments: Ecology in Conservation. Marsh, L. K. (Ed.). New York; Kluwer Academic/Plenum Publishers, pp. 283-307.
Blake, J. G., Guerra, J., Mosquera, D., Torres, R., Loiselle, B. A. & Romo, D.
(2010). Use of Mineral Licks by White-Bellied Spider Monkeys (Ateles belzebuth) and Red Howler Monkeys (Alouatta seniculus) in Eastern Ecuador. International Journal of Primatology, 31, 471–483.
Boyle, S. A., Lourenço, W. C., Da Silva, L. R. & Smith, A. T. (2009). Home
Range Estimates Vary with Sample Size and Methods. Folia Primatol, 80, 33–42.
Braza, F., Álvarez, F. & Azcarate, T. (1981). Behavior of the red howler
monkey (Alouatta seniculus) in the llanos of Venezuela. Primates, 22, 459-473.
Braza, F., Alvarez, F. & Azcarate, T. (1983). Feeding habits of the red howler
monkeys (Alouatta seniculus) in the llanos of Venezuela. Mammalia, 47 (2), 205-214.
Chapman, C. A. & Peres, C. A. (2001). Primate conservation in the new
millennium: the role of scientists. Evol Anthropol, 10, 16–33.
78
Champan, C. A., Lawes, M. J., Naughton-Treves, l. & Gillespies, T. (2003). Primata survival in community-owned forest fragment: Are metapopulation models useful amidst intesinve use?. En: Primates in fragments: Ecology and Conservations. Marsh, L. K., (Ed.). New York; Kluwer Academic/Plenum Publishers, pp. 63-78
Chapman, C. A., Wasserman, M. D., Gillespie, Y. R., Speirs, M. L., Lawes, M.
J., Saj, T. L. & Ziegler, T. E. (2006). Do food availability, parasitism, and stress have synergistic effects on red colobus populations living in forest fragments?. American Journal of Physical Anthropology, 131, 525–534.
Chaves, O. M., Stoner, K. E., Ángeles-Campos, S. & Arroyo-Rodríguez, V.
(2011). Wood Consumption by Geoffroyi´s Spider Monkeys and Its Role in Mineral Supplementation. PLoS ONE, 6(9), 1-9.
Cornejo, F. & Janovec, J. (2010). Princeton Field Guides: Seeds of
Amazonian plants. New Jersey: Princeton University Press. Cornick, L. A. & Markowitz, H. (2002). Diurnal Vocal Patterns of the Black
Howler Monkey (Alouatta pigra) at Lamanai, Belize. American Society of Mammalogists, 83 (1), 159-166.
Cowlishaw, G. & Dunbar, R. (2000). Primate Conservation Biology. The
University of Chicago Press. Ltd. London. P. Crisóbal-Askarate, J., Veá, J., Asencio, N. & Rodriguez-Luna, E. (2005).
Socioecological Characteristics associated to the presence and demography of mantled howler (Alouatta palliate Mexicana) populations in a fragmented rain forest landscape at Los Tuxtlas, Mexico. American journal of Primatology, 67, 209-222.
Crockett, C. M. (1985). Populations studies of red howler monkeys (Alouatta
seniculus). National Geographic Research, 1(2), 294-273. Crockett, C. M. (1996). The relation between red howler monkey (Alouatta
seniculus) troop size and population growth in two habitats. En: Adaptive Radiations of Neotropical Primates. Norconk, M. A., Rosenberg, A. L. & Garber, P. A. (Eds.), New York; Plenum Press, pp. 489–510.
Crockett, C. M. (1998). Conservation biology of the genus Alouatta.
International Journal of Primatology, 13, 347-368. Crockett, C. & J. Eisenberg. (1987). Howlers: variations in group size and
demography. En: Primate Societies. Smuts, B., Cheney, D.,
79
Seyfarth, R., Wrangham, R. & Struhsaker, T. (Eds.). Chicago, The University of Chicago Press, pp. 54-68.
Cuervo, A., Barbosa, C. & De La Ossa, J. (1986). Aspectos ecológicos y
etólogicos de primates con énfasis en Alouatta seniculus (Cebidae) de la región de Coloso, Serranía de San Jacinto (Sucre), costa norte de Colombia. Caldasia, 14(5), 709-714.
Defler, T. R. (1981). The Density of Alouatta seniculus in the Eastern Llanos
of Colombia. Primates, 22(4), 564-569. Defler, T. R. (2004). Primates de Colombia. Bogotá, Conservación
Internacional, Serie de guías tropicales de campo. Defler, T. R. & Bueno, M. L. (2010). Prioridades en investigación y
conservación de primates colombianos. En: Primatologia en Colombia: Avances al Inicio del Milenio. Pereira-Bengoa, V., Stevenson, P. R., Bueno, M. L. & Nassar-Montoya, F. (Eds), pp. 195-216.
De Figueiredo, R. A. (1993). Ingestion of Ficus enormis seeds by howler
monkeys (Alouatta fusca) in Brazil: effects on seed germination. Journal of Tropical Ecology, 9, 541–543.
De Souza, L. L., Ferrari, S. F., Da Costa, M. L., & Kern, D. C. (2002).
Geophagy as a correlate of folivory in red-handed howler monkeys (Alouatta belzebul) from eastern Brazilian Amazonia. Journal of Chemical Ecology, 28, 1613–1621.
Dixon, K. R. & Chapman, J. A. (1980). Harmonic mean measure of animal
activity areas. Ecology, 61, 1040-1044. Emmons, L. H. (1990). Neotropical rain forest mammals: A field guide.
Chicago, University of Chicago Press. Estrada, A. (1984). Resource use by the howler monkeys (Alouatta palliata) in
the rain forest of Los Tuxtlas, Veracruz, México. International Journal of Primatology, 2, 105-131.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. (1984). Fruit eating and seed dispersal by
howling monkeys (Alouatta palliata) in the tropical rain forest of Los Tuxtlas, Mexico. American Journal of Primatology, 6, 77–91.
Estrada, A. & Coates-Estrada, R. (1996). Tropical rain forest fragmentation
and wild populations of primates at Los Tuxtlas, Mexico. Intenational Journal of Primatology. 15(5), 759-783.
80
Fahrig, L . (2003). Effects of Habitat Fragmentation on Biodiversity. Annual
Review of Ecology, Evolution, and Systematics, 34, 487-515. Felton, A. M., Felton, A., Wood, J. T., Foley, W. J., Raubenheimer, D., Wallis,
I. R. & Lindenmayer, D. B. (2009). Nutritional ecology of Ateles chamek in lowland Bolivia: how macronutrient balancing influences food choices. International Journal of Primatology, 30, 675–696.
Gaulin, C. J. & Gaulin, C. (1982). Behavioral ecology of Alouatta seniculus in
the Andean Cloud Forest. International Journal of Primatology, 3 (1), 1-32.
Garber, P. & Estrada, A. (2008). South American Primates: Comparative
Perspectives in the Study of Behavior, Ecology, and Conservation.
Gilbert, K. A. (2003). Primates and fragmentation of the amazonan forest. En: Primates in fragments: Ecology and Conservation. Marsh, L. K. (Ed.). New York; Kluwer Academic/Publishers,pp. 145.147.
Giraldo, P., Gómez-Posada, C., Martínez, J. & Kattan, G. (2007). Resource Use and Seed Dispersal by Red Howler Monkeys (Alouatta seniculus) in a Colombian Andean Forest. Neotropical Primates, 14(2), 55-64.
Gónzalez-Picazo, H., Estrada, A. & Ortiz-Martínez, T. (2001). Consistencias
y variaciones en el uso de recursos alimentarios utilizados por una tropa de monos aulladores (Alouatta palliata) y deterioro del hábitat en Los Tuxtlas, Veracruz, México. Universidad y Ciencia, 17, 27-36.
Gómez-Posada, C., Martínez, J., Giraldo, P. & Kattan, G. (2002). “Ecología
básica del mono aullador Alouatta seniculus en un bosque andino colombiano”. Memorias XXXVII Congreso Colombiano de Ciencias Biológicas, Pasto, octubre 2002.
Gómez-Posada, C., Martínez, J., Paula Giraldo, P. & Kattan, G. (2007).
Density, Habitat Use, and Ranging Patterns of Red Howler Monkeys in a Colombian Andean Forest. Neotropical Primates, 14(1), 2-10.
Heltne, P. G., Turner, D. C. & Scott Jr., N. C. (1976). Comparison of census
on Alouatta palliata from Costa Rica and Panamá. En: Neotropical Primates: Field Studies and Conservation. Thorington R. & Heltne P. G. (Eds.). Washington DC, National Academy of Sciences, pp.10–19.
Hernadez-Camacho, J. & Cooper, W. (1976). The nohuman primates of
Colombia. En: Netropical primates.: Fields studies and conservation.
81
Thorington R. & Heltne P. G. (Eds.). Washington DC, National Academy of Sciences, pp. 35-69.
Hernandez-Camacho, J. & Defler, T. (1985). Some aspects of the
conservation of non- human primates in Colombia. Primates conservation, 6, 42-50.
Howe, H. F. (1980). Monkey dispersal and waste of a Neotropical fruit.
Ecology, 61, 944–959. Howe, H. F. (1986). Seed dispersal by fruit–eating birds and mammals. En:
Seed dispersal. Murray, D. R. (Ed.). Australia, Sydney; Academic Press, New South Wales, pp.123–189.
Howe, H. F. (1989). Scatter and clump dispersal and seedling demography:
hypothesis and implications. Oecologia, 79, 417-426. Horwich, R. H. & Gebhard, K. (1983). Roaring rhythms in black howler
monkeys (Alouatta pigra) in Central America. Primates, 24, 290-296.
Horwich, R. H. (1998). Effective solutions for howler monkey conservation. International Journal of Primatology, 19 (3), 579-598.
Instituto de hidrología, meteorología y estudios ambientales. (2011).
Consultado el 28 de septiembre Del 2011. (Disponible en: www.ideam.gov.co)
IUCN (International Union for Conservation of Nature). (2008). Alouatta seniculus. In: IUCN 2012. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2012.2. Consultado el 20 de enero de 2012. (Disponible en: http://maps.iucnredlist.org/map.html?id=43929).
Izawa, K. & Lozano, H. M. (1990). Frequency of soil-eating by group of wild howler monkeys (Alouatta seniculus) in La Macarena, Colombia. Field Studies of New World Monkeys, La Macarena, Colombia, 4, 47-56.
Izawa, K. (1993). Soil-eating by Alouatta and Ateles. International Journal of
Primatology, 14, 229–242. Izawa, K. (1997). Stability of the home range of red howler monkeys. Field
Studies of Fauna and Flora, La Macarena, Colombia, 11, 41-46. Janzen, D. H. (1970) Herbivores and the number of tree species in tropical
forest. The American Naturalist, 104, 501-528.
82
Jhons, A. D. & Skorupa, J. P. (1987). Responses of rain-forest primates to habitat disturbance: A review. International Journal of Primatology, 8(2), 157-191.
Julliot, C. & Sabatier, O. (1993). Diet of red howler monkey (Alouatta
seniculus) in French Guiana. International Journal of Primatology, 14 (4), 527-550.
Julliot, C. (1996a). Seed dispersal by red howler monkey (Alouatta seniculus)
in the tropical rain forest of French Guiana. International Journal of Primatology,14 (2), 239-258. Julliot, C. (1996b). Fruit choice by red howler monkeys in a tropical rain
forest. American Journal of Primatology, 40, 261–282. Kinzey, W. G., & Norconk, M. A. (1990). Hardness as a basis of fruit choice in
two sympatric primates. American Journal of Physical Anthropology, 81, 5–15.
Link, A., Di Fiore, A. (2006). Seed dispersal by spider monkeys and its
importance in the maintenance of neotropical rain-forest. Diversity Journal of Tropical Ecology, 22, 235–246.
Link, A., De Luna, A. G., Alfonso, F., Giraldo-Beltrán, P. & Ramírez, F.
(2010). Initial effects of fragmentation on the density of three neotropical primate species in two lowland forests of Colombia. Endangered Species Research, 13, 41-50.
Mahaney, W. C., Zippin, J., Milner, M. W., Sanmugadas, K., Hancock, R. G.
V., Aufreiter, S., Campbell, S., Huffman, M. A., Wink, M., Malloch, D. & Kalm, V. (1999). Chemistry, mineralogy and microbiology of termite mound soil eaten by the chimpanzees of the Mahale Mountains, western Tanzania. Journal Tropical Ecology, 15, 565–602.
Marsh, L. K. (2003). The nature of fragmentation. En: Primate in fragments:
Ecology and conservation. Marsh, L. K. (Ed.). New York; Kluwer Academic/Plenum Publishers, pp. 1-10.
Martínez-Gómez, J., Gómez-Posada. C., Giraldo, P. & Kattan, G. (2010).
Patrón de actividad y dieta del mono aullador rojo en un bosque andino. En: Primatología en Colombia: Avances al Inicio del Milenio. Pereira-Bengoa, V., Stevenson, P. R., Bueno, M. L. & Nassar-Montoya, F. (Eds), pp. 57-68.
83
Martínez, P. & Muñoz-Saba, Y. (2004). Estudio de la distribución de los primates en Colombia basado en un análisis por parsimoniaa de endemismos (PAE), Acta Biológica Colombiana, 9(2), 71.
Martínez-Mota, R., Valdespino, C., Sánchez-Ramos, M. A., Serio-Silva, J. C. (2007). Effects of forest fragmentation on the physiological stress response of black howler monkeys. Animal Conservation, 10, 374–379.
Milton, K. (1984). Leaf-eaters of the New World: Diet and energy conservation in the mantled howler monkey. En: The Encyclopedia of Mammals. Macdonald, D. (Ed.). Equinox (Oxford) Ltd, pp. 368-369.
Milton, K. (1980). The foraging strategy of howler monkeys. A study in primate economics. New York: Columbia University Press.
Milton, K. (1998). Physiological ecology of howler (Alouatta): energetic and disgestible considerations and comparison with the Colobinae. International Journal of Primatology, 19, 513-548.
Neville, M. K. (1972). The population structure of red howler monkeys (Alouatta seniculus) in Trinidad and Venezuela. Folia Primatologica, 17, 56-86.
Neville, M. K., Glander, K. E., Braza, F. & Rylands, A. B. (1988). The howling
monkeys, genus Alouatta. En: Ecology and Behavior of Neotropical Primates. Mittermeir, R. A., Rylands, A. B., Coimbra-Filho, A. B. & Fonseca, G. A. B. (Eds.). Washington D.C., World Wildlife Fund-US. pp, 239-453.
Noss, R. F. & Csuti, B. (1997). Habitat fragmentation. En: Principles of Conservation Biology. Meffe, G. K. & Carroll C. R. (Eds.). Suderland, Massachussets; Ed Simone, pp. 269-304.
Nunn, C. L. & Altizer, S. (2006). Infectious diseases in primates. New York: Oxford University Press.
Oderdonk, D. A. & Chapman, C. A. (2000). Coping whit forest fragmentation: The primates of Kibale Park, Uganda. International Journal of Primatology, 21(4), 587-611.
Orihuela, G., Terborgh, J. & Ceballos, N. (2005). Food selection by a hyperdense population of red howler monkeys (Alouatta seniculus). Journal of Tropical Ecology, 21, 445-450.
84
Palacios, E. & Rodriguez, A. (2001). Ranging pattern and use of space in a group of red howler monkeys (Alouatta seniculus) in a southeastern Colombian rainforest. American Journal of Primatology, 55, 233–251.
Palma, A. C., Vélez, A., Gómez-Posada, C., López, H., Zárate, D. &
Stevenson, P.R. (2011). Use of Space, Activity Patterns, and Foraging Behavior of Red Howler Monkeys (Alouatta seniculus) in an Andean Forest Fragment in Colombia. American Journal of Primatology, 73, 1–10.
Peres, C. A. (1997). Effects of habitat quality and hunting pressure on
arboreal folivore densities in neotropical forests: a case study of howler monkeys (Alouatta spp.). Folia Primatologica, 68, 199–222.
Pickett, S.T.A. & White, P.S. (1985). Natural disturbance and patch dynamics:
an introduction. Orlando, Academic Press.
Pinto, L. P., & Setz, E. Z. (2004). Diet of Alouatta belzebul discolor in an Amazonian Rain Forest of Northern Mato Grosso State, Brazil. International Journal of Primatology, 25(6), 1197-1211.
Ríos, R. M., Giraldo, R. P. & Correa, Q. D. (2004). Guía de frutos y semillas de la cuenca media del río Otún. Santiago de Cali: Fundación EcoAndina, WCS-Colombia.
Roosmalem, H. G. M. (1985). Fruits of the Guianan flora. Netherlands:
Institute of Systematic Botany Utrecht University. Rylands, A. B., Mittermeier, R. A. & Rodriguez-Luna, E. (1997). Conservation
of neotropical primates: Threatened species and an analysis of primate diversity by country and region. Folia Primatologica, 68, 134-160.
Rylands, A. B., Schneider, H., Langguth, A., Mittermeier, R. A., Groves, C.
P. & Rodríguez-Luna. E. (2000). An assessment of the diversity of new world primates. Neotropical Primates, 8 (2), 61-93.
Seaman, D. E., Millspaugh, J. J., Kernohan, B. J., Brundige, G. C., Raedeke,
K. J. & Gitzen, R. A. (1999). Effects of Sample Size on Kernel Home Range Estimates. Journal of Wildlife Management, 63(2), 739-747.
Serio-Silva, J.C., Rico-Gray, V., Hernandez-Salazar, L. & Espinosa-Gómez,
R. (2002). The role of Ficus (Moraceae) in the diet and nutrition of a troop of Mexican howler monkeys, Alouatta palliata mexicana, released on an island in southern Veracruz, Mexico. Journal of Tropical Ecology, 18, 913–928.
85
Sekulic, R. (1982). Behaviour and ranging patterns of a solitary female red howler (AIouatta seniculus). Folia primatologica, 38, 217-232.
Silver, S. C., Ostro, L. E. T., Yeager, C. P. & Horwich, R. (1998). Feeding
ecology of the black howler monkey (Alouatta pigra) in northern Belize. American Journal of Primatology, 45, 263-279.
Soini, P. (1992). Ecología del coto mono (Alouatta seniculus, CEBIDAE) en el
río Pacaya, Reserva Pacaya - Saimiria, Perú. Folia Amazónica, 4(2), 103-118.
Sokal, R. & Rohlf, J. (1995). Biometry, the principles and practices of statistics in biological research. Freeman W. H. (Ed). New York.
Stevenson, P. R. & Quiñones, M. (1993). Vertical stratification of four new world primates, at Tinigua Park, Colombian. Field studies of New World Monkeys, La Macarena, Colombia, 8, 11-18.
Stevenson, P. R., Quiñones, M. & Ahumada, J. (2000). Influence of fruit availability on ecological overlap among four neotropical primates at Tinigua National Park, Colombia. Biotropica, 32 (3), 533-544.
Stevenson, P. R. (2001). The relationship between fruit production and primate abundance in neotropical communities. Biological Journal of the Linnean Society, 72, 161-178.
Stevenson, P. R., Castellanos, M. C., Pizarro, J. C. & Garavito, M. X. (2002). Effects of Seed Dispersal by Three Ateline Monkey Species on Seed Germination at Tinigua National Park, Colombia. International Journal of Primatology, 23(6), 1187- 1204.
Stevenson, P. R. (2004). Phenological patterns of woody vegetation at Tinigua park, Colombia: Methodological comparisons with emphasis on fruit production. Caldasia, 26(1), 125-150.
Stevenson, P. R., & Link, A. (2010). Fruit Preferences of Ateles belzebuth in Tinigua Park, Northwestern Amazonia. International Journal of Primatology, 31, 393–407.
Stevenson, P. R., Guzmán, D.C. & Defler, T. R. (2010).Conservation of
Colombian primates: an analysis of published research. Tropical Conservation Science, 3(1) 45-62.
86
Taballeri, M., Silva, J. M. C. & Gascon, C. (2004). Forest fragmentation, synergisms and the impoverishment of neotropical forest. Biodiversity Conservation, 13, 1419-1425.
Valderrama, C. & Kattan, G. (2006). Plan de manejo del mono aullador rojo
(Alouatta seniculus) en la región del Sirap Eje Cafetero y valle del Cauca. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt y Fundación EcoAndina/WCS Colombia. Bogotá, D. C. - Colombia.
Valenta, K. & Fedigan, L. M. (2010). Spatial Patterns of Seed Dispersal by
White-Faced Capuchins in Costa Rica: Evaluating Distant-Dependent Seed Mortality. Biotropica, 42(2), 223–228.
Villanueva, T. B. S. (2008). Caracterización y descripción de dos relicto de
bosque húmedo tropical en la Hacienda San Juan del Carare, municipio de Cimitarra, Santander. (Tesis de pregrado). Universidad del Tolima, Facultad de Ingeniería Forestal, Ibagué, Colombia.
Wasserman, M. D. & Chapman, C. A. (2003). Determinants of colobine
monkey abundance: importance of food energy, protein and fibre content. Journal of Animal Ecology, 72, 650-659.
Yumoto, T. K., Kimura, K. & Nishimura, A. (1999). Estimation of retention
times and distances of seed dispersed by two monkey species, Alouatta seniculus and Lagothrix lagotricha, in a Colombian forest. Ecological Research, 14, 179–191.
