Psila Africana

Los países citrícolas de laUnión Europea están en aler-ta ante la llegada del HLB. No

existe ninguna variedad comercialde cítricos ni ningún patrón que searesistente a esta enfermedad, por loque es imprescindible evitar que elHLB llegue a las regiones citrícolasde España, ya que causaría dañoscatastróficos.

Se estima que el HLB, cuyo nom-bre en chino significa enfermedaddel brote amarillo, afecta actual-mente a más de 100 millones de ár-boles en todo el mundo y suponeuna seria amenaza para las regioneslibres de la enfermedad, como sonlos países de la cuenca mediterrá-nea, California, Argentina, Uruguay,Chile, Australia y Nueva Zelanda.Esta enfermedad se describió porprimera vez en el sur de China en1919. Posteriormente se describióen Filipinas en 1921, donde recibióel nombre de “mottle leaf” por el ca-racterístico moteado de las hojas, en1928 se describió en Sudáfrica don-de se denominó “greening” por elcolor verdoso que presentan los fru-

tos de árboles afectados y en 1928 sedescribió en India donde recibió elnombre de “dieback” por otro de lossíntomas característicos de la enfer-medad que consiste en la seca ymuerte de ramillas. Actualmente es-tá presente en más de 50 países pro-ductores de cítricos y las alarmashan saltado debido a su recienteemergencia en el continente ameri-cano, donde está devastando la citri-cultura de dos grandes potencias co-mo son Brasil y Florida (EstadosUnidos) (Bové, 2009).

Huéspedes y síntomas

Todas las variedades comercialesde cítricos son sensibles a HLB in-dependientemente del patrón usa-do. Los síntomas más severos se hanencontrado en naranjo dulce, man-darino, tangelo y pomelo. En los li-mones y naranjo amargo los sínto-mas son menos graves y las limasapenas resultan afectadas.

En los primeros estadios de la in-fección los árboles afectados presen-tan uno o varios brotes amarillentos

Una buena defensa es el mejorataque contra la enfermedad

[ EVITAR EL HUANGLONGBING ]

[Cítricos ]

El huanglongbing (HLB) esactualmente la enfermedadmás devastadora que afectaa los cítricos. Estaenfermedad causa gravespérdidas económicas entodos los lugares donde estápresente ya que es muydestructiva y difícil decontrolar. Está causada poruna bacteria que se localizaen el floema de las plantas yque provoca inicialmente elamarilleo de brotes, afecta ala calidad de la fruta y acabacon la muerte del árbol.

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M.C. VivesM.M. LópezL. NavarroCentro de Protección Vegetal yBiotecnología. InstitutoValenciano de InvestigacionesAgrarias

Foto 1. Aspecto general de árboles de naranjo dulce afectados por HLB. A) Brote amarillo en una rama. B) Presencia de ramasamarillentas en toda la copa del árbol.

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(Foto 1A) que con el tiempo se con-vierten en ramas amarillentas y queal final se extienden por toda la copadel árbol (Foto 1B). Las ramas afec-tadas pueden presentar defoliación,seca de ramillas y caída de frutos. Elsíntoma más característico de la en-fermedad es la presencia de hojascon moteado clorótico difuso y asi-métrico (Foto 2). Los frutos son pe-queños (Foto 3A), asimétricos (Foto3B), contienen semillas abortadas,presentan inversión de color (la colo-ración comienza en el extremo delpedúnculo mientras que el extremodel estilo permanece verde) (Foto3C) y cuando se presionan con el de-do se forma una huella plateada en lasuperficie (Foto 3D). Además, el al-bedo de la zona peduncular es de co-lor naranja mientras que en los fru-tos sanos es de color verdoso. La flo-ración ocurre a menudo fuera de es-tación y las flores son pequeñas ynormalmente estériles, por lo quesuelen caer. Todos estos sín-tomas llevan en poco tiempoa la muerte económica del ár-bol y su muerte real suele te-ner lugar entre 8 y 10 añosdespués de la aparición de losprimeros síntomas.

Agente causal

El agente causal del HLB esuna bacteria Gram negativaque se localiza exclusivamen-te en los tubos cribosos delfloema de las plantas (Foto4). La bacteria se descubrióen 1970 mediante microsco-pía electrónica pero no se ha-

bía podido cultivar in vitro, aunquerecientemente se ha publicado la ob-tención de un medio de cultivo ade-cuado para su crecimiento (Sechler etal., 2009). Por lo tanto, su caracteri-zación se ha realizado mediante mé-todos moleculares. Estos métodoshan permitido la identificación detres especies candidatas del género

Liberibacter y un fitoplasma asocia-dos con la enfermedad. CandidatusLiberibacter africanus está presenteen el sur, este y oeste de África y essensible al calor, desarrollándose atemperaturas relativamente suaves,entre 22 y 27ºC. Ca. L. asiaticus se halocalizado en Asia, América y Ocea-nía y es más tolerante al calor, sopor-tando temperaturas superiores a los30ºC. Por último, Ca. L. americanustambién es sensible al calor y sólo seha detectado en Brasil y en una pro-vincia de China. Los síntomas que in-ducen las tres especies de bacteriasson idénticos y sus efectos devasta-dores son muy similares. Reciente-mente, la aplicación de nuevas tecno-

logías como la metagenómica,ha permitido la obtención dela secuencia del genoma com-pleto de Ca. L. asiaticus (Duanet al., 2009), con lo que seabre un nuevo campo de in-vestigación que permitirá rea-lizar estudios encaminados aldesarrollo de nuevos métodosde control de la enfermedad.

Transmisión. Insectos vectores

La enfermedad se transmitemediante prácticas culturalescomo el injerto y el estaquilla-do (frecuente en el sudeste

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Foto 2. Síntomas de HLB en hojas denaranjo dulce donde se observa elcaracterístico moteado cloróticodifuso y asimétrico.

Foto 3. Síntomas de HLB en frutos de naranjo dulce. A) Disminución del tamañorespecto a un fruto sano. B) Asimetría en un fruto afectado. C) Inversión del colordurante la maduración. D) Huella plateada formada al presionar la corteza con eldedo.

Foto 4. Células de la bacteria Candidatus Liberibacter enel floema de una planta afectada por HLB (Foto: B. Gelie y J.M. Bové).

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El síntoma máscaracterístico de laenfermedad es la presenciade hojas con moteadoclorótico difuso y asimétrico

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asiático) pero la principal forma detransmisión es mediante insectosvectores, en concreto por las psilasTrioza erytreae, que transmite elHLB africano (Foto 5A) y Diaphori-na citri, que transmite el HLB asiáti-co y el americano (Foto 5C). En laszonas donde están presentes las dosespecies de psilas, como en la penín-sula arábiga y en las islas Mauricio yReunión, éstas se distribuyen deacuerdo con la temperatura y la alti-tud de cada zona. Por tanto, las bac-terias que transmiten cada una sedistribuyen de forma similar a susvectores y en las zonas limítrofes en-tre ambas se pueden identificar tan-to los dos vectores como árboles in-fectados con los dos tipos de bacte-rias (asiática y africana). Las psilasse desarrollan en material vegetal encrecimiento, en concreto las ninfasde T. erytreae se desarrollan en elenvés de las hojas provocando defor-maciones en forma de pequeñasbambollas visibles en el haz (Foto5B), mientras que las ninfas de D. ci-tri se desarrollan en el tallo de brotesjóvenes y en peciolos de hojas provo-cando la curvatura de las mismas(Foto 5D). Las psilas adquieren labacteria cuando se alimentan de unaplanta enferma y el patógeno pasa alsistema circulatorio de las psilas,donde permanece infectivo durantetoda la vida del insecto. Las psilas in-fectivas pueden transmitir la enfer-medad a plantas sanas al alimentar-se de ellas.

Control en áreasafectadas

No existen métodos curativos paracontrolar el HLB, por lo que cuandoya se ha establecido la enfermedaden una región sólo se pueden aplicarmedidas preventivas para evitar sudifusión. Estas medidas consistenprincipalmente en: 1) eliminación delos árboles sintomáticos para reducirel inóculo de bacterias, 2) aplicaciónde tratamientos insecticidas paramantener las poblaciones de insectosvectores lo más bajas posible, 3) pro-ducción de cítricos sanos en inverna-deros cerrados para reemplazar losárboles afectados y para las nuevasplantaciones.

Para establecer estas medidas debeexistir una coordinación entre lasadministraciones públicas de cada

región, los centros de investigación ylos productores locales, y además setienen que aplicar rigurosamente, yaque un retraso o paro en la realiza-ción de las mismas conlleva la apari-ción de nuevos árboles afectados yeventualmente al fracaso del controlde HLB.

El progreso de la enfermedad enuna región afectada depende de nu-merosos factores entre los que des-tacan el número de focos de la bac-teria, las poblaciones de psilas pre-sentes en el área y la edad de los ár-boles en el momento de la infección.Todos estos factores hay que tener-los en cuenta para determinar quémedidas de control se pueden apli-car en cada caso. Por ejemplo, enSudáfrica se han podido establecermedidas que comenzaron a aplicar-

se en la década de los 80 y actual-mente se ha podido detener el avan-ce de la enfermedad garantizando lacontinuidad de la producción citrí-cola en áreas amenazadas por HLB.Además, incluso se han reintroduci-do cítricos en áreas que se habíanabandonado previamente, debido aque el HLB las había arrasado.

La experiencia de Brasil

Actualmente, el país que está invir-tiendo más esfuerzos en la lucha con-tra el HLB es Brasil. Este país es el lí-der mundial en la producción de cí-tricos y en la industria de zumos, porlo que para mantener la competitivi-dad se ha puesto en marcha un plande erradicación de plantas sintomáti-cas y control de psilas financiado porel Ministerio de Agricultura y por losgrandes productores. Además, los or-ganismos de investigación tambiénestán invirtiendo mucho esfuerzobuscando alternativas para el controlde la enfermedad y desarrollandométodos de diagnóstico específicos,sensibles y rápidos de la misma. Elprimer foco de infección en Brasil sedetectó en 2004 en un área relativa-

Foto 5. Insectos vectores del HLB y daños causados en plantas infestadas por laplaga. A) Adulto de la psila Trioza erytreae. B) Protuberancias en el haz de las hojascausadas por las ninfas de T. erytreae. C) Adulto de la psila Diaphorina citri. D)Brote deformado infestado por ninfas de D. citri.

La enfermedad se transmitemediante prácticas culturalescomo el injerto y elestaquillado, pero la principalforma de transmisión esmediante insectos vectores

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mente restringida de los estados deSão Paulo y Minas Gerais y rápida-mente comenzaron a aplicarse drás-ticas medidas de erradicación. Desdeentonces, más de 800 inspectoressupervisan árbol por árbol la presen-cia de los síntomas característicos yse han arrancado más de 3 millonesde árboles afectados. Dependiendode la incidencia de la enfermedad serealizan entre 4 y 12 inspeccionesanuales. Las inspecciones se realizana pie para observar la parte lateral delos árboles (Foto 6A) y en platafor-mas móviles para evaluar la parte su-perior de árboles grandes (Foto 6B).Los árboles con síntomas se analizanmediante técnicas de laboratorio ylos productores están obligados a eli-minar todas las plantas en las que seconfirma la presencia de la bacteria(Foto 6C). Por otro lado, también seefectúa un control intensivo de la po-blación de psilas mediante la aplica-

ción de insecticidas tanto sistémicoscomo de contacto (Foto 6D). Depen-diendo de la severidad de la infeccióny de la edad de los árboles, se efectú-an entre 6 y 24 aplicaciones anualesde insecticidas mediante pulveriza-ción en suelo y entre 4 y 8 aplicacio-nes mediante avionetas. Por último,los nuevos plantones que se utilizanpara reemplazar los árboles erradica-dos se están produciendo a partir dematerial sano en invernaderos cu-biertos protegidos contra insectos(Foto 6E), lo que garantiza que estánlibres de HLB y de otras enfermeda-des transmisibles por injerto. Todasestas medidas están encaminadas amantener el porcentaje de árbolessintomáticos por debajo del 1% en ca-da inspección. El mayor problemacon el que se están encontrando esque no todos los propietarios de plan-taciones están eliminando las plantassintomáticas detectadas, con lo cual

ponen en peligro las plantaciones delos propietarios que sí cumplen lasmedidas de control. Convencer a losproductores de que eliminen regular-mente las plantas sintomáticas es ac-tualmente el mayor desafío para elcontrol efectivo del HLB en el estadode São Paulo (Belasque et al., 2009).El éxito alcanzado hasta el momentoha supuesto un gran esfuerzo tantoeconómico como de formación depersonal cualificado para diagnosti-car la enfermedad.

El caso de Florida

En este estado norteamericano, elgran número de focos de la enferme-dad y la imposibilidad de imponer unprograma de erradicación obligato-rio, ha conducido a que las autorida-des consideren el control tradicionalde HLB inviable con los conocimien-tos actuales, por lo que se ha decidi-do invertir en investigación para de-sarrollar medidas más eficientes delcontrol de la enfermedad. En estesentido, el FCPRAC (Florida CitrusProduction Research Advisory Coun-cil) ha aprobado una inversión en2009 de 7.2 millones de dólares parafinanciar aproximadamente unos100 proyectos de investigación enHLB y cancrosis, en diferentes áreascomo entomología, genética, patolo-gía y diagnóstico (http://www.fc-prac.com/). Se espera que con los re-sultados que se obtengan en estosproyectos, se puedan desarrollarnuevas estrategias de control paracontener la enfermedad y poder con-tinuar con la industria citrícola en es-te estado.

Control en áreas libres de HLB

La bacteria causante del HLB es unorganismo de cuarentena en las re-giones libres de la enfermedad, loque obliga a notificar su detección yproceder a su erradicación en caso deque se confirme su presencia. Hoy endía sólo dos grandes zonas producto-ras de cítricos están libres tanto de laenfermedad como de sus vectores: lacuenca mediterránea y Australia,aunque ambas se encuentran actual-mente en peligro debido a la proxi-midad en la que se han localizado losvectores que la transmiten. La expe-riencia de otros países como Estados

Foto 6. Medidas de control de HLB aplicadas en el estado de São Paulo (Brasil). A)Supervisión de los árboles a pie para buscar síntomas característicos de laenfermedad. B) Inspección de la parte superior de los árboles utilizandoplataformas móviles. C) Erradicación de árboles afectados por HLB. D) Aplicaciónde insecticidas para controlar las poblaciones de D. citri. E) Plantones certificadosproducidos en invernaderos cubiertos protegidos contra insectos.

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Unidos (Florida), Cuba, RepúblicaDominicana e Irán ha demostradoque cuando el vector está presenteen una región productora, la enfer-medad tarde o temprano acaba apa-reciendo, por lo que es imprescindi-ble evitar que lleguen las psilas quetransmiten el HLB a las zonas libresde la enfermedad.

La mejor forma de luchar contra elHLB y la más barata es evitar la intro-ducción en los países libres de la en-fermedad, tanto de la bacteria comode sus vectores, mediante medidas decuarentena adecuadas. Sobre todo de-be evitarse la introducción de mate-rial vegetal ilegal de propagación (ye-mas o varetas) procedente de paísesen los que radica la enfermedad yaque puede estar infectado con la bac-teria y contener huevos o ninfas depsilas. La introducción de materialvegetal ilegal por parte de algunosagricultores o viveristas es desgracia-damente una práctica relativamentefrecuente en todo el mundo y consti-tuye la principal vía de movimiento depatógenos de unos países a otros.

Amenaza en el áreamediterránea. El caso deEspaña

La citricultura mediterránea estáamenazada simultáneamente pordos frentes: al este por la presenciade la psila asiática D. citri en el su-deste de Irán desde 1997 y al oestepor la presencia de la psila africanaT. erytreae en Madeira (Portugal)desde 1994 y en las islas Canarias(Tenerife, La Gomera, La Palma y ElHierro) desde 2002 (González Her-nández, 2003), lo que supone unriesgo muy alto de introducción de laplaga en la Península Ibérica. El go-bierno canario rápidamente informóa la Subdirección General de Sani-dad Vegetal del Ministerio de Agri-cultura, Pesca y Alimentación de lapresencia de esta plaga de cuarente-na, presentándose un plan de erradi-cación y control de la misma. Se deli-mitaron los focos afectados por laplaga y después de 7 años de controlno se ha erradicado completamente,pero se ha conseguido que la plagano avance a nuevas regiones y no haalcanzado Gran Canaria, que es laprincipal productora de cítricos enlas islas. Tampoco se han encontradoplantas con síntomas de HLB y el

análisis de la presencia de la bacteriasiempre ha sido negativo (F. Siverio.Laboratorio de Sanidad Vegetal deTenerife, comunicación personal).

En nuestro país existe una EstaciónNacional de Cuarentena de cítricossituada en el Instituto Valenciano deInvestigaciones Agrarias (IVIA), de-pendiente de la Dirección General deRecursos Agrícolas y Ganaderos,Subdirección General de AcuerdosSanitarios y Control de Fronteras delMinisterio de Medio Ambiente, Ruraly Marino, que permite la introduc-ción de material vegetal de cualquierparte del mundo con las suficientesgarantías sanitarias (Navarro et al.,1984), ya que todo el material que lle-ga se sanea mediante la técnica demicroinjerto de ápices caulinares invitro (Navarro y Juárez, 2005). Estatécnica permite eliminar la prácticatotalidad de patógenos que afectan alos cítricos, obteniéndose plantas sa-nas que luego son analizadas paraconfirmar la ausencia de cada uno delos patógenos, incluyendo HLB (Na-varro et al., 2005; Vives et al., 2006).La utilización de material vegetal cer-tificado es una garantía de la sanidadde los cultivos.

Por otro lado, los servicios de Sani-dad Vegetal de las principales regio-nes citrícolas españolas (ComunidadValenciana, Murcia, Cataluña, Anda-lucía y Baleares) están alertados y re-alizan prospecciones periódicas encampo encaminadas a la detección dela psila africana T. erytreae confir-mándose que, de momento sólo estápresente en Canarias. Además, en ca-so de que el HLB llegue a España, elLaboratorio de Referencia de Bacte-riología, situado también en el IVIA,dispone de los métodos necesariospara diagnosticar rápida y específica-mente la enfermedad, tanto en mate-rial vegetal como en insectos vecto-res, con lo cual se podría actuar conrapidez para eliminar los primerosfocos y evitar su extensión, evitandoa su vez los incalculables daños quepodría causar el HLB en la citricultu-ra española.

Perspectivas de futuro

Como hemos comentado anterior-mente, el HLB es una enfermedadaltamente destructiva que afecta atodas las variedades y patrones decítricos y para la que no existen mé-todos curativos. Su reciente apari-ción en Brasil y Florida constituyeuna seria amenaza para la industriacitrícola mundial tanto de produc-tos frescos como procesados, por loque esta enfermedad se ha conver-tido en el foco de atención de la co-munidad científica y de las asocia-ciones de productores de cítricos.Este hecho se ha visto reflejado enla gran participación que han teni-do los numerosos congresos inter-nacionales sobre HLB que se hancelebrado en los últimos años. Laprincipal conclusión a la que se hallegado en ellos es que las actualesmedidas de control en las áreas in-fectadas son muy caras e ineficacessi no se aplican rigurosamente, porlo que los centros de investigaciónestán invirtiendo una gran canti-dad de recursos tanto económicoscomo humanos para desarrollarmedidas de control más eficaces.

En países donde todavía no estápresente el HLB, como es el caso deEspaña, la mejor forma de actuarcontra la enfermedad es evitar suentrada. Para ello es imprescindi-ble aplicar las medidas de preven-ción utilizando material vegetalcertificado y disponiendo de infor-mación actualizada del movimientode las psilas hacia el Mediterráneo.También es necesario realizar cam-pañas de información a técnicos yagricultores orientadas a concien-ciarles sobre la aplicación de lasmedidas preventivas, a enseñarlesa reconocer los síntomas de la en-fermedad y a identificar a los insec-tos vectores para que puedan infor-mar a los Servicios de Sanidad Ve-getal en caso de aparición del vec-tor y de HLB y para que se puedaponer en marcha rápidamente unplan de actuación contra la enfer-medad.

Bibliografía

Queda a disposición del lector en loscorreos electrónicos de redacció[email protected] y [email protected] •

Sólo dos grandes zonasproductoras de cítricos estánlibres de la enfermedad y desus vectores: la cuencamediterránea y Australia

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