Serie de Publicaciones Periódicas BOLETÍN DE ...invemar+44(2).pdf · J. M. Gutiérrez-Salcedo, A. Cabarcas-Mier y N Suárez-Mozo First characterization of the planktonic community

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BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS(Bol. Invest. Mar. Cost.)

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis”Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible

Año 2015 • Volumen 44 (2) 44 (2

)

VOL. 44 (2)

Santa Marta • Colombia

Santa Marta, Colombia, 2015ISSN: 0122-9761

Serie de Publicaciones Periódicas

Continúa en la contraportada interior

(Bol. Invest. Mar. Cost.)(Bol. Invest. Mar. Cost.)

CONTENIDO • CONTENTS

A. G. Valle, A. Fresneda-Rodríguez, L. Chasqui y S. CaballeroDiversidad genética del langostino blanco Litopenaeus schmitti en el Caribe colombiano [Genetic diversity of the southern white shrimp Litopenaeus schmitti in the Colombian Caribbean] . . . . . . . . . . . . . . 237

I. C. Molina-Acevedo y M. H. Londoño-MesaTerebélidos (Annelida: Polychaeta: Terebellidae) de Isla Fuerte, Caribe colombiano[Terebellids (Annelida: Polychaeta: Terebellidae) from Isla Fuerte, Colombian Caribbean] . . . . . . . . . . . . . . . . .253

M. Pérez, M. García, M. Stupak y G. BlusteinDisminución del contenido de cobre en pinturas “antifouling” de matriz soluble, uso del eugenolcomo aditivo[Diminution of the copper concentration in antifouling paints of soluble matrix, eugenol use asadditive] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .281

V. Coronado-Carrascal, R. García-Urueña y Arturo Acero P.Comunidad de peces arrecifales en relación con la invasión del pez león: el caso del Caribe sur[Reef fish community in relation to the lionfish invasion: the southern Caribbean case] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .291

S. A. Rodríguez-Satizábal, C. Castellanos, G. Contreras, A. Franco, y M. SerranoEfectos letales y subletales en juveniles de Argopecten nucleus expuestos a lodos de perforación [Lethal and sublethal effects on juvenile Argopecten nucleus exposed to drilling muds] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .303

M. M. Quiroz-Ruiz y M. H. Londoño-MesaSipúnculos (Sipuncula) del Gran Caribe: lista de especies y bibliografía[Sipunculans (Sipuncula) from the Great Caribbean: Species list and bibliography] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .327

J. M. Gutiérrez-Salcedo, A. Cabarcas-Mier y N Suárez-MozoFirst characterization of the planktonic community in the northern sector of the joint Regime Area Jamaica – Colombia [Primera caracterización de la comunidad planctónica del sector norte del Área de Régimen Común Jamaica-Colombia] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .343

J. M. Fuentes-Reinés and E. Suárez-MoralesChecklist of planktonic copepoda from a colombian coastal lagoon with record of Halicyclops exiguus Kiefer[Lista de copépodos planctónicos de un sistema costero de Colombia con registro de Halicyclopsexiguus Kiefer]. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .369

NOTAS • NOTES

E. A. Viloria y A. Acero P.Aparición del pez león, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), en la Ciénaga Grandede Santa Marta: caída del último reducto[Presence of the lionfish, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), in the Ciénaga Grandede Santa Marta: fall of the last Fortress] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .391

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(ISSN 0122-9761)

La revista científica Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras está dirigida a la comunidad científica y a las personas relacionadas con temas medioambientales en zonas marino-costeras, con particular énfasis en la región neotropical. Considera para su publicación trabajos inéditos sobre cualquier tópico de investigación en el mar o en ambientes acuáticos de la zona costera, realizados en las áreas tropicales y subtropicales de América. Es editada desde 1967 por el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis” (Invemar). Hasta el volumen 8 llevó el nombre de “Mitteilungen aus dem Instituto Colombo-Alemán de Investigaciones Científicas Punta de Betín” y entre los volúmenes 9 y 24 se denominó “Anales del Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras”. A partir del año 2008 se publican dos números por volumen anual manteniendo esta periodicidad hasta la fecha. La revista se encuentra indexada en Publindex-Colciencias en la categoría A2, posición mantenida desde 2005, y también está en Web of Knowledge y SciELO-Colombia. El Boletín es una publicación de libre acceso, que puede ser consultada en el portal del Invemar (www.invemar.org.co/boletin) y además es distribuida a nivel nacional e internacional a través del sistema de canje. Las instrucciones a los autores para la preparación y envío de manuscritos se encuentran en las últimas páginas de este número y en el portal de Internet.El Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras se acoge a normas éticas para la publicación de documentos científicos, en particular a la evaluación por pares de todos los documentos aceptados. Así mismo, se espera de todos los autores el seguimiento de un código ético que garantice el avance de la ciencia y la protección del ambiente natural

Director del InvemarFrancisco A. Arias Isaza, Ph. D.

Director de la RevistaJesús A. Garay, M. Sc. Invemar, Colombia

Editor GeneralArturo Acero Pizarro, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), Colombia

Comité EditorialArturo Acero, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Caribe (Cecimar), ColombiaCarlos Andrade, Ph. D. Investigador Independiente, ColombiaAntonio Baeza, Ph. D. Clemson University y Smithsonian Marine Station at Fort Pierce, Estados UnidosGladys Bernal, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia sede Medellín, ColombiaArnaud Bertrand, Ph. D. Institut de Recherche pour le Développement (IRD), FranciaMaribeb Castro, Ph. D. Universidad del Tolima, ColombiaJavier A. Díaz Ochoa, Ph. D. Universidad de Magallanes, ChileGuillermo Díaz-Pulido, Ph. D. Griffith University, AustraliaDiego L. Gil Agudelo, Ph. D. Empresa Colombiana de Petróleos (Ecopetrol), ColombiaJosé Horrillo-Caraballo, Ph. D. Swansea University, Reino UnidoRafael Lemaitre, Ph. D. Smithsonian Institution, Estados UnidosMateo López-Victoria, Dr. rer. nat. Pontificia Universidad Javeriana de Cali, ColombiaGabriel R. Navas S., Ph. D. Universidad de Cartagena, ColombiaJorge Páramo, Ph. D. Universidad del Magdalena, ColombiaJosé Julián Tavera, Ph. D. Universidad del Valle, ColombiaLuisa Villamil, Ph. D. Investigadora Independiente, Colombia

Asistente EditorialDavid Leonardo Herrera Paz, M. Sc. Invemar, Colombia

Viene de la contraportada

B. R. Caetano Nunes Pazdiora, J. Josephraj Selvaraj, D. F. Marmolejo, J. E. Muñoz y A. I. Guzmán Una metodología no invasiva para la extracción de ADN de Coryphaena hippurus[A non-invasive method for extracting DNA from Coryphaena hippurus] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .395


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Comité CientíficoJuan Manuel Díaz, Dr. rer. nat. Fundación Marviva, PanamáAlfredo Gómez G., M. Sc. Universidad de Oriente y Museo Marino de Margarita, VenezuelaClaudia Hernández, Ph. D. Universidad Austral de Chile, ChileMónica Puyana, Ph. D. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, ColombiaEfraín Rodríguez, Ph. D. CentrodeInvestigacionesOceanográficaseHidrográficas delPacífico(CCCP),ColombiaGloria Sánchez, Ph. D. Universidad de Concepción, ChileAdolfo Sanjuan Muñoz, M. Sc. Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, ColombiaMarie-Luise Schnetter, Dr. rer. nat. Justus-Liebig-Universität(huéspeddelInstitutode Botánica),AlemaniaYves-François Thomas, Ph. D., Docteur d’Etat UniversitéParis-1,Francia

Evaluadores de este númeroEdna Márquez, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia Sede Medellín, ColombiaAdriana Bermúdez, Ph. D. Universidad de Cartagena, ColombiaJennifer Ruiz, M. Sc. UniversidaddeQuintanaRoo,MéxicoPedro Dueñas, M. Sc. Universidad de Bogotá, Jorge Tadeo Lozano, ColombiaOscar Díaz, Ph. D. Universidad de Oriente, VenezuelaRenéRodríguez,M. Sc. Universidad Espíritu Santo, EcuadorÍtalo Braga, Ph. D. Universidade Federal de São Paulo, BrasilArnaud Bertrand, Ph. D. InstitutdeRecherchepourleDéveloppement(IRD), FranciaJuan Posada, Ph. D. Fundación MarViva, ColombiaRicardo Restrepo, Sp. Sc. Universidad Santo Tomas, ColombiaMaría Díaz, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia, Colombia Nestor Ardila, Ph. D. Ecomar, ColombiaAndrésFranco,Ph. D. Universidad de Bogotá, Jorge Tadeo Lozano, ColombiaMaría Isabel Criales, Dr. Rer. Nat. Universidad Industrial de Santander, ColombiaMaría Martínez, M. Sc. Invemar, ColombiaSantiago Gaviria, Ph. D. University of Vienna, Austria JoséTavera,Ph. D. Universidad del Valle, ColombiaAdolfo Sanjuan, M. Sc. Universidad de Bogotá, Jorge Tadeo Lozano, ColombiaVíctor García, Ph. D. Universidad del Quindío, ColombiaMiquel Planas, Ph. D. Instituto de Investigaciones Marinas, EspañaArmando Ortega, Ph. D. UniversidadAutónomadeMéxico,MéxicoValeria Pizarro, Ph. D. Investigadora Independiente, ColombiaAlejandro Larriera, Med. Vet. Secretaria de Ambiente y Desarrollo Sustentable de la Nación, ArgentinaAndrésSeijas,Ph. D. Universidad de Los Llanos Occidentales Ezequiel Zamora, VenezuelaRobinson Botero, M. Sc. Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, BrasilSergio Neira, Ph. D. Universidad de Concepción, ChileAndrésMilessi,Ph. D. INIDEP, ArgentinaErnesto Mancera, Ph. D. Universidad Nacional de Colombia, ColombiaJorge López, Ph. D. InstitutodeEcología,A.C.(INECOL),MéxicoBeatriz Toro, Ph. D. Universidad de Caldas, ColombiaMartha Hengst, Ph. D. Universidad de Antofagasta, Chile

Foto portada Poliqueto Terebellidae de Isla Fuerte, Caribe colombianoFoto:TomadadelArticulocuatroVol.44(2).

CanjeCentro de DocumentaciónE-mail: [email protected]

DistribuciónAsistente EditorialInvemarCalle25No.2-55,PlayaSalgueroSanta Marta, Colombia E-mail: [email protected]

Boletín en líneawww.invemar.org.co/boletin

Diagramación y montaje electrónico Franklin Restrepo, Marquillas S. A.

ImpresiónMarquillasS.A.,Sabaneta(Antioquia),Colombia

Derechos reservados conforme a la ley, los textos pueden ser reproducidos total o parcialmentecitando la fuente.

Citar los artículos: Autores.2015.Títulodelartículo.Bol.Invest.Mar.Cost.,44(2):ámbitodepáginas.

BOLETÍN DE INVESTIGACIONES MARINAS Y COSTERAS

(Bol. Invest. Mar. Cost.)

44 (2)

Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras“José Benito Vives de Andréis”

Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible

Santa Marta, Colombia, 2015

Registrado en ASFA, Biological Abstracts, Biosis Previews, Geobase,Periódica, Zoological Record, Latindex, Publindex, SciELO-Colombia,

DOAJ e ISI Web of Knowledge


A. G. Valle, A. Fresneda-Rodríguez, L. Chasqui y S. CaballeroDiversidadgenéticadellangostinoblanco Litopenaeus schmitti en el Caribe colombiano [Genetic diversity of the southern white shrimp Litopenaeus schmitti in the Colombian Caribbean] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 237

I. C. Molina-Acevedo y M. H. Londoño-MesaTerebélidos(Annelida:Polychaeta:Terebellidae)deIslaFuerte,Caribecolombiano[Terebellids(Annelida:Polychaeta:Terebellidae)fromIslaFuerte,ColombianCaribbean] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 253

M. Pérez, M. García, M. Stupak y G. BlusteinDisminución del contenido de cobre en pinturas “antifouling” de matriz soluble,uso del eugenol como aditivo[Diminutionofthecopperconcentrationinantifoulingpaintsofsolublematrix,eugenol use as additive] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 281

V. Coronado-Carrascal, R. García-Urueña y Arturo Acero P.Comunidad de peces arrecifales en relación con la invasión del pez león: el caso del Caribe sur[Reeffishcommunityinrelationtothelionfishinvasion:thesouthernCaribbeancase] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 291

S. A. Rodríguez-Satizábal, C. Castellanos, G. Contreras, A. Franco y M. SerranoEfectos letales y subletales en juveniles de Argopecten nucleus expuestosalodos de perforación [Lethal and sublethal effects on juvenile Argopecten nucleus exposedtodrillingmuds] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 303

M. M. Quiroz-Ruiz y M. H. Londoño-MesaSipúnculos(Sipuncula)delGranCaribe:listadeespeciesybibliografía[Sipunculans(Sipuncula)fromtheGreatCaribbean:Specieslistandbibliography] . . . . . . . . . . . . . . . . . . 327

J. M. Gutiérrez-Salcedo, A. Cabarcas-Mier y N Suárez-MozoFirst characterization of the planktonic community in the northern sector of thejoint Regime Area Jamaica – Colombia [Primera caracterización de la comunidad planctónica del sector norte del Área deRégimenComúnJamaica-Colombia] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 343

J. M. Fuentes-Reinés and E. Suárez-MoralesChecklist of planktonic copepoda from a colombian coastal lagoon with recordof Halicyclops exiguus Kiefer[ListadecopépodosplanctónicosdeunsistemacosterodeColombiaconregistrode Halicyclops exiguus Kiefer]. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 369

NOTAS • NOTES

E. A. Viloria y A. Acero P.Aparición del pez león, Pterois volitans(Actinopterygii:Scorpaenidae),enlaCiénagaGrandedeSantaMarta:caídadelúltimoreducto[Presenceofthelionfish,Pterois volitans (Actinopterygii:Scorpaenidae),intheCiénagaGrandedeSantaMarta:fallofthelastFortress] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 391

B. R. Caetano Nunes Pazdiora, J. Josephraj Selvaraj, D. F. Marmolejo, J. E. Muñoz y A. I. Guzmán UnametodologíanoinvasivaparalaextraccióndeADNdeCoryphaena hippurus[Anon-invasivemethodforextractingDNAfromCoryphaena hippurus] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . 395

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Bol. Invest. Mar. Cost. 44 (2) ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2015

DIVERSIDAD GENÉTICA DEL LANGOSTINO BLANCO LITOPENAEUS SCHMITTI EN EL CARIBE COLOMBIANO

Allan G. Valle1, Adriana Fresneda-Rodríguez, Luis Chasqui2 y Susana Caballero1

1 Universidad de los Andes, Departamento de Ciencias Biológicas, Laboratorio de Ecología Molecular de Vertebrados Acuáticos (Lemva), Carrera 1 No. 18A-12, Bogotá, Colombia. [email protected], [email protected]

2 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar) Calle 25 No. 2-55, Playa Salguero, El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

El camarón blanco Litopenaeus schmitti ha sido explotadoen elCaribe colombianodesde1968, convirtiéndose en una especie de gran interés comercial y llevando al desarrollo de una altaactividadpesquera,queposteriormentellevóaunasobreexplotaciónquecondujoaundecrecimientoenlacaptura.Debidoaestasituacióndelaespecie,conelfindeestudiarladiversidadgenéticayelgradodediferenciacióngenéticadentrodecadapoblaciónyentrelasdistintaspoblacionesdelcamarónblancoLitopenaeus schmittienelCaribecolombianoconayudademarcadoresmolecularesmicrosatélites,secapturaron162 individuosde cuatro localidades costeras:LagunadeNavíoQuebradoenLaGuajira,CiénagaGrandedeSantaMartaenMagdalena,bahíadeBarbacoasenBolívarybahíadeCispatáenSucre; y una población de mar abierto en el golfo de Morrosquillo, frente a las costas de Córdoba y Sucre. Se encontró que la población de Navío Quebrado presentó la mayor heterocigosidad observada, mientrasqueladeCiénagaGrandepresentóelmenoríndicedeendogamia.Deacuerdoconelanálisisdeestructurapoblacionalexistentresunidades;unaconformadaporlaspoblacionesdeCiénagaGrande,bahía de Barbacoas y Cispatá, otra por el golfo de Morrosquillo y otra por la laguna de Navío Quebrado, locualpuedeestarinfluidoporlospatronesdecorrientesoceanográficas.

PALABRAS CLAVES: Camarones peneidos, Diferenciación genética, Marcadores microsatélites,Sobrexplotaciónpesquera,Genéticapoblacional.

ABSTRACT

Genetic diversity of the southern white shrimp Litopenaeus schmitti in the Colombian Caribbean. Southern white shrimp Litopenaeus schmitti has been a commercial exploited species inColombianCaribbeansince1968,becomingahigh trade interestspeciesandcarryingadevelopmentofhighfisheriesactivity,whichthencausedanoverexploitationandasubsequentdecreaseincatches.Due to the current situation of this species, with the aim of assess the genetic diversity and the level of differentiation within each population and between different populations of the southern white shrimp with helpofmicrosatellitemolecularmarkers,162individualswerefishedfromfourshorelocations;LagunadeNavíoQuebradoinLaGuajira,CiénagaGrandedeSantaMartainMagdalena,BahíadeBarbacoasinBolívar and Bahía de Cispatá in Sucre; and one open sea population in Golfo de Morrosquillo, Córdoba

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and Sucre shores. It was found that Navío Quebrado’s population showed the highest level of observed heterocigosityandCiénagaGrande'spopulationshowedthelowerlevelofinbreeding.Accordingtotheanalysisofpopulationstructure,therearethreepopulationunits;oneconsistingofCiénagaGrande,Bahíade Barbacoas, and Cispatá populations, another consisting of Golfo de Morrosquillo population, and a thirdoneconsistingofLagunadeNavíoQuebrado;thesefindingscouldberesultsoftheoceanographiccurrent patterns.

KEY WORDS: Penaeid shrimps, Genetic differentiation, Microsatellites markers, Fisheries overexploitation,Populationgenetics.

INTRODUCCIÓN

Laexplotacióncamaroneraenaguascolombianasesunaactividadeconómicadesarrolladadesdefinalesdeladécadadelosaños60delsiglopasadoyhasidolasegundapesqueríaenimportanciadespuésdelapescadelatúnenColombia(Ruedaet al.,2006).Elaugedelaexplotacióndelcamaróndebidoalgranvalorcomercialdel recurso ha llevado al desarrollo de una fuerte actividad pesquera con incremento en la intensidad de captura tanto en zonas de humedales mangláricos, los cuales son áreas importantes para el desarrollo de varios estadios de vida, como a nivel industrial porpartedeflotillasdebarcosenaguasdemarabierto,generandounapescadetiposecuencial que ejerce presión en varios estadios del ciclo de vida de los camarones. Estasituaciónhallevadoalasobreexplotacióndelaspoblacionesqueconformanelrecurso de camarón de aguas someras, que actualmente se encuentran prácticamente colapsadas, pero con esperanzas de restablecerse debido a un decrecimiento significativoen lapresiónpesquera comercialporunadisminuciónen la capturapor unidad de esfuerzo, ya que la actividad dejó de ser económicamente rentable (Daytonet al.,1995;Ruedaet al.,2006).Elcamarónblanco(Litopenaeus schmitti),es una de las especies más apetecidas a nivel nacional por su valor e importancia comercial, especialmente comoproducto de exportación.Estos camarones tienenuna tasa de crecimiento relativamente alta, más de un centímetro por mes, y una longevidadaproximadade18meses(PiñerosySieguert,1981).

Litopenaeus schmitti se distribuye a lo largo de las Antillas Mayores desde Cuba hasta las islas Vírgenes y las Antillas Menores. En la plataforma continental se extiende desde la costa del mar Caribe desde Belice y la costa Atlántica deSudaméricahastaBrasil.

Sobre el grupo de los camarones peneidos existe un gran volumen deinformación publicada. Entre estos se encuentran trabajos sobre su diversidad genética,estructurapoblacionalyfilogeografíarealizadosapartirdeanálisisdeloci microsatélites(Cruzet al.,2002,2004;BallyChapman,2003;Donget al.,2006;Pérez-Enríquezet al.,2009),estudiosdediversidadgenéticaigualmenteapartirde


loci microsatélites(Cruzet al.,2004;Donget al.,2006;Liet al.,2007;Mathews,2007;Gaoet al.,2008;Youet al.,2008;Menget al.,2009;Pérez-Enríquezet al., 2009),ydeotrosmarcadorescomolosAFLP(Wanget al.,2005)yanálisisdelasubunidad Idelcitocromooxidasa (COI)yelgen16S (Luttikhuizenet al.,2008;Roldán et al.,2009).LamayoríadeestudiosgenéticosconL. schmitti se han enfocado en poblaciones cultivadas, pero también existen algunos trabajos con poblacionesnaturalesyanivelderelacionesfilogenéticasconotrasespeciesdelmismogénero.Espinosa et al. (2003), trabajando con aloenzimas en poblaciones naturales deL. schmitti, encontraron alguna variabilidad entre las localidades al sur de Cuba; posteriormente, Borrell et al. (2004)empleandolocimicrosatélitesconfirmaronesasdiferencias. En Brasil Maggioni et al. (2003), trabajando con seis microsatélites,encontraron diferencias entre poblaciones al norte y al sur de Cabo Frío.

Teniendo en cuenta el potencial uso de los marcadores loci microsatélitesparaestudiosderelacionesdeparentescoaniveldegenéticapoblacional,enesteestudio se evaluó: (1) el grado de relación genética existente entre individuosde las distintas ciénagas y humedales delCaribe colombiano donde se realiza lapesca artesanal del recurso camaronero, evaluando posible estructura poblacional y diferenciacióngenéticaentreestasáreasy,(2)laposiblerelaciónexistenteentrelosindividuosjuvenilesencontradosenlasciénagasyhumedalesconlosprovenientesdelstockdeadultoscapturadosenmarabierto,conelfindeestablecercuálesdeestas poblaciones están aportando más individuos a dicho stock de mar abierto por medio de análisis y pruebas de asignamiento poblacional.

ÁREA DE ESTUDIO

El proyecto se desarrolló en los principales humedales costeros de la costa Caribe,lacualcuentacon1600kmaproximadosdelitoral,comprendidosentreCaboTiburón(8°42’N,77°19’O)enelgolfodeUrabáalsurhastaPuntaCastilletesenlapenínsuladeLaGuajiraalnorte(11°50’N,71°18’O).Estagranregiónseencuentradividida en dos áreas naturales, suroeste y noreste, separadas por la desembocadura del río Magdalena en Bocas de Ceniza. En la plataforma Caribe se encuentran fondos planos lodosos, fangosos y areno-fangosos con profundidades estimadas entre20y70m,aprovechablesparalapescaporarrastredelfondo,conexcepcióndelosfondoscoralinosyrocososquerodeanlosarchipiélagosdelRosarioydeSanBernardo.ElproyectoseenfocóenlosmunicipiosdeCartagenadeIndias(Bolívar),SanAntero(Córdoba),DibullayRiohacha(LaGuajira),yCiénaga(Magdalena),donde están ubicados algunos de los humedales de mayor importancia ecológica y económica para las poblaciones de la costa Caribe.


MATERIALES Y MÉTODOS

Un total de 162 individuos se utilizaron en el presente trabajo. 35 deellos provenían de la Ciénaga Grande de Santa Marta (CGSM), Magdalena(10°59’30”N; 74°17’35”O), 32 de la laguna de Navío Quebrado, Riohacha, LaGuajira(11º25’51”N;73º05’22”O),32másprocedentesdelabahíadeBarbacoas,Cartagena,Bolívar(10º3’09”N;75º33’0”O)y34delabahíadeCispatá,SanAntero,Córdoba(09º22’59”N;75º47’37”O).Tambiénsecapturaron29individuosadultosde la pesca industrial camaronera en el golfo de Morrosquillo, entre Punta Obrero yBoquerónfrentealmunicipiodeTolú(09º31’30”N;75º34’54”O)paralocualsecontóconlacolaboracióndelaflotaindustrialconaccióneneláreaparapermitirelaccesoalproductoreciénpescado(Figura1).

Figura1.Ubicación de las localidades de origen de las muestras de Litopenaeus schmitti en la costa Caribe colombiana.LagunadeNavíoQuebrado,departamentodeLaGuajira:CiénagaGrandedeSantaMarta,departamento de Magdalena; Bahía de Barbacoas, departamento de Bolívar; Golfo de Morrosquillo, departamentos de Sucre y Córdoba; Bahía de Cispatá, departamento de Córdoba. Desembocadura del río Magdalena, departamento del Atlántico.


Tabla1.SecuenciadecebadoresdelosocholocimicrosatélitesutilizadosenlaamplificacióndeADNenla especie Litopenaeus schmitti en el Caribe colombiano.

Especie Locus Secuencia Cebador (5’-3’) No. Acceso GenBank Referencia

Litopenaeus schmitti

Lsch2Derecho: TAAGGCGATTTGGTTCACGTIzquierdo: TTAGTCATTATGAACGAATG

LSC277642Espinosa et al. (2001)


Lsch5

Derecho: TGTTATTCCAGATTCCTTGCTCIzquierdo: GCAGTGAAACAGAAGCGAAG

AY135202Maggioni et al. (2003)


Lsch099

Derecho: AATACGTTGCAAAGGGGAGAIzquierdo: ACCGCGGCTGTAATCTGTAA

AY135203Maggioni et al. (2003)

Litopenaeus setiferus

Pse028

Derecho: GATCCTTCTAGCTAAATGGGIzquierdo: GATCGAAGGTAAACTTTATTATC

AF047359 Ball et al.(1998)

LaextraccióndeADNserealizóapartirdemúsculodeltercersegmentoabdominal y del pleópodo de camarones adultos, utilizando el kit de extracciónDNeasy®BloodandTissuedeQiagen(QiagenLaboratories,Inc.,Hilden,Alemania).ParalaverificacióndelacalidadycantidaddeADNserealizólaelectroforesisde3μdecadamuestraengelesdeagarosaaunaconcentraciónde0.8%,enamortiguadorTBE1X (Sambrooket al., 1989) aunvoltaje constantede90Vpor45minutos,teñidoconGelRedyconunmarcadordepesomolecularHyperLadderIV(Bioline).

Selogrólaamplificacióndeocholocimicrosatélitesparatodaslasmuestras(Tabla 1), tres desarrollados para Litopenaeus schmitti (Lsch005, Lsch 099, Lsch2;perfil térmicodeamplificaciónpara los tres loci:Desnaturalización:94ºC/1minx1;Desnaturalización:94ºC/1minuto,Hibridación:50ºC/1min,Extensión:72ºC/1minx40;Extensión:72ºC/10minx1yFinalización4ºC/20minx1)ycincodesarrolladospara otras especies de peneidos (Pse028, Pse 036 [Perfil térmico de amplificación:Desnaturalización:95ºC/2minx1,Touchdown:95ºC/30seg,50ºC/1min,72ºC/45segx5,Desnaturalización:94ºC/30 segx25,Hibridación:50ºC/1minx25,Extensión:72ºC/45segx25,Extensión:72ºC/30minx1yFinalización:4ºC/20minx1],Lvan1815[Desnaturalización:94ºC/4minx1;Desnaturalización:94ºC/1min,Hibridación:56ºC/1min,Extensión:72ºC/minx35;Extensión:72ºC/10minx1yFinalización:4ºC/20minx1],CNM406yCNM430[Desnaturalización:94ºC/3minx1;Touchdown:92ºC/30seg,55ºC/30segy72ºC/1minx12;Desnaturalización:94ºC/3minx1;Desnaturalización:92ºC/30seg,43ºC/30segyExtensión:72ºC/1minx18;Extensión72ºC/1minx1yFinalización:4ºC/20minx1])descritosporBallet al. (1998),Espinosaet al. (2001),Maggioni et al.(2003)yFreitaset al. (2007)(Tabla1).Unavezlogradalaamplificaciónde estos loci,losproductosobtenidossepurificaronconunkitdelimpiezaestándar.


Se realizaron pruebas de neutralidad, desequilibrio de ligamiento y comprobación para alelos nulos, con el programa Micro-Checker v 2.2.3 (VanOosterhout et al., 2004). Posteriormente, para cuantificar niveles de diversidadgenéticaenlasdiferenteszonasdecría,secalculólaheterocigosidadobservada(Ho)yesperada(He)paracadalocus,yserealizólapruebadedesviacióndelequilibriodeHardy-Weinberg.Paraevaluarlaposiblediferenciacióngenéticasignificativaentrezonasdecría,secalcularoníndicesdefijaciónFisyFstparacadapardepoblaciones.Tambiénserealizóunapruebadeanálisisdevarianzamolecular(Amova)(Tabla2)yconunvalorFst=0.01265seencontróqueexistepocadiferenciaciónentrelasdistintaslocalidadesdecolectadelosindividuos,esteanálisissehizoconelfindecomparar variaciones entre y dentro de cada una de las distintas poblaciones de las que se colectaron individuos, relacionando la evidencia de estructura poblacional en las localidades de colecta, considerando cada zona de cría como una población. Estas pruebasestadísticasfueronrealizadasenlosprogramasArlequin3.1(Excoffieret al., 2000)yGenepop3.4(RaymondyRousset,1995).

Especie Locus Secuencia Cebador (5’-3’) No. Acceso GenBank Referencia

Litopenaeus setiferus

Pse036

Derecho: GACTTTGTATTTTCATAAACGCTGIzquierdo: CGCTATATTTCGCAGTAAGGCTAC

AF047361 Ball et al.(1998)

Litopenaeus vannamei

CNM406Derecho: GATAAAGAAGCGAGAACGIzquierdo: CTATGGCTAGATCCGAGA

- Pérezet al.(2005)


CNM430Derecho: GGGAAGCCCAAATAAGAIzquierdo: AAAGAAGAGGAAAGGGATAC

- Pérezet al.(2005)


Pvan1815Derecho: GATCATTCGCCCCTCTTTTTIzquierdo: ATCTACGGTTCGAGAGCAGA

AY062925 Cruz et al.(2002)

ContinuacióndeTabla1.

Fuente de variación d.f. Suma de

cuadradosComponentes de

varianzaPorcentaje de

variación

Entre poblaciones 4 18.551 0.03248Va 1.26

Dentro de las poblaciones

319 808.832 2.53552Vb 98.74

Total 323 827.383 2.56800

Índicedefijación Fst:0.01265

Tabla2.Análisismoleculardevarianza(Amova)paradetectarvariaciónentrepoblacionesydentrodelasdistintas poblaciones de Litopenaeus schmitti en el Caribe colombiano.


Deigualmanera,conelfinderealizarunanálisisdeasignaciónoexclusiónde poblaciones como orígenes de individuos y de estimar el número de clúster genéticos por medio del grado de entrecruzamiento entre clúster, se utilizó elprograma Structure 2.0 (Pritchard et al., 2000), en el cual para cada valor deKprobado(1a5),sehicieron20corridasconperíododeburn inde5000,seguidosde50000muestrasdeCadenasdeMarkovporelmétododeMonteCarlo(MCMC).Dicha simulación se llevó a cabo bajo el criterio del modelo de mezcla con frecuencia correlacionada de alelos ya que, de acuerdo con Evanno et al. (2005),elprogramaStructure2.0nodetectalaverdaderacantidaddeclústeresenespeciesquenopresentenpatronesdedispersiónhomogéneos.Porestarazón,seutilizóelcriteriopropuestoporestemismoautorparareevaluarelvalordeKyasífinalmentehallar el número apropiado de clústeres. Se encontró la presencia de alelos nulos en los loci Lvan1815yCNM430,debidoaunexcesodehomocigotos(Tabla3);por esta razón, esos dos loci fueron descartados para posteriores análisis, debido a que pueden afectar las estimaciones de diferenciación de poblaciones reduciendo la diversidadgenéticadentrodelaspoblaciones(ChapuisyEstoup,2007).

Loci Valor p Error estándar

Lsch5 0.9135 0.0135

Lsch2 0.4859 0.0177

Lsch099 0.9508 0.0145

Pse28 0.3255 0.0660

Pse36 0.5214 0.0452

Lvan1815 0.9989 0.0002

CNM430 0.9711 0.0032

CNM406 0.9116 0.0234

Tabla3.TestdeHardy-Weinbergdedesequilibriodeligamientoparadetectaralelosnulosenlascincolocalidades de Litopenaeus schmitti, en el Caribe colombiano. Se resaltan en negrilla los lociLvan1815yCNM430,loscualespresentaronexcesodeheterocigotos.

RESULTADOS

En general, la heterocigosidad observada (Ho) fue menor que laheterocigosidad esperada (He). La población en la que se presentó la mayordiferencia entre estos valores fue Cispatá, con un valor de heterocigosidad observada de0.85193frenteaunvalordeheterocigosidadesperadade0.89176,mientrasqueNavío Quebrado fue la única población que presentó una mayor heterocigosidad observada(0.89968)frentea laesperada(0.88706).Lapoblaciónquepresentóel


menornúmerodealelosfueCGSM(5)paraellocusLsch5ylasquepresentaronelmayornúmerodealelosfuerongolfodeMorrosquillo(18paraPse28)yCispatá(18paraCNM406)(Tabla4).Deacuerdoconlosresultadosobtenidosenelanálisisde desequilibrio de ligamiento, no se encontró que este se presentara de manera significativaparatodoslosparesdelociinvolucrados,porlotantoseconsideróquecada locus podía ser tratado como un estimado independiente.

Tabla 4.DiversidadgenéticaparaseislocimicrosatélitesencincolocalidadesdeLitopenaeus schmitti en el Caribe colombiano. N = Tamaño de la muestra, n = número total de alelos, Ho = Heterocigosidad observada, He = Heterocigosidad esperada.

LocusBahía de

Barbacoas N = 32

Bahía de Cispatá N = 34

Laguna de Navío

Quebrado N = 32

Ciénaga Grande de

Santa Marta N = 35

Golfo de Morrosquillo

N = 29

Lsch5

n=6

Ho=0.80645

He=79799

n=11

Ho=0.80645

He=0.84188

n=8

Ho=0.90323

He=0.80063

n=5

Ho=0.88235

He=0.69886

n=7

Ho=0.89655

He=0.68724

Lsch2

n=10

Ho=0.74194

He=0.85828

n=11

Ho=0.78125

He=0.80456

n=10

Ho=0.87500

He=0.87748

n=10

Ho=0.77143

He=0.87743

n=8

Ho=0.75000

He=0.79870

Lsch099

n=12

Ho=0.93548

He=0.87414

n=11

Ho=0.76471

He=0.87752

n=12

Ho=0.93333

He=0.86780

n=12

Ho=0.91429

He=0.87578

n=13

Ho=0.92857

He=0.91688

Pse28

n=9

Ho=0.96875

He=0.96825

n=25

Ho=0.94118

He=0.96400

n=29

Ho=0.96774

He=0.96298

n=23

Ho=1.00000

He=0.94534

n=18

Ho=0.89655

He=0.93406

Pse36

n=15

Ho=0.93750

He=0.92014

n=14

Ho=0.90625

He=0.91617

n=14

Ho=0.96875

He=0.90377

n=13

Ho=0.74286

He=0.86749

n=6

Ho=0.65517

He=0.72595

CNM406

n=15

Ho=0.90625

He=0.93353

n=18

Ho=0.91176

He=0.94644

n=15

Ho=0.75000

He=0.90972

n=16

Ho=0.82857

He=0.88116

n=16

Ho=0.75862

He=0.88627Heterocigosidad

Observada y

Esperada

Ho=0.88273

He=0.89206

Ho=0.85193

He=0.89176

Ho=0.89968

He=0.88706

Ho=0.85658

He=0.85768

Ho=0.81424

He=0.82485

El valormás bajo de Fis se obtuvo para la población deCGSM (Fis =-0.044)yelmásaltoparalapoblacióndeCispatá(Fis=0.0566)(Tabla5),mientrasel valor Fst más bajo se obtuvo para el par Bahía de Barbacoas-Cispatá (Fst =0.00194);Esteúltimofueigualmenteelquepresentóelvalorpmásalto(0.27354+-0.0051),yelmásaltoparaelparNavíoQuebrado-GolfodeMorrosquillo (Fst=0.06112),convalorp<0.005(Tabla6).Deacuerdoconlosresultadosobtenidos


coneltestdeanálisisdesarrolladoatravésdeStructure2.0(Pritchardet al.,2000)para las muestras, la mayor probabilidad de estructura poblacional fue para K = 4, locualfueposteriormenteconfirmadoalmomentoderealizarlacorrecciónconelmétododeEvannoet al. (2005)(Figura2).

Tabla5. ÍndicesFisdediferenciacióngenéticadentrodecadalocalidaddeLitopenaeus schmitti en el Caribe colombiano.

Tabla6.Valores Fst y valores p de diferencia para las cinco poblaciones de Litopenaeus schmitti en el Caribecolombiano:(1)BahíadeBarbacoas,(2)BahíadeCispatá,(3)LagunadeNavíoQuebrado,(4)CiénagaGrandedeSantaMartay(5)GolfodeMorrosquillo.

Figura2.Asignaciónbayesianade individuos apoblaciones inferido a travésdel programaStructure2.0(Pritchardet al.,2002);CIS:Cispatá,GM:GolfodeMorrosquillo,ANA:BahíadeBarbacoas,CG:CiénagaGrandedeSantaMarta.

1 2 3 4 5

10.00000

*

20.00194

p=0.27354±0.0051

0.00000*

30.01135

p=0.00465±0.0007

0.01190p=0.00307±0.0006

0.00000*

40.00561

p=0.06841±0.0025

0.01817p=0.00040±0.0002

0.02066p=0.00000±

0.0000

0.00000*

50.05126p=0.0000±0.0000

0.05553p=0.00000±0.0000

0.06112p=0.00000±

0.0000

0.05968p=0.00000±0.0000

0.00000*

Población Fis

Bahía de Barbacoas 0.0462

Cispatá 0.0566

Navío Quebrado 0.0318

CiénagaGrande -0.0044

Golfo de Morrosquillo 0.0130


DISCUSIÓN

En el medio marino son la disponibilidad de nutrientes y la estabilidad del medio los factores decisivos que determinan que se constituyan los diversos paisajes: el primero se asocia con la productividad biológica, mientras la estabilidad en las condiciones ambientales se debe a influencias climáticas y oceanográficas, cuyafluctuaciónalolargodelossigloslimitaohaceposiblequeseoriginenecosistemascomplejos, lo cual a su vez determina la biodiversidad de estos mismos ambientes. De esta manera el Caribe colombiano presenta diversos ecosistemas y regiones que, así mismo, al estar determinados por algunos factores ambientales (corrientes ybarreras físicas)ybiológicos (comportamiento reproductivo)podríangenerarunadiversidadgenéticaheterogéneaalserestoshábitatsraramentecontinuos,influyendoenlacapacidaddedispersióndealgunasespeciesenunámbitogeográficoampliodurante su fase planctónica, facilitada por las corrientes oceanográficas (Féral,2002).Muchosorganismosmarinossedesarrollanatravésdeunaetapalarval,enlacual la mayoría de peces e invertebrados pueden ser potencialmente dispersados por corrientes,atravesandocualquierbarrerapotencial,siendoestadistanciaentre50y100km(Palumbi,1992,2004).Estadiferenciacióngeográficasehaobservadoenmuchasespeciesmarinas,incluyendoloscamaronespeneidos(García-Machadoet al.,2001;Xuet al.,2001).Porestamismarazón,alestudiarladiversidadgenéticadel camarón blanco L. schmitti en el Caribe colombiano, se deben tener en cuenta varios de estos factores para poder interpretar los índices de diversidad genéticaobtenidos en este estudio, así como ladiferenciación significativa entreunidadespoblacionales determinadas en los puntos de muestreo elegidos.

La población de CGSM tiene el menor valor de Fis, lo que es un indicativo de bajos índices de endogamia; así mismo presenta el mayor número de copias de diversos alelos. Por estas razones, sería posible inferir que esta es la unidad poblacionalestudiadaquepresentalamayordiversidadgenética.Estotieneaúnmáscoherencia al tener en cuenta que la ecorregión de la CGSM es un sistema que recibe diversos afluentes, que aportan nutrientes y es un sistema que, a pesar de habersufrido acciones antrópicas causantes de variaciones en su sistema hidráulico, con incrementos en la salinidad de sus suelos y el agua y el posterior impacto negativo en la fauna nativa (Marín-Zambrana, 2002), han permitido el desarrollo de unapoblación,quedebidoasuscaracterísticasgenéticas,podríanaúnmantenerunniveldeexplotación,peroquedebesersostenibleeneltiempo.Laobtencióndevaloresnegativos de Fis indican una presencia de genotipos heterocigotos dentro de las poblaciones en todos los loci,conlaexcepcióndeloslociLsch2yCNM406,enloscuales se presentaron valores ligeramente superiores a cero, casos en los cuales se


presenta una reducción discreta del número de heterocigotos que, sin embargo, por estardentrodelosámbitosestadísticamenteaceptablesnoafectasignificativamenteel nivel de variabilidad genética. El valor promedio de Fst obtenido de -0.0440indicalaexistenciadeunadiferenciaciónentrelaspoblacionesestudiadas,almismotiempo que indica una reducción en la proporción media de genotipos heterocigotos en todos los loci dentro de las poblaciones, esto a diferencia de lo observado en el estudiodeBallyChapman(2003)quienes,usandoseislocimicrosatélite,estudiaronladiferenciacióngenéticaentrelaspoblacionesdeL. setiferus del Atlántico norte y lasdelgolfodeMéxico,yencontrandounvalorFstde0.002,conlocualdedujeronqueexistíapocaestructuragenéticaenestaspoblacionesyquesediferenciabanmuypoco,locualpuedeserexplicadoporunaseparaciónrelativamentereciente.

Otro criterio importante que también se ha usado para cuantificar lavariabilidadgenética,permitiendoresumirlainformaciónatérminosmásmanejables,es la heterocigosidad observada, siendo un buen estimador de la variabilidad genética, ya que se puede aplicar a cualquier especie independientemente de suestructura reproductiva o genética, por lo cual permite realizar comparacionesentre ellas (Chapuis y Estoup, 2007).De acuerdo con estamedida, la poblacióndeNavíoQuebrado,ubicada en la ecorregiónGuajira (GUA),presentó elmayoríndicedeheterocigosidadobservada(Ho=0.89968).Sinembargo,por tenerestamedida poca sensibilidad al número y distribución de los alelos, se debe manejar con cuidado, sobre todo en el caso de la presencia de alelos nulos que, tal como se ha demostrado para otros camarones peneidos como L. setiferus (Ballet al.,1998)y Penaeus monodon, cuya diversidad genética fue evaluada en el trabajo deXuet al.(2001),quienesusandoseislocimicrosatélitespolimórficoscompararondospoblaciones cultivadas, encontrando que la heterocigosidad observada de los seis loci variaba entre 0.47y 1.00.También, en el trabajo deEspinosaet al. (2001),dondeutilizaronloslocimicrosatélitesLsch1yLsch2 para comparar la diversidad genética en tres poblaciones naturales, encontraron valores de HeterocigosidadObservada/Heterocigosidad Esperada de 0.53/0.52 para Lsch1 y para Lsch20.57/0.69. Igualmente, en el trabajo de Freitas et al. (2007) quienes, con ocholoci microsatélites polimórficos para L. vannamei, encontraron heterocigosidad observada con valores entre 0.18 y 0.89. Para efectos de aplicabilidad práctica,estosvaloresbajosdediversidadgenéticamostraríanefectosnegativosporlabajavariabilidad,con loquesepresentaríaunadisminuciónde laeficaciabiológicaydelpotencialadaptativoantecambiosypresióndelambiente,porloqueexistiríanseriosriesgosdetipogenéticoparalapersistenciadelasespecies(Frankham,2005).

Los análisis de diversidad genética en conjunto con los de estructuragenética, permitieron observar la existencia de diferencias significativas entre las


distintaspoblacionesdecamarónblancoy,talcomoseobservóatravésdelanálisiscon Structure2.0,existeunciertoniveldeaislamientogenéticodefinidoporelaltonivelderesoluciónobtenidoatravésdemarcadoreshipervariables,comolosonlosmarcadoresmicrosatélites(FelizolaDiniz-Filhoet al.,2008;Frantzet al.,2009).Eneste caso se sugiere la posible diferenciación de varias unidades poblacionales, una definida por el agrupamiento de las poblaciones deCGSM, bahía deBarbacoas ybahíadeCispatá, lo cual puede estar influidopor las corrientes ahí presentes, otrapor el golfo de Morrosquillo y otra por la población de Navío Quebrado. Este patrón dediferenciaciónpodríaestarinfluidoporlospatronesdecorrientesoceanográficasen el Caribe colombiano, donde la corriente del giro Colombia-Panamá podría estar ayudando a la dispersión larval en sentido hacia el norte y, por otro lado, las poblaciones deNavíoQuebradoyCGSMpodríanestarsiendoinfluenciadasporlacorrientedelCaribe que entra en sentido norte-sur. Con base en el resultado obtenido, en el que se observó que la población del golfo de Morrosquillo no se agrupó con ninguna de las otras,seinfierequeprobablementeestapoblaciónpodríaprovenirdelgolfodeUrabá,dondetambiénsedesarrollaactividadcamaronera,yllegaríahastaestaáreagraciasalascorrientesahípresentes(ViañayManjarrés,2004;CCI,2009).Losresultadosobtenidos en el presente trabajo deben ser tomados en cuenta al momento de tomar decisiones de protección de humedales, por ser estos los bancos de reproductores de L. schmitti,ydecontrolsobrelasactividadesdepesca,conelfindemanteneruntamañoefectivo de población y así mantener la diversidad genética, ya que una drásticareduccióndeestapodría resultarenpérdidade laheterocigosidade incrementar lasusceptibilidad a enfermedades y otros factores selectivos que conllevarían a un franco decrecimientodeltamañopoblacional(HartlyClark,1997).Igualmente,sedebetenerencuentaladiferenciacióngenéticaentrelastreslocalidadesestudiadas,loquepuedeserelresultadodebarrerasgeográficasyoceanográficas;ningunadelascualespuedeserexcluidadelpanoramadetomadedecisionesydedesignacióndeáreasprotegidasy de planes de desarrollo y conservación.

AGRADECIMIENTOS

Esteestudioserealizóenelmarcodelproyecto“Identificacióndehumedalesprioritarios para la protección de los estadios tempranos de vida del camarón de aguassomerasenColombiadesdeunaperspectivaecogenética”,desarrolladoporelInstitutodeInvestigacionesMarinasyCosteras(Invemar)conlacofinanciacióndeEcopetrolS.A.,atravésdelconveniodecolaboraciónDHSNo.133-09.AgradecemosalMuseodeHistoriaNaturalMarinadeColombia(MHNMC)porelsuministrodelos tejidos utilizados en este estudio. Agradecimientos a Juan Carlos Narváez por


facilitarelaccesoaalgunosequiposdelLaboratoriodeGenéticaMoleculardelaUniversidaddelMagdalena,yalInstitutodeGenéticadelaUniversidadNacionalde Colombia por los servicios y asesoría prestados para el análisis automatizado de microsatélites.Finalmente,agradecemosalosrevisoresanónimosquecontribuyeroncon sus comentarios a mejorar el documento.

BIBLIOGRAFÍA

Ball,A.O.yR.W.Chapman.2003.Populationgeneticanalysisofwhiteshrimp,Litopenaeus setiferus

usingmicrosatellitegeneticmarkers.Mol.Ecol.,12:2319-2330.

Ball,A.O.,S.LeonardyR.W.Chapman.1998.Characterizationof(GT)n microsatellites from native

whiteshrimp(Penaeus setiferus).Mol.Ecol.,7:1251-1253.

Borrell,Y.,G.Espinosa, J.Romo,G.Blanco,E.VázquezyJ.A.Sánchez.2004.DNAmicrosatellite

variability and genetic differentiation among natural populations of the Cuban white shrimp

Litopenaeus schmitti.Mar.Biol.,144:327-333.

CCI.2009.Eventosoceanográficosque influyenen lapescadelCaribecolombiano.BoletínSemanal

SistemadeInformacióndePreciosyMercadosparalaProducciónAcuícolayPesquera,Vol.5No.

2,CorporaciónColombiaInternacional,Bogotá.138p.

Chapuis,M.P.yA.Estoup.2007.Microsatellitenullallelesandestimationofpopulationdifferentiation.

Mol.Biol.Evol.,24(3):621-631.

Cruz, P.C., H. Mejía-Ruiz, R. Pérez-Enríquez y A.M. Ibarra. 2002. Isolation and characterization of

microsatellitesinPacificwhiteshrimpPenaeus (Litopenaeus)vannamei. Mol.Ecol.Notes,2(3):239-241.

Cruz, P., A.M. Ibarra, H.Mejía-Ruiz, P.M. Gaffney y R. Pérez-Enríquez. 2004. Genetic variability

assessedbymicrosatellitesinabreedingprogramofPacificwhiteshrimp(Litopenaeus vannamei).

Mar.Biotechnol.,6:157-164.

Dayton,P.K.,S.F.Thrush,T.AgardyyR.J.Hofman.1995.Viewpoint:Environmentaleffectsofmarine

fishing.Aq.Conserv.:Mar.FreshwaterEcosyst.,5:205-232.

Dong,S.,J.Kong,T.Zhang,X.MengyR.Wang.2006.ParentagedeterminationofChineseshrimp

(Fenneropenaeus chinensis)basedonmicrosatelliteDNAmarkers.Aquaculture,258:283-288.

Espinosa G., M. Jager, E. García‐Machado,Y.Borrell,N.Corona,A.RobainasyJ.Deutsch.2001.Microsatellites

from the white shrimp Litopenaeus schmitti (Crustacea,Decapoda).Biotecnol.Apl.,18:232‐234.Espinosa, G., R. Díaz‐Fernández,U.Bécquer,J.Matos,J.RomoyY.Borrell.2003.Análisispoblacional

del camarón blanco cubano (Litopenaeus schmitti) utilizando aloenzimas como marcadores

genéticos.Rev.Invest.Mar.,24(1):11‐16.Evanno,G.,S.Regnauty J.Goudet.2005.Detecting thenumberof clustersof individualsusing the

softwareStructure:asimulationstudy.Mol.Ecol.,14:2611-2620.

Excoffier,L.,G.LavalyS.Schneider.2000.Arlequin(version3.0):Anintegratedsoftwarepackagefor

populationgeneticsdataanalysis.Evol.Bioinformatics,1:47-50.

Felizola Diniz-Filho, J.A., M. Pires de Campos Telles, S.L. Bonatto, E. Eiziri, T.R.O. De Freitas, P. de

MarcoJr,F.R.Santos,A.Sole-CavayT.N.Soares.2008.Mappingtheevolutionarytwilightzone:

molecularmarkers,populationsandgeography.J.Biogeogr.,35:753-763.


Féral, J.P. 2002. How useful are the geneticmarkers in attempts to understand andmanagemarine

biodiversity?Reviewarticle.J.Exper.Mar.Biol.Ecol.,268:121-145.

Frankham,R.2005.Geneticsandextinction.Review.Biol.Conserv.,126:131-140.

Frantz,A.C.,S.Cellina,A.Krier,L.SchleyyT.Burke.2009.UsingBayesianmethodstodeterminethe

genetic structure of a continuously distributed population: cluster or isolation by distance? J. App.

Ecol.,46:493-505.

Freitas,P.D.,C.M.JesusyP.M.Galetti.2007.Isolationandcharacterizationofnewmicrosatelliteloci

inthePacificwhiteshrimpLitopenaeus vannamei and cross‐speciesamplificationinotherpenaeidspecies.Mol.Ecol.Notes,7:324‐326.

GaoH.,J.Kong,B.L.Yan,F.Yu,S.LuanyS.Cai.2008.Twelvenewmicrosatellitemarkersforthe

Chinese shrimp Fenneropenaeus chinensis. Mol.Ecol.Res.,8:325-327.

García-Machado,E.,A.Robainas,G.Espinosa,M.Oliva,J.Páez,N.VerdeciayM.Monnerot.2001.

Allozyme and mitochondrial DNA variation in Cuban populations of the shrimp Farfantepenaeus

notialis(Crustacea:Decapoda).Mar.Biol.,138:701-707.

Hartl, D. yA.G. Clark. 1997. Principles of population genetics. Cuarta edición, Sinauer Associates,

Publishers,Sunderland,EE.UU.565p.

Li,Y.,K.Wongprasert,M.Shekhar,J.Ryan,L.Dierens,J.Meadows,N.Preston,G.ComanyR.E.Lyons.

2007.DevelopmentoftwomicrosatellitemultiplexsystemsforblacktigershrimpPenaeus monodon

anditsapplicationingeneticdiversitystudyfortwopopulations.Aquaculture,266:279-288.

Luttikhuizen, P.C., J. Campos, J. vanBleijswijk,K.T.C.A. Peijnenburg yH.W. van derVeer. 2008.

Phylogeography of the common shrimp, Crangon crangon(L.)acrossitsdistributionrange.Mol.

Phylog.Evol.,46:1015-1030.

MaggioniR.,A.D.RogersyN.MacLean.2003.PopulationstructureofLitopenaeus schmitti (Decapoda:

Penaeidae)fromtheBraziliancoastidentifiedusingsixpolymorphicmicrosatelliteloci.Mol.Ecol.,

12:3213-3217.

Marín-Zambrana, B.G. 2002. Las aguas de mi Ciénaga Grande. Descripción de las condiciones

ambientalesde laCiénagaGrandedeSantaMarta.SeriedeDocumentosGeneralesdelInvemar

No.7,SantaMarta.36p.

Mathews,L.M.2007.Variablemicrosatellitemarkersforasnappingshrimp(Alpheus armillatus)species

complex.Mol.Ecol.Notes,7:471-473.

Meng,X.H.,Q.Y.Wang,I.K.Jang,P.LiuyJ.Kong.2009.Geneticdifferentiationinsevengeographic

populations of the fleshy shrimp Penaeus (Fenneropenaeus) chinensis based on microsatellite

DNA.Aquaculture,287:46-51.

Palumbi,S.R.1992.Marinespeciationonasmallplanet.Tree, 7:114-18.

Palumbi,S.R.2004.Marinereservesandoceanneighborhoods:Thespatialscaleofmarinepopulations

andtheirmanagement.Ann.Rev.Environ.Res.,29:31-68.

Pérez,F.,J.Ortiz,M.Zhinaula,C.Gonzabay,J.CalderónyF.Volckaert.2005.DevelopmentofESTSSR

markers by data mining in three species of shrimp: Litopenaeus vannamei, Litopenaeus stylirostris,

and Trachypenaeus birdy.Mar.Biotech.,7:554-569.

Pérez-Enríquez,R.,F.Hernández-MartínezyP.Cruz.2009.Geneticdiversity statusofwhite shrimp

Penaeus(Litopenaeus)vannameibroodstockinMexico.Aquaculture,297:44-50.


Piñeros,V.E.yP.A.Sieguert.1981.LapesqueríadelcamarónenelCaribecolombiano.TesisBiólogo

Marino,UniversidaddeBogotáJorgeTadeoLozano,Cartagena.57p.

Pritchard, J.K.,M. Stephens yP.Donnelly. 2000. Inference of population structure usingmultilocus

genotypedata.Genetics,155:945-959.

Raymond,M.yF.Rousset.1995.Genepop(versión1.2):Populationgeneticssoftwareforexacttestsand

ecumenism.J.Hered.,86:248-249.

Roldán,M.I., S. Heras, R. Patellani y F.Maltagliati. 2009. Analysis of genetic structure of the red

shrimp Aristeus antennatus from the western Mediterranean employing two mitochondrial regions.

Genetics,136:1-4.

Rueda,M.,J.A.Angulo,N.Madrid,F.RicoyA.Girón.2006.Lapescaindustrialdearrastredecamarón

enaguas somerasdelPacíficocolombiano: suevolución,problemáticayperspectivashaciauna

pescaresponsable.SeriedePublicacionesEspecialesdelInvemarNo.8,SantaMarta.60p.

Sambrook,J.,E.F.FritschyT.Maniatis.1989.Molecularcloning:alaboratorymanual.Segundaedición,

ColdSpringHarborLaboratory,ColdSpringHarborLaboratoryPress,NuevaYork.1659p.

VanOosterhout, C.,W.F. Hutchnson, D.P.M.Wills y P. Shipley. 2004.Microchecker: software for

identifyingandcorrectinggenotypingerrorsinmicrosatellitedata.Mol.Ecol.Notes.,4:535-538.

Viaña,J.yL.Manjarrés.2004.Inventarioycaracterizacióngeneraldelaflotaindustrialdearrastreque

operó en la zona norte delCaribe colombiano durante el año 2000. 125-135En:Manjarrés,L.

(Ed.).PesqueríasdemersalesdeláreanortedelmarCaribedeColombiayparámetrosbiológicos

pesquerosypoblacionalesdelrecursopargo.UniversidaddelMagdalena,SantaMarta.318p.

Wang,H., F. Li y J.Xiang. 2005. Polymorphic EST-SSRmarkers and theirmode of inheritance in

Fenneropenaeus chinensis.Aquaculture,249:107-114.

You, E.M., T.S. Chiu, K.F. Liu, A. Tassanakajon, S. Klinbunga, K. Triwitayakorn, L.D. de la Peña,

Y.Li yH.T.Yu. 2008.Microsatellite andmitochondrial haplotypediversity reveals population

differentiationinthetigershrimp(Penaeus monodon)intheIndo-Pacificregion.AnimalGen.,39:

267-277.

Xu,Z.,J.H.Primavera,L.D.delaPeña,P.Pettit,J.BelakyA.Alcívar-Warren.2001.Geneticdiversity

ofwildandculturedblacktigershrimp(Penaeus monodon)inthePhilippinesusingmicrosatellites.

Aquaculture,199:13-40.

RECIBIDO:12/03/2014 ACEPTADO:02/10/2014



TEREBÉLIDOS(ANNELIDA: POLYCHAETA: TEREBELLIDAE)

DE ISLA FUERTE, CARIBE COLOMBIANO

Isabel C. Molina-Acevedo y Mario H. Londoño-Mesa

Instituto de Biología, Grupo LimnoBasE y Biotamar, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad de Antioquia, Medellín, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected].

RESUMEN

La familia Terebellidae ha sido poco estudiada en Colombia; la información disponible ha sido reciente y solo en formade listas faunísticas, las cuales suman17 especies en el nororiente delCaribecolombiano.Losestudiostaxonómicosdeterebélidosqueincluyandescripcionesdetalladassonprácticamentenulos.EstainvestigacióntuvocomoobjetivoevaluartaxonómicamenteladiversidaddelosterebélidosenIslaFuerte(Caribecolombiano),asícomoaumentarelconocimientodelasespecieshacia el suroccidente de la región. Se analizaron los organismos recolectados en aguas someras de siete playas,asociadosarocacoralinayalgascalcáreas.Entotal,seisgénerosydiezespeciesdeterebélidosfueronidentificados.Eupolymnia rullieri, Lanicola carus, Pista palmata y Terebella verrilli ya habían sido registradas previamente para el Caribe colombiano. Polycirrus sp.1,Polycirrus sp.2 yPista sp. son especies que aún no se describen debido a la falta de más material. Loimia minuta, Pista cetrata y Polycirrus angeli se encontraron como nuevos registros para la región. Por lo tanto, el número de especies delafamiliaparaCaribecolombianoseaumentaa20yseamplíaelámbitodedistribucióndelasúltimastres especies para el país. Se ofrece información relevante en cuanto al patrón de tinción con verde de metilo y a la variación morfológica de los ejemplares encontrados para cada especie.

PALABRAS CLAVES: Caribe colombiano, Poliquetos, Taxonomía, Caracteres morfológicos,Descripciones.

ABSTRACT

Terebellids (Terebellidae: Polychaeta: Annelida) from Isla Fuerte, Colombian Caribbean. The family Terebellidae has been poorly studied in Colombia. The only available information on the familypresentedisintermoflists,whichcomprise17speciesoccurringinthenortheasternColombianCaribbean. Taxonomic studies including detailed descriptions are none. This research focused ontaxonomic evaluation of terebellids diversity from Isla Fuerte, Colombian Caribbean, as well as onthe increasing the species knowledge for the southwestern region. Specimens from coralline rock and calcareumalgaewerecollectedandanalyzedfromsevenbeachesaroundtheisland.Sixgeneraandtenspecies were found: Eupolymnia rullieri, Lanicola carus, Pista palmata, and Terebella verrilli have been already identified in theColombianCaribbean;Polycirrus sp.1,Polycirrus sp.2 andPista sp. remain undescribed due the lack of enoughmaterial justifing new species category. Finally,Loimia minuta,

253-279


Pista cetrata and Polycirrus angeli are new records for Colombia. After this research, the number of recordedterebellidspeciesincreasedto20,andthespeciesdistributionswereenlarged.Stainingpatternsand morphologic variation for each species are provided.

KEY WORDS: ColombianCaribbean,Polychaetes,Taxonomy,Morphologicalcharacters,Descriptions.

INTRODUCCIÓN

Los terebélidos son denominados gusanos espagueti por su apariencia cuando tienen sus tentáculos retraídos. El tamaño de los gusanos puede variar desde menos de 1 cm (e.g. Polycirrus spp.) hasta 15 cm (e.g. Loimia spp.). Se distribuyen desde aguas por debajo de la línea mareal hasta grandes profundidades. Los terebélidos son gusanos tubícolas considerados un componente importante del bentos, puesto que son responsables de la remoción de altas cantidades de sedimento del suelo marino. Construyen sus tubos utilizando diferentes partículas dispuestas en el fondo, tales como granos de arena, restos de algas calcáreas, fragmentos de corales, conchas y fragmentos de pastos marinos, entre otros. Los gusanos espagueti se encuentran generalmente debajo de piedras, entre macroalgas o fondos arenosos. Presentan hábitos sedimentívoros, consumiendo microalgas, bacterias y otros organismos microscópicos. Para alimentarse, extienden sus tentáculos ciliados hasta cinco veces el tamaño corporal para transportar las partículas de sedimento hacia la boca.

De acuerdo con Londoño-Mesa (2009b), en el Caribe hay 24 géneros y 44 especies de terebélidos. No obstante, el estudio de la familia ha sido fragmentado, dependiendo principalmente de la disponibilidad de material recolectado y depositado en diversas colecciones. Así, la abundancia del material estudiado proviene de aguas poco profundas, principalmente de México y Venezuela, siendo rezagados los estudios taxonómicos detallados en los demás países. En Colombia, el estudio de los gusanos espagueti ha sido poco. Báez y Ardila (2003) hicieron una lista de especies de poliquetos registradas en el Caribe colombiano durante los últimos 30 años, siendo Terebellidae una de las familias más ricas en géneros (8) y la sexta más rica en especies (11). Más tarde, Londoño-Mesa (2011) realizó una revisión y discusión taxonómica del mismo material de terebélidos y demostró que en realidad este material está representado por 10 géneros y 17 especies en el Caribe colombiano.

El propósito de esta investigación fue hacer una revisión y descripción taxonómica de las especies de la familia Terebellidae encontradas en Isla Fuerte, Caribe colombiano. Se tomaron muestras de diferentes sustratos en aguas someras de la isla, para estimar la diversidad taxonómica.


ÁREA DE ESTUDIO

Isla Fuerte (Figura 1) está localizada a 11 km del continente (9°23’N 76°11’W para Puerto Limón) sobre la plataforma continental al suroeste del Caribe colombiano, formando parte de la cadena de islas de origen coralino pertenecientes a Cartagena (Bolívar). La isla tiene 3.25 km2 de superficie emergida y una elevación máxima de 12 m. En la zona marina, los fondos duros son arrecifes coralinos con un área de 6.24 km2, mientras que los fondos blandos son praderas de pastos marinos con 33 km2 y pocos parches de bosques de manglar al norte y al sur. La isla presenta una ligera inclinación hacia el este, en su eje norte-sur, y una porción emergida en el sector NE (Estela, 2006).

Figura1.IslaFuerte,Caribecolombiano,mostrandolasdiferentesplayasestudiadas,enlasquefueronencontradaslasespeciesdeterebélidos.



Se estudiaron los terebélidos de siete playas de Isla Fuerte (Tabla 1) durante 2009-2011. Las muestras fueron recolectadas durante las salidas de campo del curso de Zoología de Invertebrados de la Universidad de Antioquia y se depositaron en la Colección Estuarina y Marina de la misma universidad (CEMUA). Los ejemplares se fijaron en formol al 4 % diluido con agua marina, y se preservaron en alcohol etílico al 70 %. Los organismos provienen de dos tipos de sustratos: blandos (algas y sedimento), a una profundidad máxima de 1.5 m, y duros (roca coralina), extraídos entre 0 y 7 m de profundidad. Los sustratos blandos fueron procesados usando tamices de 0.5 y 0.25 mm de poro de red. Los sustratos duros fueron fragmentados usando cincel y martillo.

Localidad Coordenadas

Playa El Latal 09°22’58.202”N,76°11’19.567”W

Playa El Matal 09°23’45.063”N,76°11’11.242”W

Playa La Cebolleta 09°23’13.301”N,76°10’21.145”W

Playa Mazatlán 09°22’53.359”N,76°10’32,033”W

Playa San Diego 09°23’12.291”N,76°11’28.068”W

Tabla1.CoordenadasdelasplayasmuestreadasenislaFuerte,Caribecolombiano.

La identificación taxonómica se realizó mediante la observación bajo el microscopio compuesto y de disección. El material se rotuló adecuadamente y se depositó en la colección CEMUA, utilizando POLY para indicar la clase Polychaeta, y TERE para la familia Terebellidae. El número de especímenes para cada lote de individuos revisados se indicó con el número de éstos entre paréntesis. Se describieron los caracteres de importancia para cada especie, como los labios superior e inferior, membrana tentacular, ocelos, alas laterales, branquias, escudos ventrales, papilas nefridiales y notosetas. La descripción de los uncinos se realizó con base en Londoño-Mesa (2009b).

Se realizó una tinción usando como colorante de contraste verde de metilo en una solución saturada con alcohol etílico a 70%; esto permitió identificar los patrones de zonas glandulares que ayudaron a separar especies, así como a dar mayor contraste a estructuras con importancia taxonómica. Cada lote se identificó de acuerdo con las claves de Londoño-Mesa (2009a, 2009b). La descripción de los uncinos se realizó siguiendo la terminología sugerida por Holthe (1986).


RESULTADOS

Análisis taxonómicoFamilia Terebellidae Johnston, 1846

Subfamilia Polycirrinae Malmgren, 1866

Polycirrus Grube, 1850Polycirrus Grube, 1850: 597. —Hutchings & Glasby 1986: 330. —

Hartmann-Schröder1996:524.Especie tipo. —Polycirrus medusa Grube, 1850, por monotipia.Diagnosis.— Membrana tentacular con tres lóbulos; dos tipos de tentáculos,

ambos con extremos hinchados; ocelos ausentes; escudos ventrales divididos en pares por un surco medio-ventral; notópodos desde los segmentos 2 o 3; tórax con un número variable de segmentos con notosetas; setas pinadas, hirsutas, con limbos estrechos y lisos, o capilares lisos, pero sólo con uno o dos tipos de setas por especie; neurópodos pueden comenzar entre los segmentos 5 y 21 (Londoño-Mesa, 2009b).

Polycirrus angeli Londoño-Mesa, 2009Figura 2 A-G

Polycirrus angeli Londoño-Mesa, 2009b: 21-22; Fig. 5 D-G.Material examinado.— CEMUA POLY-TERE 0001 (1), Playa El Matal,

28.II.2011.Descripción. —Organismo incompleto, región distal torácica y anterior

abdominal maltratadas (Figura 2 A, B y C); 27 segmentos. Tórax 3.5 mm de largo y 0.8 mm de ancho. Dorso hinchado y largo, continuando con la membrana tentacular; con líneas intersegmentales claramente definidas. Numerosos tentáculos de dos tipos: cortos, gruesos distalmente y largos, delgados. Labio superior fusionado a la membrana tentacular. Labio inferior inflado, desplazando los primeros dos escudos ventrales. Membrana tentacular con un lóbulo, tan largo como cinco segmentos torácicos, plegado y dirigido anteriormente. Ocelos ausentes. Diez segmentos con escudos ventrales, iniciando desde el segmento 1; escudos medialmente divididos en dos por un surco ventral profundo; primer par de escudos delgado, triangular, dirigido lateralmente; segundo par más grueso, rectangular; tercer par más hinchado; últimos pares decrecientes, aunque poco distinguibles por el estado del organismo. Papilas nefridiales no visibles. Notópodos desde segmento dos hasta el final del fragmento. Notosetas de dos tipos (Figura 2 D); lanceoladas, largas, limbos muy estrechos (Figura 2 E); verticiladas, cortas (Figura 2 F). Neurópodos desde el segmento siete, uncinos aviculares torácicos (Figura 2 G) MF: 2-3:1-2; PP desarrollado, redondeado; PF ausente; Oc levemente cóncavo y corto; Cp con dientes


Figura2.Polycirrus angeli Londoño-Mesa,2009:A.Organismoenvistadorsal.B.Organismoenvistaventral.C.Extremoanteriorvistadorsal.D.Fascículodesetastorácicaslanceoladas.E.Acercamientosetas torácicas lanceoladas. F. Setas torácicas verticiladas. G. Uncinos aviculares torácicos. Escalas: A, B:3mm;C:2.5mm;D,E,F:0.05mm;G:0.005mm.

de la segunda fila superando la mitad del MF; MF corto y grueso; Sr liso; SrP y SrA ausentes; AP proyectado anteriormente, redondeado; Bs cóncava anteriormente, y recta posteriormente. Pigidio no observado.


Patrón de tinción.— Las líneas intersegmentales dorsales tiñen tenuemente; los escudos ventrales tiñen intensamente.

Discusión.—Polycirrus angeli, descrita para Veracruz, golfo de México, difiere de las especies registradas por Kritzler (1984) para Florida y golfo de México en cuanto al tipo, cantidad y el segmento en donde incian las notosetas, y en el segmento en donde aparecen los uncinos. Dichas especies de Kritzler son las siguientes: P. eximius dubis Day, 1973, Polycirrus plumosus (Wollebaek, 1912), Polycirrus cf. albicans, Polycirrus cf. denticulatus, Polycirrus cf. haematodes, Polycirrus sp. A y Polycirrus sp. B. En P. angeli, los notópodos comienzan en el segmento dos, mientras que en algunas de las otras especies los notópodos comienzan en el segmento tres. Aunque este espécimen está incompleto, el número de segmentos con notosetas en la descripción original es mayor que la mayoría de esas especies; sólo P. eximius dubis tiene 41 setígeros. La especie en cuestión se diferencia de Polycirrus cf. haematodes, Polycirrus sp. B, P. eximius dubis y Polycirrus cf. albicans, por la presencia de dos tipos de setas: setas limbadas largas, y setas verticiladas cortas. Sólo Polycirrus plumosus, Polycirrus sp. A y Polycirrus cf. denticulatus poseen dos tipos de setas. Finalmente, en cuanto al número de segmento en el cual aparecen los uncinos, ninguna de las especies comparadas presenta uncinos desde el segmento siete; sólo P. eximius dubis presenta uncinos desde el segmento nueve. Por lo tanto, las diferencias presentadas en este carácter sirven para establecer que se trata de una especie diferente a las demás presentadas en el análisis.

Localidad tipo. —Veracruz, golfo de México.Distribución. —Posiblemente en todo el golfo de México. Panamá, costa

Caribe y sur del Caribe colombiano.

Polycirrus sp. 1Figura 3 A-G

Material examinado. —CEMUA POLY-TERE 0002 (1), Playa El Latal, 05.IX.2010.

Descripción. —Organismo incompleto (Figura 3 A y B), fragmento anterior con ocho segmentos, 2 mm de largo y 0.6 mm de ancho. Dorso hinchado y largo hasta el segmento seis. Numerosos tentáculos de dos tipos; cortos, gruesos distalmente y largos, delgados. Labio superior fusionado con la membrana tentacular (Figura 3 C y D). Labio inferior hinchado y bien desarrollado. Membrana tentacular longitudinal larga, con pliegues en vista ventral; en forma de “U” invertida, en vista dorsal. Ocelos ausentes. Nueve segmentos con escudos ventrales, iniciando en el segmento uno; escudos medialmente divididos en dos, por un surco ventral profundo; últimos pares decrecientes, aunque poco distinguibles por el estado del organismo. Papilas


Figura 3. Polycirrus sp.1:A. Fragmento anterior vista dorsal.B. Fragmento anterior vista ventral encoloracióndeverdedemetilo.C.Extremoanteriorvistadorsal.D.Extremoanteriorvistaventral encoloración de verde de metilo. E. Fascículo de setas torácicas lanceoladas. F. Setas torácicas lanceoladas. G. Uncinos aviculares torácicos. Polycirrus sp.2:H.Fragmentoanteriorvistadorsalencoloracióndeverdedemetilo.I.Extremoanteriorenvistaventralencoloracióndeverdedemetilo.J.Extremoanterioren vista dorsal en coloración de verde de metilo. K. Fascículo de setas torácicas. L. Acercamiento de setas torácicas.M.Uncinoaviculartorácico.Escalas:A,B,H:1mm;C,D,I,J:0.8mm;E,K:0.05mm;F:0.035mm;L:0.004mm;G,M:0.005mm.


nefridiales no visibles. Siete pares de notópodos largos, desde el segmento dos. Notosetas de dos tipos: lanceoladas largas, con limbos muy estrechos y verticiladas cortas (Figura 3 E y F). Neurópodos desde segmento ocho, uncinos aviculares torácicos (Figura 3 G) MF: 1-3:1-3; PP extendido y redondeado; PF ausente; Oc cóncavo y corto; Cp con diente central sobresaliendo más de la mitad del MF; MF grueso y corto; Sr recto; SrP y SrA ausentes; AP desarrollado y redondeado; AF delgado y dirigido hacia la base; Bs cóncava anteriormente y recta posteriormente. Pigidio no observado.

Patrón de tinción. —Los escudos ventrales tiñen intensamente. Labio inferior tiñe claro en comparación con los primeros cuatro escudos. Dorso, membrana tentacular y labio superior sin tinción.

Discusión. —Polycirrus sp. 1 comparte con P. angeli el segmento donde comienzan los notópodos y dos tipos de setas; sin embargo, se diferencian por el segmento de inicio de los uncinos, ya que en Polycirrus. sp. 1 aparecen en el 8 y en P. angeli surgen a partir del segmento 7. Igualmente, se diferencian en la forma de la membrana tentacular; donde la especie aquí mencionada presenta una membrana en vista dorsal hinchada y en forma de “U” invertida, mientras que P. angeli tiene una membrana tentacular larga y proyectada anteriormente, sin lóbulos laterales en vista dorsal. También difieren en la fórmula uncinal, donde Polycirrus sp. 1 posee un MF: 1-3:1-3, mientras que para P. angeli es MF: 2-3:1-2. Finalmente, la especie en cuestión tiene la base de los uncinos gruesa y presenta un proceso posterior con filamento.

Distribución. —Playa El Latal, Isla Fuerte.

Polycirrus sp. 2Material examinado. — CEMUA POLY-TERE 0003 (1) Playa El Latal,

05.IX.2010.Descripción. —Organismo incompleto (Figura 3 H), 10 segmentos. Tórax

3.1 mm de largo y 1 mm de ancho. Dorso con estrías circulares, levemente más hinchado en los primeros seis segmentos. Tentáculos no observados. Labio superior fusionado a la membrana tentacular (Figura 3 I), dispuesto en tres lóbulos, uno proyectado anteriormente y otros dos hacia los lados del labio inferior. Labio inferior hinchado, formando dos lóbulos. Membrana tentacular con borde anterior grueso e hinchado dorsalmente (Figura 3 J), que sobresale del primer segmento; ventralmente ancha, con las cicatrices de los tentáculos. Ocelos ausentes. Diez segmentos con escudos ventrales, a partir del segmento dos; escudos medialmente divididos en dos, por un surco ventral profundo; escudos de los segmentos tres al siete más hinchados; últimos pares decrecientes en tamaño, aunque poco distinguibles por el


mal estado del organismo. Papilas nefridiales no visibles. Nueve pares de notópodos desde segmento dos, largos e hinchados en la base, con cirro posterior. Notosetas de dos tipos (Figura 3 K y L): largas, bilimbadas, serradas en el borde externo y cortas verticiladas, más numerosas, tan largas como la mitad de las setas largas. Neurópodos desde segmento 10, uncinos aviculares (Figura 3 M) torácicos com MF: 1-2:1:1; PP redondeado y saliente; PF ausente; Oc levemente cóncavo y corto; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la mitad de la longitud del MF; MF largo, delgado y puntiagudo; USr y LSr levemente diferenciados por un SrP apenas visible; SrA ausente; AP redondeado y amplio, apenas sobresaliente; AF ausente; Bs cóncava. Pigidio no observado.

Patrón de tinción. —Base anterior de los notópodos tiñen, se observa una textura granulosa debido a la presencia del tejido notopodial glandular. Escudos ventrales tiñen intensamente entre los segmentos dos y seis; el labio inferior tiñe más claro. Dorso, membrana tentacular y labio superior sin tinción.

Discusión. —Polycirrus sp. 2 es similar a P. angeli y a Polycirrus sp. 1 en el segmento de inicio de los notópodos y por presentar dos tipos de setas. Sin embargo, las tres se diferencian por el segmento en el cual comienzan los uncinos; mientras que en Polycirrus sp. 2 los uncinos comienzan en el segmento 10, en P. angeli comienzan en el siete y en Polycirrus sp. 1 en el ocho. Igualmente, las tres se diferencian en la forma de la membrana tentacular, donde Polycirrus sp. 2 presenta una membrana en vista dorsal hinchada y levemente curva; P. angeli tiene la membrana larga y proyectada anteriormente, sin regiones hinchadas en vista dorsal y Polycirrus sp. 1 la tiene en forma de “U” invertida. La fórmula de los uncinos para Polycirrus sp. 1 es MF: 1-3:1-3, mientras que para Polycirrus sp. 2 es MF: 1-2:1:1, y para P. angeli es MF: 2-3:1-2. La base de los uncinos de las dos especies sin describir es similar, aunque Polycirrus sp. 2, al igual que P. angeli, no presenta proceso posterior con filamento.

Distribución. —Playa El Latal, Isla Fuerte.

Subfamilia Terebellinae Grube, 1850Eupolymnia Verrill, 1900

Eupolymnia Verrill, 1900: 660 (syn.). —Hessle 1917: 174, Text. Fig. 41 (Polymnia). —Hartmann-Schröder 1996: 509. —Capa y Hutchings 2006:4. —Londoño-Mesa 2009b: 26-27.

Especie tipo. —Amphitrite nesidensis delle Chiaje, 1828, por designación subsecuente.

Diagnosis. —Branquias en los segmentos dos al cuatro; ocelos algunas veces presentes; alas laterales en segmentos dos y tres o dos al cuatro; escudos


ventrales desde el segmento dos; papilas nefridiales desde el segmento dos o tres, continuas o discontinuas, hasta los segmentos tres al nueve; 17 pares de notópodos desde el segmento cuatro, notosetas lisas, limbadas; neurópodos desde el segmento cinco, uncinos aviculares en una sola fila desde el segmento cinco hasta el 9-10; en doble fila, arreglados frente a frente, solo hasta el segmento 20; luego, en una fila (Londoño-Mesa, 2009b).

Eupolymnia rullieri Londoño-Mesa, 2009Figura 4 A-H

Eupolymnia rullieri Londoño-Mesa, 2011: 20-21.Material examinado. —CEMUA POLY-TERE 0004 (1) Playa Mazatlán,

27.II.2011.Descripción. Organismo incompleto (Figura 4 A y B), en regular estado

de preservación. Tórax con 6.0 mm de largo y 1.1 mm de ancho. Labio superior tan amplio como el inferior, redondeado, liso, con borde hinchado (Figura 4 C). Labio inferior hinchado lateralmente. Membrana tentacular lisa y circular en su base; con una fila de ocelos distribuidos al azar, ubicados en el medio del dorso con una discontinuidad (Figura 4 D). Branquias arborescentes, con pedúnculos cortos y gruesos. Alas laterales cortas, hinchadas en los segmentos tres y cuatro. Dieciséis escudos ventrales, crecientes en longitud pero decrecientes en ancho. Papilas nefridiales no visibles. Notópodos cilíndricos, notosetas bilimbadas asimétricas y estriadas hasta la su parte más distal (Figura 4 E y F). Neurópodos torácicos planos, anchos y gruesos; uncinos aviculares torácicos (Figura 4 G y H) con MF: 2:3:1; PP levemente pronunciado; PF ausente; Oc cóncavo; Cp con cuatro líneas de dientes; USr recto; SrP ausente; LSr corto y conexo, terminando en AP redondeado; AF ausente; Bs alargada y convexa anteriormente. Uncinos abdominales similares. Pigidio no observado.

Patrón de tinción. —Labio inferior, escudos ventrales y alas laterales del segmento tres tiñen profundamente. Los primeros seis segmentos tiñen dorsalmente. El resto del dorso sin tinción.

Discusión. —La principal característica de esta especie es la presencia de ocelos alrededor de la membrana tentacular, con una interrupción dorsal, formando dos grupos de ocelos laterales. Eupolymnia nebulosa (Montagu, 1818) fue ampliamente registrada para el Caribe, pero dichos registros han sido dudosos debido a que fue originalmente descrita para Inglaterra. Londoño-Mesa (2009b) diferenció E. rullieri y E. nebulosa comparando material de la localidad tipo, y clarificó la identificación de E. magnifica (Webster, 1884), considerando que E. crassicornis no posee información suficiente para ser válida. Este estudio amplía la distribución


Figura 4. Eupolymnia rullieriLondoño-Mesa,2009:A.Organismoenvistaventralytincióndeverdedemetilo.B.Organismoenvistadorsalytincióndeverdedemetilo.C.Extremoanteriorenvistaventralytincióndeverdedemetilo.D.Extremoanteriorenvistadorsalytincióndeverdedemetilo.EyF.Fascículo de setas bilimbadas. G. Uncinos torácicos anteriores. H. Uncinos torácicos posteriores. Escalas: A,B:5mm;C,D:2mm;E:0.05mm;F:0.04mm;G,H:0.005mm.


de E. rullieri para las costas continentales del Caribe colombiano. De acuerdo con Londoño-Mesa (2011), sólo se tiene un registro para isla Providencia, identificado como Loimia medusa (Savigny in Lamarck, 1818).

Localidad tipo.—Majahual, sur del Caribe mexicano.Distribución.—Golfo de México y Gran Caribe. Desde intermareal hasta

183 m de profundidad, en sustrato rocoso.

Lanicola Hartmann-Schröder, 1986Lanicola Hartmann-Schröder, 1986: 58.—Hutchings y Glasby 1988: 24.—

Capa y Hutchings 2006: 14.—Londoño-Mesa 2009b: 34.—Nogueira et al. 2010: 15.Especie tipo.—Lanicola lobata Hartmann-Schröder, 1986, por designación

original.Diagnosis.—Membrana tentacular con o sin ocelos. Un par de alas laterales

amplias y desarrolladas entre el segmento dos (latero-ventral) y tres (solo lateral). Dos pares de branquias ramificadas dicotómicas decrecientes en tamaño, en segmentos dos y tres. Escudos ventrales desde segmento dos. Papilas nefridiales en segmentos dos al cuatro o seis y siete. Veinte segmentos torácicos; 17 pares de notópodos desde segmento cuatro; notosetas lisas simétricamente bilimbadas. Neurópodos desde segmento cinco; torácicos con torus anchos y numerables uncinos; abdominales con torus cortos y neurópodos largos. Uncinos aviculares, en fila simple en segmentos 5-10, y en fila doble en segmentos 11-20, arreglados capitum frente a capitum; uncinos abdominales en fila simple hasta el extremo final. Pigidio liso (Londoño-Mesa, 2009b).

Lanicola carus (Young y Kritzler, 1987)Figura 5 A-J

Paraeupolymnia carus Young y Kritzler, 1987: 687-689, Fig. 1.—Londoño-Mesa 2006: 24-30, Fig. 1 A-K.

Pista palmata.—Rodríguez-Gómez 1988: 417-418.—Dueñas 1999: 14.Lanicola carus.—Capa y Hutchings, 2006: 14.—Londoño-Mesa 2009b:

34-35; Londoño-Mesa 2011: 21-22. —Nogueira et al. 2010: 144.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 0005 (1) Playa El Matal,

08.VIII.2009. POLY-TERE 0006 (1) Sin datos, 08.VIII.2009. POLY-TERE 0007 (1) Playa San Diego, 27.II.2011.

Descripción.—Organismo incompleto (POLY-TERE 0005). Tórax con 9.0 mm de largo y 2.0 mm de ancho. Labio superior más amplio que el inferior, redondeado, liso, con borde hinchado. Labio inferior abultado lateralmente (Figura 5 A y B). Membrana tentacular lisa y circular en su base, con cuatro filas de ocelos


Figura5.Lanicola carus(YoungyKritzler,1987):AyB.Extremoanteriorenvistaventral.C.Extremoanteriorenvistadorsal.D.Extremoanteriorenvistalateral.E.Fascículodesetasbilimbadastorácicas.F. Setas bilimbadas torácicas. G. Uncinos aviculares torácicos anteriores. H. Uncino avicular torácico anterior.IyJ.Uncinosavicularestorácicosposteriores.Escalas:A,C:0.8mm;B,D:0.6mm;E:0.08mm;F:0.02mm;G-J:0.005mm.


fusionadas dorsalmente formando un cúmulo de ocelos de color café oscuro. Branquias ramificadas con pedúnculos cortos y gruesos (Figura 5 C). Alas laterales bien desarrolladas, amplias, de borde delgado y liso, ubicadas lateralmente (Figura 5 D). Dieciséis escudos ventrales, crecientes en longitud pero decrecientes en ancho. Papilas nefridiales dorsales y posteriores a los notópodos, en segmentos cuatro, seis y siete. Notópodos cilíndricos, notosetas bilimbadas asimétricas y estriadas hasta la punta (Figura 5 E y F). Neurópodos torácicos planos y gruesos, con uncinos aviculares torácicos (Figura 5 G-J) MF: 2:3; PP levemente pronunciado; PF ausentes; Oc cóncavo; Cp con dos líneas de dientes; USr cóncavo; SrP redondeado; LSr corto, terminando en AP redondeado; AF ausente; Bs alargada y convexa. Uncinos abdominales similares. Pigidio no observado.

Patrón de tinción.—Escudos ventrales, primer segmento y una banda debajo del borde del labio superior tiñeron profundamente.

Variaciones.—Individuos adicionales (POLY-TERE 0006, POLY-TERE 0007) completos, con 61-72 segmentos y entre 6-39 mm de largo. El tórax varió entre 2.2-10 mm de largo y entre 0.7-3.0 mm de ancho. Presentaron entre 12-16 escudos ventrales. Papilas nefridiales en los segmentos seis y siete en el individuo más grande (POLY-TERE 0006); (POLY-TERE 0007), al parecer, sin estado reproductivo, ya que no presentó papilas.

Discusión.—Esta especie fue registrada por Londoño-Mesa (2011) para isla Tintipán, por lo que se amplia la distribución hacia el suroeste del Caribe colombiano. Lanicola es un género que puede llegar a confundirse con otros como Terebella y Pista. Sin embargo, Terebella no presenta alas laterales y las notosetas son serradas a diferencia de Lanicola que tiene un par de alas laterales y setas con punta lisa. Por otro lado, Pista presenta dos o más pares de alas laterales, el cuerpo muestra una consistencia más rígida, aún en fijación, y tiene uncinos con proceso posterior (PP) largo, al menos, en el primer segmento torácico. También presenta branquias más ramificadas que Lanicola. En Pista es común encontrar este caracter con tamaños diferentes, debido a que se desprenden con gran facilidad y consecutivamente son regeneradas por el organismo. Finalmente, L. carus se diferencia de otra especie del género registrada en el Gran Caribe, L. garciagomezi (Londoño-Mesa, 2006), por la cantidad de tubérculos que presenta en la región anterior dorsal, así como por la presencia de ocelos, características ausentes en L. garciagomezi.

Localidad tipo.—Twin Kays, Belice, Caribe. En aguas someras.Distribución.—Londoño-Mesa (2009b) considera esta especie común

para el Gran Caribe, en Florida, golfo de México, Caribe mexicano, Belice, Caribe panameño y colombiano, Venezuela y Antillas Menores (Bonaire, Curaçao). Igualmente, se registró en Balboa (golfo de Panamá, Pacífico). Se encuentra


generalmente en aguas someras, entre 0-5 m de profundidad, aunque hay registros a 237 m. En el Caribe colombiano, esta especie se presenta en el Parque Nacional Natural Tayrona, Santa Marta, isla Tintipán e Isla Fuerte, como localidad más al sur.

Loimia Malmgren, 1866Loimia Malmgren, 1866: 380.—Hessle 1917: 170.—Hutchings y Glasby

1995: 149-150.—Londoño-Mesa 2009b: 35-36.—Nogueira et al. 2010: 17, 28, 30.Especie tipo.—Terebella medusa Savigny, 1818, por monotipia.Diagnosis.—Membrana tentacular con o sin ocelos. Alas laterales en

segmentos uno y tres o dos y tres. Tres pares de branquias ramificadas dicotómicas, en segmentos 2-4. Escudos ventrales desde el segmento dos o tres. Pares de papilas nefridiales en segmentos tres y cuatro y seis, siete y ocho. Veinte segmentos torácicos; 17 pares de notópodos desde el segmento cuatro; notosetas lisas asimétricamente bilimbadas. Neurópodos desde el segmento cinco; torácicos con torus anchos y numerables uncinos; abdominales con torus cortos y neurópodos largos. Uncinos aviculares o pectinados, con una serie vertical de dientes, en fila simple en segmentos cinco al 10; en fila doble en segmentos 11-20, arreglados occipitium contra occipitium; uncinos abdominales en fila simple hasta el extremo final. Pigidio con cirros en algunas especies (Londoño-Mesa, 2009b).

Loimia minuta Treadwell, 1929Loimia minuta Treadwell, 1929: 10-11, Figs. 28-30.—Londoño-Mesa y

Carrera-Parra 2005: 21-22, Fig. 5 H-N.—Londoño-Mesa 2009b: 39, Fig. 10 A-J.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 0008 (1), sin datos,

08.VIII.2009.Descripción.—Individuo incompleto y en mal estado. Tórax con 5.0

mm de largo y 1.5 mm de ancho. Labio superior amplio, ovalado, con borde liso, delgado, proyectado al frente. Labio inferior pequeño e hinchado. Membrana tentacular aplanada dorsoventralmente, corta y estriada longitudinalmente. Ocelos ausentes. Branquias arborescentes, decrecientes en tamaño, con pedúnculo grueso y corto. Primer par de alas laterales en segmento uno, amplias, proyectadas anteroventralmente, rodeando la membrana tentacular; segundo par de alas en segmento tres, cortas, redondeadas, ubicadas lateralmente, con base corta. Doce escudos ventrales desde el segmento dos; primeros cuatro alargados y rectangulares, los siguientes decreciendo en longitud y crecientes en ancho. Ocho segmentos gruesos, más anchos que largos, luego de los escudos, llegando hasta el abdomen. Papilas nefridiales no visibles. Notópodos cilíndricos, notosetas de dos tamaños,


con bases estriadas. Neurópodos torácicos planos y gruesos, con uncinos de los segmentos cinco al 10 aviculares, MF: 1:1:1:1; PP y PF ausentes; Oc alargado, cóncavo; Cp con un sólo diente en cada una de las cuatro filas; el primer diente mide ¾ del MF; USr cóncavo; LSr ovalado y pronunciado en la parte superior; SrP pronunciado; AP desarrollado, ovalado; AF delgado; Bs alargada, ligeramente cóncava. Uncinos de los segmento 11-20 aviculares, MF: 1:1:1:1; Cp con cuatro dientes accesorios. Uncinos abdominales más pequeños, MF: 1:1:1:1:1; Cp con cinco dientes accesorios. Pigidio no observado.

Patrón de tinción.—Escudos ventrales tiñen profundamente. Primer par de alas tiñen en la base más no en el borde. Segundo par de alas, segundo segmento y base de los primeros cinco notópodos tiñeron profundamente.

Discusión.—Esta especie fue registrada para el Gran Caribe por Londoño-Mesa (2009b); sin embargo, es el primer registro para el Caribe colombiano. Loimia minuta se diferencia de otras especies de género en el Caribe por tener uncinos torácicos con cuatro dientes y uncinos abdonimales con cinco dientes. Loimia bermudensis Verrill, 1900, posee uncinos torácicos y abdominales con cinco dientes, y Loimia salazari Londoño-Mesa y Carrera-Parra, 2005 tiene uncinos torácicos y abdominales con tres y cuatro dientes, respectivamente. Londoño-Mesa (2009b) registró un especimen con 11 mm de largo, posee un número mayor de dientes tanto en el toráx como en el abdomen, comparado con este material, el cual solo mide 5 mm de largo. Esta diferencia puede deberse al tamaño de los ejemplares estudiados; los individuos de menor talla pueden llegar a tener un menor número de dientes. No obstante, hace falta corroborar este hecho con la revisión de un mayor número de ejemplares del Caribe colombiano.

Localidad Tipo.—Dry Tortugas, Florida. En aguas intermareales.Distribución.—Florida, golfo de México, Caribe mexicano y colombiano.

Pista Malmgren, 1866Pista Malmgren, 1866: 382.—Hessle 1917: 153, Text. Fig. 34.—

Saphronova 1991: 243-244.—Hartmann-Schröder 1996: 519.—Hilbig 2000: 267.—Londoño-Mesa 2009b: 45-47; Londoño-Mesa 2012: 40.—Nogueira et al. 2010: 17, 23, 29, Fig. 12 D-H.

Especie tipo.—Amphitrite cristata Müller, 1776, por designación original.Diagnosis.—Membrana tentacular con o sin ocelos. Tres a cuatro pares de

alas laterales en segmentos uno al cuatro. Uno o dos pares de branquias ramificadas espiraladas, en segmento dos, o en segmentos dos y tres, fácilmente desprendibles (dehiscentes), a veces faltando. Escudos ventrales desde segmento dos o tres. Papilas nefridiales en segmentos seis y siete. Veinte segmentos torácicos; 17 pares


de notópodos desde segmento cuatro; notosetas lisas asimétricamente bilimbadas. Neurópodos desde segmento cinco; torácicos con torus anchos y numerables uncinos; abdominales con torus cortos y neurópodos largos. Uncinos aviculares, en fila simple en segmentos cinco al 10, y en fila doble en segmentos 11-20, arreglados capitum frente a capitum; uncinos de, al menos, un neurópodo torácico anterior con PP largo. Pigidio liso o con cirros (Londoño-Mesa, 2009b).

Pista cetrata (Ehlers, 1887)Figura 6 A-J

Terebella cetrata Ehlers, 1887: 248–253, Lám. 52, Fig. 8-13.—Hessle 1917: 163.—Hartman 1938: 18.

Nicolea cetrata.—Hartman 1959: 512.—Perkins y Savage 1975: 54.—Holthe 1986: 138.—Salazar-Vallejo 1996: 32.

Pista cetrata.—Londoño-Mesa, 2009b: 47-50, Fig. 13 A-N.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 0009 (1) Playa La

Cebolleta, 04.IX.2010. Descripción.—Organismo incompleto (Figura 6 A), 20 mm de largo y 2.5

mm de ancho, 37 segmentos. Tórax 12 mm de largo. Dorso con puntos blancos sin un patrón de distribución. Labio superior delgado, membranoso, plegado lateralmente en forma de “M” (Figura 6 B), con lóbulos laterales redondeados, más largo que el ala lateral del segmento uno. Labio inferior corto, escasamente visible. Membrana tentacular reducida, cubierta por las alas laterales del segmento uno. Ocelos ausentes. Cuatro pares de alas laterales (Figura 6 C y D); primer par en segmento uno, bien desarrolladas, proyectadas anteriormente, redondeadas lateralmente, borde liso y más claro, ventralmente unidas por un tejido más corto y más oscuro, en forma de “U” que cubre al labio inferior. Segundo par en segmento dos, más corto y sólo visible ventro-lateralmente: ventralmente unidas al primer escudo ventral. Tercer par en segmento tres, desarrolladas latero-dorsalmente, más oscuras, decreciendo en tamaño hacia el dorso, con un bolsillo interno oscuro, característico de la especie. Dos pares de branquias, en segmentos dos y tres, decrecientes en tamaño, con pedúnculos gruesos y largos, ramificadas sin un patrón definido. Papilas nefridiales levemente visibles, en segmentos seis y siete, rodeadas por un tejido notopodial glandular pálido. Dieciséis escudos ventrales desde el segmento dos; primer escudo más largo y ancho, el doble del segundo; los siguientes cuatro más cortos; los medios y posteriores con forma rectangular. Notosetas de dos tamaños (Figura 6 E), bien desarrolladas: largas gruesas, asimétricamente bilimbadas, con limbo finalizando cerca al extremo distal; y cortas delgadas y simétricamente bilimbadas medialmente. Uncinos aviculares, torácicos de los segmentos 5-10 (Figura 6 F y G) MF: 3:8:3; PP


Figura6.Pista cetrata(Ehlers,1887):A.Organismoenvistadorsal.B.Extremoanteriorenvistaventral.C.Extremoanteriorenvistadorsal.D.Extremoanteriorenvistalateral.E.Fascículodesetasbilimbadastorácicas.F.Uncinosaviculares segmento5.G.Uncinoavicular segmento10.H.Uncinosavicularessegmento11.I.Neurópodosegmento25.J.Uncinoavicularsegmento25.Escalas:A:2cm;B-D:1.2cm;E,I:0.05mm;F,H:0.04mm;G,J:0.03mm.

desarrollado; PF delgado y largo; Oc levemente cóncavo y largo; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la base del MF; MF grande, largo y puntiagudo; USr cóncavo; SrP en ángulo recto; SrA ausente; LSr corto y cóncavo; AP redondeado; AF corto y dirigido hacia la Bs; Bs levemente recta. Uncinos de los segmento


11-20 (Figura 6 H) MF: 3:1; PP desarrollado; PF delgado y corto; Oc levemente cóncavo, largo y delgado; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la base del MF; MF grueso, largo y puntiagudo; USr cóncavo; SrP corto, en ángulo recto; SrA ausente; LSr largo y levemente cóncavo; AP redondeado; AF corto y dirigido hacia la Bs; Bs cóncava. Uncinos abdominales más pequeños (Figura 6 I y J) MF: 2:3; PP corto; PF ausente; Oc cóncavo y muy corto; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando más de la mitad del MF; MF grueso y corto; USr escasamente cóncavo; SrP escasamente visible; SrA ausente; LSr largo y aplanado; AP redondeado; AF ausente; Bs extremadamente cóncava. Pigidio no observado.

Discusión.—Este es el primer registro de P. cetrata en el Caribe colombiano. Las claves taxonómicas antes de Londoño-Mesa (2009b) incluían esta especie como Nicolea cetrata. No obstante, la especie fue redescrita y corregida como combinación nueva, debido a que las características morfológicas demostraban que pertenece a Pista. Por otro lado, esta especie es similar a P. palmata (Verrill, 1873), pues ambas presentan dos lóbulos en el borde dorsal del segmento cuatro. Sin embargo, los lóbulos en P. palmata son más largos y cercanos, mientras que aquellos en P. cetrata son más pequeños y separados entre ellos. Posiblemente, la especie haya sido recolectada en Colombia, pero aún permanezca sin identificar en materiales de colecciones nacionales. Londoño-Mesa (2011) no registró la especie en material identificado previamente en el Caribe colombiano.

Localidad tipo.—Key West, Florida, Estados Unidos.Distribución.—Florida, Aruba, Curaçao, Tobago e Isla Fuerte (Caribe

colombiano). Intermareal hasta 205 m de profundidad.

Pista palmata (Verrill, 1873)Scionopsis palmata Verrill, 1873: 320.Pista palmata.—Hartman 1951: 112.—Renaud 1956: 34.—Day 1973: 119-

120.—Kritzler 1984: 52-51, Figs. 52.47, 52.48 A-F.—Báez y Ardila 2003: 106.—Londoño-Mesa y Carrera-Parra 2005: 28-29, Fig. 7 E-J.—Londoño-Mesa 2009b: 50-52, Fig. 14 A-L; 2011: 24-25.

Eupolymnia crassicornis.—Dueñas 1999: 14.Loimia medusa.—Dueñas 1999: 14.Terebella rubra.—Dueñas 1999: 14.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 00010 (5) Playa El Matal,

07.VIII.2009. POLY-TERE 0011 (1) Sin datos, 09.VIII.2009. POLY-TERE 0012 (16) Playa El Latal, 05.VIII.2010.

Descripción.—Organismo completo (POLY-TERE 0010), 35 mm de largo y 2 mm de ancho, 88 segmentos. Tórax 9 mm de largo. Labio superior ancho, más


corto en la base y más ancho en el borde, sobresale por encima de las alas del primer segmento, borde liso con ondulaciones. Labio inferior corto, con borde hinchado, de forma rectangular, cubierto por las alas del primer segmento. Membrana tentacular reducida, con borde hinchado. Tres pares de alas laterales; primer par en segmento uno, bien desarrolladas, amplias, redondeadas, borde liso, unidas dorsalmente; segundo par en segmento tres, más corto que el primer par, con borde ligeramente hinchado en los laterales; tercer par en segmento cuatro, poco desarrolladas, cortas y laterales, delgadas y unidas al par de lóbulos dorsales del segmento cuatro. Branquias en segmentos dos y tres, desiguales en tamaño, con pedúnculos gruesos y largos. Papilas nefridiales ausentes. Trece escudos ventrales; primer escudo ocupando la mitad inferior del segmento, los dos siguientes ocupan el segmento completo; el resto decreciendo en tamaño, más anchos que largos, con forma rectangular. Notosetas bien desarrolladas, bilimbadas simétricas, con limbo finalizando cerca al extremo distal. Uncinos aviculares, torácicos MF: 3:5:α, PP desarrollado, PF alargado, Oc cóncavo corto, Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la mitad del MF, MF grande y grueso, USr cóncavo, SrP termina leventemente en punta, SrA ausente, LSr cóncavo, AP estriado con punta redonda, AF ausente, Bs levemente recta; uncinos de los segmento 11 al 20 sin PP. Pigidio con papilas.

Patrón de tinción.—El borde de la membrana tentacular, la parte dorsal del primer par de alas, (menos su borde) y el segundo par de alas laterales tiñen profundamente, al igual que, los 13 escudos ventrales, la base de los notópodos y dorsalmente los segmentos uno, dos y tres.

Variaciones.—Individuos completos e incompletos (POLY-TERE 00010, POLY-TERE 0011, POLY-TERE 0012), con 56-94 segmentos, 20-49 mm de largo y 1-2 mm de ancho. Tórax con 1-15 mm de largo y 1-2 mm de ancho. Los escudos ventrales pueden variar desde 12-14. Algunos presentan dos pares de papilas nefridiales en los segmentos seis y siete. Todos con uncinos con PP desarrollado en los primeros segmentos y MF: 2:2-3:1-∞.

Discusión.—Pista palmata se diferencia claramente de las otras especies del género presentes en la región por poseer todos los uncinos con procesos posteriores largos; tener tres pares de alas laterales y un par de lóbulos digitiformes separados en el borde dorsal del segmento cuatro. Pista cetrata tiene cuatro pares de alas y un par de lóbulos más pequeños y separados. Las branquias de P. palmata se presentan en forma de hoja de palma, mientras que las de Pista sp., descrita más adelante, son arborescentes dicotómicas. Este registro amplía la distribución de la especie hacia el sur del Caribe colombiano.

Localidad tipo.—Nueva Inglaterra, Gran Egg Harbor hasta New Haven y Vineyard Sound, Estados Unidos.


Distribución. Connecticut, Rhode Island, Massachusetts, Florida, golfo de México, Caribe mexicano, panameño y colombiano. Desde la zona intermareal hasta 243 m de profundidad.

Pista sp.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 0013 (1) Sin datos,

08.VIII.2009.Descripción.—Organismo incompleto, 32 segmentos. Tórax 3 mm de

largo y 1.8 mm de ancho. Labio superior pronunciado, redondeado, liso y con borde delgado. Labio inferior grueso con borde hinchado. Membrana tentacular lisa, circular, con borde grueso. Ocelos ausentes. Dos pares de alas laterales; primer par amplio, borde grueso en segmento uno, las alas termina en la base del labio inferior. Segundo par entre los segmentos dos y tres, más pequeñas, ovaladas y bien desarrolladas. Lóbulo dorsal recto. Dos pares de branquias decrecientes en tamaño en los segmentos dos y tres, con pedúnculo largo y ligeramente delgado. Papilas nefridiales no visibles. Doce escudos ventrales desde segmento dos, decrecientes en tamaño; últimos cuatro centrados en el segmento. Notosetas de dos tamaños, lanceoladas, bilimbadas asimétricamente. Uncinos aviculares, torácicos de los segmentos cinco al 10 MF: 3:4-5, con PP largo desde los segmentos cinco al nueve, sin PF, Oc ligeramente cóncavo, casi recto; Cp con tres filas de dientes, la segunda línea llega a ¼ del MF; USr ovalado, muy pronunciado; SrP más cercano al AP que al USr; AP marcado; ausencia de AF; Bs cóncavo y estriado. Uncinos de los segmento 11-20 MF: 3:2; PP desarrollado; PF delgado y corto; Oc levemente cóncavo, largo y delgado; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la base del MF; MF grueso, largo y puntiagudo; USr cóncavo; SrP corto, en ángulo recto; SrA ausente; LSr largo y levemente cóncavo; AP redondeado; AF corto y dirigido hacia la Bs; Bs cóncava. Uncinos abdominales más pequeños, MF: 2:2-3; PP corto; PF ausente; Oc cóncavo y muy corto; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando más de la mitad del MF; MF grueso y corto; USr escasamente cóncavo; SrP escasamente visible; SrA ausente; LSr largo y aplanado; AP redondeado; AF ausente; Bs extremadamente cóncava. Pigidio no observado.

Patrón de tinción.—Los escudos ventrales, los dos primeros segmentos, las alas laterales y el borde dorsal de los notópodos tiñen intensamente.

Discusión.—Pista sp. se diferencia de otras especies del género registradas para el Gran Caribe por Londoño-Mesa (2009b) ya que posee solo dos pares de alas laterales, a diferencia de P. palmata que tiene tres y P. cetrata que tiene cuatro pares. Las branquias de Pista sp. son similares a las de P. cetrata, decreciendo en tamaño y con un pedúnculo largo y delgado, pero son diferentes a las de P. palmata pues ésta


presenta tamaños diferentes entre las branquias del mismo segmento y el pedúnculo es corto y grueso. Igualmente, Pista sp. posee un lóbulo dorsal recto, a diferencia de P. palmata que posee dos lóbulos dorsales largos y P. cetrata que tiene dos lóbulos cortos separados por un borde cóncavo amplio.

Distribución.—Isla Fuerte, Caribe colombiano.

Terebella Linnaeus, 1767Terebella Linnaeus,, 1767: 1092.—Hessle 1917: 187-188, Figura 45.—

Day 1967: 747.—Holthe 1986: 93.—Capa y Hutchings 2006: 20.—Londoño-Mesa 2009b: 63.

Especie tipo.—Terebella lapidaria Linnaeus, 1767, por monotipia.Diagnosis.—Membrana tentacular con o sin ocelos. Dos o tres pares de

branquias en los segmentos dos y tres o dos a cuatro. Escudos ventrales desde segmento dos. Papilas nefridiales en segmentos tres y cuatro y en números variables desde el segmento cinco o seis. Veinte segmentos torácicos; diecisiete o más pares de notópodos desde el segmento cuatro; notosetas bilimbadas en la base y aserradas distalmente. Neurópodos desde segmento cinco; torácicos con torus anchos y numerables uncinos; abdominales con torus cortos y neurópodos largos. Uncinos aviculares, en fila simple en segmentos cinco al 10, y en fila doble en segmentos 11-20, arreglados capitum frente a capitum hasta el segmento 20. Pigidio liso o con cirros.

Terebella verrilli Holthe, 1986Terebella rubra.—Hartman 1945: 44; 1951: 112.—Day 1973: 119.—

Kritzler1984:52-39,52-40,Fig.52-35,36A-E.—Dueñas1999:14.Terebella verrilli Holthe, 1986: 151.—Londoño-Mesa y Carrera-Parra

2005:33-34,Fig.8F-K.—Londoño-Mesa2009b:64-65;Londoño-Mesa2011:27.Material examinado.—CEMUA POLY-TERE 0014 (5) Playa San Diego,

27.II.2011. POLY-TERE 0015 (1) Playa El Matal, IX.2011.Descripción.—Organismo incompleto (POLY-TERE 0014), 30 segmentos.

Tórax 4.5 mm de largo y 1.0 mm de ancho. Labio superior delgado, ovalado, con borde delgado. Labio inferior grueso y ovalado. Membrana tentacular lisa, corta, con borde hinchado; base con fila de ocelos que dorsalmente hacen una línea y ventralmente forman un cúmulo. Tres pares de branquias en segmentos dos al cuatro, arborescentes, no dicotómicas, decrecientes en tamaño y con pedúnculos cortos. Sin alas laterales. Catorce escudos ventrales decrecientes en tamaño. Un par de papilas nefridiales, dorsales a las branquias del segundo segmento. Más de 20 notópodos cilíndricos desde el segmento cinco. Notosetas de dos tamaños; setas largas serradas


distalmente hasta la punta; setas cortas con dientes con la serración más largos. Uncinos aviculares, torácicos MF: 3:2:1-2; PP y PF ausentes; Oc cóncavo y corto; Cp con dientes de la segunda fila alcanzando la base del MF; MF grande, largo y puntiagudo; Sr recto; USr, SrP, SrA y LSr ausentes; AP redondeado; AF ausente; Bs convexa. Uncinos abdominales con MF: 3:2, más pequeños. Pigidio no observado.

Patrón de tinción.—Los escudos ventrales, los segmentos dos y tres dorsalmente, algunas papilas del dorso, los tentáculos y el tejido notopodial glandular, tiñen intensamente.

Variaciones.—Individuos incompletos (POLY-TERE 0014, POLY-TERE 0015), tórax mide entre 1.2-3.0 mm de largo y 1 mm de ancho. Poseen entre 12-14 escudos ventrales. Papilas nefridiales se ubican entre las branquias del segmento dos y tres y seis y siete o no logran observarse.

Discusión.—Terebella verrilli se diferencia de la otra especie registrada para el Caribe, T. turgidula Ehlers, 1887, básicamente por la presencia de ocelos, carácter faltante en la segunda especie. Por otro lado, uno de los ejemplares observados en esta investigación (POLY-TERE 0014), demuestra que el segundo par de branquias se presentan en la intersección de los segmentos dos y tres, por lo que aparenta tener dos pares de branquias en el segmento dos y entre ellas las papilas nefridiales. Al comparar esta condición con lo descrito por Londoño-Mesa (2009b), se muestra una diferencia que podría ser aclarada con futuros estudios histológicos para hallar la verdadera inserción de las branquias.

Localidad tipo.—Esta especie fue descrita para Vineyard Sound, Massachusetts.

Distribución.—Massachusetts, Florida, golfo de México, Caribe mexicano, panameño y colombiano y Antillas Menores. Este estudio extiende la distribución de la especie hasta el litoral medio de la costa del Caribe colombiano.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Comité para el Desarrollo de la Investigación, CODI, Universidad de Antioquia, por proveer los recursos económicos, mediante el Acta número TE20100 de apoyo a trabajos de grado. Igualmente, se agradece a Leris Zúñiga, Corregidora de Isla Fuerte, por el apoyo durante la estancia en la Isla. Agradecimientos especiales a Leiver Galvis “Niño” por su apoyo en la logística para alcanzar todos los sitios de muestreo, así como a los estudiantes del curso de Zoología de Invertebrados, pregrado en Biología, Universidad de Antioquia, semestres 2009, 2010 y 2011 por su apoyo en la separación de muestras durante las recolectas en la isla. Finalmente, a los evaluadores y al Comité Editorial por sus valiosos aportes.


BIBLIOGRAFÍA

Augener,H.1925.ÜberwestindischeundeinigeanderePolychaeten-typenvonGrube(Oersted),Krøyer,

MorchundSchmarda.Publ.Univ.Zool.Mus.,København,39:1-47.

Báez,D.yN.Ardila.2003.Poliquetos(Annelida:Polychaeta)delmarCaribecolombiano.BiotaCol.,

4(1):89-109.

Capa,M.yP.Hutchings.2006.Terebellidae(Polychaeta)fromthePacificcoastofPanama(CoibaNational

Park)includingdescriptionsoffournewspeciesandsynonomyofthegenusParaeupolymnia with

Lanicola.Zootaxa,1375:1-29.

Day,J.H.1967.AmonographonthePolychaetaofSouthernAfrica.Brit.Mus.Nat.Hist.Publ.,656:

1-878.

Day,J.H.1973.NewPolychaetafromBeaufort,withakeytoallspeciesrecordedfromNorthCarolina.

NOAATech.Rep.NMFSCirc.,375:1-153.

Dueñas,P.R.1999.Algunospoliquetos(Annelida)delCaribecolombiano.Milenio, 1(2):9-18.

Ehlers,E.1887.ReportsontheresultsofdredgingunderthesupervisionofAlexanderAgassiz,inthe

GulfofMexico(1877–78),andintheCaribbeanSea(1878–79),intheUnitedStatesCoastSurvey

Steamer “Blake”, Lieutenant-Commander C.D. Sigsbee, U.S.N., Commanding. Preliminary report

ontheworms.Bull.Mus.Comp.Zool.,15:237-253.

Estela,F.A.2006.Avesde IslaFuerteyTortuguilla,dos islasde laplataformacontinentaldeCaribe

colombiano.Bol.Inst.Inv.Mar.Cost.,35:267-272.

Grube,A.E.1850.DieFamilienderAnneliden.Arch.Naturgesch.,16:249-364.

Hartman,O.1938.AnnotatedlistofthetypesofpolychaetousannelidsintheMuseumofComparative

Zoology.Bull.Mus.Comp.Zool.,85(1):1-31.

Hartman,O.1939.PolychaetousannelidscollectedbythePresidentialCruiseof1938.Smith.Miscel.

Coll.,98:1-22.

Hartman,O.1945.ThemarineannelidsofNorthCarolina.DukeUniv.Mar.Stat.Bull.,2:1-54.

Hartman,O.1951.ThelittoralmarineannelidsoftheGulfofMexico.Publ.Inst.Mar.Sci.PortAransas,

Texas,2(1):7-124.

Hartman,O.1959.CatalogueofthePolychaetousAnnelidsoftheWorld.Part2.AllanHancockFound.

Pub.Occas.Pap.,23(2):355-628.

Hartmann-Schröder,G.1986.ZurKenntnisdesEulitoralsderAustralischenKustenunterbesonderer

BerucksichtigungderPolychaetenundOstracoden,12.DiePolychaetenderantiborealenSudkuste

Australiens(zwischenWallarooimWestenundPortMacDonnellimOsten).Mitt.Hamb.Zool.

Mus.Inst.,83:31-70.

Hartmann-Schröder,G.1996.Annelida,Borstenwurmer,Polychaeta.TierweltDtl,Jena,58:1-645.

Hessle,C.1917.ZurKenntnisderTerebellomorphenPolychaeten.Zool.Bidrag.Uppsala,5:39-258.

Hilbig,B.2000.FamilyTerebellidaeGrube,1851.231-293.En:Blake,J.A.,B.HilbigandP.V.Scott

(Eds.).TaxonomicAtlasof theBenthicFaunaof theSantaMariaBasinand theWesternSanta

Barbara Channel. The Annelida 4, Polychaeta: Flabelligeridae to Sternaspidae. Santa Barbara

MuseumofNaturalHistory,SantaBarbara,EE.UU.377p.


Holthe, T. 1986. Evolution, systematics, and distribution of the Polychaeta Terebellomorpha,with a

catalogueofthetaxaandabibliography.Gunneria,55:1-236.

Hutchings,P.A.yC.J.Glasby.1988.TheAmphitritinae(Polychaeta:Terebellidae)fromAustralia.Rec.

Aust.Mus.,40:1-60.

Hutchings,P.A.yC.J.Glasby.1995.DescriptionofthewidelyreportedterebellidpolychaetesLoimia

medusa (Savigny)andAmphitrite rubra (Risso).Mitt.Hamb.Zool.Mus.Inst., 92:149-155.

Kinberg,J.G.H.1867.Annulatanova.Öfversigt afKongl.Vetenskaps-AkademiensFörhandlingar,23:

337-357.

Kritzler,H.1984.FamilyTerebellidaeGrube1950.53-124.En:Uebelacker,J.M.yP.G.Johnson(Eds.).

Chapter52.TaxonomicGuidetothePolychaetesoftheNorthernGulfofMexico.BarryA.Vittor

andAssociatesInc.,Mobile,EstadosUnidos.228p.

Linnaeus,C.1767.Systemanaturaesiveregnatrianaturae,secundumclasses,ordines,genera,species,

cumcharacteribus,differentiis,synonymis,locis.LaurentiiSalvii,Holmiae.12(1):533-1327.

Londoño-Mesa,M.H.2006.RevisionofParaeupolymnia, and redescription of Nicolea uspiana comb.

nov.(Terebellidae:Polychaeta).Zootaxa,1117:21-35.

Londoño-Mesa,M.H. 2009a.TerebellidaeGrube, 1850. 641-655.En: deLeón, J.A., J.R.Bastida,L.F.

Carrera,M.E.García,A.Peña,S.I.Salazar-VallejoyV.Solis(Eds.).Poliquetos(Annelida:Polychaeta)

deMéxicoyAméricaTropical.UniversidadAutónomadeNuevoLeón,Monterrey,México.737p.

Londoño-Mesa,M.H.2009b.Terebellidae(Polychaeta:Terebellida)fromtheGrandCaribbeanregión.

Zootaxa,2320:1-93.

Londoño-Mesa,M.H.2011.Terebélidos (Terebellidae:Polychaeta:Annelida)delCaribecolombiano.

BiotaCol.,12(1):17-34.

Londoño-Mesa,M.H.2012.NewspeciesofPistaMalmgren,1866(Polychaeta:Terebellidae)fromthe

Caribbean.Zootaxa,3317:39-48.

Londoño-Mesa,M.H.yL.F.Carrera-Parra.2005.Terebellidae(Polychaeta)fromtheMexicanCaribbean

withdescriptionoffournewspecies.Zootaxa,1057:1-44.

Malmgren,A.J.1866.NordiskaHafs-Annulater.Öfversigt af Kongl. Vetensk. Akad. Handl. Stockholm,

5:355-410.

Muller,O.F. 1776.ZoologicaDanicae. Prodromus seuAnimaliumDaniae etNorvegiae indigenarum

characters, nomine et synonyma imprimis popularium. Zool. Mus. Copenhagen.274p.

Nogueira, J.M.M., P. Hutchings y M.V. Fukuda. 2010. Morphology of terebelliform polychaetes

(Annelida:Polychaeta:Terebelliformia),withafocusonTerebellidae.Zootaxa,2460:1-185.

Nogueira, J.M.M., L. Harris, P. Hutchings y M.V. Fukuda. 2011. Four terebellines (Polychaeta,

Terebellidae)withproblematictaxonomichistories.Zootaxa,2995:1-26.

Perkins,T.H.yT.Savage,1975.AbibliographyandchecklistofpolychaetousannelidsofFlorida,the

GulfofMexico,andtheCaribbeanregion.FloridaMar.Res.Pub.,14:1-62.

Renaud,J.C.1956.AreportonsomepolychaetousannelidsfromtheMiami-Biminiarea.Amer.Mus.

Novitates,1812:1-39.

Rodríguez-Gómez,H. 1988.Contribución al conocimientode los anélidos (Annelida:Polychaeta) de

aguassomerasenlabahíadeNenguangeParqueNacionalNaturalTayrona,Colombia.Trianea,2:

403-443.


Salazar-Vallejo,S.I.1996.Listadeespeciesybibliografíadepoliquetos(Polychaeta)delGranCaribe.

An.Inst.Biol.Univ.Nal.Auton.Mex.,Ser.Zool.,67(1):11-50.

Saphronova,M.A.1991.RedescriptionofsomespeciesofScionella Moore1903,withareviewofthe

genus and comments on some species of Pista Malmgren1866(Polychaeta:Terebellidae).Ophelia

Supplements,5:239-247.

Savigny,J.S.1818.SectiononAnnelida.EnLamarck,J.B.,Histoirenaturelledesanimauxsansvertèbres,

vol.5.Déterville&Verdière,París,618p.

Schmarda,L.K.1861.NeuewirbelloseThierebeobachtetundgesammeltaufeinerReiseumdieErdr

1853bis1857.1.Turbellarien,RotatorienundAnneliden,pt.2.WilhelmEngelmann,Leipzig,164

p.

Treadwell,A.L.1929.NewspeciesofpolychaetousannelidsinthecollectionsoftheAmericanMuseum

of Natural History, from Porto Rico, Florida, Lower California, and British Somaliland. Amer. Mus.

Novitates,392:1-13.

Verrill,A.E.1873.Reportupon the invertebrateanimalsofVineyardSoundand theadjacentwaters,

withandaccountofthephysicalcharactersoftheregion.Bull.US.Fish.Comm.,Rep.1871-1872:

295-778.

Verrill, A.E. 1900. Additions to the Turbellaria, Nemertina, and Annelida of the Bermudas, with a

revisionoftheNewEnglandgeneraandspecies.Trans.Conn.Acad.ArtsSci.,10,595-671.

Young,M.W.yH.Kritzler.1987.Paraeupolymnia,anewgenusofterebellid(Polychaeta:Terebellidae)

from Belize. Publ. Inst. Mar. Sci. Port Aransas., 100:687-690.

RECIBIDO:06/12/12 ACEPTADO:19/11/2014



DISMINUCIÓN DEL CONTENIDO DE COBRE EN PINTURAS “ANTIFOULING” DE MATRIZ SOLUBLE, USO

DEL EUGENOL COMO ADITIVO

Miriam Pérez1, 2, Mónica García1, Mirta Stupak1 y Guillermo Blustein1, 3

1 Centro de Investigación y Desarrollo en Tecnología de Pinturas (CIDEPINT), Av. 52 e/ 121 y 122 (1900) La Plata, Argentina.

2 Universidad Nacional de La Plata, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, Av. 60 y 122 (1900) La Plata, Argentina

3 Universidad Nacional de La Plata, Facultad de Ciencias Agrarias y Forestales, Av. 60 y 119 (1900) La Plata, Argentina. [email protected]

RESUMEN

El“biofouling”llevaaldeteriorodecualquiermaterialsumergido.Elmétodomásdifundidoparasucontroleslaaplicacióndepinturas“antifouling”conóxidocuprosodereconocidatoxicidad.Porello se buscan productos de origen natural que puedan combinarse con cantidades reducidas de cobre disminuyendo su aporte al medio ambiente. El objetivo de este trabajo es reducir el contenido de cobre en las pinturas “antifouling” empleando al eugenol como aditivo. Se prepararon tres pinturas “antifouling”, unaconteniendo16%v/vdecobre,otracon1.6%decobreyunaterceracon1.6%decobre+2%deeugenol.Luegode12mesesdeinmersiónenelpuertodeMardelPlatalaspinturasconcobre+eugenolyladecobre16%fueronlasmásefectivas.Sibienestaspinturaspresentanuna“performance”equivalente,laformulaciónquecombinacobre+eugenolcontiene90%menoscobrequeunapinturatradicional,locual satisface el objetivo propuesto.

PALABRAS CLAVES: Pinturas “antifouling”, Eugenol, Cobre, Actividad “antifouling”, “Booster biocide”.

ABSTRACT

Diminution of the copper concentration in antifouling paints of soluble matrix, eugenol use as additive. Biofouling leads to deterioration of any submerged material. The most widespread methodforcontrolistheapplicationofcuprousoxideantifoulingpaintswhicharetoxic.Forthisreasonnon-toxicnaturalproductscouldbecombinedwithsmallamountsofcoppertodiminishthecontributionto the environment. The aim of this work was to reduce the amount of copper in antifouling paints employing eugenol as an additive. Three antifouling paints were prepared, one containing 16% v/vcopper, anotherwith 1.6% copper and a thirdwith 1.6% copper + 2% eugenol.After 12months ofimmersioninMardelPlataharbourpaintscontaining1.6%copper+eugenoland16%copperwerethemosteffective.Althoughtheseformulationsshownasimilarperformance,copper+eugenolbasedpaintcontains90%lesscopper thana traditionalcopperbasedformulation.Therefore, theobjectiveof thiswork was reached.

KEY WORDS: Antifouling paints, Eugenol, Copper, Antifouling activity, Booster biocide.

281-290


INTRODUCCIÓN

Laaplicacióndepinturas“antifouling”eselmétodomásempleadoparacontrolar el “biofouling” marino.Estaspinturascontienensustanciastóxicastalescomotributilodeestaño(TBT)yóxidocuprosoquesonaltamentecontaminantesdel agua, los sedimentos y la biota. Si bien el uso del TBT ha sido prohibido debido al dañoqueocasionaenelecosistemamarino(Chamberset al.,2006),nohasucedidolomismo con el óxido cuproso.En este contexto se buscan productos de origennaturalydedisponibilidadsuficientequepermitanreducirelcontenidodecobredelas formulaciones y de este modo disminuir su aporte al medio ambiente.

Losaceitesesencialesextraídosdeplantastienenaplicacionesenlamedicinaétnicaypreservacióndealimentosasícomoenlaindustriacosméticayfarmacéutica(Pascual et al., 2001;Burt, 2004;Edris, 2007;Kamatou et al., 2012). Si bien estoscompuestos son de origen natural, muchos de ellos se obtienen por síntesis en laboratorio lo que representa una ventaja desde el punto de vista de su disponibilidad en el mercado.Enestesentidoseeligióaleugenolafindeevaluarsuactividad“antifouling”en laboratorio y en el mar. Este compuesto se extrae de ciertos aceites esenciales,especialmentedelclavodeolor(Syzygium aromaticum), lanuezmoscada(Myristica argentea)ylacanela(Cinnamomum verum)(Mallavarapuet al.,1995;Bhuiyanet al., 2010)(Figura1).Esunlíquidooleosodecoloramarillopálidopocosolubleenaguaysolubleensolventesorgánicos.Esusadocomosaborizante,antiséptico,anestésicolocalenodontología,agenteantimicrobianoyenperfumería(Kamatouet al.,2012).Otrasventajas que presenta el eugenol son su alta disponibilidad y bajo costo. Es importante destacar que el eugenol puede ser degradado en el medioambiente mediante fotólisis y biodegradación(Tadasa,1977;Rabenhorst,1996;Isman,2000;Overhageet al.,2002;Amat et al.,2005;KadakolyKamanavalli,2010).

Figura1.Estructura del eugenol.


En estudios previos, se obtuvieron buenos resultados con pinturas “antifouling” con base en pigmentos con bajo contenido de cobre. El pigmento propuesto para disminuir el contenido de cobre de las formulaciones fue tiocianato cuproso, preparado y caracterizado en laboratorio, y cuyo poder “antifouling” fue estudiado en solución e incluido en una pintura. Asimismo, se estudió el comportamiento de pigmentos elaborados con una estructura “core-shell”, es decir, formados por un núcleo inerte inorgánico recubierto por una delgada capa de tiocianato cuproso y del tanato cúprico, producto obtenido por síntesis en laboratorio en el que se combina un producto de origen natural con pequeñas cantidades de cobre(Vetereet al.,1997;Pérezet al.,2003,2006).

La hipótesis que se plantea es que, dada la naturaleza antimicrobiana del eugenol, podría actuar como inhibidor del proceso inicial de asentamiento del “biofouling”marino, es decir, la fijación del “microfouling” y, consecuentemente,evitarlafijaciónposteriordel“macrofouling”.Losobjetivosdeestetrabajosonporun lado evaluar la potencial actividad “antifouling” del eugenol en el laboratorio y por otro reducir el contenido de cobre en las pinturas “antifouling” usándolo como aditivo.


BioensayosLos ensayos se realizaron en el Laboratorio de Incrustaciones Biológicas

del CIDEPINT utilizando larvas nauplii y cypris de Balanus amphitrite, organismo cosmopolita provisto de un exoesqueleto calcáreo y considerado entre los másperjudiciales de la comunidad incrustante. Se realizaron tests de toxicidadexponiendo30naupliiIIdeB. amphitritealassiguientesconcentraciones:0.015,0.03,0.06,0.15y1.15μM,durante24horas.Losparámetrosestudiadosparaevaluarel efecto de los compuestos fueron los movimientos de natación y el fototactismo determinándoselaconcentraciónletalparael50%delapoblación(LC50)(DahmsyHellio,2009).

Porotraparteserealizaronbioensayosdeasentamientoutilizando20larvascyprisquefueronmantenidasa6°Cdurantecuatrodíaspreviosalensayo(Rittschofet al.,1992).Lascyprisfueronexpuestasalasmismasconcentracionesusadasparalas nauplii y se determinó la concentración efectiva para inhibir el asentamiento del 50%delapoblación(EC50).Laslarvasnonadadoras,conapéndicesextendidosoconsusvalvascerradasfueronconsideradascomoinactivas(DahmsyHellio,2009).La observación se realizó bajo estereomicroscopio y se registraron los porcentajes de larvasnadadoras,inactivasyfijadas;losvaloresdeLC50 y EC50fueron determinados gráficamente.


Asimismo, se estimó el índice terapéutico (TR), calculado como LC50/EC50queesunaformadeexpresarlaeficaciadeuncompuestoenrelaciónconsutoxicidad.Secalculaparadeterminarsilainhibicióndelasentamientoesdebidaalaaccióntóxicaomedianteunmecanismonotóxico(Vitalinaet al,1991;Rittschofet al.,1994).Desdelaperspectivadelpotencialparausoenunapintura“antifouling”,elTRdeseadodebesermayorque1.0(Rittschofet al.,2003).

En todos los casos para completar los estudios se llevaron a cabo pruebas de recuperación trasladando los organismos a agua limpia. Las experiencias serealizarona22±2°C,portriplicadoyconsusrespectivoscontroles.

Ensayos con pinturas en el marSeprepararontrespinturas“antifouling”,unaconteniendo16%v/vdecobre

(PCI,controlpositivo),otracon1.6%decobre(PCII)yunaterceracon1.6%decobre+2%deeugenol(PCIII)(Tabla1).ElóxidocuprosofuedonadoporRevestaSRL y el eugenol fue provisto por Sigma-Aldrich Argentina. El vehículo de la pintura(resina+solvente)sepreparóenunadispersoradealtavelocidadagregandolentamente la resina colofonia a la mezcla de solventes. Luego, las pinturas se prepararonenunmolinodebolasde1Ldecapacidaddispersandolospigmentosy los demás componentes en el vehículo durante 24 horas. Las pinturas fueronaplicadasconpincelhastaunespesorfinaldepelículasecade100±5μm,sobrepanelesdeacrílico(8x12cm)previamentearenadosydesengrasadoscontolueno.Los paneles pintados y los controles sin pintura se colocaron sobre bastidores de aluminioyseexpusieronenelClubdeMotonáuticadelpuertodeMardelPlata(38º08’S-57º31’W)a50cmpordebajodelasuperficiedelagua.

Tabla1.Composicióndelaspinturasexpresadasenporcentajeenvolumen.PCI:16%Cu;PCII:1.6%Cu;PCIII:1.6%Cu+2%eugenol.

Componentes PCI PCII PCIII

Óxidocuproso 16.0 1.6 1.6

Tiza 11.0 25.4 23.4

Eugenol ---- ---- 2,0

Colofonia 27.0 27.0 27.0

Ácido oleico 6.0 6.0 6.0

Solvente:xileno/aguarrásmineral(4:1) 40.0 40.0 40.0

Luegode12mesesde inmersión los paneles se retirarony se evaluó laactividad “antifouling” de las pinturas por medio de la estimación de los porcentajes de cobertura para cada especie de micro y “macrofouling” por observación bajo


Figura2.Ensayodetoxicidadde24horasparaBalanus amphitrite en soluciones de eugenol. Barras de error=media ±SE.

lupabinocular ymicroscopio óptico.La estimaciónde lafijaciónde organismossobrepanelesexpuestosconosinformulacionesdepinturasenelmarseevaluópormediodeunagrilladondeseeligieron25puntosalazar(generadosporunsoftware)y se registró la abundancia para cada especie del micro y del “macrofouling”. Para estimar el “microfouling” se tomaron tres muestras de cada celda y se observaron bajomicroscopioóptico.Lasexperienciasserealizaronportriplicado.

Análisis estadísticoSe aplicaron tests estadísticos evaluándose los resultados con ANOVA y

testdecontrasteTukeyconunintervalodeconfianzade95%.Previamente,seaplicóeltestdeShapiro-WilksparacontrastarlanormalidaddelosdatosylapruebadeLeveneparaverificarlahomogeneidaddevarianzas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

BioensayosLos ensayos de toxicidad realizados con nauplii de B. amphitrite en el

laboratorio demostraron un marcado efecto inhibitorio del eugenol con un LC50de 0.094μMparalas24horasdeexposición(Figura2).Todoslosorganismosexpuestosalas distintas concentraciones de eugenol recuperaron su actividad normal cuando fueron transferidosaagualimpia,porloqueseinfierequeelefectoinhibidorestemporal.


Figura3.Testdeasentamientode24horasparalarvascyprisdeBalanus amphitrite en soluciones de eugenol.

En cuanto al ensayo de asentamiento, el test de ANOVA indica que hay diferencias significativas en los porcentajes de fijación de las cypris frente a lasdistintas concentraciones ensayadas, el eugenol presenta efecto “antifouling” significativo a partir de 0.015 μM (p< 0.05). Por otra parte, la concentracióninhibitoriaparael50%delapoblacióndecypris(EC50)fuede0.023μM(Figura3).

El eugenol es de particular interés porquemuestra una buena actividadinhibitoriadelasentamientoaconcentracionesquenosontóxicasparalaslarvasdecirripedios,conunTR=4.09.Además,elefectosepuederevertircuandolaslarvassontraspasadasaaguademarfresca(sineugenol),loquedemuestralapotencialidaddelcompuestocomoinhibidornotóxicodelafijacióndeorganismosincrustantes.

Ensayos con pinturas en el marComopuedeobservarseenlaFigura4laspinturasconcobre+eugenol(PCIII)

fueronlasmásefectivasdadoquepresentarondiferenciassignificativasenlacoberturatotalrespectoalapinturadecobre1.6%(PCII)yaloscontrolesdeacrílico(p<0.05).No se registraron diferencias significativas en los porcentajes de cobertura entre lasformulaciones con cobre 1.6%+eugenol (PCIII) y la pintura control con cobre 16%(PCI)(p>0.05).Estoes,laefectividaddelaspinturasformuladascon1.6%decobre+eugenol(PCIII)fuesimilaralaspinturasquecontenían16%decobrecomopigmento“antifouling”(PCI).Esdedestacarquesibienpresentanundesempeñoequivalente,


Figura 4. Cobertura porcentual de organismos incrustantes en los diferentes tratamientos. Paneles expuestosenelpuertodeMardelPlata,12mesesdeinmersión.PCI:16%v/vdecobre;PCII:1.6%decobre;PCIII:Cu+eugenol.

laprimera tieneuncontenidodecobre90%menor, con locual se lograelobjetivopropuesto de reducir la cantidad de cobre manteniendo la actividad “antifouling”.

Lautilizacióndeóxidocuprosoenlasformulaciones“antifouling”aseguraunaadecuadasolubilidadenaguademar,altaefectividadybajocosto(BrooksyWaldock,2009).Sinembargo,elóxidocuprosonolograinhibirlafijacióndetodoslosorganismos.DesdequelaOrganizaciónMarítimaInternacional(OMI)prohibióel uso del TBT en las pinturas “antifouling” (OMI, 2007) se han desarrolladonumerosos biocidas alternativos de origen orgánico (“booster biocides”) entrelosque seencuentran Irgarol1051,diuron,Sea-Nine, clorotalonil, zincpiritiona,tolilfluanidydiclofluanidparareforzarsuacción(Thomas,2009).Estosproductosque aparecieron en los mercados resultaron muy efectivos aunque fueron fuertemente cuestionadosporelriesgoambientalqueprovocan(Voulvouliset al.,2002;Yebraet al.,2004;Chamberset al.,2006;Sapozhnikovaet al.,2013;TsunemasayYamazaki2014).Diversosestudiosllevadosacaboenpuertosdelmundoconfirmanqueestoscompuestos se acumulan en las aguas costeras y los sedimentos a niveles que son dañinosparalosorganismosmarinos(Omae,2003;KonstantinouyAlbanis,2004;Bellas,2006;ThomasyBrooks,2010).

El proceso de cambio hacia la formulación de pinturas “antifouling” libres de cobre demandará un tiempo importante dado que requiere el desarrollo de la formulación, la evaluación del impacto ambiental, la producción a escala industrial y la inclusión en elmercado (Rittschof, 2000;Hellioet al., 2002).En los últimosaños una gran variedad de enfoques se han comprometido a sustituir las sustancias tóxicasquecontienenlaspinturas“antifouling”yunadelasalternativassecentraen


la reducción del contenido de cobre mediante la incorporación de aditivos que deben mantenerunbuenrendimiento“antifouling”,bajocostoybajatoxicidadparaelmedioambiente.Enestecontextolautilizacióndetiocianatocuprosorepresentaunhallazgoen cuanto a efectividad “antifouling” y posibilidad de posterior coloración dado que es un pigmento blanco. Las pinturas formuladas con este compuesto presentan una reducciónde3.5vecesporunidaddevolumenenelcontenidodecobrerespectodelóxidocuproso,en tantoque lospigmentos“core-shell” diseñados con una delgada capadetiocianatoyuncorazóndematerialinerte,contienen10vecesmenoscobre,esdecirlareducciónalcanza35vecesrespectodelaspinturastradicionales(Vetereet al.,1997;Pérezet al.,2003).Asimismo,estudiosposteriorescombinandoproductosde origen natural como los taninos con bajos contenidos de cobre demostraron altos rendimientos “antifouling” con una disminución de 40 veces (Pérez et al., 2006).Si bien en estos casos la reducción del contenido de cobre es muy importante, el proceso industrial para preparar estos pigmentos “antifouling” implica una importante inversión económica y tiempo para su transferencia a la industria.

Un objetivo es concentrar concentrar los esfuerzos en obtener nuevas formulaciones de pinturas “antifouling” que involucren el uso de materias primas baratas y disponibles en el mercado. En este estudio, la utilización de eugenol combinado con un bajo contenido de cobre resultó tan efectiva como las pinturas tradicionales con base en óxidocuprosopresentesenelmercado.Ladrásticadisminucióndel90%envolumenenelcontenido de cobre ofrece una alternativa viable a la tecnología de pinturas “antifouling” y apunta claramente hacia formulaciones amigables con el medio ambiente.

CONCLUSIONES

Los resultados de laboratorio indican que el eugenol es un potente inhibidor de las larvas nauplii y cypris de B. amphitrite a partir de concentraciones tan bajas como 0.015μMymedianteunmecanismonotóxico.Esimportanteremarcarquelaeficaciadelaspinturasformuladascon1.6%cobre+2%eugenolfuesimilaralaspinturasquecontienen16%decobre.Sinembargo,elusodeeugenolcomoaditivo“antifouling”permite reducirel contenidodecobreenelordende10vecesencomparaciónconpinturas tradicionales a base de óxido cuproso (16%). Los resultados sugieren queel eugenol es un aditivo adecuado para reducir la cantidad de cobre en las pinturas “antifouling” y representa una alternativa “amigable con el medio ambiente”.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la Comisión de Investigaciones Científicas de laProvinciadeBuenosAires(CICPBA),alConsejoNacionaldeInvestigacionesCientíficas


yTécnicas(CONICET)yalaUniversidadNacionaldeLaPlata(UNLP)porelaporteeconómico. Un agradecimiento muy especial al personal del Club de Motonáutica de Mar del Plata por cedernos gentilmente las marinas para la realización de los ensayos.

BIBLIOGRAFÍA

Amat, A., A. Arques, F. López y M.Miranda.2005.Solarphoto-catalysistoremovepapermillwastewater

pollutants.SolarEnergy,79:393-401.

Bellas,J.2006.Comparativetoxicityofalternativeantifoulingbiocidesonembryosandlarvaeofmarine

invertebrates.Sci.TotalEnviron.,367:573-585.

Bhuiyan,N.,J.Begum,N.NandiyF.Akter.2010.Constituentsoftheessentialoilfromleavesandbuds

ofclove(Syzigium caryophyllatum(L.)Alston).Afr.J.PlantSci.,4:451-454.

Brooks,S.yM.Waldock.2009.Theuseofcopperasabiocideinmarineantifoulingpaints.492-521.

Hellio,C.yYebra,D.(Eds.).AdvancesinmarineantifoulingcoatingsandtechnologiesWoodhead

PublishingLimited,Cambridge,Inglaterra.764p.

Burt,S.2004.Essentialoils:theirantibacterialpropertiesandpotentialapplicationsinfoods-areview.

Int.J.FoodMicrobiol,94:223-253.

Chambers,L.,K.Stokes,F.WalshyR.Wood.2006.Modernapproachestomarineantifoulingcoatings.

Surf.Coat.Technol.,201:3642-3652.

Dahms,H.yC.Hellio.2009.Laboratorybioassayforscreeningmarineantifoulingcompounds.275-

307.Hellio,C.yYebra,D.(Eds.).AdvancesinMarineAntifoulingCoatingsandTechnologies;

WoodheadPublishing:Cambridge,Inglaterra.764p.

Edris,A.2007.Pharmaceuticalandtherapeuticpotentialsofessentialoilsandtheirindividualvolatile

constituents:Areview.Phytother.Res.21:308-323.

Hellio,C.,J.Berge,C.Beaupoil,Y.LeGalyN.Bourgougnon.2002.Screeningofmarinealgalextracts

foranti-settlementactivitiesagainstmicroalgaeandmacroalgae.Biofouling,18:205-215.

Isman,M.2000.Plantessentialoilsforpestanddiseasemanagement.CropProtection,19:603-608.

Kadakol,J.yC.Kamanavalli.2010.BiodegradationofeugenolbyBacillus cereusStrainPN24.E-J.of

Chem.,7:474-480.

Kamatou,G.,I.VermaakyA.Viljoen.2012.Eugenol-fromtheremoteMalukuIslandstotheinternational

marketplace:Areviewofaremarkableandversatilemolecule.Molecules,17:6953-6981.

Konstantinou, I. y T. Albanis. 2004.Worldwide occurrence and effects of antifouling paint booster

biocidesintheaquaticenvironment:areview.Environ.Internat.,30:235-248.

Mallavarapu, G., S. Ramesh, R. Chandrasekhara, B. Rajeswara, P. Kaul y A. Bhattacharya. 1995.

Investigation of the essential oil of cinnamon leaf grown at Bangalore and Hyderabad. Flavour

Fragr.J.,10:239-242.

Omae,I.2003.Organotinantifoulingpaintsandtheiralternatives.Appl.Organomet.Chem.,17:81-105.

OMI.2007. International conventionon the controlofharmful anti-fouling systemson ships. http://

www.imo.org/includes/blastDataOnly.asp/data_id%3D20019/14.pdf.

Overhage, J., A. Steinbuchel y H. Priefert. 2002. Biotransformation of eugenol to ferulic acid by a

recombinant strain of Ralstonia eutrophaH16.Appl.Environ.Microbiol.,9:4315-4321.

Pascual,M., K. Slowing, E. Carretero, D. SánchezMata yA.Villar. 2001. Lippia: traditional uses,

chemistryandpharmacology:areview.J.Ethnopharmacol.,76:201-214.


Pérez,M.,M.García,B.delAmo,G.BlusteinyM.Stupak.2003.Core-shellpigmentsinantifoulingpaints.

Surf.Coat.Int.PartB,CoatingsTransact.,86:259-262.

Pérez,M.,G.Blustein,M.García,B. delAmoyM.Stupak. 2006.Cupric tannate: a low copper content

antifoulingpigment.Prog.Org.Coat.,55:311-315.

Rabenhorst,J.1996.Productionofmethoxyphenol-typenaturalaromachemicalsbybiotransformationof

eugenol with a new Pseudomonassp.Appl.Microbiol.Biotechnol.,46:470-474.

Rittschof,D.2000.Naturalproductsantifoulants:oneperspectiveonthechallengesrelatedtocoating

development.Biofouling,15:119-127.

Rittschof, D., A. Clare, D.Gerhart,M.Avelin y J. Bonaventura. 1992. Barnacle in vitro assays for

biologically active substances: toxicity and settlement assays using mass cultured Balanus

amphitriteDarwin.Biofouling,6:115-122.

Rittschof, D., N. Sasikumar, D. Murlless, A. Clare, C. Gerhart y J. Bonaventura. 1994. Mixture

interactionsoflactonesandfuransandacommercialbiocide:toxicityandantibarnaclesettlement

activity. 269-274. Thompson,M-F., R.Nagabhushanam, R. Sarojini andM. Fingerman (Eds.).

Recentdevelopmentsinbiofoulingcontrol.BalkemaAA,Rotterdam.449p.

Rittschof,D.,C.Ali,L.KokyS.Teo.2003.Pharmaceuticalsasantifoulants:conceptandprinciples.

Biofouling,19:207-212.

Sapozhnikova,Y.,E.Wirth,K.SchiffyM.Fulton.2013.Antifoulingbiocidesinwaterandsediments

fromCaliforniamarinas.Mar.Pollut.Bull.,15,69(1-2):189-94.

Tadasa,K.1977.Degradationofeugenolbymicroorganisms.Agric.Biol.Chem.,41:925-929.

Thomas,K.2009.Theuseofbroad-spectrumorganicbiocides inmarineantifoulingpaints.522-553.

Hellio, C. and Yebra, D. (Eds.). Advances in Marine Antifouling Coatings and Technologies

WoodheadPublishingLimited,Cambridge,Inglaterra,764p.

Thomas, K. y S. Brooks, 2010. The environmental fate and effects of antifouling paint biocides.

Biofouling,26:73-88.

Tsunemasa,N.yH.Yamazaki.2014.Concentrationofantifoulingbiocidesandmetalsinsedimentcore

samplesinthenorthernpartofHiroshimaBay.Int.J.Mol.Sci.15(6):9991–10004.

Vetere,V.,M.Pérez,R.Romagnoli,M.StupakyB.delAmo.1997.Solubilityandtoxiceffectofthe

cuprousthiocyanateantifoulingpigmentonbarnaclelarvae.J.Coat.Technol.,69:39-45.

Vitalina,S.,S.Avelin,D.Rittschof,R.Sarojini,yR.Nagabhushanam.1991.Bioactivecompoundsfrom

marineorganisms.OxfordandIBHPublishingCo.NuevaDelhi.410p.

Voulvoulis,N.,M.ScrimshawyJ.Lester.2002.Comparativeenvironmentalassessmentofbiocidesused

inantifoulingpaints.Chemosphere,47:789-795.

Yebra,D.M.,S.KiilyK.Dam-Johansen.2004.Antifoulingtechnology-past,presentandfuturesteps

towardsefficientandenvironmentallyfriendlyantifouling coatings. Prog. Org. Coat.,50,75-104.

RECIBIDO:10/04/2014ACEPTADO:23/11/2014



COMUNIDAD DE PECES ARRECIFALES EN RELACIÓN CON LA INVASIÓN DEL PEZ LEÓN: EL CASO DEL

CARIBE SUR

Víctor Coronado-Carrascal1, Rocío García-Urueña1 y Arturo Acero P.2

1 Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación de Ecología y Diversidad de Algas Marinas y Arrecifes Coralinos, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected]

2 Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

Seevaluólaabundanciaytalladepecesarrecifalesenpresenciadelpezleón(Pterois volitans)en las localidades de Morro de Santa Marta, Remanso, Isla Aguja y las bahías de Chengue y Cinto en elParqueNacionalNaturalTayrona(PNNT).Se tomóungrupodeespeciesdepecesde importanciacomercial(Lutjanus mahogoni, Cephalopholis cruentata y Haemulon plumierii)yotrodeimportanciadesaludarrecifal(Abudefduf saxatilis, Chaetodon ocellatus, C. striatus, C. sedentarius y C. capistratus)y seevaluó suabundanciamensualmentedurante2012.El conteo se llevóacaboa travésdecensosvisualesenuntransectode30x10m.LamayorabundanciadelpezleónfueparaMorrodeSantaMarta(2.60±2.12)ylamenorparaRemanso(0.58±1.16);sinembargo,nohubodiferenciasignificativaentrelocalidades(p>0.05).Lamayorabundanciaseregistróenjunioyjulioylamenorenmarzo,septiembrey octubre; para febrero no se registró pez león. La mayor abundancia de las especies de importancia comercial y de salud arrecifal se encontró en las localidades del PNNT. Los individuos más pequeños del pez león y de H. plumierii se registraron en Morro, Remanso e Isla Aguja. La talla promedio de las especies comerciales fue similar para todas las localidades, mientras que el pez león presentó una talla mayor.Estopuedeindicarquelasespeciesestudiadasnosondeunatallasuficienteparacompetiryporlo tanto podrían ser desplazadas, así mismo que la baja abundancia de las especies de peces arrecifales sedebaaotrosfactoresdeestrés.Aunasí,elinvasornohaalcanzadoaltasabundanciascomoenotrasregiones de Caribe y puede que aún no haya un efecto negativo en la comunidad íctica.

PALABRAS CLAVES: Pterois volitans, Pez león, Invasión, Caribe colombiano.

ABSTRACT

Reef fish community in relation to the lionfish invasion: the southern Caribbean case. TheabundanceandsizeofreeffishesinpresenceoflionfishwereevaluatedinMorrodeSantaMarta,Remanso, and Isla Aguja and Chengue and CintoBaysintheParqueNacionalNaturalTayrona(PNNT).Somecommerciallyimportantfishspecies(Lutjanus mahogoni, Cephalopholis cruentata, and Haemulon plumierii) and somefish species important for reef health (Abudefduf saxatilis, Chaetodon ocellatus, C. striatius, C. sedentarius, and C. capistratus)were evaluatedmonthly during 2012. Countingwascarried uponusing visual censuses along30 x 10m transects. Thehighest lionfish abundanceswerefoundatMorro(2.60±2.12)andthelowestat Remanso(0.58±1.16),however,nodifferenceswere

291-302


foundbetweenlocalities(p>0.05).HighestabundancewasrecordedinJuneandJulyandthe lowest in March,September,andOctober;nolionfishwasobservedinFebruary.The highest abundances of both, commercially important and reef health important species were detected in the PNNT localities. The smallestlionfishandH. plumierii specimens were found at Morro, Remanso, and Isla Aguja. The size of thespecieswassimilarforalllocalitiesandlionfishsizeswherelarger.Thismayindicatethatthe studied species are not large enough to compete and thus they may be displaced, likewise their low abundances may be due to other stress factors. In any case, the invader has not reach yet the abundances shown in other Caribbean regions and then it may not be still causing a negative effect on the reef community.

KEY WORDS: Pterois volitans, Lionfish,Invasion,ColombianCaribbean.

INTRODUCCIÓN

Los arrecifes coralinos figuran entre las comunidades biológicas másproductivasytaxonómicamentemásdiversas(Polovina,1984).Estoresultadelaelevadaheterogeneidad en cuanto a factores físicos, químicos y biológicos que presentan estos ecosistemas(Glynn,1976).Sinembargo,sudeterioropordiversosfactoresclimáticosy antrópicos han hecho evidente la necesidad de generar información de las posibles causasyvariablesqueafectanestossistemasnaturales(Mónacoet al.,2010).

La introducción de especies exóticas o no nativas, principalmente porcomercio de especies ornamentales, ha sido considerada un problema para los arrecifes, tan importante como la eutrofización y la utilización de productosquímicostóxicos(CaladoyChapman,2006).Elpezleón(Pterois volitans)esunaespecieoriginariadelosocéanosÍndicoyPacíficoque,debidoasuformaatractivay su adaptación al cautiverio, ha sido ampliamente comercializada a nivel mundial para acuariosmarinos (Morriset al., 2009). Su introducción al océanoAtlánticoen la década de los años ochenta del siglo pasado ocurrió en varios eventos porposibles liberaciones accidentales o intencionales al medio marino en la costa este de EstadosUnidos(Whitfieldet al.,2002).SupresenciaenelCaribehasidoexitosayaque, además de colonizar rápidamente distintos hábitats, posee una dieta generalista, donde los peces han sido afectados principalmente por cambios en la abundancia, diversidad,riquezayuniformidadenlaspoblaciones(AlbinsyHixon,2008,2011;Brown et al.,2009;Darlinget al.,2011;Albins,2012).

El efecto negativo del pez león puede actuar conjuntamente con otras causas de deterioro como el calentamiento global, la contaminación y la pesca intensiva (CôtéyGreen,2012;Morris,2012).Estaúltimapuedellevaraldeteriorodelhábitatpor el usode técnicasdepescas destructivasy la capturadepecesnoobjetivodegran importancia para la salud arrecifal, como los peces herbívoros que controlan la proliferaciónalgal(RussyAlcala,1989).EnColombialosestudiosrealizadossobreelpez león hasta el momento se han dirigido a registrar su presencia y evaluar sus hábitos


alimentarios(Gonzálezet al.,2009;Martínez-Viloriaet al.,2011;Muñoz-EscobaryGil-Agudelo,2012).Laexistenciadeáreasdecontrol,accesoymanejoporelsistemadeParquesNacionalesNaturalespermitiódefinir,deacuerdoconlapresiónpesquera,lapremisaenlaexistenciadediferenciasentallaynúmerodeposiblescontroladoresnaturales del pez león, así como de aquellas indicadoras de salud arrecifal. Por lo cual, el propósito del estudio fue medir la abundancia y talla de ocho especies categorizadas de importancia comercial y ecológica como indicativo de si la presencia del pez león puede afectar su dinámica en la comunidad íctica arrecifal.

ÁREA DE ESTUDIO

Se muestrearon cinco arrecifes de coral de la región de Santa Marta, tres de los cuales son localidades cercanas a zonas urbanas, siendo más vulnerables a las escorrentías y alta presión de pesca: Morro de Santa Marta (11°14’57.94”N,74°13’49.99”O), Remanso (11°16’26.00”N, 74°12’24.00”O) e Isla Aguja(11°19’8.29”N,74°12’3.00”O).Losdosrestantes,bahíasdeChengue(11°19’’40.58”N,74°8’7.92”O)yCinto(11°20’19.68”N,74°3’16.65”O),localidadespertenecientesalParqueNacionalNaturalTayrona(PNNT),estánmásalejadosdelaszonasurbanas,sondedifícilaccesoyenellasseprohíbelapescayelturismo(Figura1).

Figura1.LocalizacióndelossitiosdemuestreoenlaregióndeSantaMarta.



Seseleccionarontresespeciesdeimportanciacomercial(Haemulon plumierii, Lutjanus mahogoni y Cephalopholis cruentata) por ser aun relativamente abundantesy considerarlas como aquellas que pudieran ejercer algún control natural en zonas arrecifalesycincoespeciesdeimportanciaparalasaludarrecifal(Chaetodon ocellatus, C. sedentarius, C. striatus, C. capistratus y Abudefduf saxatilis),basadosensufrecuencia,hábitosnocrípticosyfácilidentificaciónencampo.SeutilizóelmétododecensovisualpormediodeuntransectofijodebandadescritoporBrock(1954),modificadoa30mdelargoy10mdeancho(300m2).Senadóenformadezig-zaganotandoelnúmerodeindividuosdelasespeciesseleccionadasysedeterminólastallas(cmLT)conlaayudadeuna vara metreada. Para el registro del pez león se utilizó la misma metodología y se hizo necesaria la búsqueda de los individuos en grietas y oquedades donde pudiera refugiarse. Losmuestreosserealizaronmensualmenteentrediciembre2011ydiciembre2012.

La abundancia para cada una de las especies y las localidades de muestreos se analizóatravésdeanálisisdevarianzanoparamétrica(Kruskal-Willis)ylaabundanciadelasespeciesentrelocalidadesenlosdiferentesmesesdemuestreoseanalizóatravésdeunAnovamultivariadonoparamétricoaunavíaconpermutaciones(NPMANOVA).Se realizó igualmente un análisis discriminante canónico que relaciona los sitios de muestreoylaabundanciadelasespeciesenestudioatravésdelprogramaRversión2.15.1(RDevelopmentCoreTeam2012disponibleen:www.r-project.org).

RESULTADOS

Para el pez león, en el año de muestreo se encontró la mayor abundancia en MorrodeSantaMarta(2.60±2.12ind./300m2),seguidadebahíadeChengue(1.91±2.26)ybahíadeCinto(1.80±2.04)ylamenorenRemanso(0.58±1.16).LapruebadeKruskal-Wallisnomostródiferenciassignificativasentrelocalidades(p>0.05).LatallapromediomásaltaseencontróparaRemanso(18±2.8cm)ylamenorenelMorrodeSantaMarta(16.8±5.2cm)ybahíadeCinto(15.9±3.9).Sinembargo,estasdosúltimaslocalidades presentaron una mayor variación de tamaño de los especímenes, con una tallamáximade28y22cm,respectivamente,yunamínimade9cm(Tabla1).

En general, la especie de importancia comercial más abundante fue Haemulon plumierii(3.58±7.2ind/300m2)conunatallapromediode16.3±3.3cm;la bahía de Chengue fue la localidad donde se registró la mayor cantidad promedio de individuos (9.27±12.62)e IslaAguja lamenor (0.22±0.44).Cephalopholis cruentata tuvounaabundanciapromedio totalde2.04±1.6 ind/300m2 con una tallade15.2±2.6cm,encontrándoseenMorrodeSantaMartacomolaespeciemásabundante(3.02±1.76)ymenorparaRemanso(1.42±1.24).Lutjanus mahogoni


Tabla1.A

bund

anci

a y

talla

pro

med

io d

e la

s es

peci

es d

e im

port

anci

a co

mer

cial

y d

e im

port

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sal

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*Abu

nd. =

abu

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cia

Esp

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pro

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Tot

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to

Abu

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Tal

las

prom

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bund

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alla

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om.

Abu

nd.

Tal

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.A

bund

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alla

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om.

Abu

nd.

Tal

las

prom

.A

bund

. T

alla

s pr

om.

Esp

ecie

s de

im

port

anci

a co

mer

cial

Hae

mul

on

plum

ieri

i 1.40±

1.35

17.9±2.952.83±1.9913.2±5.000.22±0.44

18.60±

2.30

9.27±

12.62

15.70±

1.20

3.40±7.31

17.20±

2.40

3.58±7.20

16.32±

3.28

Lutja

nus

mah

ogon

i 0.10±0.32

14.50±

0.00

0.50±0.67

17.20±

3.11

0.11±0.33

16.00±

0.00

1.27±1.6216.1±1.001.60±2.01

15.53±

1.00

0.73±1.32

16.06±

1.73

Cep

halo

phol

is

crue

ntat

a3.02±1.76

15.86±

2.42

1.42±1.24

15.33±

1.90

2.01±1.87

14.00±

3.51

2.36±1.86

14.01±

2.75

1.50±1.27

16.02±

3.26

2.040±

1.66

15.17±

2.56

Esp

ecie

s de

im

port

anci

a de

sa

lud

arre

cifa

l C

haet

odon

oc

ella

tus

1.80±1.48

12.61±

2.92

1.58±1.62

12.91±

2.43

0.89±0.93

12.13±

1.25

0.64±1.21

10.13±

2.11

1.03±

0,94

11.90±

2,34

1.17±1.31

12.11±

2.45

C. s

tria

tus

0.11±0.3216.0±0.000.75±1.14

14.01±

1.30

0.33±0.7115.5±0.71

0.00

0.00

0.83±1.32

14.60±

1.22

0.40±0.89

14.77±

1.15

C. s

eden

tari

us

2.71±1,70

11.03±

1.30

0.75±1.14

11.13±

1.11

0.78±1.2

12.30±

3.43

0.09±0.30

13.32±

1.27

1.25±1.32

11.40±

1.43

1.38±1.61

11.39±

1.65

C. c

apis

trat

us

1.80±1.69

11.63±

2.00

5.33±2.06

11.94±

1.94

0.89±1.17

11.61±

1.83

4.45±4.52

10.53±

2.30

5.61±2.67

10.75±

1.42

3.75±3.24

11.27±

1.95

Abu

defd

uf s

axat

ilis

4.81±7.05

13.66±

1.40

3.92±4.5

12.8±1.62

5.89±

10.24

13.62±

2.25

2.64±2.11

12.46±

2.00

15.04±

12.45

13.84±

1.54

6.29±8.79

13.20±

1.79

Esp

ecie

inva

sora

Pte

rois

vol

itans

2.60±2.12

16.80±

5.22

0.58±1.16

18.00±

1,84

1.11±1.45

16.63±

6.40

1.91±2.26

17.44±

3.37

2.04±0.65

15.95±

3.91

1.58±1.91

16.80±

4.50


fuelaespeciemenosabundante(0.73±1.32),conunatallade16.1±1.7cm(Tabla1).ElanálisisdeKruskal-Wallismostródiferenciassignificativasentrelaabundaciadelasespecies(p<0.05),exceptoentreelpezleón y H. plumierii.

Entre las especies de salud arrecifal, Abudefduf saxatilis fue en promedio la másabundante(6.29±8.7ind/300m2)conunatallade13.2±1.7cm;labahíadeCintofue la localidadconmayorabundancia(15.04±12.45)yChenguelamenor(2.64±2.11).Chaetodon capistratussiguióenabundancia(3.7±3.2)contallasde11.3±1.9cm,eigualmenteCintofuelalocalidadendondeestaespeciefuemásabundante(5.61±2.67).Chaetodon sedentarius, C. ocellatus y C. striatus fueron las especies menos abundantesconmenosde2ind./300m2 y solo en Morro de Santa Marta se encontró un promediode2.71±1.70ind./300m2(Tabla1).ElanálisisdeKruskal-Wallismostródiferenciassignificativasentrelaabundanciadelasespecies(p<0.05),soloC. ocellatus y C. sedentariusnopresentarondiferenciassignificativasconlaabundanciadelpezleón.

La variación temporal mostró que A. saxatilis fue la especie más abundante, observándoseentre8y13individuosentrejunioydiciembreaexcepcióndeoctubredondesoloseobservóunpromedioentretodaslaslocalidadesde1.2ind./300m2. Chaetodon capistratus presentó una abundancia similar en todas las localidades duranteelañodemuestreoconvalorespromedioentre2.5y7.6 ind./300m2. La especie menos abundante fue C. striatus, siendo ausente en la mayoría de los meses ysoloendiciembrede2012seobservó1.2individuosenpromedioparatodaslaslocalidades (Figura2a).Con respectoa lasespeciesde importanciacomercialH. plumieriifuelamásabundanteenagosto(9.6ind./300m2)ynoviembre(6.4ind./300m2).Cephalopholis cruentatapresentómayorabundanciaenjulio(3.25ind./300m2)mientras que L. mahogoni solopresentó2ind./300m2enjulioyagosto(Figura2b).

Figura2.Variación de la abundancia de las especies a lo largo de los meses de muestreo. a. Especies de importancia de comercial y b. Especies de salud arrecifal.

Lutjanus mahogoni y H. plumierii mostrarondiferenciassignificativasentrelocalidades, siendo ambas más abundantes en las bahías de Chengue y Cinto. En cuanto a

a b


C. cruentata y el pez león, las mayores abundancias estuvieron dadas en Morro de Santa Marta;sinembargo,lapruebadeKruskal-Wallisentrelocalidadesnomostródiferenciassignificativasparaestasdosespecies(Tabla2).Apesarqueelpezleónpresentóunamayor abundancia que C. striatus y C. ocellatus entre localidades, la prueba de Kruskal-Wallisnomostródiferenciassignificativasenla abundanciadeestasespecies(p>0.05).

Tabla2.PruebadeKruskal-Wallispara la abundanciade lasespeciesde importanciacomercialydeimportanciadesaludarrecifal.Letrasigualesnopresentandiferenciassignificativas.

Figura3. Análisis discriminante entre localidades y de todas las especies a lo largo del periodo de estudio.

Morro Remanso Isla Aguja Chengue Cinto PH. plumierii 1,4ab 2,83b 0,22a 9,27b 3,4b 0,0076L. mahogoni 0,1a 0,5ab 0,11a 1,27ab 1,6b 0,0076C. cruentata 3,0 1,42 2,0 2,36 1,5 0,2171P. volitans 2,6 0,58 1,11 1,91 1,8 0,1341C. ocellatus 1,8 1,5 0,89 0,64 1,0 0,2681C. sedentarius 2,7c 2,08bc 0,78ab 0,09a 1,2abc 0,0014C. striatus 0,1 0,75 0,33 0 0,8 0,1272C. capistratus 1,8ab 5,33c 0,89a 4,45bc 5,6c <0,0001A. saxatilis 4,8 3,92 5,89 2,64 15 0,2404

El análisis multivariado a lo largo del período de estudio y entre localidades, teniendo en cuenta tanto las especies de importancia comercial como de salud arrecifal,mostródiferenciassignificativas(F=2.07,gl=9,p=0.00099).Enadición,el análisis discriminantemostró que el primer eje canónico explica 62.5% de lavariación, en donde las localidades de Isla Aguja, bahía de Chengue y bahía de Cinto se diferenciaron de Morro de Santa Marta y Remanso en cuanto a la abundancia de los peces; esta diferencia está dada principalmente por las especies H. plumierii, L. mahogoni, C. capistratus y A. saxatilis (Figura3).


DISCUSIÓN

El bajo número de individuos del pez león en Remanso e Isla Aguja y los altos valores encontrados en Morro de Santa Marta coinciden con lo registrado por Muñoz-EscobaryGil-Agudelo(2012),quienesencontraron41ejemplaresdeestaespecie en la bahía de Gaira y Morro de Santa Marta. González-C et al. (2011)tambiénregistraronunamayorcapturadepezleónenSantaMartaqueenelPNNT,sin embargo, ese estudio presentó un mayor esfuerzo de muestreo en Santa Marta entre2009y2010.LabajaabundanciaenRemansoeIslaAgujaseatribuyeaqueson sitios de buceo y pesca donde se ejerce una alta presión de control del pez león.

Enfebrero,cuandolatemperaturasuperficialdelaguaregistraunmínimode21.8°C(CIOH,2012),yenoctubre,cuandosepresentaunaalta turbiedaddelagua, se observó el menor número de individuos para todas las especies. Para el caso de P. volitans,éstesehacemásletárgicoeinactivoconlasbajastemperaturas,llevándoloapermanecermayortiemporefugiadoengrietas(Kimballet al.,2004);sinembargo, para el resto de las especies la baja abundancia registrada puede obedecer a limitaciones de los observadores debido a la temperatura y turbiedad. Con el aumento delatemperaturasuperficialdelagua(Bernalet al.,2006)seregistraronentodaslaslocalidadesmayoresabundanciasdetodaslasespecies,aexcepcióndeRemanso,cuyaformaciónarrecifalpresentaunabajacoberturacoralina(10.4%)(Hernández-Abello,2013).SegúnBiggsyOlden(2011),arrecifesconaltacoberturacoralinafavorecen al pez león ya que la estructura arrecifal ofrece mayores oportunidades de camuflajeyprotecciónqueotrotipodesustratos.

En lo que respecta a las especies de importancia comercial, la abundancia del pez león fue más alta que la de Lutjanus mahogoni,perosignificativamentemenorque Haemulon plumieriiynopresentódiferenciassignificativasconCephalopholis cruentata. Lo anterior indica que el pez león ha ocupado distintos hábitats al igual que las especies de importancia comercial, tales como los meros y pargos. Biggs y Olden(2011),aldescribirlaspreferenciasqueelpezleónylasespeciesdemeros(Mycteroperca venenosa y Epinephelus striatus)ypargos(Lutjanus jocu y L. analis)presentan con el sustrato, encontraron patrones similares de ocupación en micro-hábitatscomocoralesdurosyarenas,locual,segúnMorris(2012),ocurreporqueelpez león compite por recursos y espacios con dichas especies.

En sitios protegidos por el sistema de Parques Nacionales se registró mayor abundancia de H. plumierii y L. mahogoni. Olaya-Restrepo et al.(2008)paraestasespecies encontraron abundancias relativas similares en zonas del PNNT con una menorabundanciaenlocalidadesfueradelPNNT.Cuadrado(2002),alrededordeIslaAguja,alcuantificarlacomunidaddepecesasociadosencontróbajasabundancias


para especies de importancia comercial y Grijalba-Bendeck et al. (2004) paraL. mahogoniencontraronenMorrodeGairaunaabundanciarelativamentealtade0.47individuosbajoelmétododecilindroimaginariode7.5mderadio,siendosuperiorque H. plumierii (0.02). Lo anterior indica como las especies de importanciacomercial tienen una mayor presión de pesca en zonas donde no hay ninguna protección.Porejemplo,Whitfieldet al.(2007),compararonespeciescomomerosentre áreas marinas protegidas desde el norte de la Florida a Carolina del Norte y sitiosexpuestosa lapresióndepescaenFlorida,GeorgiayCarolinadelSurconlaabundanciadelpezleóny,aunquenomostrarondiferenciassignificativasenlaabundancia de Cephalopholis cruentata, Mycteroperca microlepis y Epinephelus adscensionis, si encontraron una abundancia superior en áreas marinas protegidas de las especies M. interstitialis y E. guttatus. Por su parte, el pez león no presentó diferencias entre lasáreasprotegidasyexpuestas,locualconcuerdaconloobservadopara este estudio.

Al analizar las tallas de capturas para el Caribe por Duarte et al.(1999)yMADRyCCI(2006)paraL. mahogoni y H. plumierii,éstasmuestranunpromediode22.5y22cmLT,respectivamente,tallassuperioresalpromedioencontradoenesteestudioparatodaslaslocalidades.Paraelpezleón,Cárdenas(2011)registrauna tallamáximade32cmparaSantaMartayMorrisyAkin(2009)indicanqueunindividuodeltamañocomoelregistradoporCárdenas(2011)puedeconsumirpresasde14a16cm,locualeselámbitodetallapromedioparalamayoríade las especiesestudiadas.Por locual, la sobreexplotacióndepecesgrandesyposibles competidores del pez león, puede significar una resistencia natural reducida,desplazamiento o incluso depredación por el invasor.

Sobre las especies catalogadas como de importancia de salud arrecifal, estudios realizados para el Caribe prueban el efecto negativo que tiene el pez león, ya sea por depredación o desplazamiento por competencia. Chaetodon striatus presentó en el estudio una abundancia menor que el pez león; sin embargo, no se puedeasegurarquesubajaabundanciaestédadacomorespuestaalainvasión,yaqueAceroyRivera(1992)yaregistrabandensidadesbajasparaelPNNTylocalidadesaledañas. Para peces como C. striatus, C. sedentarius, C. ocellatus y C. capistratus, AlbinsyHixon(2008)realizaronenlasBahamasunexperimentoparadeterminarel efecto de la presencia del pez león respecto al desplazamiento de las especies; los resultadosmostraronunareducciónsignificativa(hastaun80%)enelreclutamientode las especies de peces en cinco semanas.

Albins(2012)mencionaquelosefectosnegativosdelainvasiónconllevancambios en la diversidad, riqueza y uniformidad de las comunidades de peces nativos. Abudefduf saxatilis, que fue la especie más abundante, ya se ha encontrado por Muñoz-


EscobaryGil-Agudelo(2012)enelcontenidoestomacaldeunpezleónde18.2cmen el PNNT al igual que por Valdez-Moreno et al.(2012),quienesatravésdetécnicasmolecularesidentificaronaA. saxatilis entre las presas consumidas por el pez león. Estaespecie,quesegúnCarter(2002)esunadelasmásfrecuentesenlosarrecifesdelCaribe, podría ver reducida su abundancia por efecto de la depredación del invasor.

La densidad del pez león puede aumentar significativamente en bajosperiodosdetiempo;porejemplo,GreenyCôté(2009)registraronenlasBahamasunaabundanciapromediode393individuosporhectáreademayoajulioyRuttenberget al.(2012)registraronunincrementodelasdensidadesylabiomasadelpezleónseisvecesmayordesde2010a2011enloscayosdelaFlorida.Porlotanto,elregistrodesus abundancias y el seguimiento y monitoreo ambiental para documentar cambios en laspoblacionesdepecesarrecifalesluegodelainvasiónsonnecesariosconelfindeestablecer planes de acción para mitigar los posibles impactos en el Caribe colombiano.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación fue financiada por Colciencias (código: 1361-521-28271),ejecutadaporlaUniversidadNacionaldeColombia,yporFoncienciaspormedio de la Universidad del Magdalena.

BIBLIOGRAFÍA

Acero P., A. y M. Rivera. 1992. Peces de las familias Chaetodontidae y Pomacanthidae en la región de Santa Marta (Colombia): densidad y relación con la calidad del arrecife. Carib. J. Sci., 28(3): 184-190.

Albins, M. 2012. Effects of invasive Pacific red lionfish Pterois volitans versus a native predator on Bahamian coral-reef fish communities. Biol. Inv., 15: 29-43.

Albins, M. y M. Hixon. 2008. Invasive Indo-Pacific lionfish Pterois volitans reduce recruitment of Atlantic coral-reef fishes. Mar. Ecol. Prog. Ser., 367: 233-238.

Albins, M. y M. Hixon. 2011. Worst case scenario: potential long-term effects of invasive predatory lionfish (Pterois volitans) on Atlantic and Caribbean coral-reef communities. Environ. Biol. Fish., DOI 10.1007/s10641-011-9795-1.

Bernal, G., G. Poveda, P. Roldán y C. Andrade. 2006. Patrones de variabilidad de las temperaturas superficiales del mar en la costa Caribe colombiana. Rev. Acad. Colomb. Cienc., 30(115): 195-208.

Biggs, C. y J. Olden. 2011. Multi-scale habitat occupancy of invasive lionfish (Pterois volitans) in coral reef environments of Roatán, Honduras. Aq. Inv., 6: 347-353.

Brock, V. 1954. A preliminary report on a method of estimating reef fishes. J. Wildl. Manag., 18(3): 297-308.

Brown, M., J. Cowhey, S. Dawson, M. Farrington, M. Nash, J. Shi y S. Young. 2009. Lionfish (Pterois volitans) affecting biodiversity of patch reef species. Marine Mar. Ecol. Prog. Ser., 367: 233‐238.


Calado, R. y P. Chapman. 2006. Aquarium species: Deadly invaders. Mar. Pollut. Bull., 52: 599-601.Cárdenas, E. 2011. Aspectos tróficos y reproductivos del pez león Pterois volitans (Linnaeus, 1758) en el

área de Santa Marta, Caribe colombiano. Trabajo grado, Univ. Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Santa Marta. 69 p.

Carter, J. 2002. Pomacentridae: Damselfishes. The living marine resources of the Western Central Atlantic. FAO Species Identification Guide for Fishery Purposes and American Society of Ichthyologists and Herpetolologists.Vol.2, Roma. 1550 p.

CIOH. 2012. Pronóstico climático del Caribe colombiano de octubre a noviembre http://www.cioh.org.co/meteorologia/PronosticoClimatologico.php. 11/03/2013.

Côté, I. y S. Green. 2012. Potential effects of climate change on a marine invasion: The importance of current context. Curr. Zool., 58: 1-8.

Cuadrado, J. 2002. Caracterización de la estructura de las comunidades ícticas en las zonas arrecifales de Isla Aguja, Parque Nacional Natural Tayrona, Caribe colombiano. Trabajo de grado, Pontificia Univ. Javeriana, Bogotá. 125 p.

Darling, E., S. Green, J. Leary y I. Côté. 2011. Indo-Pacific lionfish are larger and more abundant on invaded reefs: a comparison of Kenyan and Bahamian lionfish populations. Biol. Invasions, 13: 2045-2051.

Duarte, L., C. García, N. Sandoval, D. von Schiller, G. Melo y P. Navajas. 1999. Length-weight relationships of demersal fishes from the Gulf of Salamanca, Colombia. Naga, 22(1): 34-36.

Glynn, P. 1976. Some physical and biological determinants of coral community structure in the eastern Pacific. Ecol. Monogr., 46: 431-456.

González, J., M. Grijalba-Bendeck, A. Acero P. y R. Betancur-R. 2009. The invasive red lionfish, Pterois volitans (Linnaeus 1758), in the southwestern Caribbean Sea. Aq. Inv., 4(3): 507-510.

González-C, J.D., A. Acero P., A. Serrat-LL. y R. Betancur-R. 2011. Caracterización taxonómica de la población del pez león Pterois volitans (Linnaeus 1758) (Scorpaenidae) residente en el Caribe colombiano: merística y morfometría. Biota Colomb., 12(2): 15-22.

Green, S. y I. Côté. 2009. Record densities of Indo-Pacific lionfish on Bahamian coral reefs. Coral Reefs, 28: 107.

Grijalba-Bendeck, M., E. Castañeda-Moya y A. Acero P. 2004. Estructura de un ensamblaje íctico asociados a fondos duros en el Caribe colombiano empleando la técnica del censo visual estacionario (CVE). Actual. Biol., 26(81): 197-211.

Hernández-Abello, J. 2013. Estructura de talla y selectividad al sustrato del pez león (Pterois volitans) en Santa Marta, Caribe colombiano. Trabajo de grado, Univ. Magdalena, Santa Marta. 57 p.

Kimball, M., J. Miller, P. Whitfield y J. Hare. 2004. Thermal tolerance and potential distribution of invasive lionfish (Pterois volitans/miles complex) on the east coast of the United States. Mar. Ecol. Progr. Ser., 283: 269-278.

MADR y CCI. 2006. Pesca y acuicultura Colombia 2006. Informe técnico regional litoral Caribe y Pacífico, Minist. Agric. Des. Rur. Inst. Colomb. Des. Rur. , Bogotá. 138 p.

Martínez-Viloria, H., A. Rosado y A. Acero P. 2011. Presencia del pez león, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), en el departamento de La Guajira, mar Caribe de Colombia. Bol. Invest. Mar. Cost., 40(2): 445-447.


Mónaco, C., S. Narciso, F. Alfonso, E. Jiménez y F. Bustillo. 2010. Evaluación de las comunidades de corales y peces de algunos arrecifes de la Isla la Tortuga y cayos adyacentes, Venezuela. Bol. Centro Invest. Biol., 44(3): 355-378.

Morris, J. 2012. The lionfish invasion: Past, present and future. 1-2. En: Morris, J.A. (Ed.). Invasive lionfish: A guide to control and management. Gulf and Caribbean Fisheries Institute Special Publication Series Number 1, Marathon, EE.UU. 113 p.

Morris, J. y J. Akins. 2009. Feeding ecology of the invasive lionfish (Pterois volitans) in the Bahamas archipelago. Environ. Biol. Fish., 86: 389-398.

Morris, J., J. Akins, A. Barses, D. Cerino, D. Freshwater, S. Green, R. Muñoz, C. Paris y P. Whitfield. 2009. Biology and ecology of the invasive lionfishes, Pterois miles and Pterois volitans. Proc. Gulf Carib. Fish. Inst., 29: 409-414.

Muñoz-Escobar, L. y D. Gil-Agudelo. 2012. Composición dietaría del pez león, Pterois volitans (Pisces: Scorpaenidae) en Santa Marta y el Parque Nacional Natural Tayrona. Bol. Invest. Mar. Cost., 41(2): 471-477.

Olaya-Restrepo, J., C. Reyes-Nivia y A. Rodríguez-Ramírez. 2008. Ensamblaje de peces arrecifales en área de Santa Marta y el Parque Nacional Natural Tayrona. Bol. Invest. Mar. Cost., 37(1): 111-127.

Polovina,J.1984.Modelofacoralreefecosystem.CoralReefs,3(1):1-11.

RDevelopmentCoreTeam.2012.R:Alanguageandenvironmentforstatisticalcomputing.R.foundation

forstatisticalcomputing,Vienna.1706p.ISBN3-900051-07-0,URL:http://www.R-project.org.

Russ,G.yA.Alcala.1989.Effectsofintensefishingpressureonanassemblageofcoralreeffishes.Mar.

Ecol.Progr.Ser.,56:13-27.

Ruttenberg,B.,P.Schofield,J.Akin,A.Acosta,M.Feeley,J.Blondeau,S.SmithyJ.Ault.2012.Rapid

invasionofIndo-Pacificlionfishes(Pterois volitans and Pterois miles)intheFloridakeys,USA:

evidencefrommultiplepre-andpostinvasiondatasets.Bull.Mar.Sci.,88(4):1051-1059.

Valdez-Moreno,M.,C.Quintal-Lizama,R.Gómez-Lozano yM.García-Rivas. 2012.Monitoring an

alieninvasion:DNAbarcodingandtheidentificationoflionfishandtheirpreyoncoralreefsofthe

MexicanCaribbean.PlosOne,7(6):e36636.

Whitfield, P., T.Gardner, S.Vives,M.Gilligan,W.Courtenay,G.Ray y J.Hare. 2002. Biological

invasionof the Indo-Pacific lionfishPterois volitans along the Atlantic coast of North America.

Mar.Ecol.Prog.Ser.235:289-297.

Whitfield,P.,J.Hare,A.David,S.Harter,R.MuñozyC.Addison.2007.Abundanceestimatesofthe

Indo-PacificlionfishPterois volitans/miles complex intheWesternNorthAtlantic.Biol.Inv.,9:

53-64.




EFECTOS LETALES Y SUBLETALES ENJUVENILES DE ARGOPECTEN NUCLEUS

EXPUESTOS A LODOS DE PERFORACIÓN

Simón Andrés Rodríguez-Satizábal1, Claudia Castellanos1, Guillermo Contreras1, Andrés Franco 1

y Marlon Serrano2

1 Universidad de Bogotá Jorge Tadeo Lozano, Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, Programa de Biología Marina, Carrera 2 No. 11 -68, Edificio Mundo Marino, El Rodadero, Santa Marta, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected] y [email protected]

2 Ecopetrol S.A.-Instituto Colombiano del Petróleo, Kilómetro 7 Vía a Piedecuesta, Bucaramanga, Colombia. [email protected]

RESUMEN

LasexploracionescostaafueraenColombiaestánensuetapainicialyactualmenteexistenpocosestudiosdetoxicidadagudaycrónicaconorganismosmarinosevaluandolodosdeperforación.SeevaluólatoxicidadagudaycrónicaenjuvenilesdeArgopecten nucleusexpuestosalodosdeperforacióndebaseaguaybasesintéticaestableciendolaconcentraciónletalmedia(CL50)a96hyefectossobrelasupervivenciaycrecimiento(tallaypeso)paraunperiodode30d.Enlaspruebasagudas,tresmuestrasdelodosdebaseagua(E2-LBA,E2-LBA-2yE3-LBA-2)seencuentranpordebajodelvalormínimoestablecidoporEPA(1993)parapoderdescargarenelambientemarino.Teniendoencuentaelvalordelaconcentracióndeefectonoobservable(CENO),seordenaronloslodosevaluadosenlaspruebascrónicasen orden creciente E3-LBA-2 < E1-LBS-2 < E1-LBA< E3-LBS-2.De acuerdo con la clasificaciónestablecidaporGESAMP(2002), todos los lodos, tantoenpruebasagudascomoencrónicas, sonnotóxicos o con un grado de toxicidad despreciable, respectivamente. Los resultados obtenidos son losprimeros para pruebas de toxicidad aguda y crónica en una especie de bivalvo expuesta a lodos deperforación en Colombia. PALABRAS CLAVES: Costafuera,Toxicidadcrónica,Lodosdeperforación,CL50, CENO.

ABSTRACT

Lethal and sublethal effects on juvenile Argopecten nucleus exposed to drilling muds. OffshoreexplorationinColombiaisinitsinitialstage.Currently,onlyfewstudiesofacuteandchronictoxicitywithmarineorganismsevaluatedrillingmuds.Inthispaper,wetestacuteandchronictoxicityinjuvenile organisms of Argopecten nucleusexposedtowaterandsyntheticbasedmuds.Aimisestablishlethalmedianconcentration(LC50)to96handeffectsonsurvivalandgrowth(heightandweight)fora30dperiod.Inacutetests,threewaterbasedmuds(E2-LBA,E2-LBA-2yE3-LBA-2)arebelowtheminimalvalueestablishedbyEPA(1993)tobedischargedinthemarineenvironment.Giventhevalueofthenonobservableeffectconcentration(NOEC),sampleswereorderedinincreasingorder,E3-WBM-2<E1-SBM-2<E1-WBM<E3-SBM-2.AccordingtoclassificationestablishedbyGESAMP(2002),all

303-326


drillingmudsevaluatedfromacuteandchronictestsarenontoxicorwithnegligibletoxicity,respectively.This results are the first ones inColombia using a bivalve specie in acute and chronic toxicity testsexposedtodrillingmuds.

KEY WORDS:Offshore,Chronictoxicity,Drillingmuds,LC50, NOEC.

INTRODUCCIÓN

Anivelmundialexisteunaaltademandadeenergía,porellolosprocesosde exploración costa afuera que permitan nuevos descubrimientos de petróleoy gas siguen realizándose a gran escala. Como producto de estas actividades se generandesechos;entreellosseencuentranlosdomésticos,lossanitarios,aguasdeformaciónylosmásabundantesquesonloscortesyfluidosdeperforación(EPA,1993).Loslodosdeperforaciónsonmezclasdecompuestosnaturalesysintéticosy entre sus principales funciones están la de enfriar y lubricar la sarta y broca de perforación, limpiar el fondo del pozo llevando los cortes hacia la superficie ycontrolarlaspresionesdeformaciónpormencionaralgunasdeellas(Fink,2012).Actualmente se utilizan dos tipos de lodos en las perforaciones costa afuera: los lodos base agua y los no acuosos dentro de los cuales se encuentran los lodos de base aceiteydebasesintética(Neff,2008).Engeneral,loslodoscausanunaalteraciónen el medio marino, la cual incluye efectos físicos, químicos y biológicos a largo plazo. Los organismos bentónicos se ven afectados principalmente debido a que durante las operaciones petroleras costa afuera se interviene en el fondo ya sea por la construcción de plataformas o en algunos casos por el vertimiento de cortes o lodos deperforación(EnvironmentCanada,2001).

Desdefinalesdeladécadadelosaños70delsiglopasadosehandesarrolladoinvestigacionesanivelmundialutilizandoespeciesdediferentescategoríastaxonómicasy con lodos de diferente tipo así como de algunos de sus componentes principales para evaluar el potencial toxicológico de estos en pruebas de toxicidad agudas ocrónicas principalmente para determinar efectos letales y subletales (Neff, 2005).Esto ha permitido establecer límites de descarga así como regulaciones establecidas bajodiferentescomponentesentreelloslaspruebasdetoxicidad,encuyaelaboraciónparticipan entidades internacionales tales como: Organización Marítima Internacional (OMI),GrupodeExpertossobreAspectosCientíficosdeProtecciónMarinoAmbiental(GESAMP),Organizaciónpara laSaludPúblicaAmericana(APHA)yAgenciadeProtecciónAmbientaldeEstadosUnidos(EPA)entreotros.EnelcasodeEstadosUnidosestánestablecidosloslímitesdedescarga,laspruebasdetoxicidadagudasellevan a cabo con Americamysis bahia y se determina la concentración letal media a 96horasdelafaseparticuladasuspendida(FSP).


Parapruebasdetoxicidadcrónicaenbivalvossehanutilizadodiferentestipos de sustancias que comprendenmetales (cadmio, cobre,mercurio y plomo),sedimentos, aguas de formación y lodos de perforación, entre otros. Las especies utilizadas son de amplia distribución y pertenecen a los génerosMytilus, Perna, Macoma, Donax y Cerastodermaprincipalmente(Cranfordet al.,1999;Gregoryet al., 1999,2002;BarlowyKingston,2001)

Cuandoseutilizacomopuntofinallasupervivenciaolatasadecrecimiento,entérminosdelalongitudtotalyelpeso,paraevaluarelpotencialtóxicodesedimentosometales(e.g.cobre),losexperimentospuedenvariarde7a41d,seutilizande5a50organismos,juvenilescontalladehasta190mm.Duranteelperíododeexposiciónsealimentanconmicroalgasdediferentesespecies(Isochrysis galbana, Chaetoceros sp. y Tetraselmissp.entreotras),seutilizaaireaciónyserealizacondiferentesrecipientesdepruebaque incluyenvasosdeprecipitado,acuariosy tanquesdehasta30L.Elnúmero de concentraciones utilizadas son de uno a siete, sin tener en cuenta el control, conunmáximodecincoréplicas.Losensayosutilizanunsistemadeflujocontinuoosonderenovaciónestáticaconrecambiocada48h(NipperyRoper,1995;Sotoet al., 2000;Espinozaet al.,2003;Duquesneet al.,2004;Kinget al.,2004).

De otra parte, para encontrar acumulación de metales de efluentes, sedimentosoalevaluarunmetalespecíficosepuedendeterminarlasconcentracioneseneltejidodelosorganismos:enestecasolosensayosvaríande7a24d,seutilizande15a400organismos,conunatallamáximadehasta65mm.Duranteelperiododeexposiciónsealimentanconmicroalgasdediferentesespecies(Isochrysis galbana, Chlorella sp. y Tetraselmissp.entreotras),conaireaciónyacuarioshastade100L.Lasconcentracionesutilizadaspuedenserhastacuatroysonsistemasdeflujocontinuooestáticos(Hayneset al.,1997;Boissonet al.,1998;Gregoryet al.,1999,2002;BarlowyKingston,2001;Paul-Pontet al.,2011).

Efectos subletales como la tasa de filtración, respiración, excreción o laeficiencia de absorción se han utilizado para evaluar la exposición a sedimentos,lodos de perforación, aguas de formación, metales o clorinados. Para ello se realizan experimentoscuyaduraciónfluctúaentre7y24d,utilizandode15a100individuoscon una talla de hasta 70mm. Se alimentan conmicroalgas y se utiliza aireaciónduranteelperiododeexposiciónenacuariosdehasta30L.Lasconcentracionesyréplicaspuedenestarenelámbitodetresacincoporcadaunayseutilizansistemasdeflujocontinuooestáticoconrenovacióncada24,48o96h(DinyAbu,1992;SobralyWiddows,1997;Cranfordet al.,1999;Shinet al.,2002;Rajagopalet al.,2003).

Para Colombia, dentro de los usos del agua y de los residuos líquidos, Decreto 3930 de 2010, se establecen definiciones y conceptos para bioensayosacuáticos,toxicidadagudaycrónicayconcentraciónmedialetala96h(INS,2015).


Deotraparte,enelDecreto4741de2005sereglamentalaprevenciónyelmanejoderesiduosyseestablecequeparaconsideraraunresiduopeligrosocomotóxico,estesedebeclasificarsegúncriteriosdetoxicidadagudos,crónicosyecotoxicológicos.PormediodelaResolución578de2007elMinisteriodeMedioAmbiente,ViviendayDesarrolloTerritorial (MAVDT)otorgóla licenciaambientalaunaempresadelsectorpetroleroparaelProyecto“Perforaciónexploratoriadehidrocarburosenaguasmarinas” ubicado en elCaribe colombiano (ANLA, 2014).En este documento elMinisterio se pronunció sobre la utilización y descarga de lodos de perforación de base agua,determinandoquesedebíanpresentarestudiosdetoxicidadtantoagudacomocrónica en organismos marinos adjuntando el valor de la concentración letal media de laFSP,delaconcentracióndeefectonoobservado(CENO)ydelaconcentracióndeefectoobservado(CEO).Posteriormente,enlaresolución1544de2010expedidaporelMAVDT,seestablecieronlostérminosdereferenciagenéricosparalaelaboracióndelEstudiodeImpactoAmbiental(EIA)paraproyectosdeperforaciónexploratoriade hidrocarburos (ANLA, 2014b), los cuales fueronmodificados en la resolución0421de2014(ANLA,2014c)expedidaporelMinisteriodeAmbienteyDesarrolloSostenible (MADS).Esen losEIAdondediferentescompañíasdel sectoranexanlos resultados de pruebas agudas o crónicas con lodos de perforación, realizadas con diferentes especies, en el país o a nivel internacional.

Teniendo en cuenta estos aspectos y ante los pocos estudios con lodos de perforación en Colombia empleando organismos marinos, el objetivo del presente estudiofueevaluarefectos letalesa travésdepruebasde toxicidadagudaenseislodos de perforación, y subletales por medio de pruebas crónicas en cinco lodos de perforación, sobre juveniles del pectínido Argopecten nucleus. Se escogió como organismoestaespeciedebidoacaracterísticasfisiológicas,ecológicasyeconómicas.Teniendoencuentalapresenciadecultivosexperimentalesenlaregión,quetienenelpaquetetecnológicodereproduccióndesarrolladoyqueesunaespeciedeinteréscomercialparaelpaís(INVEMAR,2003;VelascoyBarros,2008).Ademásporquese encuentra ampliamente distribuida en el Caribe en las ecorregiones Tayrona Magdalena,PalominoyGuajiraprincipalmente.Esunaespeciefiltradora,comúnenfondosarenososyvegetadosconpastosmarinosenaguassomerashasta50mdeprofundidad(DíazyPuyana1994;Velasco,2007).


Durantelosperíodoscomprendidosentrefebreroydiciembrede2011(faseI)yenerode2012aabrilde2013(faseII)sellevaronacabopruebasdetoxicidadagudasycrónicasparaevaluarelpotencialtóxicodelodosbaseagua(LBA)ylodos


basesintética(LBS)enjuvenilesdeA. nucleus. La totalidad de las pruebas fueron llevadasacaboenelLaboratoriodeToxicologíaMarinadelaUniversidaddeBogotáJorgeTadeoLozano(UJTL),sedeSantaMarta,ubicadoenelCaribecolombianoenzona costera de la ensenada de Gaira.

Suministro de aguaElaguademarutilizadaduranteelcursodelosexperimentos(preparación

de los lodos, obtención de la fase suspendida particulada, preparación de las dilucionesparalasconcentracionesdepruebayactividadesdemantenimiento)fuebombeada desde la ensenada deGaira; prefiltrada a través de cuatro terrazas degrava,filtradapormediodecartuchos(20μm,1μ,ycarbónactivado)yfinalmenteesterilizada por medio de una lámpara de luz ultravioleta.

Lodos de perforaciónSe evaluaron seis lodos provistos por tres empresas del sector petrolero,

cada una suministro un LBAy un LBS.MuestrasSerotularonteniendoencuentatresfactores:elnúmerodelaempresa(e.g.

E1),sieralodobaseaguaobasesintética(LBAoLBS)yfinalmenteseañadióelnúmero2siserealizólapruebaenlafaseIIdelproyecto.

Preparación lodos de perforaciónLos lodos de perforación utilizados fueron preparados por personal

expertodetresreconocidasempresasdelaindustriapetroleraenelLaboratoriodeOceanografíayQuímicadelaUniversidaddeBogotáJorgeTadeoLozano(UJTL).

Fase suspendida particulada (FSP) del lodoDurantelaspruebasdetoxicidadagudaycrónicaseevaluólafasesuspendida

particulada (FSP) de los lodos; para su almacenamiento, obtención y posteriorpreparación de las concentraciones de ensayo se siguieron las recomendaciones de Duke et al.(1984),Joneset al.(1986)yEPA(1993).

Almacenamiento del lodo y de la FSPLasmuestrasde lodosdeperforaciónsemantuvieronentre0y4°Cyse

utilizaronduranteunperiodomáximode60dposteriorasupreparación.Asuvez,laFSPparalosensayosylosrecambiosseprepararonmáximo24hantesdesuuso.

Obtención de la FSPSe homogenizó el lodo durante 10 min usando un agitador eléctrico

(aproximadamentea1600RPM),posterioraestosemezclóvolumétricamenteunapartedellodoconnuevepartesdeaguademarfiltradadurante30mindemaneraconstantepara luego dejarlo asentar por una hora. Una vez cumplido este tiempo se procedió a


sifonear la FSP, es decir, el líquido que se encuentra por encima de la fase sólida que se formaenelfondoperoligeramentepordebajodelasuperficiedelasolución(Figura1).

Figura1.Obtencióndelafasesuspendidaparticuladadellodo(FSP).ModificadadeContreras-León et al. (2013).

Concentraciones de ensayo para pruebas de toxicidad A partir de la FSP, se prepararon las diferentes concentraciones de ensayo

considerandolaFSPcomoel100%.Organismos de prueba

Obtención de organismosLos juvenilesde40a60d, fueronobtenidosdelLaboratoriodeMoluscos

y Microalgas de la Universidad del Magdalena, localizado en la bahía de Taganga. SetransportarondentrodecavastérmicasentreláminasdeespumahumedecidasconaguademarconelfindeprotegerlosduranteelrecorridohastalasinstalacionesdellaboratoriodelaUJTL,ubicadoaunadistanciaaproximadade10kmdesdeTaganga.

Periodo de aclimatación y actividades de mantenimientoLos organismos se aclimataron durante un período mínimo de ocho días

previoasuusoen laspruebas.Secolocaronenacuariosde60Launadensidadadecuada,conteniendoaguademarfiltradayconaireaciónconstante.Serealizaronrecambios diarios del 80%, se alimentaron dos veces al día con 150mLde unadietamixtademicroalgas(Chaetoceros sp., Isochrysis sp. y Nannochloropsissp.)aunaconcentraciónaproximadade80000cél/mlyseregistraronadiariovariablesfisicoquímicascomotemperatura,salinidad,pHyoxígenodisuelto.


Aceptabilidad del lote de organismosSilamortalidadnoesmayoral10%delapoblaciónduranteelperiodode

aclimatación el lote es aceptado. Pruebas de toxicidad

En la fase I se evaluaron seis muestras de lodos de perforación por pruebas de toxicidad aguda: E1-LBA, E1-LBS, E2-LBA, E2-LBS, E3-LBA y E3-LBS.Por otra parte, en la fase II, se evaluaron cuatro muestras de lodos de perforación portoxicidadaguda(E1-LBS-2,E2-LBA-2,E3-LBA-2yE3-LBS-2)conelfindeestablecer las concentracionesde ensayoy cincomuestraspor toxicidadcrónica:E1-LBA,E1-LBS-2,E2-LBA-2,E3-LBA-2yE3-LBS-2.ParaelLBAdelaempresauno, no se realizaron pruebas agudas durante la fase II.

Pruebas agudasTipo de ensayoSe condujeron pruebas de renovación estática a 96 h para determinar la

concentración letal media (CL50). Se establecieron pruebas de búsqueda paraestablecerlasconcentracionesdeensayoutilizadasenlasdefinitivas.

Método de ensayoCadalodofueevaluadoconcincoconcentraciones(exceptoE1-LBS-2)y

uncontrolnegativo(aguademar)porcuadriplicado,con20organismossembradosdemaneraaleatoriaencadaconcentración(cincocadaréplica),seusaronrecipientesplásticosinertes(polietilenotereftalato-PET)deprimerusodeunlitro,con800mLdesolucióndeensayoyserealizóunrecambiodelassolucionesalas48h(Tabla1).

Tabla1.CondicionesdeensayoparalaspruebasdetoxicidadagudaycrónicasconArgopecten nucleus.

Aguda Crónica

Tipo de ensayoEstático con renovación

(100%,48h)Estático con renovación (60%,24h;100%,7d)

Tiempodeexposición 96h 30dAlimentación No Dos veces al díaEdad de los organismos 40a60dTemperatura 25-27°CSalinidad 33-37‰Oxígenodisuelto ˃60%desaturaciónAireación No ConstanteAgua de dilución AguademarfiltradaatravésdeunsistemadecartuchosFotoperíodo 12hdía/12hnocheRecipiente de prueba Frascosplásticos(1L) Acuariosdevidrio(10L)Volumen de muestra de ensayo 800mL 8LNúmero de concentraciones 5(máselcontrol) 3(máselcontrol)Número de replicas 4 4Númerodeorganismosporréplica 5 50

Efectofinalmedido Mortalidad;CL5096hSupervivencia Crecimiento

(tallaypeso)

Validación de la pruebaCuando la mortalidad en el controlnegativoes≤10%

-


Variables fisicoquímicasAlinicioyalfinaldecadaensayoparaunaréplicadecadaconcentraciónse

registró:temperatura,salinidad,pHyoxígenodisuelto.Expresión de los resultadosComopuntofinal seconsideró lamortalidad,esta se registrócada24h,

considerando muertos a los organismos cuyas valvas se encontraban totalmente abiertasosinoexistíarespuestaanteunestímuloyconunacucharafueronremovidosintentando retirar el menor volumen de solución posible.

Análisis estadísticoLa concentración letal media (CL50) se determinó por medio de los

programasdelibreaccesodelaEPA,ProgramaProbitv.1.5oProgramaTrimmedSpearmanKarberv.1.5(USEPA,1990).

Carta controlLa sensibilidad de los organismos así como la viabilidad del lote se calibró

atravésdeexperimentosbajolasmismascondicionesllevadasacaboconeltóxicode referencia dicromato de potasio.

Validación de la pruebaSe considera válido cuando la mortalidad en el control negativo es igual o

menoral10%(ABNT,2005).Pruebas crónicas

Tipo de ensayoSecondujeronpruebasderenovaciónestáticaa30dparadeterminarefectos

letalesysubletalesentérminosdelasupervivenciayelcrecimiento(tallaypeso).Lasconcentracionesdefinitivascrónicasfuerondeterminadasapartirdelosanálisisde mortalidad de las pruebas agudas, utilizando para todos los ensayos crónicos las concentraciones equivalentes a la CL5, CL10 y CL20a96hdecadalodo.Estastresconcentracionesseseleccionaronconelfindegarantizar lasupervivenciaa largoplazo y para comparar los resultados obtenidos entre los diferentes lodos.

Concentraciones utilizadasLasconcentracionesdefinitivasutilizadasfueron:12637,16166y27454

ppm(E1-LBA);6628,7111y7432ppm(E2-LBA-2);5686,6549y7660ppm(E3-LBA-2);12214,15918y24955ppm(E1-LBS-2)yfinalmenteE3-LBS-2enelcualsoloseutilizóunaconcentración573439ppm(CL20),debidoalosaltosvolúmenesde lodo requerido. Para el LBS de la empresa dos, no se realizaron pruebas crónicas.

Método de ensayoCadalodofueevaluadocontresconcentraciones(exceptoE3-LBS-2)yun

controlnegativo(aguademar)porcuadriplicado(Figura2),800organismosfueronusadosysembradosdemaneraaleatoriaempleando50porcada réplica (excepto


E1-LBS-2dondeseusaron45),seusaronacuariosdevidriode10L(30X25X20cm)conochoLdesolucióndeensayo,cadaréplicafuealimentadacon25mldeunadietamixtademicroalgas(Chaetoceros sp., Isochrysis sp. y Nannochloropsissp.)aunaconcentraciónaproximadade80000cél/ml,dosvecesaldía.

Figura2.Batería de acuarios utilizada en las pruebas crónicas para evaluar un lodo de perforación.

Se realizaron recambiosdedos tipos; un recambiodiariodel 60%de lasoluciónycadasietedíasunrecambiodel100%queincluíaunlavadogeneraldelos acuarios en caso de ser necesario, todo el material de vidrio se lavó de acuerdo a lasrecomendacionesdeEPA(2002)yCastillo(2004).

Variables fisicoquímicasDiariamenteseregistraronlatemperatura,lasalinidad,elpHyeloxígeno

disueltoparaunaréplicadecadaconcentracióndeensayo.Registro de talla, peso y supervivenciaDurantelosdías0,15y30decadaensayoserealizaronmuestreosparalas

medicionesdetallaypesoyenlosdías15y30seregistrótambiénlasupervivencia.Muestra inicial de talla y pesoSesepararonaleatoriamente50organismosdellotequeibaaentrarenla

prueba,losorganismosfueronsacrificadosyposteriormenteseregistrólalongitud


total (talla) de cada individuo por medio de un calibrador. Posterior a esto, losorganismosfueroncolocadosenunhornoeléctricoporunperiodode24h(60°C),seretirarondelhornoysepusieronenundesecadorparafinalmenteregistrarelpesofinaldecadaindividuopormediodeunabalanzaanalítica.

Muestra de talla, peso y supervivencia a los 15 y 30 dSeextrajeroncincoindividuosdecadaunadelasréplicas(20entotal)de

cada concentración utilizada y cuando había organismos disponibles, repitiendo el procedimientodescritoanteriormente.Lasupervivenciasehizoatravésdelconteodirecto de los organismos, se consideraban muertos cuando las valvas estaban totalmente abiertas o si no existía respuesta ante un estímulo y se removían. Setuvieron en cuenta en el conteo de supervivientes a los individuos utilizados para las mediciones de talla y peso.

Análisis estadísticoPara el análisis estadístico de las diferencias en supervivencia, talla y

peso entre las concentraciones de cada ensayo, así como para la comparación entre diferenteslodos(aguaosintético)seutilizóelprogramaestadísticoSTATGRAPHICS®Centurion v.XVI. Se realizaron pruebas de normalidad (Kolmogorov-Smirnov)ydehomogeneidaddevarianzas(Levene),paradeterminardiferenciasestadísticasentre el control y cada una de las concentraciones de prueba, así mismo para comparar entre los lodos la supervivencia, la talla y el peso. Se utilizó un análisis de varianza aunavía (ANOVA)seguidodeunapruebadecomparacionesmúltiples (LSDdeFisher)yseestableciócomonivelsignificativop<0.05(QuinnyKeough,2002).

RESULTADOS

Pruebas agudasLodos base aguaLamayormortalidadquesepresentóenelcontrolfuede5%(E1-LBA,E3-LBA

yE2-LBA-2).EnE2-LBA-2yE3-LBA-2amedidaqueaumentabalaconcentraciónera mayor la mortalidad. En el caso de E2-LBA y E3-LBA, las concentracionesintermedias:6250,12500y25000ppm,tuvieronunamortalidadmenoroigualaladelamásbaja(Tabla2).Alcumplirseeltiempodeexposiciónenlasconcentracionesmásaltas,50000y100000ppm,hubounamortalidadde100%(exceptoE3-LBA).

Lodos base sintético ElcontroldeE1-LBSyE2-LBSpresentounamortalidadde10%.Enel

caso de E2-LBS no se presentómortalidad en 75000 ppm,mientras que en E3-LBS-2lasprimeras tresconcentraciones tampocopresentaronmortalidad(62500,125000y500000ppm)yenE3-LBSlasmortalidadesentodaslasconcentraciones


Tabla2.Porcentajedemortalidad(96h)paralaspruebasdetoxicidadagudaconlodosdebaseaguaybasesintéticodelasempresas1,2y3.*E1-LBS-2seutilizaroncuatroconcentracionesúnicamentecadaunacon15organismos.

E1-LBA E1-LBS E1-LBS-2*ConcentracióndelaFSP(ppm)

0

6250

12500

25000

50000

100000

0

37500

75000

150000

300000

600000

0

12500

25000

50000

100000

5 0 20 10 25 100 10 25 30 75 95 100 0 5 20 40 70E2-LBA E2-LBA-2 E2-LBS

0

3125

6250

12500

25000

50000

0

3125

6250

12500

25000

50000

0

37500

75000

150000

300000

600000

0 10 5 75 100 100 5 0 5 95 100 100 10 20 0 50 70 85E3-LBA E3-LBA-2 E3-LBS

0

3125

6250

12500

25000

50000

0

6250

12500

25000

50000

100000

0

62500

125000

250000

500000

1000000

5 5 0 5 30 60 0 10 60 100 100 100 0 5 15 15 25 5E3-LBS-2

0

62500

125000

250000

500000

1000000

0 0 0 0 10 70

estuvieronpordebajode30%.AmedidaqueaumentabalaconcentraciónfuemayorlamortalidadparalaspruebasrealizadasenE1-LBSyE1-LBS-2,estamortalidadestuvoentre25y100%enlasdiferentespruebas(Tabla2).

Concentracion letal media (CL50)A partir de los resultados de mortalidad obtenidos en las pruebas agudas se

determinólaconcentraciónletalmedia(CL50)conunintervalodeconfianzade95%(Tabla3).EnlosLBAelvalorparalaempresaunofuede50446ppmylosvaloresobtenidos para las pruebas realizadas en el lodo de la empresa dos fueron similares (9978y9113ppm)ycasocontrarioocurrióenelcasodelaempresatresdondehayunadiferenciade30000ppmentrelosvalores.ParalosLBA,losresultadosseencuentranentre9000y51000ppm.EnlosLBSlosvaloresparalaempresauno,fueronde40520y113578ppm,laempresadosde231631ppm(Tabla3)yenlaempresatreslosvaloresfueronsuperioresa800000ppm,engenerallaconcentraciónmedialetallosdebasesinteticaestuvoporencimade40000ppm.


Tabla3.Concentraciónletalmedia(CL50conintervalodeconfianzaal95%)paraArgopecten nucleus en enLBAyLBSparalasempresas1,2y3.*CalculadoporProbit,**CalculadoporTrimmedSpearmanKarber,***Lamortalidadenlaconcentraciónmásaltafuede5%.

Muestra CL50 96 h Límite inferior (ppm) Límite superior

E1-LBA 50446** 41454 61388E1-LBS 113578* 68302 151729E1-LBS-2 40520* 30069 55749E2-LBA 9978** 8518 11689E2-LBA-2 9113* 6545 10711E2-LBS 231631* 137453 324930E3-LBA 41243** 28308 60086E3-LBA-2 10780* 8931 12966E3-LBS >1000000*** - -E3-LBS-2 818133* 682031 1024334

Pruebas Crónicas Empresa uno

Supervivencia. El LBA presentó una supervivencia alta para las tres concentracionesyelcontrolhastaeldía15,presentándoseelvalormásbajoenCL20 con85%±14.17;paraeldía30lasupervivenciadelcontrolfuede89%±3.83yen la CL20seredujohasta2%(Figura3a),loquehizoqueestaúltimaconcentraciónnosetuvieraencuentaparalosanálisisdetallaypesoa30d.LBS,aldía15lasupervivenciaenlaconcentracionessepresentópordebajode50%,mientrasqueenelcontrolfuede60.56%±11.23.Paraeldía30siguióbajandohastaserdemenosde35%(Figura3b)enlasconcentracionesyde48.88±7.02%enelcontrol,valormás bajo para el total de las pruebas crónicas realizadas.

Incremento en talla.La tallapromedioenelLBAfuede15.17mm±1.66,paraeldía15elmayorvalorsepresentóenelcontrolylaCL5(16.20mm±0.16y16.30mm±0.38)yparaeldía30todaslasconcentraciones(exceptoCL20)semantuvieronporencimade17mm(Figura3c).EnelLBSelvalorpromediodelatallaaliniciarlapruebafuede13.6mm±1.72,paralos15dlosvaloresmásaltosse presentaron en la CL5 y en la CL20convaloresde14.68mm±2.06y14.37mm±1,63(Figura3d),aldía30latallaseencontrabaporencimade14mmenelcontroly todas las concentraciones.

Incremento en peso. El vLBA tuvo los valores de peso promedio al inicio delensayofueronde0.61g±0.17,eneldía15elpesoaumentoenelcontrolyentodaslasconcentraciones,mientrasquealos30d,elcontrolcon0.75g±0.13presentóelmásalto(Figura3e).EnelLBS,elvalorinicialfuede0.37g±0.15.Alos15d,elmayorsepresentóenelcontrolcon0.43g±0.13(Figura3f)yfinalmenteeneldía30laCL20tuvoelvalormásalto(0.51g±0.15)conunadiferenciade0.04g respecto al control.


Figura3.Porcentajede supervivencia (a yb), talla (c yd) ypeso (e y f) de juveniles deA. nucleus expuestos a lodos de perforación de base agua y base sintética de la empresa 1 durante las pruebascrónicas.

a

c

e

b

d

f

E1-LBA E1-LBS-2

Control CL5 CL10 CL20


Tasa de crecimiento. Para la comparación del crecimiento en los lodos analizados se utilizó la tasa de crecimiento, tanto en talla como en peso, debido a que los valores iniciales para cada prueba fueron variables porque se usaron diferentes lotes. En el LBA, el mayor valor en talla se presentó en CL5con1.26mm±0.33,seguido por CL10yelcontrol(Figura4a).Sinembargo,entérminosdelpesofueelcontrolquienpresentoelvalormayorvalor,0.06g±0.01(Figura4b).ParaelLBS,la talla tuvo valores similares en el control y en la CL10(Figura4a),mientrasqueenCL20(0.51mm±0.60)fueelmayor.Entérminosdelpeso,losvaloresdelcontrolyla CL5 fueron parecidos y en el CL20sepresentóelmayorcon0.06g±0.015.

Figura 4. Tasadecrecimientoentérminosdetalla(a)ypeso(b)entrelodosbaseaguaybasesintéticadelasempresas1y3.*CL20deE1-LBAnotienetasadebidoasupervivencia<2%en30d.

a

b


Empresa dosSupervivencia. Elensayodellodobaseaguatuvounaduraciónde13d,

enestepuntolasupervivenciamáximaenlasconcentracionesfuede2%±2.82(CL20)peroenelcontrolfuedel83.5%±7.54(Figura5).Sedeterminónoteneren cuenta esta muestra para los análisis de incremento en talla y peso por haber presentado mortalidades altas en las concentraciones de ensayo antes de completar los30ddeduración.


Figura5. Porcentaje de supervivencia de juveniles de A. nucleus expuestosallododeperforacióndebaseaguadelaempresa2durantelaspruebascrónicas;*estapruebatuvounaduraciónde13d.

E2-LBA


Empresa tresSupervivencia. Alos15ddelapruebaconelLBA,lasupervivenciamásbaja

estaba en la CL20(69.5±13.98)mientrasqueenelcontrolyenlasotrasdosconcentraciones(CL5 y CL10)seencontrabaporencimadel90%(Figura6a).Alos30d,laCL5y la CL20, estuvieronpordebajodel40%mientrasqueenelcontrolfuede75%±6.61.EnelLBS,trabajadoconunasolaconcentracióndeensayo,eneldía15lasupervivenciadelcontrolyde la CL20fuesuperioral95%(figura6b),mientrasqueparaelfinaldelensayoenlaCL20 disminuyohastaun73.5%±1.63peroenelcontrolsemantuvo.

Incremento en talla. En el LBA los organismos empezaron con una talla promediode12.16mm±0.63,eneldía15semantuvieronsobrelos12mm(Figura6c)yparaelfinalesenlaconcentracióndeCL10donde se presenta la mayor talla con unvalorde13.81±0.71mm.EnelLBSlosorganismostuvieronunatallapromedioinicialde12.35mm±0.37,aunqueparaeldía15ambospresentaronunaumentoenlatallade0.8mmaproximadamenteparaelcontrolylaconcentraciónutilizada(Figura6d).Eneldía30sutallafuede12.52mm±0.25y12.75mm±0.31(controlyCL20).

Incremento en peso.EnelLBA,elpesopromedioinicialfuede0.26g±0.05,alos15delmayorfuede0.28g±0.08(CL20)yalfinalizarelexperimentola CL5tuvoelmayorconunvalorde0.34g±0.11(Figura6e).EnelLBS,elvalorinicialfuede0.26g±0.06,enlosdías15y30nosepresentócrecimientonienelcontrolnienlaconcentraciónevaluada(Figura6f).



Figura6.Porcentajede supervivencia (a yb), talla (c yd) ypeso (e y f) de juveniles deA. nucleus expuestos a lodos de perforación de base agua y base sintética de la empresa 3 durante las pruebascrónicas.

a

c

e

b

d

f

E3-LBA-2 E3-LBS-2


Tasa de crecimiento. En el LBA, para la talla; el control y la CL5 obtuvieron valoressimilares(0.68mm±0.30y0.68mm±0.16)yenlaCL10 se obtuvo el valor másaltocon0.82mm±0.10(Figura4a).Elmenorpesosepresentóenelcontrol(0.07g±0.02)mientrasqueenlaCL5fueelmayor(Figura4b).EnelLBS,laCL20 presentounamayortalla(0.20mm±0.15)peroentérminosdelpesofuesimilarfuesimilaralcontrol(Figura6f).

Comparación entre lodos. Se realizó un ANOVA a una vía con una comparación de múltiples rangos para comparar la tasa de crecimiento (talla ypeso) entre los lodos.Se encontrarondiferencias significativas para ambos casostallaypesorespectivamente(F:21.47,p=0.000;F:14.68,p=0.000),entrelodosúnicamentenoseobservarondiferenciasparaE1-LBA-E1-LBS-2(Tabla4).

Tabla 4. Anovaaunavíaypruebadecomparaciónmúltiplederangos(LSD)paraelefectodelatasadecrecimiento(tallaypeso)sobreloslodosenlaspruebascrónicas.a d.f entre grupos, b d.f dentro de grupos cnoexistendiferencias,*diferenciassignificativas(<0.05).

Tasa de crecimiento (talla)a = 3, b = 45

Tasa de crecimiento (peso)a = 3, b = 42

E1-LBA-E1-LBS-2 * c

E1-LBA-E3-LBA-2 * *

E1-LBA-E3-LBS-2 * *

E1-LBS-2-E3-LBA-2 * *

E1-LBS-2-E3-LBS-2 * *

E3-LBA-2-E3-LBS-2 * *

DISCUSIÓN

Hacia finales de la década de los años setenta del siglo pasado, laEPA(1979)establecióquenodeberíahaberdescargaenaguasnavegablesderesiduoscontaminantesdeningúntipo,entreelloscortesylodosdeperforación.En1986,yase había establecido el límite de descarga mínimo de lodos de perforación para pozos ubicadosenaguasmarítimasdeEstadosUnidosen30000ppmbasadosenpruebasdetoxicidadagudarealizadasenlafasesuspendidaparticulada(EPA,1993).

En 1991 se realizó una revisión de las normas existentes y con base aesto se propuso un control adicional no solamente para los lodos de perforación sinotambiénparaloscortesproducidosduranteelprocesodeperforación.Enella,lospozosubicadosaunadistanciamínimade5.5kmenrelacióndelascostasdeEstados Unidos deberían implementar una política de cero descargas. Mientras que paraaquellosqueseencontraranaunadistanciamayora5.5kmdebíantenerencuenta los siguientes parámetros; el límite de descarga anteriormente nombrado


(>30000ppm), concentracionesmáximasde1mg/kgparamercurioyde3mg/kg para cadmio utilizados en durante la preparación de los lodos o de los cortes, seprohibióladescargadeaceitediéselyparaelcasodeotrotipodeaceitesquepudierancausarunapelículaoefectosenlasuperficiedelagua,estosdeberíanpasarlapruebaestáticadeSheen(EPA,1993,1996).

De acuerdo con esta regulación y para las pruebas agudas, únicamente los lodosevaluadoscorrespondientesalasmuestrasE2-LBA,E2-LBA-2yE3-LBA-2seencuentranpordebajodelvalormínimoestablecido(FSP)parapoderdescargarenelambientemarino(9978,9113y10780ppmrespectivamente),todosellossondebaseagua.Sinembargo,paralaclasificaciónestablecidaporGESAMP(2002)parapruebasagudastodosloslodos(baseaguaybasesintético)seclasificaroncomonotóxicos(Tabla5).

Tabla5.Clasificaciónparatoxicidadagudaycrónicaacuática.ModificadodeGESAMP(2002).

Clasificación Aguda CrónicaDescripción CL50 (ppm) Descripción CENO (ppm)

0 Notóxico >1000 Despreciable >11 Prácticamentenotóxico >100-≤1000 Bajo >0.1-≤12 Ligeramentetóxico >10-≤100 Moderado >0.01-≤0.13 Moderadamentetóxico >1-≤10 Alto >0.001-≤0.014 Altamentetóxico >0.1-≤1 Muy alto ≤0.0015 Muytóxico >0.01-≤0.16 Extremadamentetóxico ≤0.01

El organismo más utilizado para pruebas de toxicidad en lodos deperforación es el misidáceo, Americamysis bahia. Duke et al. (1984) llevaron acabo un estudio donde evaluaron ocho fluidos de perforación con la especieanteriormente nombrada, encontrando una toxicidad de la FSP entre 27000-1000000ppm(Tabla6).Deotraparte,estudiosrealizadosenBrasilconelmismoorganismo muestran una toxicidad de 41528 ppm (Labtox, 2006). Estudios detoxicidadagudallevadosacaboporContreras-Leónet al.(2013)conelcamarónLitopenaeus vannamei muestran que LBA evaluados se encuentran entre 4000-27000ppm,valoresinferioresalospresentadosenesteestudioqueseencuentranentre9000-51000ppm,yLBSseseencuentranentre40000-310000ppm(Tabla6),valorestambiéninferioresalospresentadosporestudio(100000-1000000ppm).Porúltimo,estudiosde toxicidadagudarealizados tambiénconL. vannamei por Garcia et al. (2014)muestranquelosLBAevaluadosseencuentranentre34100-1000000ppmylosLBSentre148000-1000000ppm.


Lacartacontrolconeltoxicodereferenciadicromatodepotasio(Figura7), se realizóconseispuntos,obteniendounaCL50–96hpromediode16.47(±5.05)conunCV%de30.67.Lacartacontroldebeteneralmenoscincopuntos,esresponsabilidaddellaboratoriomantenerlaactualizadaylamáximavariabilidadseestableceen≤30%paraelCV(EPS,1990;EPA,2002).

Tabla 6. Cuadro comparativo de CL50 agudas en lodos de perforación para diferentes especies deinvertebradosmarinos.*SeexpresacomoppmdelaFSP.

Figura7. Cartacontrola96hdeArgopecten nucleuscondicromatodepotasio(K2Cr2O7)comotóxicode referencia.

Tipo de lodo Organismo CL50* Lim. Inf. Lim. Sup. AutorKCl(polímero)

Americamysis bahia

27,000 25,000 29,000

Duke et al. 1984

Lignosulfato agua marina 516,000 472,000 565,000Con cal 163,000 124,000 202,000Polimero no dispersado >1,000,000 - -Lignosulfato(ligero) 654,000 544,000 804,000Lignosulfato agua dulce 293,000 272,000 315,000

SYN-TEQLytechinus variegatus

125,000 - - Labtox,2011a

SYN-TEQ Americamysis bahia

>1,000,000 - - Labtox,2011bHydro-Guard/CMC 41,528 - - Labtox,2006Lodobaseagua–E1


24,841 18,027 28,799

Contreras-León et al.2013

Lodobaseagua–E2 4,224 2,542 6,045Lodobaseagua–E3 26,635 21,712 32,671Lodobasesintético–E1 40,781 30,058 50,073Lodobasesintético–E2 301,813 175,484 766,085Lodobasesintético–E3 308,249 226,503 510,325Aquagel


>1,000,000 - -

Garcia et al., 2014

Viscoelastico A 109,000 - -Viscoleastico B 34,100 - -No dispersado 156,000 - -OIC16-C18 >1,000,000 - -Aceitemineralbajatoxicidad 148,000 - -Ester vegetal 748,100 - -


Enelpresenteestudio,lamayorconcentracióndeensayo(CL20)deE1-LBAmostródiferenciassignificativasfrentealcontrolyalasotrasdosdilucionesdeensayoenlasupervivenciaalos30d.Enestemismolodo,sepresentóelmayoraumentoentasade crecimiento (talla), conunvalorde1.26mm/15d.Estevalor es similar a loregistrado por Gómez et al. (2010)deorganismosdecultivomantenidosenambientenatural(0.15mm/d)yporInvemar(2003)de2.8mm/mes.ParaelcasodeE3-LBA-2noseobservarondiferenciassignificativasenpesoytallaentrelostratamientosensayados.Según los ensayos y las concentraciones utilizadas, se pudo determinar que el LBA queprodujounmayorefectoletalcrónicosobrelosorganismosfueelE2-LBA-2.EnlosLBS,E1-LBS-2yE3-LBS-2nosepresentarondiferencias significativasentreelcontrol y los tratamientos para los parámetros de crecimiento. Sin embargo, si presentan diferencias en supervivencia, de las concentraciones de ensayo usadas.

Casos particulares de mortalidades altas para A. nucleus podrían explicarserelacionándolasnoúnicamenteconlatoxicidaddellodo,sinotambiénconrelaciónalefectosubletalsobresufisiología,talcomosusistemainmune,loquepodríafacilitarlainfecciónconorganismospatógenospresentesolatentesensuorganismosquefinalmentecausenlamortalidad(Arayaet al.,1999;Cáceres-MartínezyVásquez-Yeomans,2008).Lasupervivenciaenelcontrolfuesuperiora70%(exceptoE1-LBS-2).Deacuerdoconlasconcentracionesdeefectonoobservable(Tabla7),seordenaronloslodosenordencrecienteE3-LBA-2<E1-LBS-2<E1-LBA<E3-LBS-2ysiguiendolaclasificacióndelaGESAMP(2002),loscuatrolodosevaluadostienenungradodetoxicidaddespreciable.

Tabla 7. Concentración de efectos no observables de lodos de perforación analizados en Argopecten nucleus. aMenorconcentracióndeensayoquenopresentadiferenciassignificativasenpesoytallaperosi en supervivencia. bConcentraciónúnicadeensayoquenopresentadiferenciassignificativasenpesoytalla pero si en supervivencia.

Muestra CENO (ppm)E1-LBA 16166E1-LBS-2 12214E3-LBA-2 <5686a

E3-LBS-2 <573439b

CONCLUSIONES

LosresultadosobtenidossonlosprimerosparapruebasdetoxicidadagudaycrónicaenunaespeciedebivalvoexpuestaalodosdeperforaciónenColombia.Según los criterios de clasificación de sustancias de la GESAMP (2002), paratoxicidadagudaloslodosestudiadossedescribencomonotóxicosyenelcasodelascrónicasseclasificancomodetoxicidaddespreciableparaalgunasdelasvariables


estudiadas.Sepudoobservarquelosefectossubletalesentérminosdelcrecimientoy la supervivencia fueron mayores en los LBA que en los LBS.

La especie utilizada mostró un buen comportamiento en el laboratorio y durante las pruebas a largo plazo. Estudios de este tipo buscan ayudar a la legislación en Colombia que regula la posible descarga de lodos de perforación en las costas. Se recomienda realizar estudios en lodos de perforación con especies de diferentes nivelestróficosparaampliarelespectroecotoxicológicoademásdedeterminarotrosefectos subletales ya sea en función al éxito reproductivo, utilizando diferentesestadioslarvales,larespuestafisiológicayenelpotencialdebioacumulación.

AGRADECIMIENTOS

LosautoresagradecenespecialmentealInstitutoColombianodelPetróleo(ICP)– Ecopetrol, a la Facultad de Ciencias Naturales e Ingeniería, al Programa de Biología Marina y a la Dirección de Investigación, Creatividad e Innovación de la UJTL por la financiación total del proyecto, al personal científico, administrativo y logístico deambas entidades por el apoyo prestado durante el mismo. Esta investigación se realizó dentrodelmarcodelConveniodeCooperaciónTecnológicaNo.007de2009suscritoentreICP-EcopetrolylaUJTL,enellosProyectos“EvaluacióndelatoxicidaddeloslodosdeperforaciónbaseaguaysintéticosobreLitopenaeus vannamei, Artemia salina y Argopecten nucleuseneldesarrollodelaspruebasdetoxicidaddeloscomponentesactivosdelodosdeperforacióneninvertebradosmarinos(faseI)”y“DesarrollodepruebastoxicidadcrónicaybioacumulacióndelodosdeperforaciónenLitopenaeus vannamei y Argopecten nucleus(faseII)”,dentrodelGrupodeInvestigaciónDinámicayManejodeEcosistemas Marino-Costeros, de la UJTL. Al Laboratorio de Moluscos y Microalgas de la Universidad del Magdalena por el suministro de los juveniles de A. nucleus.

BIBLIOGRAFÍA

ABNT.2005.Ecotoxicologiaaquática-toxicidadeaguda-métododeensaiocommisidáceos(Crustácea).

NBR 15308.AssociaçãoBrasileiradeNormasTécnicas.17p.

ANLA.2014a.Resolución578del29demarzode2007.AutoridadNacionaldeLicenciasAmbientales

(ANLA).http://www.anla.gov.co/documentos/res_0578_290307.pdf.30/12/14.

ANLA,2014b.Resolución1544del6deagostode2010.AutoridaddeLicenciasAmbientales(ANLA).

http://www.anla.gov.co/documentos/normativa/res_1544_060810.pdf

ANLA, 2014c. Resolución 0421 del 20 de marzo de 2014. Autoridad de Licencias Ambientales

(ANLA).http://www.anla.gov.co/documentos/normativa/RES.%200421%20del%2020%20de%20

marzo%20de%202014.pdf

Araya,R.A,M.A.JorquerayC.E.Riquelme.1999.AsociacióndebacteriasalciclodevidadeArgopecten

purpuratus.Rev.Chil.His.Nat.,72:261-271.


Barlow,M.J. y P.F. Kingston. 2001. Observations on the effects of barite on the gill tissues of the

suspension feeder Cerastoderma edule(Linné)andthedepositfeederMacoma balthica(Linné).

Mar.Pollut.Bull.,42(1):71-76.

Boisson,F.,M.G.J.Hartl.,S.W.FowleryC.Amiard-Triquet.1998. Influenceofchronicexposure to

silverandmercuryinthefieldonthebioaccumulationpotentialofthebivalveMacoma balthica.

Mar.Environ.Res.,45(4-5):325-340.

Cáceres-Martínez, J. y R. Vásquez-Yeomans. 2008. La patología en moluscos bivalvos: principales

problemasydesafíosparalaproduccióndebivalvosenAméricaLatina.327-337.En:Lovatelli,

A.,A.Farías e I.Uriarte (Eds.).Estado actual del cultivoymanejodemoluscosbivalvosy su

proyección futura: factores que afectan su sustentabilidad en América Latina. Taller Técnico

RegionaldelaFAO.20-24deagostode2007,PuertoMontt,Chile.ActasdePescayAcuicultura

No.12,FAO,Roma.359p.

Castillo,G(Ed).2004.Ensayos toxicológicosymétodosdeevaluacióndecalidaddeaguas. Instituto

MexicanodeTecnologíadelAgua,Jiutepec,Morelos,México.189p.

Contreras-León, G.J., S.A. Rodríguez-Satizábal., C.M. Castellanos-Romero, A. Franco-Herrera y M.

Serrano-Gómez.2013.Acute toxicityofdrillingmudsonLitopenaeus vannamei (Boone,1931)

postlarvae.Cienc.Tecnol.Futuro.,5(3):127-138.

Cranford, P.J.,D.CGordon,K.Lee, S.L.Armsworthy yG.H.Tremblay. 1999.Chronic toxicity and

physicaldisturbanceeffectsofwater-andoil-baseddrillingfluidsandsomemajorconstituentson

adultseascallops(Placopecten magellanicus).Mar.Environ.Res.,48(3):225-256.

Díaz J. y M. Puyana. 1994. Moluscos del Caribe colombiano. Un catálogo ilustrado. Colciencias,

FundaciónNaturaeInvemar,Bogotá.291p.

Din,Z.ByA.B.Abu.1992.Sublethaleffectsofproducedwaterfromcrudeoilterminalsontheclam

Donax faba.En:Ray,J.PyF.REngelhardt(Eds.),ProducedWater:Technological/Environmental

IssuesandSolutions.NuevaYork.445-454.

Duke,T.W.,P.R.Parrish,R.M.Montgomery,S.D.Macauley,J.M.MacauleyyG.M.Cripe.1984.Acute

toxicityofeightlaboratory-preparedgenericdrillingfluidstomysids(Mysidopsis bahia).EPA-600/

S3-84-067.UnitedStatesEnvironmentalProtectionAgency.EnvironmentalResearchLaboratory,

GulfBreeze,EE.UU.35p.

Duquesne,S.,M.LiessyD.J.Bird.2004.Sub-lethaleffectsofmetalexposure:physiologicaland

behavioural responses of the estuarine bivalve Macoma baltica.Mar.Environ.Res.,58(2-5):

245-250.

Environment Canada. 2001. EPS 1/RM/41 Biological test method: test for survival and growth in

sedimentusingspionidapolychaeteworms(Polydora cornuta).EnvironmentalProtectionSeries,

Ottawa,Canadá.108p.

EPA.1979.Effluentguidelinesandstandards,Oilandgasextractionpointsourcecategory.40CFRPart

435.FederalRegister,44(73):10p.

EPA.1993.Oilandgasextractionpointsourcecategory,offshoresubcategoryeffluentlimitations

guidelinesandnewsourceperformancestandards.40CFRPart435.FederalRegister,58(41):

59p.


EPA.1996.FinaleffluentlimitationsguidelinesandstandardsforthecoastalsubcategoryoftheOiland

Gasextractionpointsourcecategory,finalrule.40CFRPart435.FederalRegister,61(242):44p.

EPA.2002.Short-termmethodsforestimatingthechronictoxicityofeffluentsandreceivingwatersto

freshwaterorganisms.EPA-821-R-02-013,Cuartaedición,EPA,Washington,EE.UU.335p.

EPS1990.Guidancedocumentoncontroloftoxicitytestprecisionusingreferencetoxicants.Environment

Canada.EnvironmentalProtectionSeries.EPS1/RM/12,Ontario,Ottawa,Canada.85p.

Espinoza,C.,R.DíazyM.Zúñiga.2003.Toxicidadagudaycrónicadecobreycadmiosobredosespecies

de mitílidos: Perumytilus purpuratus y Aulacomya ater.Cienc.Tecnol.Mar.,26(2):73–78.

Fink,J.K.2012.Petroleumengineer’sguidetooilfieldchemicalsandfluids.ChapterOne:Drillingmuds.

GulfProfessionalPublishing,Waltham,EE.UU.785p.

García, J.V., E. Zamora-Ledezma y K. Aguilar. 2014. Environmental performance of drilling fluids

selectedforoffshoreoperationsinVenezuela.World.Appl.Sci.J.,29(10):1310–1314.

GESAMP.2002.TherevisedGesamphazardevaluationprocedureforchemicalsubstancescarriedby

ships.IMO,FAO,Unesco-IOC,WMO,WHO,IAEA,UNyUNEP.JointGroupofExpertsonthe

ScientificAspectsofMarineEnvironmentalProtection(Gesamp),GesampReports&StudiesNo.

64.Pub.No.493/02,Londres.121p.

Gómez-León, J., E. Acosta, C. Castellanos y M. Santos. 2010. Cultivo de pectínidos en el Caribe

colombiano. Proyecto. Optimización de la producción de postlarvas del ostión Nodipecten nodosus

y la conchuela Argopecten nucleus en el Caribe colombiano. Código 2105-09-17982. Serie de

PublicacionesgeneralesNo.40.ISBN978-958-8448-09-01.SantaMarta.160p.

Gregory,M.A.,R.C.George,D.J.Marshall.,A,AnandrajyT.PMcClurg.1999.Theeffectsofmercury

exposureonthesurfacemorphologyofgillfilamentsinPerna perna(Mollusca:Bivalvia).Mar.

Pollut.Bull.,39(1-12):116-121.

Gregory,M.A.,D.J.Marshall.,R.C.George.,A.AnandrajyT.PMcClurg.2002.Correlationsbetween

metal uptake in the soft tissue of Perna pernaandgillfilamentpathologyafterexposuretomercury.

Mar.Pollut.Bull.,45(1-12):114-125.

HaynesD., J.LeederyP.Rayment.1997.Acomparisonof thebivalve speciesDonax deltoides and

Mytilus edulisasmonitorsofmetalexposurefromeffluentdischargesalongtheNinetyMileBeach,

Victoria,Australia.Mar.Pollut.Bull.,34(5):326-331.

INS, 2015. Decreto 3930 de 2010. Instituto Nacional de Salud (INS). http://www.ins.gov.co:81/

normatividad/Decretos/DECRETO%203930%20DE%202010.pdf

INVEMAR. 2003. Validación y desarrollo de un cultivo piloto de bivalvos en SantaMarta, Caribe

colombiano.Informetécnico.ECOFONDO-INVEMAR.SantaMarta,Colombia,125p.

Jones,F.V.,C.M.Moffit,W.Bettge,R.GarrisonyA.J.JLeuterman..1986.Drillingfluidsfirmsrespond

toEPAtoxicityconcerns.Oil.Gas.J.,84:71-76.

King,C.K.,M.C.Dowse.,S.LSimpson,yD.FJolley.2004.AnassessmentoffiveAustralianpolychaetes

andbivalvesforuseinwhole-sedimenttoxicitytests:toxicityandaccumulationofcopperandzinc

fromwaterandsediment.Arch.Environ.Contam.Toxicol.,47(3):314-323.

Labtox. 2006. Ensaio de toxicidade do fluido hydro-guard/CMC/Lordril (Claygrabber y Claysync)

utilizando Mysidopsis juniae(Crustacea-Mysidacea).LaboratóriodeAnáliseAmbientalLtda.Rio

deJaneiro,7p.


Labtox.2011a.EnsaioecotoxicológicocomofluidodeperforacaoSYN-TEQ(Lote02/2011)utilizando

Lytechinus variegatus (Echinodermata-Echinoidea).LaboratóriodeAnáliseAmbientalLtda.Rio

deJaneiro,7p.

Labtox. 2011b. Ensaio ecotoxicológico como fluido de perforacao SYN-TEQ (Lote 02/2011) utilizando

Mysidopsis juniae(Crustacea-Mysidacea).LaboratóriodeAnáliseAmbientalLtda.RiodeJaneiro,6p.

Neff,J.M.2005.Composition,environmentalfates,andbiologicaleffectofwaterbaseddrillingmudsand

cuttings discharged to the marine environment: A synthesis and annotated bibliography. Reported

preparedforPetroleumEnvironmentalResearchForum(PERF)andAmericanPetroleumInstitute,

Duxbury,Massachusetts.73p.

Neff,J.M.2008.Estimationofbioavailabilityofmetalsfromdrillingmudbarite.Integ.Environ.Assess.

Manage.,4(2):184-193.

Nipper,M.GyD.S.Roper.1995.Growthofanamphipodandabivalveinuncontaminatedsediments:

implicationsforchronictoxicityassessments.Mar.Pollut.Bull.,31(4-12):424-430.

Paul-Pont, I., P. González., M. Baudrimont., F. Jude., N. Raymond., L. Bourrasseau., N. Le Goic., F. Haynes.,

A.Legeay.,C.PaillardyX.DeMontaudouin.2010. Interactiveeffectsofmetal contaminationand

pathogenic organisms on the marine bivalve Cerastoderma edule.Mar.Pollut.Bull.,60(4):515-525.

PresidenciadeColombia.2005.Decreto4741paralaprevenciónyelmanejodelosresiduosgenerados

en el marco de la gestión integral.

Quinn G.P y M.J. Keough. 2002. Experimental design and data analysis for biologists. Cambridge

UniversityPress,NewYork,EE.UU,537p.

Rajagopal,S.,V.P.Venugopalan.,G.VanderVeldeyH.A.Jenner.2003.Toleranceoffivespeciesof

tropicalmarinemusselstocontinuouschlorination.Mar.Environ.Res.,55(4):277–291.

Shin,P.K.S.,F.N.Yau,S.H.Chow,K.KTaiyS.GCheung.2002.Responsesofthegreen-lippedmussel

Perna viridis(L.)tosuspendedsolids.Mar.Pollut.Bull.,45:157-162.

Sobral,P.yJ.Widdows.1997.EffectsofcopperexposureonthescopeforgrowthoftheclamRuditapes

decussatusfromSouthernPortugal.Mar.Pollut.Bull.,34(12):992-1000.

Soto, M., M.P. Ireland e I. Marigómez. 2000. Changes in mussel biometry on exposure to metals:

implications in estimation of metal bioavailability in “Mussel-Watch” programmes. Sci. Total.

Environ.,247:175-187.

USEPA.1990.Dunnetprogramversion1.5,Probitprogramversion1.5yTrimmed-SpearmanKarber

(TSK)programversion1.5.,EcologicalMonitoringResearchDivision.EnvironmentalMonitoring

Systems Laboratory, United States Environmental Protection Agency, Cincinnati, EE.UU.

Velasco,L.A.2007.EnergeticphysiologyoftheCaribbeanscallopsArgopecten nucleus and Nodipecten

nodosus fedwithdifferentmicroalgaldiets.Aquaculture,270:299-311.

Velasco,L.A.yJ.Barros.2008.CultivodebivalvosenColombia:¿utopíaoapuestadefuturo?EnA.

Lovatelli,A.FaríaseI.Uriarte(eds).Estadoactualdelcultivoymanejodemoluscosbivalvosy

suproyección futura: factoresqueafectan su sustentabilidadenAméricaLatina.TallerTécnico

Regional de la FAO. 20-24 de agosto de 2007, Puerto Montt, Chile. FAO Actas de Pesca y

Acuicultura.No.12.Roma,FAO.115-128.




SIPÚNCULOS (SIPUNCULA) DEL GRAN CARIBE: LISTA DE ESPECIES Y BIBLIOGRAFÍA

María Mónica Quiroz-Ruiz y Mario H. Londoño-Mesa

Universidad de Antioquia, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Instituto de Biología, Grupo de Limnología Básica y Experimental y Biología y Taxonomía Marina (LimnoBasE y Biotamar). Apartado1226, Medellín, 05001000, Colombia. [email protected], [email protected]

RESUMEN

Los sipúnculos, “gusanos cacahuate” o “gusanos maní”, son invertebrados marinos con gran importancia, tanto en el proceso de disolución de rocas, como por ser una importante fuente de alimento paraotras especiesmarinas.Se realizóunabúsqueda en la literaturade todas las familias, génerosyespecies registradas para el Gran Caribe. Esta región comprende desde Carolina del Sur, en Estados Unidos,hastael litoralnortedeBrasil, incluyendoelGolfodeMéxico,AntillasMayoresyMenores,ylascostasdeCentroySurAmérica,dentrodeesoslímites.Larevisiónincluyólamayorcantidaddeinformación publicada, tanto electrónica como en papel, la cual se recopiló en forma de listado en orden alfabéticoynofilogenético.Sediferenciaronespeciesquenosondelaregión,asícomolassinonimias,paraofreceruna ideaacercade losproblemas taxonómicosquepresentaelgrupo.Seencontraron84nombresdeespecies,distribuidasen14génerosyseisfamilias.Delos84nombresencontrados,sólo23nombrescorrespondenaespeciesválidas;10nombresnotieneninformaciónalguna.Deestaforma,secomienzaaorganizarestegrupoatravésdelaestandarizaciónyorganizaciónsistemáticapreliminar.Porlo tanto se espera que este listado sea un aporte importante para el conocimiento del grupo en el Caribe y otras regiones cercanas.

PALABRAS CLAVES:Sistemática,Taxonomía,Gusanoscacahuate,Especiescosmopolitas,Sinonimias.

ABSTRACT

Sipunculans (Sipuncula) from the Great Caribbean: Species list and bibliography. Sipunculans, or “peanut worms”, are marine invertebrates with high importance in rock dissolution processes, and because they are an important source of food for other marine species. A search of all literature about recorded families, genera and species for the Grand Caribbean was done. The region comprises between the limits from South Carolina, in the United States, to the Northern littoral of Brazil, includingtheGulfofMexico,MajorandLesserAntilles,aswellasCenterandSouthAmericancoasts.The revision includes as much published information as possible, both electronically and in hard copy, and was organized and listed in alphabetical and not phylogenetic order. Species that are not from the regionwheredifferentiatedsuchassynonymies,inordertoofferanideaaboutthetaxonomicproblemsthat thegrouphas.84specienameswherefound,dividedinto14generaand6families.Fromthe84namesthatwherefound,only23namescorrespondtovalidspecies;10outofthe84namesthatwherefounddonothavesufficientinformation.Intheseterms,thegroupisorganizedthroughthestandardized

327-342


andsystematicpreliminaryorder.Itisexpectedthatthislistbecomesanimportantsourceofknowledgefor sipunculans in the Caribbean and other close regions.

KEY WORDS:Systematics,Taxonomy,Peanutworms,Cosmopolitespecies,Synonymies.

INTRODUCCIÓN

El phylum Sipuncula es un pequeño grupo de invertebrados que comprende animales con una segmentación no evidente, son vermiformes, celomados y protostomados con simetría bilateral (Murina, 1984). Se les conoce comúnmentecomo “gusanos cacahuate” o “gusanos maní”, dada la apariencia que tienen una vez contraenelcuerpo,elcualestádivididoenintrovertoytronco(Spongberg,2006).

Lossipúnculoscomprendendosclases,seisfamiliasy17géneros,con150especiesconocidas.Sonexclusivamentemarinosysedistribuyenampliamentedesdeaguas tropicales hasta polares, en un gradiente que comprende la zona intermareal hasta la abisal. En su mayoría se encuentran en lugares con lodo, limo y arena, dondesealimentandematerialparticuladodelcualextraennutrientes,algasyotrosorganismos. Algunas especies buscan protección en conchas de moluscos y tubos de poliquetos(Schulze,2005;KędrayMurina,2007).

Los sipúnculos, también llamados sipuncúlidos, desempeñan un papelimportante en el proceso de desgaste de los arrecifes de coral y las rocas blandas; sonerosionadoresbiológicos (organismosencargadosdelprocesodedesgastedesustratosduros), al igualqueconstituyenuna fuentedealimentoparaanémonas,gasterópodos, cefalópodos, cangrejos y peces y, en algunos casos, humanos. No obstante,esungrupopobrementeestudiadoencuantoasutaxonomíayecología(KędrayMurina,2007;Domènechet al., 2008;KędrayWiodarska-Kowalczuk,2008).

De acuerdo con Cutler (1994), Rondelet fue el primero en estudiar lossipúnculos en 1555, y se encargó de hacer las primeras ilustraciones. Luego,Bohadsch (1761) les dio el nombre de Syrinx y los incluyó como un nuevo grupoanimaldentrode loszoofitos.Aprincipiosdelsiguientesiglo,Rafinesque-Schmaltz(1814)propusoelnombredelafamiliaSipunculaparaSyrinx dentro de la clase Proctolia, donde incluyó gusanos no segmentados con intestino completo. Lamarck(1816)losubicódentrodelosequinodermos,mientrasqueDelle-Chiaje(1823) sugirió incluirlos dentrode los anélidos, bajo el nombredeSipunculacei.Posteriormente,Quatrefages (1847) los agrupó junto con equiuros y priapulos, ylos nombró Gephyrea.Afinalesdeesemismosiglo,Sedgwick(1898)propusoquese les reconociera como el phylum Sipunculoidea, por alguna razón el nombre no fue adoptado y se les siguió llamando GephyreahastamediadosdelSigloXX;el


nombreaceptadofuedadoporStephen(1965)quienlosllamóSipuncula.CutleryGibbs (1985)yGibbsyCutler (1987)establecieronelnombredelphylumcomoSipuncula,agrupándoloendosclases,cuatroórdenes,seisfamiliasy17géneros,teniendo en cuenta estudios filogenéticos. No obstante, la posición filogenéticaactual del grupo es dudosa; se les ha relacionado estrechamente con Mollusca, Annelida(Schulze,2005)yEchiura(Edgecombeet al.,2011),teniendoencuentalassimilitudesmorfológicasentreestosgrupos (Díaz-Díaz,2011).Las relacionescon los anélidos se basan en evidencia genética de acuerdo con la disposiciónde los genes de ADN mitocondrial y análisis en las secuencias de ADN nuclear (Schulzeet al.,2007).Recientemente,Edgecombeet al. (2011)establecieronqueSipunculaesuntaxóndentrodelphylumAnnelida,juntoconlostaxonesEchiura,Pogonophora y Vestimentifera, usando análisis moleculares para establecer dichas relaciones evolutivas. No obstante, Kawauchi et al.(2012)propusieronunanuevaclasificaciónparaelphylum,basándoseenelanálisisfilogenéticodeseisgenes.Lanuevaclasificaciónincluye16génerosdentrodeseisfamilias.

Existenvariasrazonesporlasqueelgrupohasidopobrementeestudiado,entreellas,lafaltadetaxónomosespecialistasenelmundo.Actualmente,haymenosdediezespecialistasquetrabajanconsipúnculos;además, laidentificacióndelasespeciesnoessencilla,puesesnecesaria ladisecciónpara la identificaciónde lamayoríadelasespecies(KędrayWiodarska-Kowalczuk,2008).Porlotanto,debidoa la poca información taxonómica que existe sobre los sipúnculos, se hizo unarevisión de la literatura teniendo en cuenta todos los registros del phylum en el Gran Caribe, con la intención de brindar una herramienta de búsqueda, y un valioso aporte para el conocimiento de la fauna marina del Gran Caribe. La literatura citada en el presente trabajo proviene de las investigaciones realizadas en el Caribe. Salazar-Vallejo (2000) considera alGranCaribe comouna región que comprende desdeel Estado de Carolina del Sur, hasta el litoral norte de Brasil, incluyendo el Golfo deMéxico, lasAntillasMayoresyMenores,asícomolascostasdeCentroySurAmérica,dentrodeestelímite.


Se realizó un listado para los registros de especies de sipúnculos presentes en el Gran Caribe mediante la búsqueda de publicaciones electrónicas e impresas relevantes. Así mismo, se tuvieron en cuenta aquellas referencias, desde las más antiguas hasta las más recientes, que trataban al grupo desde el punto de vista morfológico.


Lasfamilias,losgénerosylasespeciesseordenaronalfabéticamenteynoenordenfilogenético,comoesusualenlamayoríadetrabajosdeestetipo,conelfindefacilitarlabúsquedadelosnombresdelosdiferentestaxones.Alfinaldecadataxónseadicionaronlascitasbibliográficasdondesehabladeél.Lasreferenciascorrespondientes a cada cita se encuentran en la sección de bibliografía. Aquellos registrosdetaxonesnodescritosoindeterminados (e.g: Golfingia sp., Aspidosiphon sp.)noseincluyeronenellistadotaxonómico;deigualforma,seomitieronaquellosregistros que aparecen como “cf.”(dellatínconfer:compararcon) por su imprecisión yporcarecerdeadecuadainformación(Ejemplo:Nephasoma cf. eremita).

La letra C(deltérminoCuestionable)seutilizóenaquellasespeciesdelascuales se tiene duda de su distribución en el Gran Caribe, debido a que su localidad tipo está por fuera de esta región. Para corroborar la autoría de las especies y los nombres válidos se tuvo en cuenta la información publicada en la base de datos WoRMS(2013)yconsultandoprincipalmentelarevisiónhechaporCutler(1994).

RESULTADOS

Se encontró en la literatura consultada que para el Gran Caribe se han registradountotalde84nombres,deloscuales23correspondenanombresdeespeciesválidasy55anombresdeespeciesnominales.NoseencontróinformaciónparadiezcombinacionesdenombresalconsultarWoRMS(2013).SeanexaunatablaconlasespeciesvalidasencontradasysudistribuciónenelGranCaribe(Tabla1).

Tabla 1. Especies de sipúnculos registrados para el Gran Caribe y su distribución de acuerdo con la literatura consultada.

Distribución Sipúnculos Gran CaribeEspecie Distribución

Aspidosiphon (Akrikos) albus Brasil,Cuba,EstadosUnidos,México.A. (Akrikos) mexicanus Brasil, Cuba, Estados Unidos.A. (Aspidosiphon) elegans Colombia, Belize, Brasil, Cuba, Estados Unidos, Panamá.A. (Aspidosiphon) exiguus Cuba.A. (Aspidosiphon) misakiensis Brasil, Cuba, Haití.

A. (Paraspidosiphon) fischeriBarbados, Belize, Brasil, Colombia, Cuba, Curazao, Panamá, Venezuela.

A. (Aspidosiphon) gosnoldi Brasil, Estados Unidos.

A. (Paraspidosiphon) laevisAntillas, Bahamas, Barbados, Belize, Cuba, Curazao, Estados Unidos, Panamá, Venezuela.

A. (Paraspidosiphon) parvulusAntillas, Barbados, Belize, Costa Rica, Colombia, Cuba, Curazao, Estados Unidos, Panamá, Venezuela.

A. (Paraspidosiphon) steenstrupii Bahamas, Barbados, Belize, Colombia, Cuba, Curazao, Panamá.

Lithacrosiphon cristatus cristatusAntillas, Bahamas, Barbados, Belize, Colombia, Cuba, Curazao, Panamá, Venezuela.

Antillesoma antillarumAntillas, Bahamas, Barbados, Belize, Brasil, Colombia, Cuba, Curazao, Costa Rica, Estados Unidos, Panamá, Venezuela.


ContinuacióndeTabla1.

Distribución Sipúnculos Gran CaribeEspecie Distribución

Apionsoma (Apionsoma) misakianum Belize,Cuba,Curazao,México,Venezuela.A. (Edmondsius) pectinatum Barbados.A. (Apionsoma) murinae murinae Bermuda.A. papilliferum Antillas, Bahamas.Phascolosoma coriaceum Antillas, Bahamas, Estados Unidos,

P. (Phascolosoma) nigrescensBarbados, Belize, Colombia, Cuba, Curazao, Panamá, Venezuela.

P. (Phascolosoma) perlucensAntillas, Bahamas, Belize, Barbados, Colombia, Costa Rica Cuba, Curazao, Estados Unidos, Jamaica, Panamá, Venezuela.

Golfingia (Golfingia) elongata Antillas, Bahamas, Belize, Bermuda, Cuba, Panamá.G. (Golfingia) muricaudata Estados Unidos.Nephasoma (Nephasoma) abyssorum abyssorum

Cuba.

N. columbaris Brasil.N. (Nephasoma) multiareneusa Cuba.N. (Nephasoma) pellucidum pellucidum

Estados Unidos, Antillas, Bahamas, Barbados, Brasil, Cuba, Curazao, Panamá, Venezuela.

Thysanocardia catharinae Curazao, Venezuela.Phascolion (Isomya) gerardi Bahamas,Belize,México,Panamá.P. (Phascolion) strombus strombus Antillas, Bahamas, Cuba.

Themiste (Themiste) alutaceaAntillas, Bahamas, Colombia, Cuba, Estados Unidos, Panamá, México,Venezuela.

T. lageniformis Cuba, Estados Unidos, Panamá.T. pinnifolia Antillas, Bahamas.

Siphonosoma cumanenseAntillas, Bahamas, Barbados, Belize, Cuba, Curazao, Estados Unidos, Puerto Rico, Venezuela.

S. vastum Barbados.Sipunculus (Sipunculus) nudus Antillas, Bahamas, Belize, Cuba, Curazao, Venezuela.S. (Sipunculus) phalloides phalloides Antillas, Bahamas, Barbados, Brasil, Costa Rica, Puerto RicoS. (Sipunculus) polymyotus Estados Unidos, Panamá.S. (Sipunculus) robustus Antillas, Bahamas, Curazao, Venezuela.Xenosiphon branchiatus EstadosUnidos,México,PuertoRico.

Lista de especiesPhylum Sipuncula Stephen, 1965

Clase Phascolosomatidea Cutler y Gibbs, 1985Orden Aspidosiphonida (Aspidosiphoniformes) Cutler y Gibbs, 1985

Familia Aspidosiphonidae Quatrefages, 1865Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:55.–Cutler,1994:199.–Dean,2001:88.–VarelaySchulze,2008:9.GéneroAspidosiphonDiesing,1851.–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:55–CutleryCutler,1989:826.–Cutler,1994:200.–Dean,2001:88.–VarelaySchulze,2008:9. Aspidosiphon (Akrikos) albus Murina,1967.–Cutler,1994:211-212. Aspidosiphon (Aspidosiphon) albus–CutleryCutler,1980:4.


Aspidosiphon albus –Murina,1967:1330-1331–CutleryCutler,1989:839- 840.–KawauchiyRice,2009:5. Aspidosiphon (Akrikos)mexicanus (Murina,1967).–Cutler,1994:212. Aspidosiphon mexicanus (Murina,1967).–CutleryCutler,1989:840-841. Aspidosiphon (Aspidosiphon) elegans (ChamissoyEysenhardt,1821).–Dean, 2001:89.–VarelaySchulze,2008:9–Díaz-Díaz,2011:168. Aspidosiphon brockiAugener,1903.–RiceyMacintyre,1979:313-314. Aspidosiphon elegans (ChamissoyEysenhardt,1821).–CutleryCutler,1989: 842-844.–Cutler,1994:214-215.–SchulzeyRice,2004:4–Collinset al.,2005:686.–Schulze,2005:526.–Gómezet al.,2013:4-5. Aspidosiphon(Aspidosiphon) exiguus Edmonds,1974.–VarelaySchulze,2008:9. Aspidosiphon exiguusEdmonds,1974.–Edmonds,1974:187-192Cutler, 1994:215.–CutleryCutler,1989:844. Aspidosiphon (Aspidosiphon) misakiensisIkeda,1904. Aspidosiphon misakiensisIkeda,1904.–CutleryCutler,1989:845-846– Cutler,1994:217-218. Aspidosiphon (Aspidosiphon) hartmeyeri Fischer,1919.–Cutler,1977:147-148. Aspidosiphon (Paraspidosiphon)coyiQuatrefages,1865.–Cutler,1994: 221-222. Aspidosiphon coyiQuatrefages.–CutleryCutler,1989:851-852. C. Aspidosiphon (Aspidosiphon) gosnoldiCutler,1981. Aspidosiphon gosnoldiCutler,1981.–CutleryCutler,1989:84.–Cutler, 1994:215-216. Aspidosiphon(Paraspidosiphon) fischeri tenBroeke,1925.–Cutler,1994:222. –SchulzeyRice,2004:3–Collinet al.,2005:687.–Schulze,2005:526.– VarelaySchulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:168-169. Aspidosiphon fischeritenBroeke,1925.–CutleryCutler,1989:852.–Cutler ySchulze,2004:226.–Gómezet al.,2013:4. Paraspidosiphon fischeri (tenBroeke,1925).–RiceyMacintyre,1979:314. Aspidosiphon (Paraspidosiphon) laevis Quatrefages,1865.–Cutler,1994:222-224. –Deanetal.,2007:52.–VarelaySchulze,2008:9–Díaz-Díaz,2011:169.C. Aspidosiphon laevis Quatrefages,1865.–CutleryCutler,1989:852-855.– Collin et al.,2005:687.–CutlerySchulze,2004:226.–Schulze,2005:526. Paraspidosiphon klunzingeri StephenyEdmonds,1972.–RiceyMacintyre, 1972:42. Aspidosiphon (Paraspidosiphon) parvulus Gerould,1913.–Cutleret al.,1992:156. –Cutler,1994:224-225.–Dean,2001:89.–SchulzeyRice,2004:3-4.–Schulze, 2005:526.Deanet al.,2007:52.–VarelaySchulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:169.


Aspidosiphon parvulus Gerould,1913.–CutleryCutler,1989:856.–Collin et al.,2005:687–KawauchiyRice,2009:5.–Gómezet al.,2013:4. Aspidosiphon (Paraspidosiphon) steenstrupii Diesing,1859.–Cutler,1994: 225-226.–SchulzeyRice,2004:4.–Collin et al.,2005:687.–Schulze,2005: 526.–Deanet al.,2007:52-53.–Díaz-Díaz,2011:169. Aspidosiphon steenstrupiiDiesing,1859.– Murina,1984:5.–Cutlery Cutler,1989:857-859.–CutlerySchulze,2004:226.–Gómezet al.,2013:4. Paraspidosiphon steenstrupii Diesing,1859.–RiceyMacintyre,1979:314. –Brattstrom,1999:364.GéneroLithacrosiphon Shipley,1902.–Shipley,1902:139.–Murina,1984:2–GibbsyCutler,1987:56.–Cutler,1994:227.–VarelaySchulze,2008:9. Lithacrosiphon cristatus cristatus (Sluiter,1902).–Cutler,1994:229.–Deanet al., 2007:53-54.– Díaz-Díaz,2011:169. Lithacrosiphon alticonus tenBroeke,1925.–RiceyMacintyre,1979:314.– Brattstrom,1999:364. Lithacrosiphon cristatus(Sluiter,1902)..–Murina,1984:5–Collinet al., 2005:688. – Cutler,1977:148.–SchulzeyRice,2004:4.Schulze,2005: 526.–CutlerySchulze,2008:226.–VarelaySchulze,2008:9.–Gómez et al.,2013:4.C.

Familia Phascolosomatidae Stephen y Edmonds, 1972Lithacrosiphon cristatus (Sluiter,1902).Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:54.–Cutler,1994:156-157.–Dean,2001:87.–VarelaySchulze,2008:9.GéneroAntillesoma StephenyEdmonds,1972.–Murina,1984:2.–Cutler,1994:186.–GibbsyCutler,1987:55.–VarelaySchulze,2008:9. Antillesoma antillarum (GrubeyOersted,1858).–Cutleretal.,1992:156. –Cutler,1994:186-189.–Dean,2001:87-88.–CutlerySchulze,2004:226– SchulzeyRice,2004:4.–Collinet al.,2005:688.–Deanet al.,2007:50.– VarelaySchulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:169.–Gómez et al.,2013:5-6.C. Phascolosoma(Antillesoma) antillarum (GrubeyOersted1858).–Cutler, 1977:150. Phascolosoma antillarum GrubeyOersted1858.–RiceyMacintyre,1972:42.GéneroApionsoma Sluiter,1902.–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:55.–Cutler,1994:189-190.–VarelaySchulze,2008:9. Apionsoma (Apionsoma) misakianum (Ikeda,1904).–VarelaySchulze,2008:9. Apionsoma misakianum(Ikeda,1904).–Cutler,1994:195.–SchulzeyRice, 2004:4.–Deanet al.,2007:50.–Díaz-Díaz,2011:169. Golfingia(Apionsoma) misakiana (Ikeda,1904).–CutleryCutler,1980:2.


Apionsoma (Apionsoma) murinae murinae (Cutler,1969). Apionsoma murinae murinae (Cutler,1969).–Cutler,1994:195-196. Golfingia murinae Cutler,1969:209-218. Apionsoma (Edmondsius) pectinatum (Keferstein,1867).–Cutler,1994:197- 198.–Dean,2001:88. Apionsoma pectinatum(Keferstein,1867).–CutlerySchulze,2004:226. Apionsoma papilliferum (Keferstein,1865). Phascolosoma dissors SelenkaydeManenSelenka,deManyBulow,1883. –Gerould,1913:375.GéneroPhascolosoma Leuckart,1828–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:54-55.–Cutler,1994:159-167.–VarelaySchulze,2008:9. PPhascolosoma coriaceum Keferstein,1865(Incertae sedis fide Cutler,1994).– Gerould,1913:4. Phascolosoma (Phascolosoma) nigrescens (Keferstein,1865).C. Phascolosoma nigrescens (Keferstein,1865)..–Murina,1984:5.–Cutler, 1994:179-181.–CutlerySchulze,2004:226.–SchulzeyRice,2004:4.– Schulze,2005:525.–Díaz-Díaz,2011:169.–Gómezet al.,2013:5. Phascolosoma(Phascolosoma) varians (Keferstein,1865).–Cutler,1977:153. Phascolosoma varians Keferstein,1865.–RiceyMacintyre,1979:314. Phascolosoma (Phascolosoma) perlucensBaird,1868.–VargasyDean,2010:119. PhascolosomaperlucensBaird,1868.–RiceyMacintyre,1979:314.– Cutler et al.,1992:154.–Cutler,1994:182-183.–Brattstrom,1999:364. –CutlerySchulze,2004:226.–SchulzeyRice,2004:4.–Collin et al., 2005:688.–Schulze,2005:525.–Deanet al.,2007:49.–Díaz-Díaz,2011: 169.–Gómezet al.,2013:5. Phascolosoma thomense (Murina,1967).–Murina,1984:5.

Clase Sipunculidea Cutler y Gibbs, 1985Orden Golfingiida (Golfigiiformes) Cutler y Gibbs, 1985

Familia Golfingiidae Stephen y Edmonds, 1972Cutler, 1994: 60-61. – Gibbs y Cutler, 1987: 50. – Dean, 2001: 87. – Varela ySchulze,2008:9.GéneroGolfingia Lankester,1885.–Murina,1984:2.–Cutler,1994:61-67.–CutleryCutler,1987:735-740.–GibbsyCutler,1987:50-51.–VarelaySchulze,2008:9. Golfingia(Golfingia)andersoni(Théel,1911). Golfingia anderssoni (Théel,1911).–Cutler,1994:68-69. Golfingia (Golfingia) elongata (Keferstein,1862).


Golfingia elongata (Keferstein,1862).–CutleryCutler,1987:751.– Cutler,1994:69-70.–SchulzeyRice,2004:3.–Collinet al.,2005:686. –VarelaySchulze,2008:9. Phascolosoma cylindratum Keferstein,1865.–Gerould,1913:382-383. Golfingia (Golfingia)muricaudata(Southern,1913). Golfingia muricaudata (Southern,1913).–Cutler,1994:74-75.–Cutler yCutler,1987:752-753.GéneroNephasomaPergament,1940.–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:51.–Cutler,1994:77-84.–VarelaySchulze,2008:9.. Nephasoma (Nephasoma) abyssorum abyssorum (KorenyDanielssen,1875). Nepahsoma abyssorum abyssorum (KorenyDanielssen,1875). – Cutler, 1994:89. – VarelaySchulze,2008:9.C. Nephasoma columbaris KawauchiyRice,2009:2-5. Nephasoma (Nephasoma) multiareneusa (Murina,1967). Nephasoma multiaraneusa (Murina,1967).–Cutler,1994:98.–Varelay Schulze,2008:9. Nephasoma (Nephasoma) pellucidum pellucidum (Keferstein,1865). Golfingia(Nephasoma) pellucida (Keferstein,1865).–CutleryCutler,1980:2. Nephasoma(Nephasoma) pellucidum (Keferstein,1865).–Deanet al.,2007: 46-47.–Díaz-Díaz,2011:169. Nephasoma pellucidum (Keferstein,1865).–CutlerySchulze,2004:227.– Schulze,2005:524.–VarelaySchulze,2008:9. Nephasoma pellucidum pellucidum (Keferstein,1865).–Cutler,1994:98- 99.-Rafinesque-Schmaltz,1814. Phascolosoma pellucidum Keferstein,1865.–Gerould,1913:391.GéneroThysanocardia Fisher,1950.–Cutler,1994:102-103.–Deanet al.,2007:47. Thysanocardia catharinae(Grube,1868).–Deanet al.,2007:47.–Díaz- Díaz,2011:168.C.

Familia Phascolionidae Cutler y Gibbs, 1985GibbsyCutler,1987:52.–Cutler,1994:107-108.–Dean,2001:87.–VarelaySchulze,2008:9.GéneroPhascolion Théel,1875.–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:52.–Cutler,1994:108-115.–VarelaySchulze,2008:9. Phascolion (Isomya) gerardi Rice,1993.–Cutler,1994:117-118.–Collinet al., 2005:686. Phascolion gerardi Rice,1993.–SchulzeyRice,2004:4. Phascolion (Phascolion) strombus strombus(Montagu,1804).


Phascolion (Phascolion) strombus (Montagu,1804).–Dean,2001:87. Phascolion strombi (Montagu,1804).–Gerould,1913:403-408. Phascolion strombus (Montagu,1804).–VarelaySchulze,2008:9.

Familia Themistidae Cutler y Gibbs, 1985Cutler,1994:140.–GibbsyCutler,1987:53.–VarelaySchulze,2008:9.GéneroThemiste Gray,1828.–GibbsyCutler,1987:53.–Cutler,1994:141-147.–VarelaySchulze,2008:9. Themiste (Themiste) alutacea (GrubeyOersted1858).–CutleryCutler,1988:741- 751.–Deanet al.,2007:47-48.–VarelaySchulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:169. Dendrostoma alutaceum (Quatrefages,1865).–Gerould,1913:374. Themiste alutacea (GrubeyOersted1858).–Baird,1868:98.–Cutlery Cutler,1988:755-756.–Schulze,2005:526. Themiste lageniformis (Baird,1868).–Baird,1868:98.–CutleryCutler,1988: 758-760.C. Themiste pinnifolia (Keferstein,1865).–Baird,1868:98. Dendrostoma pinnifolium (Keferstein,1865).–Gerould,1913:375-416.

Orden Sipunculida (Sipunculiformes) Cutler y Gibbs, 1985Familia Sipunculidae Rafinesque-Schmaltz, 1814.

Cutler,1994:24-28.–GibbsyCutler,1987:48-49.–Dean,2001:86.–VarelaySchulze,2008:9.GéneroSiphonosoma Spengel,1912.–Murina,1984:2.–GibbsyCutler,1987:49-50.–Cutler,1994:44-48.–VarelaySchulze,2008:9. Siphonosoma cumanense (Keferstein,1867).–Gerould,1913:374,432.–Cutler, 1994:51-53.–CutlerySchulze,2004:226.–SchulzeyRice,2004:2-3.–Dean, 2007:46.–VarelaySchulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:168. Siphonosoma(Siphonosoma) novaepommeraniae (Fisher,1926).–Cutler, 1977:139. Siphonosoma vastum (SelenkayBulowenSelenka,deManyBulow,1883).– Cutler,1994:55.–CutlerySchulze,2004:226.C.GéneroSipunculus Linneaus,1766.–CutleryCutler,1985:232.–Cutler,1994:28-31.–VarelaySchulze,2008:9. Sipunculus (Sipunculus) nudus Linneaus,1766.–Dean,2001:86. Sipunculus nudus Linneaus,1766.–Gerould,1913:374,428.–Fisher,1952: 376-377.–CutleryCutler,1985:236-237.–Cutleret al.,1992:153.–Cutler, 1994:36-38.–SchulzeyRice,2004:2.–Deanet al.,2007:46.–Varelay Schulze,2008:9.–Díaz-Díaz,2011:168.C.


Sipunculus titubans Selenka,deManyBulow,1883.–Gerould,1913:428- 429.–CutleryCutler,1977:137-138.C. Sipunculus(Sipunculus) phalloides phalloides (Pallas,1774). Sipunculus phalloides (Pallas,1774).–Gerould,1913:431–Cutleret al., 1992:153-154. Sipunculus phalloides phalloides (Pallas,1774).–CutleryCutler,1985:234. –Cutler,1994:38.–Dean,2001:86.–Vargaset al.,2009:119. Sipunculus (Sipunculus) polymyotus Fisher,1947. Sipunculus polymyotus Fisher,1947.–CutleryCutler,1985:232-233.– Cutler,1994:39. Sipunculus(Sipunculus) robustus Keferstein,1865. Sipunculus robustus Keferstein,1865.–Gerould,1913:375.–Cutlery Cutler,1977:137.–CutleryCutler,1985:237-239.–Cutler,1994:39.– Dean et al.,2007:44.C. GéneroXenosiphon Fisher,1947.–CutleryCutler,1985:228-229.–GibbsyCutler,1987:49.–Cutler,1994:41-43. Xenosiphon branchiatus(Fischer,1895).–Cutler,1994:44.–Dean,2001:86.C. Xenosiphon branchiatus branchiatus (Fischer,1895).–CutleryCutler, 1985:229-231.–Cutleret al.,1992:154.

DISCUSIÓN

Debido a que las especies indeterminadas y no descritas, nombradas como “sp.” y”spp.”, así como las nombradas como “cf.”, no brindan información taxonómica suficiente para el grupo, no se tuvieron en cuenta para completar ellistado. No obstante, el siguiente listado las incluye con su referencia correspondiente, conelfindequesetenganenconsideraciónparaestudiosposteriores.

Semanifiestaunafaltadeestandarizaciónsistemáticaalpresentarsetantasinconsistenciasdemostradasencombinacionesincorrectas,loquejustificarárealizarestudiosconelfinderesolverproblemasenlasistemáticadeestegrupo.Además,seevidencia que para algunas regiones hay más datos que para otras, lo cual obedece a muestreos sectorizados, regionales o demasiado locales.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Oscar Díaz-Díaz, a Neil Castro-Guillen y a Mary Rice por su colaboración suministrando información adicional que fue difícil hallar por otros medios. A los evaluadores anónimos por sus sugerencias para mejorar el documento.


BIBLIOGRAFÍA

Augener, H. 1903. Beitrage zur Kenntnis der Gephyreen nach Untersuchung der im Gottinger

zoologischenMuseumbefindlichenSipunculidenundEchiuriden.Arch.Naturgesch.,69:297-371.

Baird,W.B.1868.MonographonthespeciesofwormsbelongingtothesubclassGephyreae.Proc.Zool.

Soc.Lon.,1868:77-114.

Bohadsch, J.B. 1761. De quibusdam animalibusmarinis, eorumque propietatibus, orbit litterario vel

nondumvelminusnotis.C.C,Dresden,Alemania.169p.

Brattstrom,H. 1999.Marine biological investigations in theBahamas. 23.Description of the littoral

zonationatnineBahamianrocky-shorelocalities.Sarsia,84:319-365.

Chamisso,A.yC.G.Eysenhardt.1821.Deanimalibusquisbusdameclassevermium linneana.Nova

ActaAcad.Caes.Leop.,10:343-374.

Collin, R., M.C. Díaz, J. Norenburg, R.M. Rocha, J.A. Sánchez, A. Schulze, M. Schwartz y A. Valdes.

2005.PhotographicidentificationguidetosomecommonmarineinvertebratesofBocasdelToro,

Panama.CaribbeanJ.Sci.,41(3):638-707.

Cutler,E.B.1969.NewspeciesofSipunculafromthewesternNorthAtlantic.Proc.Biol.Soc.Wash.,

82:209-218.

Cutler,E.B.1977.ThebathyalandabyssalSipuncula.GalatheaReports,14:135-156.

Cutler,E.B.1981.AnewspeciesofAspidosiphon(Sipuncula)fromthewesternAtlanticOcean.Proc.

Biol.Soc.Wash.,94:445-449.

Cutler,E.B.1994.TheSipuncula.Theirsystematics,biology,andevolution.CornellUniversityPress.

Ithaca,NuevaYork.453p.

Cutler,E.ByN.J.Cutler.1980.Sipuncula fromtheSouthernBrazil.BolmInst.Oceanogr.S.Paulo.,

29(1):1-8.

Cutler,E.B.yN.J.Cutler.1985.ArevisionofthegeneraSipunculus and Xenosiphon(Sipuncula).Zool.

J.Linn.Soc.,85:219-246.

Cutler,E.B.yN.J.Cutler.1987.ArevisionofthegenusGolfingia(Sipuncula:Golfingiidae).Proc.Biol.

Soc.Wash.,100:735-761.

Cutler,E.B.yN.J.Cutler.1988.ArevisionofthegenusThemiste(Sipuncula).Proc.Biol.Soc.Wash.,

101(4):741-766.

Cutler,E.B.yN.J.Cutler.1989.ArevisionofthegenusAspidosiphon(Sipuncula:Aspidosiphonidae).

Proc.Biol.Soc.Wash.,102(4):826-865.

Cuttler,E.B.yE.P.Gibbs.1985.AphylogeneticanalysisofhighertaxaintheSipuncula.Syst.Zool.,

34:162-173.

Cutler, E.B. y A. Schulze. 2004. Sipuncula from Barbados, including two new for the island plus

Siphonosoma vastum; FirstrecordfromtheAtlanticOcean.Bull.Mar.Sci.,74(1):225-228.

Cutler,N.J.,E.B.CutleryJ.A.Vargas.1992.Peanutworms(PhylumSipuncula)fromCostaRica.Rev.

Biol.Trop.,40:153-158.

Dean,H.K.2001.MarinebiodiversityofCostaRica:ThephylaSipunculaandEchiura.Rev.Biol.Trop.,

49(2):85-90.


Dean,H.K.,I.Hernández-ÁvilayE.B.Cutler.2007.SipunculansoftheCaribbeancoastofVenezuela

andCuracao.Zootaxa,1431:45-54.

DelleChiaje,S.1823.MemoriesullastoriaenotomiadeglianimalisenzavertebredelRegnodiNapoli.

FratelliFernandes,Nápoles.184p.

Díaz-Díaz,O.2011.Estadodelconocimientode lossipuncúlidos (Sipunculida)delgolfodeCariaco,

Venezuela.Inst.Oceanogr.Ven.,50(2):167-171.

Diesing,K.M.1851.SystemaHelminthum.Vindobonae,Braumiller.558p.

Diesing,K.M.1859.RevisionderRhyngodeen.Sitzungsberichtedemathematisch-naturwissenschaftliche

Klasse.Akad.Wiss.Wien.,37:719-782.

Domènech, R., J. Martinell y J. de Porta. 2008. Bioerosión por poliquetos espiónidos (Polychaeta,

Spionidae) enmoluscosmarinos del cuaternario caribeñodeColombia.RevistaAcad.Colomb.

Cienc.,32(124):412-419.

Edgecombe, G.D., G. Giribet, C.W. Dunn, A. Hejnol, R.M. Kristensen, R.C. Neves, G.W. Rouse,

K.Worsaae yM.V. Sorensen. 2011. Higher-level metazoan relationships: recent progress and

remainingquestions.Org.Divers.Evol.,11:151-172.

Edmonds,S.J.1974.AnewspeciesofSipuncula (Aspidosiphon exiguus)belonging to the interstitial

fauna of marine beaches collected by Mr. Botosaneanu during the second Cuban-Romanian

BiospeleologicalExpeditiontoCuba1973.Int.J.Speleol.,6:187-192.

Fischer,W.K.1895.DieGephyreendesNaturhistorischenMuseumszuHamburg.Abh.Geb.Naturw.

Hamburg,13:1-24.

Fischer,W.1919.GephyreenderSud-westkusteAustraliens.Zool.Anz.,50:277-285.

Fischer,W.K.1926.SipunculidenundEchiuridenderHamburgerSudsee-Expedition1908-1909.Mitt.

Zool.St.Inst.Hamb.,42:104-117.

Fisher,W.K.1947.NewgeneraandspeciesofEchiuridaeandSipunculidworms.Proc.USNat.Mus.,

97:351-372.

Fisher,W.K.1950.ThesipunculidgenusPhascolosoma.Ann.Mag.Nat.Hist.,12(3):547-552.

Fisher,W.K.1952.ThesipunculidwormsofCaliforniaandBajaCalifornia.Proc.U.S.Nat.Mus.,102:

371-450.

Gerould,J.H.1913.ThesipunculidsoftheeasterncoastofNorthAmerica.Proc.U.S.Nat.Mus.,44:

373-437.

Gibbs,P.E.yE.B.Cutler.1987.Aclassificationof thephylumSipuncula.Bull.Br.Mus.Nat.Hist.,

52(1):43-58.

Gómez,C.E.,N.E.ArdilayA.Sanjuan-Muñoz.2013.Sipunculansassociatedwithdeadcoralskeletons

intheSantaMartaregionofColombia,south-westernCaribbean.JMBAUK,93(7):1785-1793.

Gray,J.E.1828.SpicilegiaZoologica.TreuttelWurtzandCompany,Londres.12p.

Grube, E. 1868. Naturwissenschaftliche Section mit einigen Sipunkuloiden bekannt und sprach

namentlich uber Loxosiphon, Cleosiphon, und einige Phascolosomen. Jber. Schles. Ges. Vaterl.

Kult.,45:47-49.

Grube, E. y A.S. Oersted 1858. Annulata Oerstediana. Vidensk. Meddr. Dansk Naturh. Foren.

Copenhague,105-120.


Ikeda,I.1904.TheGephyreaofJapan.J.Coll.Sci.Imp.Univ.Tokyo,20:1-87.

Kawauchi,G.Y.yM.E.Rice.2009.TwonewspeciesofNephasoma (Sipuncula:Golfingiidae)fromthe

westernAtlanticOcean.Proc.Biol.Soc.Wash.,122(1):1-13.

Kawauchi,G.Y,P.S.PrashantyG.Giribet.2012.Sipunculanphylogenybasedonsixgenes,withanew

classificationandthedescriptionsofthenewfamilies.Zool.Scri.,41(2):186-210.

Kędra,M.yG.V.V.Murina.2007.ThesipunculanfaunaofSvalbard.PolarRes.,26:37-47.

Kędra,M. yM.Wiodarska-Kowalczuk. 2008.Distribution anddiversity of sipunculan fauna in high

Arcticfjords(WestSvalbard).PolarBiol.,31:1181-1190.

Keferstein,W.1862.BeitragezurKenntnissderGattungPhascolosomaF.S.Leuckart.Z.Wiss.Biol.,

12:35-51,139-141.

Keferstein,W.1865.BeitragezuranatomischenundsystematischenKenntnisderSipunculiden.Nachr.

Ges.Wiss.Göttingen,15:405-445.

Keferstein,W.1867.UntersuchungenubereinigeamerikanischeSipunculiden.Z.Wiss.Biol.,17:44-55.

Koren,J.yD.C.Danielsen.1875.BidragtildenorskeGephyreanaturhistorie.NytMag.Naturvid.,21:

108-138.

Lamarck, J.B.P.A.1816.HistoirenaturelledesAnimauxsansVertèbresprécédéed’une introduction

offrantladéterminationdescaractéresessentielsdel’animal,sadistinctionduvégétaletdesautres

coorpsnaturels,enfin,expositiondesprincipesfondamentauxdelazoologie.Verdiére,Libraire,

QuaidesAugustins.París.683p.

Lankester,E.R.1885.Golfingia mackintoshii, a new sipunculid from the coast of Scotland. Linn. Soc.

LondonTrans.Ser.2,8:469-474.

Leuckart,F.S.1828.Brevesanimaliumquorundammaximaexpartemarinorumdescriptiones.Ausgusti

Osswaldi,Heidelbergae,9-23.

Linneaus,C.1766.Systemanatuareperregnatrianaturae,secundumclasses,ordines,genera,species,

cum caracteribus, differetiis, synonymis, locis. Editio duodecima reformata. Regnum animale.

Homiae.Estocolmo.532p.

Montagu,G.1804.DescriptionofseveralmarineanimalsfoundonthesouthcoastofDevonshire.Linn.

Soc.LondonTrans.,Ser7:61-85.

Moreno-Forero,S.K.,G.R.NavasyO.D.Solano.1998.Cryptobiotaassociatedtodead Acropora palmata

(Scleractinia:Acroporidae)coral,IslaGrande,ColombianCaribbean.Rev.Biol.Trop.,46(2):229-

236.

Murina,G.V.V.1967.ReportonthesipunculidwormsfromthesublittoralzoneofCubaandtheGulfof

Mexico.Zool.Zh.,54(9):1329-1339.

Murina,G.V.V.1984.EcologyofSipuncula.Mar.Ecol.Prog.Ser.17:1-7.

Murina,G.V.V. 2008.New records of Echiura and Sipuncula in theNorthAtlanticOcean,with the

description of a new species of Jacobia. Mar.Biol.Res.,4:152-156.

Pallas,P.S.1774.Lumbricus.Inspicilegiazoological.Lange,Berlin,Alemania,1-15.

Pergament,T.S.1940.OnanewgenusNephasomafromtheArcticOcean.Resultsofcruisingexpedition

on icebreakerG. Sedov 1937-1940Arctic Scientific Institute ofArctic SeaRoute. Councile of

Ministry,Moscú.3p.


Quatrefages,M.A.de.1847.Mémoiressurl’e´chinedeGaertner.AnnlsSci.Nat.(Zool.),Sér.3.7:307-

343.

Quatrefages,M.A.de.1865.GephyriensInermes.HistoirenaturelledesAnnelesmarinsetd’eaudouce,

Paris,2:599-632.

Rafinesque-Schmaltz, C.S. 1814. Precis des decouvertes et travaux somiologiques ou zoologiques et

botaniques.RoyaleTipografieMilitaire,Palerme.55p.

Rice,M.E.1993.Sipuncula.238-325.En:Harrison,F.W.yM.E.Rice(Eds.).Microscopicanatomy

of invertebrates.Vol.12:Onychophora,Chilopoda,and lesserProtostomata.Wiley-Liss,Nueva

York.498p.

Rice,M.E.y I.G.Macintyre.1972.ApreliminarystudyofSipunculanburrows in rock thinsections.

Carib.J.Sci.,12(1-2):41-44.

Rice,M.E.yI.G.Macintyre.1979.DistributionofSipunculaintheCoralReefCommunity,CarrieBow

Cay,Belize.Smith.Cont.Mar.Sci.,12:311-320.

Rondelet, G. 1555. Universae aquatilium Historiae pers altera, cum veris ipsorum Imaginibus. M.

Bonhome.Lugduni.242p.

Salazar-Vallejo,S.I.2000.BiogeografíamarinadelGranCaribe.Interciencia,25(1):7-12.

Schulze,A.2005.Sipuncula(Peanutworms)fromBocasdelToro,Panamá.Car.J.Sci.,41(3):523-527.

Schulze,A.yM.Rice.2004.SipunculadiversityatTwinCays,Belizewithakeytothespecies.Atoll

Res.Bul.,521:1-9.

Schulze,A.,E.B.CutleryG.Giribet.2007.Phylogenyofsipunculanworms:Acombinedanalysisoffour

generegionsandmorphology.Mol.Phyl.Evol.,42:171-192.

Sedgwick,A.1898.Astudent`stextbookofzoology.S.Sonnenschein,London;Macmillan,NuevaYork.

783p.

Selenka,E.,J.G.deManyC.Bulow.1883.DieSipunculiden,einesystematischeMonographie.Semp.

Reis.Arch.Philip.,2(4):1-131.

Shipley, A.E. 1902. Sipunculoidea, with an account of a new genus Lithacrosiphon. 131-140. En:

Gardiner,J.S.(Ed.).FaunaandgeographyoftheMaldiveandLaccadiveArchipelagoes.University

Press.Cambridge,Cambridge.140p.

Sluiter,C.P.1902.DieSipunculidenundEchiuridender“Siboga”Expedition,nebstZusammenstellung

derUberdiesausdenindischenArchipelbekanntenArten.SibogaExped.,25:1-53.

Southern,R.1913.GephyreaofthecoastsofIreland.Scient.Invest.Fish.Brch.Ire.,3:1-46.

Spengel,J.W.1912.EinigeOrganisationsverhaltnissevonSipunculusartenundihreBedeutungfurdie

SystematikdieserTiere.Deutsch.Zool.Ges.,22:261-272.

Spongberg,A.L.2006.PCBconcentration in intertidalsipunculan(PhylumSipuncula)marineworms

fromthePacificcoastofCostaRica.Rev.Biol.Trop.,54:27-33.

Stephen,A.C.1964.ArevisionoftheclassificationofthephylumSipuncula.Ann.Mag.Nat.Hist.,7:

457-462.

Stephen,A.C.1965.EchiuraandSipunculafromtheIsraelSouthRedSeaExpedition.SeaFish.Res.St.

HaifaBul.,40:79-83.

Stephen,A.C.yS.J.Edmonds.1972.ThephylaSipunculaandEchiura.TrusteesoftheBritishMuseum

ofNaturalHistory.Londres.528p.


TenBroeke,A.1925.WestindischeSipunculidenundEchuiriden.Bijdr.Dierk.,24:81-96.

Théel, H. 1875. Etudes sur les gephyriens inermes des mers de la Scandinavie, du Spitzberg et du

Groenland.Bih.K.SvenskaVetensk.Akad.Handl.,3:1-30.

Théel,H.1911.PriapulidsandsipunculidsdredgedbytheSwedishAntarticexpedition1901-1903and

thephenomenonofbipolarity.Bih.K.svenskaVetenskAkad.Handl.,47(1):3-36.

Varela,C.yA.Schulze.2008.Anupdatedchecklistof thesipunculans(PhylumSipuncula)ofCuba.

Cocuyo,17:9-11.

Vargas,J.A.yH.K.Dean.2009.Part12Sipunculans.119-120.En:Wehrtann,I.S.andJ.Cortés(Ed.).

MarinebiodiversityofCostaRica,CentralAmerica.Springer,CostaRica.500p.

WoRMSEditorialBoard.2013.WorldRegisterofMarineSpecies.http://www.marinespecies.org.




FIRST CHARACTERIZATION OF THE PLANKTONIC COMMUNITY IN THE NORTHERN SECTOR OF THE

JOINT REGIME AREA JAMAICA – COLOMBIA

José Manuel Gutiérrez-Salcedo1, Angélica Cabarcas-Mier2 and Nancy Suárez-Mozo3

1 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar), Museo de Historia Natural Marina de Colombia (MHNMC). Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. [email protected]

2 Cartagena, Colombia. [email protected] Barranquilla, Colombia. [email protected]

ABSTRACT

The Joint Regime Area Jamaica-Colombia (JRA) is a sector of economic importance forColombiabutitsbiodiversityisunknownduetothedifficultaccess.Therefore,theInstituteofMarineand Coastal Research - Invemar in agreement with the National Hydrocarbon Agency - ANH, made an expeditionin2011toobtainafirstapproximationtothediversityoftheJRA.Withinthegroupsstudiedwastheplankton,whichwascollectedaroundlandformsat21samplingstationsinthenorthernsectorof the JRA,with special plankton nets of 20 μm pore sizemesh for phytoplankton and 200 μm forzooplankton.Organismswere identified to the lowest possible taxonomic category and an ecologicalanalysis was performed using descriptive statistics, univariate and multivariate. 183 morphospeciesof phytoplankton and 57 taxa (family and phylum) of zooplanktonwere identified, generating threegeographically differentiated associations. The phyto and zooplankton found in the JRA is part of the plankton community typical of oligotrophic tropical oceanic waters and local differences could be due tooceandynamicsbetweentheCaribbeanCurrentSurfaceandlandformsoftheofSanAndrésandJRAarchipelago .

KEY WORDS: Phytoplankton, Zooplankton, Joint Regime Area.

RESUMEN

Primera caracterización de la comunidad planctónica del sector norte del Área de Régimen Común Jamaica-Colombia. ElÁrea deRégimenComún Jamaica-Colombia (ARC) es unsectordeimportanciaeconómicaparaelpaísperodedifícilacceso,desconociéndoseenlaactualidadsubiodiversidad. Por ello el Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras, en convenio con la Agencia NacionaldeHidrocarburos,realizóunaexpediciónen2011paraobtenerunaprimeraaproximaciónaladiversidad del ARC. Dentro de los grupos estudiados estuvo el plancton, por lo que se requirió recolectar muestras en 21 estaciones dentro del sector norte del ARC, alrededor de las geoformas, con redesespecializadasde20μmdeporodemallaparafitoplanctony200μmparazooplancton.Losorganismosfueron identificados a la categoría taxonómicamás baja posible y se realizó un análisis ecológico apartirdeestadísticosdescriptivos,univariadosymultivariados.Se identificaron183morfoespeciesdefitoplanctony57grupostaxonómicos(familiayphylum)dezooplancton,generándosetresasociaciones

343-368


diferenciablesgeográficamente.ElfitoyzooplanctonencontradosenelARChacepartedelacomunidadplanctónica de aguas típicas tropicales oceánicas oligotróficas (ATTOO) y las diferencias locales sepudierondebera ladinámicaoceánicaentre laCorrienteSuperficialdelCaribeya lasgeoformasdelarchipiélagodeSanAndrésydelARC.

PALABRAS CLAVES: Fitoplancton, Zooplancton, Área de Régimen Común.

INTRODUCTION

One of the main biological components of the pelagic medium is plankton or organisms that can not maintain their spatial distribution, independently of the movementofwatermasses(Parsonset al.,1984).Amongthemareseveralautotrophicandunicellular organisms such as diatoms, dinoflagellates, andblue-green algae,thatmakepartofphytoplankton(Dawes,1986;Tait,1987)plusindividualsthatarepartofallthephylaofmarineinvertebrates,andfisheggsandlarvae,aspermanentorpartialresidentsofthecommunity,thatmakepartofzooplankton(Parsonset al., 1984).Thosegroupsareimportantbecausetheycontroltheflowofenergyofthemarineenvironment(Raymont,1983;Bathmanet al.,2001),positivelyintervene,atamacroscale,inclimaticchange(Franco-Herreraet al.,2006),inthedistributionofmanyspecies(Mujica,2006),andaregoodindicatorsoftheecologicalstateofthesystem(DalyandSmith,1993;Pinel-Alloul,1995).

Theplanktoniccommunityof theColombianCaribbeanSea (CCS) ischaracterized by a group of stable and mature assemblies, typical of a tropical oligotrophic system (Gutiérrez-Salcedo, 2011). Those assemblies changedepending on their location, showing high abundance and low richness in coastal locations(Bernal,2000).Thispatternofabundanceandrichnessisinvertedasthey move further away from the coast and the oceanic region shows the least abundantandrichestassemblies(Lozano-Duqueet al.,2010).Ecologically,theplanktonic community of the CCS presents low productive in comparison with otherregions(Franco-Herrera,2006)andismainlydominatedbydinoflagellates,diatoms,andcyanobacteria(phytoplankton)(Franco-Herreraet al.,2006);andcopepods, larvaceans and chaetognaths (zooplankton) (Gutierrez-Salcedo,2011).

Among the studies performed in the CCS, 190 species from 69phytoplanktongenerahavebeendescribedfromtheinsularregion(Herrera,1985;Garay et al.,1988;Téllezet al.,1988;Campos-González,2007;Vargas-Castellanos,2008)and235zooplanktonspecies,ofwhich150wereholoplankton(GiraldoandVillalobos,1983;Mulford,1983;MárquezandHerrera,1986;Martínez-Barragán,2008;Martínez-Barragánet al.,2008)and85fishlarvae(GodoyandEscobar,1983;Lara and Cabra, 1984). These studies suggest that the Archipelago’s planktonic


community, with relation to those found in the coastal and oceanic regions of the Colombian Caribbean, present a lesser productivity; it is dominated by cyanobacteria anddinoflagellatesat thephytoplankton level,whileat thezooplankton level thesame groups are maintained; and the trophic tendency is closer to a herbivorous system.

However, none of the studies were performed in the Joint Regime Area (JRA)Jamaica-Colombia,anareaofcurrentandfuturehigh importancefor thecountry,politicallyaswellaseconomicallyandenvironmentally(Invemar,2012).Therefore, an interinstitutional cooperation agreement between the National Hydrocarbon Agency (ANH) and the Marine Research Institute (Invemar)was reached in order to carry out the base environmental line for the JRA as contributiontosustainableexploitationofthesharedmarineresources(AgreementNo.16from2010).ToaccomplishthisagreementtheplanktoniccommunityattheJRA was preliminary evaluated in order to generate the information needed to produce management guidelines for the JRA so that Colombia and Jamaica may adequatelyusetheexistingresources.

STUDY AREA

TheJRAwascreatedthroughtheSanin-RobertsontreatyonNovember12of1993,betweentherepublicsofJamaicaandColombiatomanage,doresearch,preserve, and exploit itsmaritime areas rationally and jointly. The region is apolygonwith an approximate area of 15000 km2 and a depth ofmore than 1.5km (Invemar, 2012) (Figure 1). Geographically it is located northeast of SanAndrés,ProvidenciaandSantaCatalinaArchipelago,withinthelowerNicaraguanRidge(Caseet al.,1984).Tothenorthitevidencesavarietyofgeomorphologicalfeatures such as the Serranilla bank, the Alicia and Nuevo shoals and the Macondo guyot(GeisterandDíaz,2002).AmoredetaileddescriptionofthestudyareaisavailableinInvemar(2012).

Threewatermasses have been describedwithin the area up to 1000mdepth(Wust,1964),ofwhichthemostsuperficialistheCaribbeanSuperficialWater-of theCaribbean–CSWfoundat theupper50to75m(González,1987).Thiswatermassf lowstothenortheastduetotheCaribbeanSuperficialCurrent.-CSC.However,thankstothebottomconfigurationseveraleddysaregeneratedwhicharemore prominent during July and October, generating more dynamics and thus a lesseroceanographichomogeneityatlesserscales(Andradeet al.,1996).


MATERIALS AND METHODS

TheexpeditiontookplacebetweenOctoberthe11thandNovemberthe9th 2011,onboardof themulti-purpose towboatDonRodrigoB.The samplesweregotat21stationslocatedaroundthefourmaingeomorphologicaltraitsoftheCRA(i.e.AliciaandNuevoShoals,MacondoGuyot,andSerranillaBank)(Figure1).Toachieve this,planktonnetswereusedwith lengthsof2.2m,60cmopening,and20μmmeshsizeofforphytoplanktonand200μmforzooplankton.Apreviouslycalibratedflowmeterwasusedforthezooplanktonnetusingrevolutionstocalculatespeeds.Inbothcases, thenetswereinitiallyloweredtoadepthofapproximately50m,andsubsequentlydraggedhorizontallyatanaveragespeedof1m/sfor10min, and later raised on board. The organisms that were trapped in the collector weretransferredto500mLplasticcontainers,addingasaformaldehydesolutionneutralizedwithsodiumtetraborateaspreservative,resultinginafinalpreservative-seawater concentrationof5%.The sampleswere stored indryplaceswhile theyweretakentothelabfortheirposteriorobservationandidentification.

Figure1.JointRegimeArea(JRC)Jamaica-Colombia(Labsis-Invemar,2014)


Organismsineachsamplewereidentifiedandaccountedtothelowestpossibletaxonomicalcategorywiththehelpofaninvertedmicroscopeandastereoscope,andfollowingthemorphologicaldiagnosticcharacteristicsforeachofthem(phytoplankton:Boyer, 1927; Cupp, 1943; Taylor, 1976; Balech, 1988; Round, 1990; Hasle andSyvertsen,1997;SteidingerandTangen,1997;Soleret al.,2003.Zooplankton:Alvariño,1963;NewellandNewell,1963;Boltovskoy,1981;CamposandSuárez,1994;Conwayet al.,2003;BoxshallandHalsey,2004).Twoaliquotsoftwomillimeterspersamplewereused,counting30randomfieldsinaSedwigck-Rafterchamberforphytoplankton(McAlice,1971).Fractionscontaining1000organismsperzooplanktonsamplewereobserved in Petri dishes. To achieve this, the samples were divided using a Folsom fractionatorfollowingSellandEvans(1982)recommendationsandthoseofDeOliveira-Diaz et al.(2010).Thesamplesweredividedamaximumofthreetimes,verifyingatleastaneighthoftheoriginalsample.WhenperformingtheRelativePercentDifferencestatistic,nosampleexceeded19%,whichleadstotheconclusionthatthedivisionswereproperlydone(Anonymous,1994).Additionally,theprotocolsproposedbyHarriset al. (2000)wereusedforthezooplanktonsamplestoobtainbiomass.

Theinformationobtainedfromidentificationandaccountingoftheorganismsinbothgroupswastabulatedinindependentmatrixes,obtaininganorganismpercentabundance for phytoplankton and individuals per cubic meter for zooplankton. In both casesmatrixeswereconstructedinrelationtothesampledstations.

Beforemultivariateanalysisandinordertoverifytheexistenceofanomalousdata, a Z transformed table was done for each morphotype as well as for the stations. Theresultsdidnotexceedtheestablishedthresholdofthree,sonodatawaseliminated(Morón, 2011). A multivariate non-parametric descriptive analysis of quantitativeclassification was done for both groups (Cluster), based on a triangular similitudematrix(Bray-Curtisindex),inordertodetermineanyassociationtrendofthestations.Additionally, a one-way spatial association distribution (Anosim)was done for thezooplanktonmatrix to corroborate the association statistically. These routineswereperformedinthestatisticalsoftwarePrimer-Ev.5.(ClarkeandWarwick,1994).

In order to characterize and differentiate associations, ecological richness (S), Pielou uniformity (J’), and Shannon diversity (H’) were found for both groups.Additionally,abetarichness(βw)analysiswasdoneforphytoplanktonandanabundance(N),Simpsondominance(ƛ),ShannonMaximumdiversity(H’max),andHilldiversity(N1)analyseswereperformedforzooplankton(ClarkeandWarwick,1994).Asforthemultivariateanalyses,theindexesobtainedforzooplanktonwerestatisticallycomparedusing a Mann-Whitney test (non-parametric test), adding to the comparison the drybiomass and organic matter values obtained from the protocol proposed by Harris et al. (2000).Finally,ecologicaldescriptionsweremadeforeachassociation,detailingeachofthespecificitiesasperfloraandfaunacompositionofthephytoplanktonandzooplankton.


RESULTS

One hundred and thirty-eight phytoplankton morpho-species were analyzed, withdiatoms,dinoflagellates,andcyanobacteriaasthemostrepresentativegroups(Annex 1). While there were 57 taxonomical groups described for zooplankton(family and phylum), the most abundant were copepods (phylum Arthropoda),mainly within the Calanoida order representing 68% of total abundance, andlarvaceans(phylumChordata)(Annex2).

The dendrograms allowed determining that the samples were grouped followingageographicalpattern(Figure2).MoststationsoftheNuevoShoalandMacondo Guyot were in Association I, while those of Alicia Shoal and Serranilla Bank were grouped in Association II. Association III only contained phytoplankton assembly and was composed by three stations of the Serranilla Bank. Lastly, for both planktonic groups, the independent station was the same and belonged to the Macondo Guyot.

Figure2.Groupinganalysisbetween thesamplingstations.a.ClusterbasedonpercentabundancyaspertheBray-Curtissimilaritymatrixofthephytoplanktoncomponent.b.Clusterbasedondensity(ind/m3)aspertheBray-Curtissimilaritymatrixofthezooplanktoncomponent.Square:Nuevoshoal;Circle:Macondo Guyot; Rhombus: Alicia shoal; Triangle: Serranilla bank.


Associations made up for the zooplankton assembly presented structurally significantstatisticdifferences(GlobalAnosimR:0.699[p=0.1%]).Allassociationspresentedlowpredominance,highuniformityanddiversityclosetothemaximum(Annex 3), finding statistical differences between the stations associated to anabundancedependency(N,H’,J’,ƛ,N1)(Table1).

Table1.Statisticaldescriptionofecologicalindicesineachassociationformedwithmultivariateanalysisfor zooplankton (EZ).S:wealth;N: abundance (ind /m3);H:Shannondiversity;H 'max:maximumdiversity of Shannon; J: Pielou uniformity; ƛ: Prevalence of Simpson; N1: Diversity Hill; BS: DryBiomass(mg*m-3);MO:OrganicMatter(mg*m-3).Value-p:Mann-Whitneytest.*:Pvalue<0.05.sothatthereisnostatisticallysignificantdifference.

Group Variables Mean SD Min Max P

Association I

S 27.17 3.06 23(E301) 32(E296) 0.93*

N 444.17 117.88 274.27(E296) 610.01(E300) 0.001

H' 2.53 0.14 2.35(E301) 2.66(E296,298) 0.02

H' máx 3.30 0.11 3.14(E301) 3.47(E296) 0.93*

J' 0.77 0.04 0.72(E297) 0.81(E298,299) 0.01

ƛ 0.11 0.01 0.1(E296,298,299) 0.13(E297,301) 0.01

N1 12.65 1.77 10.44(E301) 14.31(E298) 0.02

BS 39.07 29.62 5.4(E300) 88.67(E301) 0.02

MO 36.3 28.78 4.64(E300) 84.51(E301) 0.02

Association II

S 27.00 3.21 21(E305) 33(E294)

N 1.537.86 966.33 441.51(E294) 4.131.76(E313)

H' 2.31 0.18 1.96(E313) 2.64(E294)

H' máx 3.29 0.12 3.04(E305) 3.5(E294)

J' 0.70 0.05 0.59(E313) 0.76(E305,310)

ƛ 0.15 0.03 0.1(E294) 0.21(E313)

N1 10.00 1.48 7.11(E313) 11.96(E294)

BS 131.22 95.4 17.03(E294) 351.41(E314)

MO 125.24 93.38 14.61(E294) 338.42(E314)

Association I was characterized because dinoflagellates were thephytoplankton group with the highest number of morphospecies and most abundant, in terms of percentage (41%), cyanobacteria (Figure 3a), withOscillatoria and Richelia as themost representative genera (Annex1).As far as the zooplanktonassembly, the phylum Arthropoda contained the largest number of morphotypes andthehighestabundance,mainlyoftheorderCalanoida,with68%ofthetotalassociation(Figure3b).Intermsoffamilies,Corycaeidae,Oncaeidae(copepods),Oikopleuridae (larvaceans), and Sagittidae (chaetognaths), and crustacean larvaewerethemostabundant,withover15ind/m3(Annex2).


Association II was characterized by a dominance in diversity and abundance ofdiatoms,closeto50%ofthetotalassociation,followedcloselybydinoflagellates(≈ 37%) (Figure 3a). While in the zooplankton assembly, calanoid copepodsfrom the Paracalanidae, Calanidae, Calusocalanidae, and Acartiidae families were the most representative, although the most abundant were also representatives of the polychaetes Iospidae and Lopadorhynchidae, amphipod Hyperiidae and Oxycephalidae,andothercopepodssuchasToranidae.Inthisassociation,themostrepresentativejuvenileswereechinodermandfishlarvaewithover50ind/m3.

Association III was characterized for presenting a dominance in richness and percent abundance of diatoms in the phytoplankton assembly, mainly of the central ones (≈ 50% representation) (Figure 3a), decreasing in abundance butnot inrichnessofdinoflagellates,andresulting in lowabundanceandrichnessofcyanobacteria.Lastly, stationE295wascharacterizedbecausecyanobacteriadidnot have the greatest percentage abundance while it shared richness representation withdinoflagellates(Figure3a).Diatomswerebarelypresent.Ontheotherhand,thezooplankton assembly was represented by harpacticoidean copepods of the family Miraciidae and among the juveniles (juvenile holoplankton and meroplankton)copepoditesandnauplii,withmorethan90%ofthetotalstudy(Figure3b).

DISCUSSION

The plankton assemblies studied in the northern JRA showed composition characteristics, relative abundance, density, and ecological indexes similar to thosefound for other assemblies in the upperwater mass (UCW) in the tropical region

Figure3.Percentrepresentationof thedominanttaxonomicalgroupsbyassociation.a.Phytoplanktonassembly; b. Zooplankton assembly.


(Margalef, 1969; Deevy and Brooks, 1971; Longhurst and Harrison, 1989), theCaribbean (Carbonell, 1981; Hopcroft et al., 1998a, 1998b; Weber et al., 2005)and theCSC(Garayet al.,1988;Téllezet al.,1998;Medellín-MoraandMartínez-Ramírez,2010;Gutiérrez-Salcedo,2011).Thiscommunityischaracterizedforhavingat least 100 phytoplankton species dominated by diatoms, although in some casesdinoflagellatesmaybemoreimportantandinothersevencyanobacteria.Therearealsomorethan50zooplanktonfamiliesandtheirabundanceinthisgroupexceeds500ind/m3.Incompositionaswellasinabundancecopepodsare60%ormoreofthegroup.Also, these assemblies show low predominance and high uniformity and diversity, closetothemaximum.Allthesecharacteristicsallowcataloguingtheassembliesinthisstudy within the planktonic community of typical oligotrophic oceanic tropical waters (TOOTW)(Longhurst,1982a,1985b;LonghurstandHarrison,1989).

The lack of oceanographic information in the study area does not allow relating the biological community to its environment and thus compare it to other studies. Therefore, the following analyses are assumptions or hypothesis about the structure of the assemblies at a local scale are based on other studies with similar biological information.

The presence of different associations was mainly conditioned by the relative and total abundance of phyto and zooplankton, respectively, evidencing thatassociationII(AliciaShoalandSerranillaBank)abundanceswhere10timeshigher than thoseof association I (NuevoShoal andMacondoGuyot).The thirdphytoplankton association differed from the second one due to composition aspects that show a greater dominance of central diatoms. The only station showed the lowest abundance with a dominance of cyanobacteria and harpacticoids.

As mentioned, these associations are conformed geographically. Association II is found towards the western sector of the JRA, while the other two associationsandStationE295arelocatedontheotherside.Thepossibleseparationmay be due to the geophysical structure and ocean dynamics, creating associations due to mainly physical actions because they generate ideal environmental conditions or a combination of both.

The first assumption or hypothesis is that the greater abundance ofassociation II is due to a purely physical grouping of the planktonic community. ThismaybeduetotheconfluenceoftheinternalmeandersoftheCSCthatarrivetotheareafromSanAndrés(Garayet al.,1988)andthegeophysicalformationofSerranilla Bank and Alicia Shoal, with peaks closer to the surface and a larger area thanthoseoftheothersector(MacondoGuyotandNuevoShoal)(Vega-Sequedaet al.,2015).Thesetwocharacteristicsacceleratetheflowofthewatermasspreventingplankton from moving from one place to the other and causing an agglomeration


near the formations. This situation has been proven in other studies, such as the one by Incze et al. (2001),who showed that a simple collisionbetweenocean frontsresulted in abundance of the planktonic community.

The second assumption or hypothesis is that the area of association II shows conditions that favors the growth of the planktonic community due to a larger food offer.Thismaybepossiblybasedon:1)thattheSerranillaBankandAliciaShoal(Association II) show a greater diversity of food for the planktonic community;2)These twogeomorphological traitshaveanarea thatdoubles thatof theothertwogeomorphological traits (MacondoGuyot andNuevoShoal -Association I-),therefore creating a larger area for benthic diversity to generate a larger food offer; and3)thecurrentthatpassesthroughSerranillaBankandAliciaShoalisshallower,allowing for a constant resuspension of the nutrients necessary for planktonic growth. This behavior has been evidenced in other studies of the region were it wasfoundthatawatermassthatarrivestoSanAndrésonitssouthernsidecausesa phytoplankton bloom, mainly of diatoms, which generates a larger zooplankton growth evidenced in the northwestern side (Campos-González, 2007; Martínez-Barragán,2007).

For the case of station E 295, located close to the Macondo Guyot,association I was possibly separated due to another oceanographic factor. Studies of submarine mountains have shown that when a current passes through them it may generate a vertical anticyclonic circulation cell, creating a different space than the restofthesectorwithapossiblelowinteractionofplanktonicassemblies(HamnerandHauri,1981;Genin,2004).

The composition of the species of each association allows corroborating that they are the same community but that due to local conditions they are differently structured, supporting the aforementioned hypotheses. Association I is dominated byfilamentouscyanobacteria,organismsthattakenitrogenfromtheatmosphereandproliferatewhennutrientsarepoorandthewatersarecalm(Margalef,1972;Gómezet al.,2005).Agreaterproportionofdinoflagellatesthandiatomswerealsofound,confirmingthewatermassoligotrophy(Margalef,1972).TheseorganismsarethefoodforthecopepodfamilyCorycaeidae(KleppelandPiper,1984)andlarvaceans(AllredgeandSilver, 1988;Steinberget al., 1993), zooplankterswith the largestabundance in the association. This last group produces marine snow that allows cyanobacteria to proliferate easier, as well as copepods of the family Oncaeidae because it provides substrates for them to feed of these algae (Steinberg et al., 1994).Thepresenceofcarnivoressuchaschaetognathswithmediumabundancesincomparison to the other groups allows to conclude that this assembly shows a classic trophicnetwork(Sullivan,1980).Lastly,thelargerquantityofcrustaceanlarvaein


this association would lead us to conclude that possibly the benthic communities of Nuevo Shoal and Macondo Guyot could contain high abundance of these organisms.

Association II was dominated by diatoms which is why the water in this sector showed input of a larger quantity of nutrients in relation to the previous association (Margalef, 1972). Being responsible for productivity, the trophicnetwork would be composed of larger organisms, corroborating the presence of polychaetes (Halanychet al., 2007).Thiswould also attract a larger diversityofcarnivores such as amphipods and copepods of the family Tortanidae, as well as chaetognaths (Wickstead, 1959; Gasca and Shih, 2001). Also, high predationwould cause much of the particulate organic matter to be used by the omnivore and detrivorespeciessuchasthefamiliesParacalanidae(StoeckerandSanders,1985),Calanidae,Clausocalanidae(Kleppelet al.,1988;McKinnon,1996)andAcartiidae(DeOliveira-Díazet al.,2010),groupswithmediumabundanceinthisassociationand that also feed on diatoms. Lastly, just like in the previous association, benthic communities in the shallows of the submarine accidents Alicia Shoal and Serranilla Bankmayhaveahighabundancyofechinodermsandfish,asevidencedintheworkof Vega-Sequeda et al.(2015).

Association II only includes phytoplankton. This situation could be due to the response time of this community to environmental changes, which is hours orafewdays,whilethezooplanktonreactsonlyafteroneweek(Margalef,1972).The presence with greater relative abundance of genera such as Chaetoceros, Bacteriastrum, Pseudonitzschia, and Leptocylindrus would let to infer that the water masspresentscoastalconditionssincetheyaretypicalofthesesystems(Garayet al., 1988)andcouldhavebeenbroughtby thecurrent from theMagdalena river(Cañón-Páez and Santamaria del Ángel, 2003) or the Panama-Colombia Gyre,affectingthestudyareaanmodifyingitsplanktonicstructure(Martínez-Barragán,2007;Gutiérrez-Salcedo,2011).

Lastly, theE295stationwascharacterizedbyadominanceofcrococalecyanobacteria that grow in more calm water conditions and with high solar incidence (Margalef,1972),generatinglargeenoughaggregationssothatorganismssuchascopepodsfromtheharpacticoideangroupseekrefugeandfoodtoproliferate(CalefandGrice,1966;Roman,1978;BoxshallandHalsey,2004).Additionally,confirmapossible vertical cell over the guyot because these organisms are strongly related to verycalmwaters(Boltovskoy,1981;BoxshallandHalsey,2004).However,duetothe absence of physical data it is just a hypothesis yet to be proven.


CONCLUSIONS

The northern sector of the JRA showed a planktonic community categorized as coming from typical tropical oceanic oligotrophic waters. The associations found were geographical and quite possibly controlled by ocean dynamics.

Thewesternsector(AliciaShoalandSerranillaBank)showedacommunitystructure dominated by diatoms and calanoids, a characteristic of waters with contributions of nutrients and organisms of a larger trophic network than the one in theeasternsector(NuevoShoalandMacondoGuyot),whichpresentedorganismsof oligotrophic and calm waters with smaller body sizes such as filamentouscyanobacteria and poecilostomatoid copepods.

The separationof stationE295couldbedue to anoceaniccondition, acirculation cell generated by the guyot, isolating the assembly and generating a condition for proliferation of crococal cyanobacteria and harpacticoideans.

ACKNOWLEDGEMENTS

The authors would like to express their gratitude to the executive Invemar personnel for their help, especially General Director Francisco Arias Isaza and the Biodiversity and Marine Ecosystems Program Director, David Alonso. They would also like to thank the Government of Jamaica, the Governor of San Andres and Providencia, the Providencia Mayor’s Office, the Dimar (Providencia Regional Office), the Petroleum Corporation of Jamaica (PCJ) and the National Hydrocarbon Agency (ANH) of Colombia, who sponsored most of this research thanks to Agreement No. 016 of 2010. The samples were collected by virtue of Decree 309 of 2003 of the Ministry of the Environment and Sustainable Development.

LITERATURE CITED

Alldredge,A.L. andM.W.Silver. 1988.Characteristics, dynamics, and significance ofmarine snow.

Prog.Oceanogr.,20:41-82.

Alvariño,A.1963.QuetognatosepiplanctónicosdelmardeCortés.Rev.Soc.Mex.Hist.Nat.,24:98-203.

Andrade,C.,L.GeraldoandS.Lonin.1996.NotasobrelacirculacióndelasaguasenelbajoAliciayel

sectordeSanAndrésislas.Bol.Cient.CIOH,17:27-36.

Anónimo.1994.Standardoperatingprocedureforzooplanktonanalysis.GraceAnalyticalLab.Chicago-

USA.23p.

Balech,E.1988.LosdinoflageladosdelAtlánticoSudoccidental.PublicacionesEspecialesdelInstituto

EspañoldeOceanografía.Vigo.310p.

Bathmann, U. , M.H. Bundy, M.E. Clarke, T.J. Cowles, K. Daly, H.G. Dam, M.M. Dekshenieks, P.L.

Donaghay,D.M.Gibson,D.J.Gifford,B.W.Hansen,D.K.Hartline,E.J.H.Head,E.E.Hofmann,


R.R.Hopcroft,R.A.Jahnke,S.H.Jonasdottir,T.Kiørboe,G.S.Kleppel,J.M.Klinck,P.M.Kremer,

M.R. Landry, R.F. Lee, P.H. Lenz, L.P. Madin, D.T. Manahan, M.G. Mazzocchi, D.J. Mcgillicuddy,

C.B. Miller, J.R. Nelson, T.R. Osborn, G.A. Paffenhöfer, R.E. Pieper, I. Prusova, M.R. Roman, S.

Schiel,H.E.Seim,S.L.Smith,J.J.Torres,P.G.Verity,S.G.WakehamandK.F.Wishner.2001.

Futuremarinezooplanktonresearch.Aperspective.Mar.Ecol.Prog.Ser.,222:297-308.

Bernal,A.2000.DiestrukturderzooplanktongemeinschaftimneritischenBereichdesKolumbianischen

karibischen meeres. Ph.D. dissertation, Justus Liebig Universitat, Giessen, Germany.

Boltovskoy,E. 1981.Atlas del zooplanctondelAtlánticoSudoccidental ymétodosde trabajo con el

zooplanctonmarino.Inidep,MardelPlata,Argentina.891p.

Boxshall,G.A.andS.H.Halsey.2004.Anintroductiontocopepoddiversity:PartI-II.TheRaySociety,

London.966p.

Boyer,C.1927.SinopsisofNorthAmericanDiatomaceae.PartII:NaviculateandSurirellate.Acad.Nat.

Sci.,230-583.

Calef,G.W.andG.D.Grice.1966.Relationshipbetweentheblue-greenalgaTrichodesmium thiebautii

and the copepod Macrosetella gracilis in the plankton off Northeastern South America. Ecology,

47(5):855-856.

Campos,A.andE.Suárez.1994.CopépodospelágicosdelgolfodeMéxicoymarCaribe.Biologíay

Sistemática.CentrodeinvestigacionesdeQuintanaRoo.México.357p.

Campos-González, E.M. 2007. Fitoplancton de las islas de Providencia y Santa Catalina, Caribe

colombiano.MarineBiologythesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,SantaMarta.77p.

Cañón-Paez,M.L.andE.SantamaríadelÁngel.2003.InfluenciadelaplumadelríoMagdalenaenel

Caribecolombiano.Bol.Cient.CIOH,21:85-90.

Carbonell,M.1981.FitoplanctondeRepúblicaDominicana.Bol.Cient.CIOH,3:11-52.

Case, J.E.,T.L.HolcombeandR.G.Martin.1984.Mapof thegeologicalprovinces in theCaribbean

region.p.1-31.En:Bonini,W.,R.HargravesandR.Shangan(Eds.).TheCaribbeanSouthAmerica

plateboundaryandregionaltectonics.GeologicalSocietyofAmerica,Memoir162.131p.

Clarke,K.R.andR.M.Warwick.1994.Changeinmarinecommunities:anapproachtostatisticalanalysis

andinterpretation.NaturalEnvironmentResearchCouncil,Plymouth.141p.

Conway,D.R.White,J.Hugues-Dit-Ciles,C.GallienneandD.Robins.2003.Guidetothecoastaland

surface zooplankton of the south western Indian Ocean. Occasional Publication of the Marine

BiologicalAssociationNo.15.Plymouth-UK.No.15.356p.

Cupp,E.1943.MarineplanktonofthewestcoastofNorthAmerica.Bull.ScrippsInst.Oceanogr.Univ.

Calif.,5(1):1-138.

Daly, K.L. and W.O. Smith. 1993. Physical-biological interactions influencing marine plankton

production.Ann.Rev.Ecol.Syst.,24:555-585.

Dawes,C.1986.Botánicamarina.Limusa,MéxicoD.F.672p.

Deevey,G.B.andA.L.Brooks.1971.Theannualcycleinquantityandcompositionofthezooplankton

oftheSargassoSeaoffBermuda.II.Thesurfaceto2000m.Limnol.Oceanogr.,16(6):927-943.

De Oliveira-Díaz, C., A. Valente De Araujo, R. Paranhos and S.L. Costa-Bonecker 2010. Vertical

copepodassemblages(0-2300m)offSouthernBrazil.Zool.Stud.,49(2):230-242.


Franco-Herrera,A.2006.Variaciónestacionaldelfitoplanctonymesozooplanctoneimpactodeherbivoría

de Eucalanus subtenuis,Giesbrecht,1888(Copepoda:Eucalanidae)enelCaribecolombiano.Ph.D.

dissertationUniversidaddeConcepción,Concepción,Chile.125p.

Franco-Herrera,A.,L.CastroandP.Tigreros.2006.PlanktondynamicsintheSouth-CentralCaribbean

Sea:Strongseasonalchangesinacoastaltropicalsystem.Caribb.J.Sci.,42(1):24-38.

Garay, J., F.Castillo,C.Andrade, J.Aguilera,L.Niño,M.deLaPava,W.López andG.Márquez.

1988.EstudiooceanográficodeláreainsularyoceánicadelCaribecolombiano-ArchipiélagodeSan

AndrésyProvidenciaycayosvecinos.Bol.Cient.CIOH,9:3-73.

Gasca,R.andC.T.Shih.2001.HyperiidamphipodsfromsurfacewatersofthewesternCaribbeanSea.

Crustaceana,74(5):489-499.

Geister,J.andJ.M.Díaz.2002.Ambientesarrecifalesygeologíadeunarchipiélagooceánico:SanAndrés,

ProvidenciaySantaCatalina.MarCaribe,Colombia(Guíadecampo).INVEMAR,SantaMarta.114p.

Genin,A.2004.Biophysicalcouplingintheformationofzooplanktonandfishaggregationsoverabrupt

topographies.J.Mar.Syst.,50:3-20.

Giraldo,R.A.andS.A.Villalobos.1983.ComposiciónydistribucióndelzooplanctonsuperficialdeSan

AndrésyProvidenciay su relaciónconalgunosparámetrosfisicoquímicos:CruceroOcéanoV,

ÁreaI.BiologyThesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,Bogotá.82p.

Godoy,L.DandO.J.C.Escobar.1984.Descripción,distribuciónyabundanciadelictioplanctonparael

archipiélagodeSanAndrésyProvidencia(cruceroOceanoV,ÁreaI,septiembre-octubre,1981).

MarineBiologyThesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,Bogotá.479p.

Gómez,F.,Y.FuruyaandS.Takeda.2005.DistributionofthecyanobacteriumRichelia intracellularis

as an epiphyte of the diatom Chaetoceros compresssusintheWesternPacificOcean.J.Plankton

Res.,27(1):323-330.

González,E.1987.OceanografíafísicadescriptivadelarchipiélagodeSanAndrésyProvidencia,con

baseenelanálisisdeloscrucerosOcéanoIVAIX.Bol.Cient.CIOH,7:73-100.

Gutiérrez-Salcedo,J.M.2011.EstructuraverticaldelzooplanctonoceánicodelmarCaribecolombiano.

M.Sc.Thesis,MarineBiology,UniversidadNacionaldeColombia,Bogotá.124p.

Halanych,K.M.,L.N.CoxandT.H.Struck.2007.Abriefreviewofholopelagicannelids.Integr.Comp.

Biol.,47(6):872-879.

Hamner,W.M.andI.R.Hauri.1981.EffectsofIslandmass:Waterflowandplanktonpatternarounda

reefintheGreatBarrierReefLagoon,Australia.Limnol.Oceanogr.,26(6):1084-1102.

Harris, R.P., P.H.Wiebe, J. Lenz, H.R. Skjoldal andM. Huntley. 2000. Zooplankton methodology

manual.AcademicPress,London.707p.

Hasle, G.R. and E.E. Syvertsen. 1997.Marine diatoms. En: Thomas C. R. (Ed). Identifyingmarine

phytoplankton.AcademicPress,SanDiego,.385p.

Herrera,M. 1985. Estudio en la abundancia del fitoplancton y su distribución geográfica durante el

cruceroOcéanoVII,ÁreaI,ArchipiélagodeSanAndrésyProvidencia.BiologyThesis,Universidad

NacionaldeColombia,Bogotá.153p.

Hopcroft,R.R.,J.C.RoffandD.Lombard.1998a.ProductionoftropicalcopepodsinKingstonHarbour,

Jamaica:theimportanceofsmallspecies.Mar.Biol.,130:593-604.


Hopcroft, R.R., J.C. Roff and H.A. Bouman. 1998b. Zooplankton growth rates: the larvaceans

Appendicularia,FritillariaandOikopleuraintropicalwaters.J.PlanktonRes.,20(3):539-555.

Incze,L.S.,D.Hebert,N.Wolff,N.OakeyandD.Dye.2001.Changesincopepoddistributionsassociated

withincreasedturbulencefromwindstress.Mar.Ecol.Prog.Ser.,213:229-240.

Invemar.2012.LíneabaseambientalenelÁreadeRégimenComúnJamaica-Colombiacomoaporteal

aprovechamientosostenibledelosrecursosmarinoscompartidos.FinalReportAgreementNo.016,

2010Invemar)andAgenciaNacionaldeHidrocarburos(ANH),SantaMarta.774p.

Kleppel,G.S.andR.E.Pieper.1984.Phytoplanktonpigmentsinthegutcontentsofplanktoniccopepods

fromcoastalwatersoffsouthernCalifornia.Mar.Biol.,78:193-198.

Kleppel,G.S.,D.Frazel,R.E.PieperandD.V.Holliday.1988.Naturaldietsofzooplanktonoffsouthern

California.Mar.Ecol.Ser.Progr.,49:231-241.

Lara,D.G.andC.H.E.Cabra.1984.Dinámicaydistribucióndelarvasjuvenilesdepecesdelasespecies

pelágicasdeinteréscomercialenelarchipiélagodeSanAndrésyProvidencia(crucerosVI,VII,

VIII,ÁreaI,1983-1984)(Reconocimientopreliminar).MarineBiologyThesis,UniversidadJorge

TadeoLozano,Cartagena.80p.

Longhurst,A.R. 1985a.Relationship betweendiversity and the vertical structure of the upper ocean.

Deep-SeaRes.,32:1535-1570.

Longhurst,A.R.1985b.Thestructureandevolutionofplanktoncommunities.Progr.Oceanogr.,15:1-35.

Longhurst,A.R.andW.G.1989.Harrison.Thebiologicalpump:Profilesofplanktonproductionand

consumptionintheupperocean.Progr.Oceanogr.,22:47-123.

Lozano-Duque,Y.,L.A.Vidal andG.R.Navas-S. 2010.La comunidadfitoplanctónica en elmarCaribe

colombiano.87-118.En:Navas,G.R.,C.Segura-Quintero,M.Garrido-Linares,M.Benavides-Serratoy

D.Alonso(Eds.).BiodiversidaddelmargencontinentaldelCaribecolombiano.SeriedePublicaciones

EspecialesNo.20,InstitutodeInvestigacionesMarinasyCosteras(Invemar),SantaMarta.458p.

Margalef,R.1969.ElecosistemapelágicodelmarCaribe.Mem.Soc.Cienc.Nat.LaSalle,29(32).36p

Margalef,R.1972.Regularidadesenladistribucióndeladiversidaddelfitoplanctonenunáreadelmar

Caribe.Invest.Pesq.,36:241-264.

Márquez,G.andM.Herrera.1986.Estudiodelabiomasafitoplanctónicaysudistribucióngeográfica

duranteelcruceroOcéanoáreaI:ArchipiélagolevantamientoProvidenciaenelCaribecolombiano.

FinalReportUniversidadNacionaldeColombia,Bogotá.153p.

Martínez-Barragán, M.P. 2007. Composición y abundancia del zooplancton marino de las islas de

ProvidenciaySantaCatalina (Caribecolombiano),durante laépocaclimática lluviosa (octubre-

noviembre)de2005.MarineBiologyThesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,SantaMarta.119p.

Martínez-Barragán, M., A. Franco-Herrera, J. Medina-Calderón and A. Santos-Martínez. 2008. La

comunidaddecopépodosenlasislasdeProvidenciaySantaCatalina(Caribecolombiano)durante

elperíodolluvioso(octubre)2005.Bol.Invest.Mar.Cost.,38(1):85-103.

McAlice,B.1971.PhytoplanktonsamplingwiththeSedwigck-RafterCell.Limnol.Oceanogr.,16(1):19-28.

Mckinnon,A.D.1996.GrowthanddevelopmentinthesubtropicalcopepodAcrocalanus gibber. Limnol.

Oceanogr.,41(7):1438-1447.


Medellín-MoraJ.andO.Martínez-Ramírez.2010.Distribucióndelmesozooplanctonenaguasoceánicas

delmarCaribecolombianodurantemayoyjuniode2008.121-149.In:Navas,G.R.,C.Segura-

Quintero, M. Garrido-Linares, M. Benavides-Serrato andD. Alonso (Eds.). Biodiversidad del

margencontinentaldelCaribecolombiano.SeriedePublicacionesEspecialesNo.20,Institutode

InvestigacionesMarinasyCosteras(Invemar),SantaMarta.458p.

Morón,J.2011.Señalesysistemas.FondoEditorialBiblioteca.UniversidadRafaelUrdaneta.Maracaibo.242p.

Mujica,A.2006.Larvasdecrustáceosdecápodosycrustáceosholoplanctónicosen tornoa la islade

Pascua.Cienc.Tec.Mar,29:123-135.

Mulford,A.L.1983.DistribucióndeloschaetognatosenelarchipiélagodeSanAndrésyProvidenciaysu

relación con algunos parámetros físico-químicos.Marine Biology Thesis, Universidad Jorge Tadeo

Lozano.SantaMarta.96p.

Newell,G.andR.Newell.1963.MarinePlankton:practicalguide.UnwinHyman.London.240p.

Parsons,T.R.,M.TakahashiandB.Hargrave.1984.Biologicaloceanographicprocesses.Thirdedition,

PergamonPress,Oxford.332p.

Pinel-Alloul,B.1995.Spatialheterogeneityasamultiscalecharacteristicofzooplanktoncommunity.

Hydrobiologia,300.301:17-42.

Raymont,J.E.G.1983.Planktonandproductivityintheoceans.PergamonPress,Oxford.825p.

Roman, M.R. 1978. Ingestion of the blue-green alga Trichodesmium by the harpactacoid copepod,

Macrosetella gracilis.Limnol.Oceanogr.,23(6):1245-1248.

Round, F. 1990.Diatoms: The biology andmorphology of the genera. CambridgeUniversity Press.

Cambridge.747p.

Sell,D.W.andM.S.Evans.1982.AstatisticalanalysisofsubsamplingandanevaluationoftheFolsom

planktonsplitter.Hydrobiologia,94:223-230.

Soler,A.,M.PérezandE.Aguilar.2003.DiatomeasdelPacíficoenPanamá,estudioflorístico.Agenda

delCentenariodelaUniversidaddePanamá.Panamá.383p.

Steidinger, K.A. and K. Tangen. 1997. Dinoflagellates. En: Tomas C.R. (Ed) Identifying marine

phytoplankton.AcademicPress.SanDiego.387-584.

Steinberg,D.K.,M.W.Silver,C.H.Pilskaln,S.L.CoaleandJ.B.Paduan.1994.Midwaterzooplankton

communitiesonpelagicdetritus(GiantLarvaceanHouses)inMontereyBay,California.Limnol.

Oceanogr.,39(7):1606-1620.

Stoecker,D.K.andN.K.Sanders.1985.DifferentialgrazingbyAcartia tonsaonadinoflagellateanda

tintinnid.J.PlanktonRes.,7:85-100.

Sullivan,B.K.1980.InsitufeedingbehaviorofSagitta elegans and Eukrohnia hamata(Chaetognatha)in

relation to the vertical distribution and abundance of prey at ocean station “P”. Limnol. Oceanogr.,

25(2):317-326.

Tait,R.1987.Elementosdeecologíamarina.Ed.Acribia,Zaragoza,Spain.446p.

Taylor,E.J.R.1976.DinoflagellatesfromtheinternationalIndianOceanexpedition.Areportonmaterial

collectedbythe“AntonBruun”1963-1964,132,Stuttgart,234p.

Téllez,C.1985.EstudiosenelfitoplanctoncoleccionadoduranteelcruceroOcéanoIV-áreaIenelCaribe

colombiano.MarineBiologyThesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,Cartagena.113p.

Téllez,C.,G.MárquezandF.Castillo.1988.FitoplanctonyecologíapelágicaenelarchipiélagodeSan


AndrésyProvidencia:CruceroOcéanoIVenelCaribecolombiano.Bol.Cient.CIOH,8:3-26.

Vargas-Castellanos,J.2008.Distribuciónhorizontalyverticaldelacomunidadfitoplanctónica,alrededor

delasislasdeProvidenciaySantaCatalina,Caribecolombiano(épocahúmedade2005).Marine

BiologyThesis,UniversidadJorgeTadeoLozano,SantaMarta.130p.

Vega-Sequeda, J., C.M. Díaz-Sánchez, K. Gómez-Campo, T. López-Londoño, M. Díaz-Ruíz and y D.I.

Gómez-López.2015.BiodiversidadmarinaenbajoNuevo,bajoAliciaybancoSerranilla,Reserva

deBiosferaSeaflower.Bol.Invest.Mar.Cost.,44(1):199-244.

Webber,M.,E.Edwards-Myers,C.CampbellandD.Webber.2005.Phytoplanktonandzooplanktonas

indicatorsofwaterqualityinDiscoveryBay,Jamaica.Hydrobiologia,545:177-193.

Wickstead.J.1959.Apredatorycopepod.J.Anim.Ecol.,28(1):69-72.

Wust, G. 1964. On the stratification and the circulation in the ColdWater Sphere of the Antillean-

CaribbeanBasins.Deep-SeaRes.,10:165-187.

RECEIVED: 26/03/2014 ACCEPTED: 14/09/2015


Annex1.PercentAbundancy(%)ofphytoplanktonspeciesormorphotypesfoundinthe21stationsoftheJointR

egimeAreabetweenJamaicaandColom

biaduring

October2011.Divisions:C

hl.C

hlorophyceae;C

ya.C

yanobacteria;D

in.D

inophyta(dinoflagellates);andBac.B

acillariophyta(diatoms).

SPE

CIE

S(E

F)

294

295

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300

301

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307

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310

311

312

313

314

Chlorophyceaesp.(Chl)

0.4

Chroococcalessp.1(Cya)

43.9

0.6


3.7


15.0

0.7

0.7

0.6

0.6

1.2

1.4

1.6

0.6

0.6

0.4

Lyng

bya sp.(Cya)

0.2

0.6

0.2

0.7

0.3

Osc

illat

oria

sp.1(Cya)

3.5

2.8

4.2

2.5

1.2

4.4

3.0

10.5

7.6

1.1

1.3

0.6

3.0

0.4

1.6

1.9

1.3

0.2

1.5

Oscillatorialessp.1(Cya)

6.0

11.2

2.8

19.3

19.0

16.7

13.7

52.1

37.4

1.1

8.9

13.6

5.4

0.7

5.8

6.4

6.4

0.2

4.0

Oscillatorialessp.2(Cya)

3.7

4.8

13.9

1.1

0.6

2.8

11.3

1.7

2.5

2.3

1.2

1.0

1.1

Ric

helia

sp.(Cya)

0.7

1.4

2.1

0.6

0.3

0.5

1.1

1.3

0.6

0.4

0.4

Syne

choc

occu

s sp.(Cya)

0.6

Thri

chod

esm

ium

sp.(Cya)

17.3

7.5

2.1

15.9

26.6

12.8

3.0

6.6

15.2

4.5

1.3

2.5

1.9

0.6

0.4

5.2

1.3

2.8

Ale

xand

rium

sp.(Din)

1.6

0.9

2.8

2.1

1.1

Am

phis

olen

ia sp.1(Din)

0.9

0.7

0.1

Am

phis

olen

ia sp.2(Din)

0.6

Cer

atoc

orys

arm

ata (Din)

0.6

0.6

Cer

atoc

orys

hor

rida

(Din)

1.9

0.9

0.2

1.8

3.3

4.2

0.7

0.9

1.3

3.8

1.9

1.2

3.3

1.3

0.6

7.7

0.4

1.4

0.2

Cer

atoc

orys

sp.(Din)

0.2

0.6

1.0

Cith

aris

tessp.(Din)

1.1

Cor

ytho

dini

um sp.(Din)

1.3

0.7

1.1

Din

ophy

ceae

sp.(Din)

0.3

0.7

0.6

Din

ophy

sis

cf. c

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ta (Din)

0.2

Din

ophy

sis

cf. t

ripo

s (Din)

0.6

Din

ophy

sis sp.1(Din)

0.9

4.9

3.4

0.6

Din

ophy

sis sp.2(Din)

0.7

1.7

Din

ophy

sis sp.3(Din)

0.7

0.2

1.2

0.2

0.6

1.3

0.6

0.7

0.6

1.3

0.2

0.3

Din

ophy

sis sp.4(Din)

0.7

Gon

iodo

ma

poly

edri

cum

(Din)

0.6

2.1

1.1

0.6

1.2

1.4

0.2

1.3

0.3

3.0

0.7

5.1

0.4

Gon

iodo

ma sp.(Din)

0.6

0.3

0.6

1.6

1.3

0.2

Gon

yaul

ax sp.1(Din)

1.9

0.9

0.7

2.5

0.6

2.8

0.3

0.5

1.1

0.6

1.3

1.2

0.4

0.6

Gon

yaul

ax sp.2(Din)

0.3

0.6

1.2

Het

eroc

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sp.(Din)

0.3

2.1

0.7

0.4


SPE

CIE

S(E

F)

294

295

296

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299

300

301

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314

His

tione

is sp.(Din)

0.5

0.6

0.6

Neo

cera

tium

can

dela

brum

(Din)

0.2

0.3

0.3

0.2

0.6

0.3

0.4

0.6

Neo

cera

tium

con

tort

um (Din)

1.3

0.7

0.6

0.6

0.7

0.6

0.6

0.6

0.6

0.7

0.6

1.3

0.2

0.2

Neo

cera

tium

furc

a(Din)

1.9

0.7

0.5

1.5

1.7

1.2

0.2

1.7

0.6

0.6

0.3

0.7

0.6

0.4

0.8

1.1

Neo

cera

tium

fusu

s (Din)

0.6

0.6

0.5

1.7

3.2

0.6

1.8

0.7

0.3

0.4

0.2

Neo

cera

tium

hor

ridu

m (Din)

0.3

0.7

0.6

0.6

1.4

2.5

1.1

0.6

0.6

1.3

1.2

0.4

0.6

1.9

1.3

0.4

Neo

cera

tium

kof

oidi

i (Din)

0.6

1.1

1.8

0.3

0.9

6.2

3.0

2.9

0.7

Neo

cera

tium

lim

ulus

(Din)

0.6

1.7

0.6

0.2

0.3

0.6

0.2

Neo

cera

tium

lunu

la (Din)

0.3

0.2

1.7

0.7

0.2

0.4

Neo

cera

tium

mac

roce

ros(Din)

0.3

1.4

0.9

1.7

0.6

0.3

0.6

Neo

cera

tium

min

utum

(Din)

0.3

0.4

Neo

cera

tium

par

adox

ides

(Din)

0.3

0.6

Neo

cera

tium

pra

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gum

(Din)

0.3

1.6

0.6

0.3

Neo

cera

tium

set

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m (Din)

0.2

0.6

0.6

0.3

0.2

0.6

0.6

0.7

0.3

Neo

cera

tium

sp.1(Din)

0.9

0.7

0.3

1.2

0.3

Neo

cera

tium

sp.2(Din)

0.6

0.6

1.2

Neo

cera

tium

sp.3(Din)

0.6

0.3

Neo

cera

tium

sp.

4 (

Din

)0.2

Neo

cera

tium

sp.

5(Din)

0.6

Neo

cera

tium

sp.

6(Din)

0.3

1.4

0.3

0.6

0.6

0.7

0.6

Neo

cera

tium

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8.8

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1.4

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0.6

0.6

1.9

1.8

1.1

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0.6

1.3

0.4

1.1

Neo

cera

tium

tere

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0.6

0.9

0.2

1.2

2.2

1.2

0.7

0.5

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1.3

2.6

1.2

0.4

0.6

0.6

0.8

0.3

0.7

Neo

cera

tium

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1.4

0.6

0.6

0.6

1.4

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0.6

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0.3

0.2

Neo

cera

tium

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0.2

1.1

1.8

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0.3

Neo

cera

tium

vul

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0.3

0.2

1.3

Orn

ithoc

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2.2

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1.6

0.6

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1.6

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2.5

1.3

3.6

1.8

3.9

4.5

9.0

1.4

0.5

0.6

Orn

ithoc

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0.3

0.2

1.2

0.6

0.6

Orn

ithoc

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0.6

0.3

Orn

ithoc

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0.7

1.8

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2.4

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2.8

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0.6

0.6

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0.6

0.6

0.6

0.6

Pha

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apa (Din)

0.9

0.6

Pha

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2.5

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0.3

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0.1


SPE

CIE

S(E

F)

294

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297

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300

301

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304

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307

308

309

310

311

312

313

314

Pha

lacr

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0.7

Pha

lacr

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)0.9

0.6

0.6

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Pha

lacr

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0.3

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0.6

0.6

0.3

0.6

0.6

0.6

0.2

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s sp.(Din)

0.2

0.4

Pod

olam

pas

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1.9

0.9

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0.3

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0.6

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1.8

0.3

0.6

0.6

0.3

Pod

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1.6

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0.7

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1.1

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0.6

0.3

7.1

0.4

1.3

2.5

17.9

1.2

0.3

1.5

Pod

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pas sp.(Din)

0.3

1.1

0.6

0.7

0.3

0.6

Pro

roce

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0.2

Pro

roce

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0.7

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Pro

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0.3

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0.2

0.6

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0.3

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0.3

0.6

0.6

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roce

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0.3

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1.2

0.3

2.5

1.3

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1.8

0.3

0.6

0.4

0.3

Pro

tope

ridi

nium

sp.1(Din)

1.9

0.7

0.5

0.3

0.6

0.6

0.6

Pro

tope

ridi

nium

sp.2(Din)

1.9

2.8

1.6

0.3

1.1

0.6

0.6

Pro

tope

ridi

nium

sp.3(Din)

0.3

0.7

0.6

Pro

tope

ridi

nium

sp.4(Din)

0.3

0.2

0.3

0.6

Pro

tope

ridi

nium

sp.5(Din)

0.7

0.6

1.1

1.3

1.2

0.3

0.2

0.4

Pro

tope

ridi

nium

sp.6(Din)

0.3

Pyr

ocys

tis fu

sifo

rme (Din)

0.3

0.6

0.5

6.4

1.3

0.6

2.4

0.4

0.3

1.3

1.3

0.4

Pyr

ocys

tis sp.1(Din)

0.3

0.3

1.7

0.5

1.7

0.7

2.6

Pyr

ocys

tis sp.2(Din)

1.2

0.3

0.7

0.6

0.6

0.6

1.5

1.3

0.2

0.2

Pyr

opha

cus sp.(Din)

0.3

0.5

0.6

0.6

0.6

0.4

1.0

0.8

Scri

ppsi

ella

sp.(Din)

0.3

2.8

0.7

0.6

0.3

Spir

aula

x ko

foid

ii (Din)

0.3

2.5

Ach

nant

hessp.(Bac)

0.6

1.9

Am

phor

a oc

ella

ta (Bac)

0.6

Am

phor

a sp.(Bac)

0.5

Ast

erio

nella

sp.(Bac)

3.2

0.9

Ast

erol

ampr

a sp.(Bac)

0.9

0.7

0.6

1.1

0.6

0.3

0.5

0.6

1.9

0.6

1.3

2.4

1.5

1.6

3.2

0.4

0.6

0.7

Ast

erom

phal

us sp.(Bac)

0.2

0.3

0.6

0.7

0.6

Bac

teri

astr

um fu

rcat

um(Bac)

0.3

0.6

0.6

6.5

10.2

11.0


SPE

CIE

S(E

F)

294

295

296

297

298

299

300

301

302

303

304

305

306

307

308

309

310

311

312

313

314

Bac

teri

astr

um sp.(Bac)

0.4

Bid

dulp

hiasp.(Bac)

0.2

Ble

akel

eya sp.(Bac)

1.8

Cam

pylo

disc

us sp.(Bac)

1.5

0.6

Cha

etoc

eros

affi

nis (Bac)

0.3

0.6

4.7

6.4

3.3

Cha

etoc

eros

cur

vise

tus(Bac)

1.1

1.0

2.3

0.7

Cha

etoc

eros

dec

ipie

ns (Bac)

2.7

2.7

1.1

Cha

etoc

eros

div

ersu

s (Bac)

0.3

1.3

0.3

3.7

2.8

2.2

Cha

etoc

eros

dym

idus

(Bac)

0.2

0.2

Cha

etoc

eros

laci

nios

us (Bac)

0.5

0.2

Cha

etoc

eros

laud

eri (Bac)

3.6

2.5

5.2

2.0

Cha

etoc

eros

lore

nzia

nus (Bac)

1.3

0.3

0.6

0.6

0.3

1.2

2.9

4.5

4.2

3.7

Cha

etoc

eros

per

uvia

nus (Bac)

1.3

0.2

0.3

1.5

1.3

0.6

2.6

2.2

1.0

2.2

Cha

etoc

eros

ser

iaca

nthu

m (Bac)

0.2

Cha

etoc

eros

sp.1(Bac)

0.3

2.2

1.1

Cha

etoc

eros

sp.2(Bac)

0.6

0.4

Cha

etoc

eros

sp.3(Bac)

0.6

1.0

1.3

Cha

etoc

eros

sp.4(Bac)

3.5

2.8

1.8

Cha

etoc

eros

sp.5(Bac)

0.7

0.2

0.6

1.9

1.2

0.4

1.3

0.6

3.6

1.1

Cha

etoc

erossp.6(Bac)

2.3

Cha

etoc

eros

sp.7(Bac)

0.6

Clim

acos

phen

ia c

f. m

onili

gera

(Bac)

1.5

Coc

cone

is sp.(Bac

)1.1

0.3

Cos

cino

disc

us c

entr

alis

(Bac)

0.6

0.7

0.2

0.3

0.7

1.1

0.6

1.3

0.3

1.8

0.4

1.0

0.6

0.4

2.9

0.4

Cos

cino

disc

us c

urva

tulu

s (Bac)

0.3

0.7

0.2

1.1

1.2

0.2

2.5

0.3

1.8

0.7

0.6

0.8

0.7

Cos

cino

disc

us g

rani

i (Bac)

1.6

0.3

Cos

cino

disc

us m

argi

natu

s (Bac)

2.5

2.8

12.0

2.3

1.8

1.1

1.2

2.1

0.2

2.5

0.6

1.9

1.2

0.4

1.9

7.7

2.0

0.2

Cos

cino

disc

us sp.1(Bac)

1.6

0.9

0.7

1.1

0.4

Cos

cino

disc

us sp.2(Bac)

0.3

0.6

0.5

1.8

0.6

0.4

1.4

1.7

Cos

cino

disc

us w

aile

sii (Bac)

0.6

0.6

0.6

Cyl

indr

othe

ca sp.1(Bac)

0.6

0.2

7.1

0.3

0.2

1.3

1.9

0.3

0.6

0.4

0.6

5.1

3.8

Cyl

indr

othe

casp.2(Bac)

0.2

1.2

1.3

Dic

tyB

aca

cf. fi

bula(Bac)

1.4

0.2

0.1

0.2


SPE

CIE

S(E

F)

294

295

296

297

298

299

300

301

302

303

304

305

306

307

308

309

310

311

312

313

314

Dip

lone

is sp.1(Bac)

0.4

Dip

lone

is sp.2(Bac)

0.2

Eun

otog

ram

ma sp(Bac)

0.3

Fra

gila

ria sp.1(Bac)

0.3

0.7

0.3

0.2

1.7

1.3

1.6

0.3

0.7

Fra

gila

ria sp.2(Bac)

0.6

Fra

gila

riasp.3(Bac)

2.2

Gui

nard

ia fl

acci

da (Bac)

0.6

1.0

1.7

2.6

Gui

nard

ia s

tria

ta (Bac)

2.5

0.2

0.2

2.7

4.8

4.6

Has

lea sp.(Bac)

0.7

0.2

1.2

0.3

0.6

1.3

1.6

0.4

1.9

Hem

iaul

us h

auck

ii(Bac)

4.4

3.5

1.1

0.6

0.6

1.8

2.4

0.7

9.6

15.3

12.7

12.7

5.4

3.6

3.2

7.0

5.1

3.7

0.8

4.8

Hem

iaul

us m

embr

anac

eus(Bac)

2.2

1.4

1.4

1.1

0.6

0.6

3.2

Hem

iaul

us s

inen

sis (Bac)

0.9

0.7

0.9

1.8

1.1

0.6

1.0

0.2

1.1

3.2

1.3

0.3

3.0

1.1

0.3

3.2

2.6

0.2

2.8

0.7

Isth

mia

sp.(Bac)

0.2

2.4

0.6

1.1

0.2

Lam

pris

cus sp.(Bac)

1.7

0.6

3.3

Lept

ocyl

indr

us sp.(Bac)

0.6

0.7

0.6

Licm

opho

ra sp.1(Bac)

0.6

0.7

Liol

oma

paci

ficum

(Bac)

0.9

1.4

1.2

1.2

5.5

5.1

10.6

3.3

8.1

Mas

togl

oiasp.(Bac)

0.3

0.6

0.6

0.6

2.6

Mic

rota

bellasp.(Bac)

0.7

1.1

4.4

Nav

icul

a sp.1(Bac)

0.2

Nav

icul

a sp.2(Bac)

0.6

0.6

3.2

1.3

Nav

icul

a sp.3(Bac)

1.3

2.1

0.5

2.4

0.7

0.2

1.1

3.2

0.6

1.2

1.1

1.6

7.0

1.3

0.6

Nav

icul

a sp.4(Bac)

0.3

0.3

0.6

2.5

1.3

1.9

1.1

8.3

0.6

0.2

Nav

icul

asp.5(Bac)

1.8

0.6

1.2

0.6

10.9

0.6

Nitz

schi

a sp.1(Bac)

0.2

Nitz

schi

a sp.2(Bac)

1.4

0.6

Nitz

schi

a sp.3(Bac)

1.2

0.2

0.2

Par

alia

sul

cata(Bac)

0.3

Ple

uros

igm

a sp.1(Bac)

1.5

Ple

uros

igm

a sp.2(Bac)

0.7

Pod

ocys

tis sp.(Bac)

0.6

1.1

Pro

bosc

ia a

lata

(Bac)

1.9

1.4

0.2

0.3

0.6

0.6

0.3

0.9

6.2

4.5

7.0

14.9

1.8

1.1

7.8

9.6

2.5

1.8

1.7

Pse

udon

itzsc

hia sp.(Bac)

1.6

2.8

6.4

2.5

9.1

1.2

6.4

1.2

0.9


SPE

CIE

S(E

F)

294

295

296

297

298

299

300

301

302

303

304

305

306

307

308

309

310

311

312

313

314

Pse

udos

olen

ia c

alca

r-av

is(Bac)

2.5

4.2

1.1

0.3

1.1

3.0

1.0

2.1

6.2

1.9

10.2

7.5

1.8

5.5

2.3

2.5

2.6

1.6

3.9

2.6

Rhi

zoso

leni

a he

beta

ta (Bac)

2.2

0.5

1.8

0.6

0.6

0.7

0.5

1.7

1.3

3.8

0.6

1.8

2.9

0.6

0.6

3.8

1.6

1.3

Rhi

zoso

leni

a im

bric

ata

(Bac

)0.3

1.4

0.8

3.4

1.7

Rhi

zoso

leni

a se

tiger

a (Bac)

0.2

1.3

0.6

1.9

1.8

1.3

0.2

0.7

Rhi

zoso

leni

a sp.1(Bac)

0.4

Rhi

zoso

leni

a sp

. 2 (

Bac

)0.6

Skel

eton

ema

cost

atum

(Bac)

0.2

1.3

Stau

rone

is s

p. (Bac)

0.9

Stri

atel

la u

nipu

ncta

ta (Bac)

0.2

0.6

1.1

3.6

Suri

rella

sp.

(Bac)

0.2

Syne

dra

sp.(Bac)

1.1

Thal

assi

onem

a cf

. ele

gans

(Bac)

0.3

0.2

0.6

1.2

0.2

2.8

3.2

0.6

1.3

3.0

1.8

1.6

0.6

1.3

0.8

3.8

0.7

Thal

assi

onem

a fr

auen

feld

ii (Bac)

0.2

3.0

0.3

0.5

8.4

3.8

1.6

6.0

2.2

24.0

4.5

4.7

3.8

2.9

Thal

assi

onem

a ni

tzsc

hioi

des(Bac)

0.2

2.2

1.3

1.8

3.2

14.9

13.2

9.0

Thal

assi

onem

a sp

. (Bac)

1.3

2.1

0.5

0.6

0.6

0.6

0.2

1.7

0.7

0.6

0.6

1.0

0.9

Thal

assi

ophy

sa s

p. (Bac)

0.7

Thal

assi

osir

a sp

.(Bac)

0.4

Thal

assi

othr

ix s

p. (Bac)

1.1

0.6

1.9

0.6

0.6

0.4

0.6

0.8

0.4

Toxa

rium

und

ulat

um (Bac)

2.6

Trig

oniu

m s

p.(Bac)

0.3

0.6

0.7


Annex2.A

bundance(ind/m3)offam

iliesorm

aingroupsofzooplanktonfoundinthe21stationsoftheJointRegimeAreabetweenJamaicaandColom

biainOctober

2011.Phylum:A

rt.A

rthropoda;M

ol.M

ollusca;Ann.A

nnelida;Cha.C

haetognata;C

ho.C

hordata;Sip.Sipuncula;yEch.Echinodermata.

FAM

ILY

(EZ

)

294

295

296

297

298

299

300

301

302

303

304

305

306

307

308

309

310

311

312

313

314

Acartiidae(A

rt)23.8

5.4

10.4

23.2

7.3

14.7

22.3

17.9

21.7

29.1

14.1

15.5

27.4

49.7

13.8

181.6

14.2

57.9

62.7

64.1

129.1

Paracalanidae(Art)

74.2

12.6

32.2

34.0

29.8

24.3

74.2

76.0

231.8

765.6

166.1

109.9

279.0

353.4

301.1

511.0

193.9

256.3

258.91358.7

632.1

Aetideaidae(A

rt)0.3

Pontellidae(A

rt)0.3

4.5

6.1

1.1

2.6

0.5

0.5

1.9

Arietellidae(A

rt)0.6

1.1

Augaliptidae(A

rt)0.3

Epacteriscoidae(A

rt)0.6

0.3

0.3

6.2

2.4

5.6

1.3

10.9

0.7

2.2

10.0

9.9

11.6

0.6

Calanidae(A

rt)59.4

7.7

27.3

30.6

28.6

25.4

76.4

44.7

199.7

506.2

96.6

54.4

202.7

110.9

349.3

335.2

154.1

83.6

145.4

648.9

258.2

Candaciidae(A

rt)4.0

2.6

2.8

3.7

4.5

4.5

1.3

8.9

2.6

4.3

3.5

3.9

3.8

11.6

4.5

6.5

82.6

26.2

Centropagidae(A

rt)20.1

7.4

9.7

12.4

10.0

10.2

6.9

132.3

16.3

28.9

29.1

45.3

21.5

34.3

14.2

5.9

17.3

31.6

Clausocalanidae(A

rt)36.2

7.2

23.6

22.1

17.0

17.5

45.2

33.2

128.5

343.4

72.7

54.4

124.1

68.9

219.5

269.5

110.3

49.7

92.9

386.3

153.3

Heterorhabdidae(A

rt)2.3

2.0

1.1

1.2

1.1

1.1

Eucalanidae(A

rt)0.6

0.4

0.6

3.7

4.5

0.6

5.9

1.7

0.5

3.8

23.7

6.7

Euchaetidae(A

rt)9.1

2.2

10.6

15.9

12.2

36.1

17.8

8.9

24.7

21.2

5.4

8.9

21.5

13.5

30.5

33.3

45.5

3.6

21.6

12.2

3.4

Temoridae(A

rt)7.9

4.9

2.3

15.8

30.5

3.3

4.9

15.9

6.5

3.9

11.6

6.8

7.6

2.3

3.6

5.4

58.9

74.0

Spinocalanidae(A

rt)1.0

Rhincalanidae(A

rt)1.7

Tortanidae(A

rt)0.5

1.1

5.1

2.7

Corycaidae(Art)

73.6

9.0

56.1

108.9

80.4

57.6

89.2

114.9

233.3

312.3

109.7

272.6

221.9

190.9

217.6

117.8

130.2

195.3

214.01049.3

400.1

Oithonidae(A

rt)11.3

1.9

10.6

24.9

11.0

5.6

58.0

14.0

49.4

47.6

15.2

33.3

55.3

19.8

42.0

19.3

191.1

42.0

34.6

88.4

45.1

Oncaeidae(A

rt)2.3

6.8

5.8

6.2

53.6

80.2

10.0

11.5

225.4

129.7

49.9

51.1

37.9

105.6

53.4

100.5

31.8

19.9

13.0

35.2

32.3

Sapphirinidae(Art)

3.4

1.4

3.2

6.2

2.4

6.8

3.3

3.8

2.0

7.9

2.2

4.4

3.5

0.5

57.3

3.9

10.1

Miraciidae(A

rt)6.8

21.7

2.6

2.3

4.9

6.8

2.2

1.3

50.4

18.5

22.8

30.0

40.8

53.0

56.0

89.3

1.8

13.5

89.0

55.1

Clytemnestridae(Art)

0.6

0.5

0.7

1.2

0.5

0.5

0.6

0.5

Podonidae(Art)

4.0

0.9

0.6

2.3

1.1

2.6

5.9

10.6

8.7

3.5

5.8

3.8

7.7

16.3

6.5

25.6

29.6

Halocyprididae(Art)

0.1

0.9

13.4

0.6

3.5

0.5

0.6

0.5

7.7

Oxycephalidae(A

rt)0.5

0.6

Gam

maridae(A

rt)0.6

Hyperiidae(A

rt)2.3

0.6

0.6

4.0

2.2

2.3

2.9

5.7

1.0

9.7

3.6

5.1

6.1

Isopoda(Art)

0.6

5.6

Mysidae(A

rt)0.1

0.3

0.6

1.2

0.5

2.2

1.9

1.0

0.5

0.6

0.5

7.7

0.7


FAM

ILY

(EZ

)

Luciferidae(Art)

2.3

0.1

3.5

1.1

1.2

7.8

6.4

2.0

7.9

4.3

10.5

2.9

0.5

0.5

1.8

0.6

8.1

Sergestidae(A

rt)0.9

0.5

2.3

Euphausiidae(A

rt)1.1

Decapoda(Art)

1.1

1.0

0.5

1.8

0.6

0.7

Cavoliniidae(M

ol)

13.6

0.4

4.3

1.7

1.2

0.6

2.6

23.7

15.9

2.2

13.3

18.6

6.8

0.5

3.4

25.0

14.5

0.5

15.4

24.9

Limacinidae(M

ol)

8.5

5.1

0.6

5.6

0.6

7.7

32.6

87.3

9.8

4.4

36.1

13.5

10.0

27.0

13.6

18.1

10.8

15.4

41.0

Alciopidae(Ann)

1.2

0.6

0.5

Iospilidae(Ann)

0.7

0.5

Lopadorhynchidae(Ann)

0.6

0.1

0.3

0.6

1.0

0.5

3.5

0.5

0.6

2.7

Polynoidae(A

nn)

0.6

Tomopteridae(Ann)

0.6

2.0

Eukrohniidae(C

ha)

1.1

0.1

0.6

2.8

0.6

1.1

1.7

1.3

2.0

1.3

0.5

1.7

1.7

1.0

1.0

1.4

1.1

0.9

0.5

1.3

2.7

Krohnittidae(C

ha)

5.1

0.6

2.3

11.9

3.0

5.1

8.4

3.8

8.9

5.3

1.6

6.1

7.6

4.8

4.8

5.3

5.1

3.6

2.2

3.8

12.1

Sagittidae(Cha)

44.7

4.6

18.4

100.3

26.8

45.2

73.0

30.6

75.1

44.3

12.5

50.0

67.0

40.0

40.6

43.0

43.8

28.9

15.7

34.0

102.2

Salpidae(C

ho)

11.9

0.1

2.9

4.0

4.9

5.1

1.7

5.1

4.9

0.5

1.7

1.2

0.5

24.2

Oikoplueridae(C

ho)

24.9

15.3

24.8

84.5

28.0

3.4

94.8

93.2

175.0

121.8

22.8

87.2

122.3

216.5

32.0

117.4

125.7

20.3

35.7

89.0

151.3

Fritillaridae(Cho)

1.7

0.1

21.2

Sipuncula(Sip)

0.7

2.8

0.5

19.5

5.1

2.7

Nauplios(Art)

0.6

5.2

0.6

1.3

1.9

1.1

12.8

2.7

Copepoditos(Art)

23.9

0.3

1.1

LarvasdeCrustacea(A

rt)4.5

4.0

17.6

4.9

5.6

5.6

11.5

50.3

0.5

1.1

1.2

2.9

45.8

3.9

0.6

3.6

4.3

7.7

2.7

LarvasdeMysidae(A

rt)11.3

3.5

9.1

7.3

0.6

5.6

15.3

10.9

5.3

4.3

11.1

11.6

24.1

17.7

11.6

9.1

0.5

10.8

28.8

21.5

Lar

vas

de E

chin

oder

mat

a (Ech)

26.6

3.6

5.5

5.1

3.7

1.1

3.3

2.6

37.6

2.2

0.6

12.8

12.5

6.2

63.3

15.9

5.4

15.1

16.0

49.1

LarvasdePolichaeta(Ann)

0.4

0.6

0.6

2.6

4.0

10.6

3.3

0.6

4.7

1.9

5.2

3.9

1.1

17.9

20.8

Larvadepeces(Cho)

0.6

0.4

0.6

1.2

0.6

3.8

119.1

0.6

2.3

4.3

0.5

TO

TAL

441.5

103.7

274.3

508.5

371.4

408.1

610.0

492.81544.62653.4

650.3

843.91350.11321.11422.41895.21213.1

825.3

968.44131.82268.9


Ann

ex 3

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varia

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colo

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l ind

ices

col

lect

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201

1. E

Z:

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(EZ

)(E

Z)

(EZ

)EF

EZEF

EZEF

EZ(E

Z)

(EZ

)(E

Z)

(EF)

294

485.1

17.0

14.6

6533

0.8495

0.75

3.546

2.64

3.50

0.10

13.97

1.815

295

137.3

2.1

1.4

1724

0.6895

0.77

1.954

2.44

3.18

0.11

11.52

9.765

296

288.7

32.7

27.0

5132

0.898

0.77

3.531

2.66

3.47

0.10

14.25

2.588

297

541.4

52.1

49.5

7629

0.7815

0.72

3.384

2.42

3.37

0.13

11.26

1.408

298

388.4

15.0

12.9

5227

0.6875

0.81

2.716

2.66

3.30

0.10

14.31

2.519

299

415.4

40.6

39.3

6726

0.852

0.81

3.582

2.65

3.26

0.10

14.16

1.731

300

625.6

5.4

4.6

6226

0.8999

0.75

3.714

2.44

3.26

0.11

11.50

1.952

301

529.1

88.7

84.5

4323

0.5775

0.75

2.172

2.35

3.14

0.13

10.44

3.256

302

1597.0

85.8

80.8

5431

0.621

0.72

2.477

2.48

3.43

0.11

11.90

2.389

303

2840.0

166.2

160.9

5327

0.8939

0.67

3.549

2.20

3.30

0.16

9.03

2.453

304

660.6

57.1

51.7

4926

0.8892

0.72

3.46

2.34

3.26

0.14

10.35

2.735

305

857.8

164.4

156.9

5021

0.8694

0.76

3.401

2.31

3.04

0.15

10.10

2.66

306

1382.7

202.8

194.3

4630

0.799

0.73

3.059

2.48

3.40

0.12

11.96

2.978

307

1362.6

101.6

96.5

5729

0.9277

0.68

3.751

2.30

3.37

0.14

9.98

2.211

308

1503.5

24.8

23.4

7726

0.9018

0.66

3.917

2.16

3.26

0.16

8.66

1.377

309

1978.3

191.1

182.7

6125

0.7975

0.70

3.278

2.25

3.22

0.15

9.50

231

01238.7

118.3

109.2

4325

0.8839

0.76

3.325

2.45

3.22

0.11

11.54

3.256

311

834.8

46.8

44.9

2724

0.8928

0.67

2.942

2.13

3.18

0.18

8.44

5.778

312

1000.8

61.0

58.7

6324

0.8258

0.69

3.422

2.18

3.18

0.16

8.85

1.905

313

4215.0

248.7

240.2

4128

0.8683

0.59

3.224

1.96

3.33

0.21

7.11

3.463

314

2365.7

351.4

338.4

6429

0.8586

0.71

3.571

2.40

3.37

0.14

11.08

1.859



CHECKLIST OF PLANKTONIC COPEPODA FROM A COLOMBIAN COASTAL LAGOON WITH RECORD OF

HALICYCLOPS EXIGUUS KIEFER

Juan M. Fuentes-Reinés1and Eduardo Suárez-Morales2

1 Universidad del Magdalena, Grupo de Investigación en Biodiversidad y Ecología Aplicada, A. A. 731 Santa Marta, Colombia. [email protected]

2 El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Chetumal, A.P. 424, 77014 Chetumal, Quintana Roo, México.

ABSTRACT

Sixteen species of planktonic copepods are reported from Laguna de Navío Quebrado,La Guajira, Colombia. Zooplankton samples were collected from the littoral zone with vegetation (macrophytesandmangroves)andfromopenwaterrelatedtoanoysterbank.Mostofthesespecieswererecorded in the macrophytes-related area. One of them: Halicyclops exiguus Kiefer,1934isnewtotheColombian copepod fauna; comparative morphological comments and illustrations of this species are also provided. The general composition of the local copepod community, including marine, estuarine andfreshwaterformsisrepresentativeofthewidesalinitygradient(0-28)foundinthesurveyedarea.Thisisthefirstreportontheplanktoniccopepodfaunainthishydrologicalsystem.Commentsonthemorphology and photographs of selected species are provided.

KEY WORDS:Calanoida,Cyclopoida,Poecilostomatoida,Taxonomy,Distribution.

RESUMEN

Lista de copépodos planctónicos de un sistema costero de Colombia con registro de Halicyclops exiguus Kiefer. Se registran dieciséis especies de copépodos planctónicos de laLagunaNavío Quebrado, en La Guajira, Colombia. Las muestras de zooplancton fueron recolectadas de la zonalitoralconvegetación(macrófitasymangles)ydeaguasabiertasasociadasaunbancodeostras.Lamayoríade lasespeciesfueronregistradasenelárearelacionadacon lasmacrófitas.Unadeellas,Halicyclops exiguus Kiefer,1934,esnuevaparalafaunadecopépodosdeColombia;seproporcionaunanálisis morfológico comparativo e ilustraciones de esta especie. La composición general de la comunidad localdecopépodos incluyeformasmarinas,estuarinasydeaguasdulces,quesonrepresentativasdelampliogradientedesalinidad(0-28)encontradoeneláreadeestudio.Esteeselprimerregistrodelafaunadecopépodosplanctónicosenestesistema.Seproporcionancomentariossobre lamorfologíayfotografías de especies seleccionadas.

PALABRAS CLAVES:Calanoida,Cyclopoida,Poecilostomatoida,Taxonomía,Distribución.

369-389


INTRODUCTION

Estuaries are highly productive hydrological systems harboring highly diverseandabundantfishandinvertebratecommunities(Becket al.,2001).Amongtheestuarineinvertebrates,copepodsplayasignificantroleinboththetransportationofmaterialandenergyfluxintheseecosystems(Dole-Olivieret al.,2000;Begonet al.,2006);theyarethemostdominantcomponentofzooplanktonconsideringtheirspeciesdiversity, abundanceand rangeofdistribution (Chih-HaoandTai-Sheng,1997).Estuaries are interestingbecause they canharbor copepods fromdifferentaffinities, from marine to freshwater but also strictly estuarine forms (Suárez-Morales,1994;Suárez-MoralesandGasca,1996).Thestudyoftheircopepodfaunais also important because invasive exotic species aremost frequently introducedthrough these coastal environments (Bouley and Kimmerer, 2006) and they arelikely to be detected by monitoring the local fauna.

Among the Copepoda, members of the family Cyclopidae represent the mostwidespreadgroupinfreshwaterandishighlydiversifiedinalltypesofaquaticecosystems (Dussart andDefaye, 2006). Species of the families Oithonidae andCyclopidaehavebeenknowntooccuralsoinbrackishhabitats(Dole-Oliveret al., 2000;BoxshallandDefaye,2008).MembersoftheorderCalanoidaareprimarilyplanktonicandaremostabundantinthemarinezooplankton(Campos-Hernándezand Suárez-Morales, 1994) but some calanoid families (i.e. Pseudodiaptomidae, Acartiidae, Temoridae, Centropagidae, Aetideidae) have colonized estuarine andevenfreshwaterandtransitionalhabitats(BoxshallandDefaye,2008).Withintheorder Poecilostomatoida, the genus Corycaeus is among the most widely distributed in the world seas; they inhabit coastal and oceanic environments in tropical, subtropical, and temperate latitudes (Tanaka, 1957; Suárez-Morales and León-Oropeza,1999)

TaxonomicstudiesontheColombianplanktoniccopepodfaunaofbrackishorfreshwaterarescarce(Thiébaud,1912;Pearse,1915;Noodt,1972;Reid,1987,1988;Gaviria,1993,1994;Fuentes-Reinéset al.,2012,2013).Therearenoprevioussurveys about the planktonic copepod community in the large estuarine system of Laguna Navío Quebrado, Caribbean coast of Colombia. From the analysis of biological samples obtained in different areas of this coastal system, we provide the first checklist of free-living planktonic copepods in this coastal system.Thissurvey contributes to increase the knowledge of these groups in Colombia and the Neotropical region. Descriptive notes and illustrations are provided for some of the species recorded.


STUDY AREA

The estuary Laguna Navío Quebrado is located at the cost of the Colombian La Guajira Department (11º25’N, 73º5’W) and has an area of 10.7 km2; it is characterized by the presence of an oyster bank in the limnetic area and vegetation (mangroveandbedsofmacrophytes)inthelittoralzone.Watertemperaturerangedbetween 28 and 31 °C, salinity between 0-28, and pH values were 7.8-8.3.Theclimate conditions in the region can be characterized by two main periods: dry (January-April)andrainy(October-December).

MATERIALS AND METHODS

Plankton samples were taken from the Laguna Navío Quebrado, Colombia (11°24’15” N; 73°5’39” W) from April to December 2012, mainly in the littoral areas with vegetation (macrophytes and mangrove) but also from open water in areas close to oyster banks. Water salinity was measured with a WTW 3111 conductivity meter. Water samples were collected using a bucket of 25 L at both vegetated areas and open water. Samples were filtered with a zooplankton net (45 μm) and preserved in 70% ethanol.

Copepods were sorted from the original samples and then processed for taxonomic identification. Dissected specimens and appendages weremounted inglycerine and sealed with Canada balsam. The specimens were measured in lateral position, from the anterior end of the rostral area to the posterior margin of the caudalramus.ThetaxonomicidentificationofthespeciesrecordedhereinfollowedBradford(1977),Reid(1985),Campos-HernándezandSuárez-Morales(1994)andRocha et al.(1998).Inordertoprovideacomplementarysetofinformationofthesespecimens,someoftheappendageswithtaxonomicrelevanceforselectedspecieswere photographed using aKodakEasyShareC140digital camera adapted to acompoundmicroscope.ThemorphologicalterminologyfollowsHuysandBoxshall(1991).Thefollowingabbreviationsareusedinthedescriptivesection:P1–P6=firsttosixthswimminglegs,EXP=exopod,ENP=endopod.Thespecimensexaminedwere deposited at the Museo de Colecciones Biológicas at the Universidad del Atlántico(UARC),Barranquilla,Colombia.

RESULTS

Thetaxonomicanalysisofthecopepodscollectedyieldedtheidentificationof16speciesbelongingtosixfamiliesand11genera(Table1).Theseareallnewrecords for the Laguna Navío Quebrado. The family Cyclopidae was represented by


seven genera, followed by Acartiidae, Pseudodiaptomidae, Temoridae, Oithonidae, and Corycaeidae each with one genus. The cyclopoid genera Halicyclops and Microcyclops werethemostspecioseinthislagoonalsystem(threespecieseach),followed by Acartia (twospecies).Most specieswere found in themacrophytes-related habitats. A brief remarks and descriptions with illustrations about the relevantspeciesconfirmingtheirpresencestoColombiaaregivenbelow.

Table1. Species of calanoid, cyclopoid and poecilostomatoid copepods from Laguna Navío Quebrado, occurrence in local habitats sampled, primary environment and distribution. Distribution categories: NT (Neotropical),AT(Afrotropical),OL(Oriental),NA(Neartic),PA(Paleartic)C(Cosmopolitan),PAN(Pantropical).*NewrecordfortheLaGuajiradepartment;**NewrecordforColombia.***Outsideexpectedsalinityrange.

Species Salinity range Macrophytes Mangrove Limnetic

regionPrimary

environmentWorld

distributionAcartia tonsa 0-28 X X X Estuarine CAcartia lilljeborgi 28 X Estuarine PANPseudodiaptomus marshi*

0-28 X X XEstuarine,

brackish waterN

Temora turbinata 28 X Coastal neritic PANOithona oswaldocruzi

28 XEstuarine,

brackish waterN

Halicyclops venezuelaensis*

0 XFreshwater,

brackish waterN

Halicyclops sp** 0-28 X X X Freshwater NHalicyclops exiguus**

0-28 X X XFreshwater,

brackish waterN

Apocyclops panamensis*

0-28 X X XFreshwater,

brackish waterN

Microcyclops anceps anceps*

0 X Freshwater N

Microcyclops anceps pauxensi*

0-28*** X X Freshwater

Microcyclops ceibaensis*

0 X Freshwater N

Eucyclops titicacae 0 X Freshwater NMesocyclops ellipticus*

0 X Freshwater N

Thermocyclops decipiens*

0 X Freshwater PAN

Corycaeus (Corycaeus) clausi

28 X Coastal, neriticN, AT, OL,

NA, PA

Order CalanoidaFamily Acartiidae Sars, 1903

Genus Acartia Dana, 1846Acartia lilljeborgi Giesbrecht, 1889

Synonymy.Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994,56.Material examined.4adultfemalesundissected.UARC149M.


Distribution. ThisspeciesisfoundintheGulfofMexico,theCaribbeanand also the Atlantic and Pacific coasts (0°-33°S) of South America (Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994;FADA,2013).

Remarks. In some estuarine areas its distribution is indicative of transitional salinityconditions(Suárez-Morales,1994;Escamillaet al.,2011).Whenitco-occurswith A. tonsa in estuarine zones it is more abundant at the areas with higher salinity values (Escamilla et al., 2001).Acartia lilljeborgi was common in the limnetic regionwheresalinitywas28.

Acartia tonsa Dana, 1849Synonymy. Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994,58.Material examined. 6 adult female undissected, 3 male undissected.

UARC148M.Distribution.Itisconsideredacosmopolitanspecies(FADA,2013)with

awidedistributionincoastalandestuarinesystemsoftheGulfofMexicoandthewesternCaribbean(Escamillaet al.,2011).InColombiaithasbeenrecordedinSanAndrésIslandandMagdalenaDepartment(Pearse,1915;Martínez-Barragán,2009;Fuentes-Reinéset al.,2013).

Remarks. Acartia tonsa was found in all the environments sampled, toleratingtheentiresalinityrangeobserved(0-28),butitwasmorefrequentinthelimnetic region.

Family Pseudodiaptomidae G.O. Sars, 1902Genus Pseudodiaptomus Herrick, 1884Pseudodiaptomus marshi Wright, 1936

Synonymy. Walter,1989,604.Material examined. 8 adult females undissected, 4 males undissected.

UARC150M.Distribution. ItisaNeotropicalspecies(FADA,2013).Pseudodiaptomus

marshi has been known to occur along the Atlantic coasts of the Neotropical region, including Costa Rica, Belize, and Mexico (Walter, 1989; Reid, 1990; Suárez-Morales et al.,2003).InColombiaithasbeenrecordedinMagdalenaDepartment(Medellín-MoraandNavas,2009;Fuentes-Reinéset al.,2013).

Remarks. Pseudodiaptomus marshi was the most abundant calanoid in the surveyedareaanditwasfoundinbothlimneticregionandvegetationzone(0-28).Itisconsideredademersalcopepodofshallowwater(Walter,1989)butitisalsooneofthefewspeciesofthegenusknowntodwellinfreshwaterconditions(Suárez-Morales,2003).


Family Temoridae Giesbrecht, 1893Genus Temora Baird, 1850

Temora turbinata (Dana, 1849)Synonymy.Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994,232.Material examined.Oneadultfemaledissected.UARC163M-168MDistribution.Itisconsideredawidespreadspecies(Bradford,1977),which

hasbeenrecordedfromtropical,subtropicalwatersoftheAtlanticandIndo-Pacific(DeckerandCoetzee,1979).

Remarks. Temora turbinataisaneriticepipelagicmarinecopepod(DeckerandCoetzee,1979)butinthesurveyedareaitwasrecordedatlowersalinities(28).Thisspecieshasbeenknowntooccurinestuarinewaters(Ara,2002)asaresultofpassive transportation by ballast water (Cordell andMorrinson, 1996) or by tidalcurrents.

Order CyclopoidaFamily Oithonidae Dana, 1853

Subfamily Oithoninae Dana, 1853Genus Oithona Baird, 1843

Oithona oswaldocruzi Oliveira, 1945Synonymy.DussartandDefaye,2006;5.Material examined. 8 adult females undissected, 2 male undissected.

UARC183MDistribution. Oithona oswaldocruzi has been recorded in South and Central

America(Brazil,Ecuador,Venezuela,Honduras,ElSalvador,TrinidadandTobago,andPuertoRico)(FerrariandBowman,1980;Löffler,1981;RochaandBotelho,1998;DussartandDefaye,2006).InColombia,ithasbeenreportedinMagdalenaDepartment(Fuentes-Reinéset al.,2013).

Remarks. Oithona oswaldocruzi is a planktonic copepod (Rocha andBotelho,1998)anditisconsideredeurythermicandeuryhaline(Björnberg,1981).Ithas been reported from marine, brackish and freshwater environments with salinities ranging from 0 to 33.7 (Oliveira, 1947; Eskinazi-Sant’Anna and Tundisi, 1996;Fuentes et al., 2012).Ourspecimenswererecordedatasalinityof28.

Subfamily Cyclopinae Kiefer, 1927Genus Apocyclops Kiefer, 1932

Apocyclops panamensis (Marsh, 1913)Synonymy.DussartandDefaye,2006,228-229.Material examined. 3 adult females undissected, 3 male undissected.

UARC184M.


Distribution. It has been record in the Neotropical, Nearctic, and Afrotropical regions (Reid, 1990; Dussart and Defaye, 2006). In Colombia thisspecieshasbeenrecordedinChocóandMagdalenaDepartments(Petkovski,1988;Reid,1988;Fuentes-Reinéset al.,2013).

Remarks. Apocyclops panamensis can be considered an oligohaline or freshwater species frequently recorded from coastal lagoons and estuaries. In the surveyed area it was found in both the limnetic and macrophytes zones with salinities rangingbetween0and10,butitwasmostfrequentinthemacrophytes-relatedhabitat.

Genus Microcyclops Claus, 1893Microcyclops anceps anceps (Richard, 1897)

Synonymy.DussartandDefaye,2006,100.Material examined.10adultfemalesundissected.UARC153M.Distribution. It is considered a Neotropical, primarily freshwater species

(Silva,2008).InColombiaithasbeenrecordedinAntioquia,Córdoba,CundinamarcaandMagdalenaDepartments(Gaviria,1994;GaviriaandAranguren,2007;Fuentes-Reinéset al., 2013).

Remarks.Itwasfoundinvegetationzones(macrophytes,mangrove)andwas the most abundant freshwater cyclopoid in the surveyed area.

Microcyclops anceps pauxensi Herbst, 1962Synonymy. Microcyclops anceps var minor Reid,1985Material examined. One adult female undissected, one male undissected.

UARC180M.Distribution. According to Silva (2008), this primarily freshwater

subspecies has been known to occur only in the Neotropical region. In Colombia it hasbeenrecordedintheMagdalenaDepartment(Fuentes-Reinéset al.,2012).

Remarks.Itwasfoundinlittoral(macrophytes)andlimneticareas(0-28),itspresenceathighersalinityareascouldbeexplainedbypassivetransportationbylocal riverine currents.

Microcyclops ceibaensis (Marsh, 1919)Synonymy.DussartandDefaye,2006,103.Material examined.4adultfemales,undissected.UARC179M.Distribution. According to Suárez-Morales et al. (2004)andSilva(2008),

this freshwater species is distributed mainly in the Neotropical region and it is widely distributedinMexico(Mercado-SalasandSuárez-Morales,2011).InColombiaithasbeenreportedinCórdobaandMagdalenaDepartments(GaviriaandAranguren,2007;Fuentes-Reinéset al.,2013).


Remarks. It was found in the macrophytes-related area in freshwater.

Genus Mesocyclops G.O. Sars, 1914Mesocyclops ellipticus Kiefer, 1936

Material examined.2adultmalesundissected.UARC181M.Distribution. It is considered a Neotropical species (Silva, 2008); its

taxonomic status has been discussed in different works (Gutiérrez-Aguirre andSuárez-Morales, 2001). It has been synonymized toM. reidae Petkovski, 1986(FimiaDuarteet al.,2004),butsomedifferenceswith theVenezuelanspecimens(Dussart,1984)suggestthatitisavalidspeciesandthusitsdistributionappearstobe restricted toanarea includingVenezuelaandBrazil (Gutiérrez-Aguirreet al., 2006).Recently,itwasrecordedfromColombiabyFuentes-Reinéset al.(2013)inthe Magdalena Department.

Remarks. Mesocyclops ellipticus is considered a freshwater and oligohaline species(RochaandBotelho,1998).Itwasfoundonlyinthemacrophytesvegetationzone, in freshwater.

Genus Thermocyclops Kiefer, 1927Thermocyclops decipiens (Kiefer, 1929)

Synonymy. Chaicharoen et al.,2011,796.Material examined.Oneadultfemale,dissected.UARC185M-191M.Distribution. It is considered a pantropical species (Chaicharoen et al.,

2011). In Colombia this species has been recorded in different areas includingAmazonia, Antioquia, Atlántico, Cundinamarca, Huila, Nariño, and Tolima Departments(GaviriaandAranguren,2007)

Remarks. This species was found only among macrophytes in freshwater. Thermocyclops decipiens is considered the most abundant species of the genus in the southernNeotropical region (Silva, 2008) and it has not been recorded fromCentralAmerica (Mercado-SalasandSuárez-Morales,2011).This speciesdwellsinmesoandeutrophicwaters(Perbiche-Neveset al.,2010).ItsresemblancewithT. crassus(Sivakumaret al.,2013)suggeststhatsomeregionalrecordsofthisspeciesare actually assignable to T. decipiens(SendaczandKubo,1982;Gutiérrez-AguirreandSuárez-Morales,2000).

Subfamily Eucyclopinae Kiefer, 1927Genus Eucyclops Claus, 1893

Eucyclops titicacae Kiefer, 1957Synonymy.Fuentes-ReinésandSuárez-Morales,2013,2.Material examined.3adultfemales,dissected.UARC88M-95M.


Distribution. It has been recorded from Colombia, Venezuela, Perú and Bolivia(Fuentes-ReinésandSuárez-Morales,2013).

Remarks. This primarily freshwater species was recorded only in the macrophytes-related areas.

Subfamily Halicyclopinae Kiefer, 1927Genus Halicyclops Norman, 1903

Halicyclops venezuelaensis Lindberg, 1954Material examined.2adultfemales,undissected.UARC151M.Distribution. It has been recorded in South and Central America: Venezuela

(Lindberg,1954),Belize(Rocha,1995),Mexico(Suárez-MoralesandReid,2003)andColombia(Fuentes-Reinéset al.,2013).

Remarks. Halicyclops venezuelaensis was the least abundant species among its congeners in samples from the macrophytes-related areas. It was originally describedbyLindberg(1954)fromVenezuelaandredescribedbyRocha(1995)fromadditional specimens fromSitteeRiver estuary (Belize). It hasbeen reported frombrackishandfreshwater(Suárez-MoralesandReid,2003;Fuentes-Reinéset al.,2012)andappearstobemorefrequentinfreshwater(Fuentes-Reinéset al.,2012).

Halicyclops exiguus Kiefer, 1934(Figures 1 to 3, Table 2)

Material examined. 12 adult females undissected, 5males undissected.UARC152M,UARC182M.

Female.ThespecimensexaminedbearthediagnosticfeaturesofH. exiguus asdescribedbyKiefer(1934).Habitusinventralpositionasinfigure(Figure1a),bodywideandcompactanteriorly,cephalothoraxlength/wideratioabout1.0,withroundedintegumentalwindowdorsally,bodylength,excludingcaudalsetae=348-476μm(average=462μm,n=12).Rostrumtriangular(Figure1b),labrumwith12equallysizedteeth(Figure1c).

Antennules6-segmented,setalformulaas:1(8),2(11),3(4+1spine),4(6),5(2), 6(10 + ae). Fourth segment about 1.66 times as long aswide (Figure 1d).Ornamentationonthefirstsegmentwasnotobserved.

Antenna consisting of four segments, coxa reduced and unarmed, basiswith 2 setae inserted at inner corner; seta representing exopodpresent. Proximalendopodal segment naked. Terminalendopodalsegmentwith5setaeoninnermarginand7setaearoundapex.Length/wideratioofdistalsegmentabout3(Figure1e).

Mandible. Praecoxa with 5 teeth and 2 plumose setae. Palp with longsmoothseta(Figure1f).


Figure1. Halicyclops exiguus. Female. a. Habitus. b. Rostrum. c. Labrum. d. Mandible. e. Antenna. f. Antennules.g.Maxilulle.h.Maxilla.

a

c

e

g

b

d

f

h


Figure2. Halicyclops exiguus.Female.a.Maxilliped.b.Leg1.c.Leg2(Thearrowpointsattheadditionalseta).d.Leg3.e.Leg4.f.Leg5.g.Urosome.h.CaudalramiandsetaIVandV.

a

c

e

g

b

d

f

h


Maxillule. Praecoxal arthrite with 4 spines; inner surface armamentconsistingof3strongelements.Palpbasisbearing3setaeoninnermarginand1proximaloutersetarepresentingexopodite;endopodite1-segmented,with3setae(Figure1g)

Figure3. Halicyclops exiguus.Male.a.Habitus.b.Antennule.c.Leg5.d.Leg6.e.Urosome

Table 2. SwimmingP1-P4 armament ofHalicyclops exiguus as follows (Romannumerals indicatingspines,Arabicnumeralsrepresentingsetae).

a

c

e

b

d

Exopod Endopod1 2 3 1 2 3

P1 I-1 I-1 III;2,3 0-1 0-2 I-I1;3P2 I-1 I-1 III-I;1,4 0-1 0-2 I-II;3P3 I-1 I-1 III-I,1,4 0-1 0-2 I-II;3P4 I-1 I-1 II-I;1,4 0-1 0-2 I-II;2


Maxilla5-segmented.Praecoxafusedtocoxaonposteriorsurfacewith2setaeonendite.Coxawithproximaland2distalsetaeonendite;setafusedtoenditeornamentedwith4longsetules.Basisformingclawarmedwith2setae.Endopod2-segmented,bearing2strongsetae(Figure1h).

Maxilliped2-segmented,armedwith1proximaland2subdistalshortsetaeonbasalsegmentand5setalelementsondistalsegment,3ofwhichareornamentedwith conspicuous stout setules. Apical seta being curved and thicker than the others (Figure2a).

P1-P4 exopods and endopods 3-segmented (Figures 2b-e), armed as inTable2.InnerbasalspineofP1reachingmidlengthofP1ENP3(Figure2b).P2-P3similartoeachother(Figure2c-d).P4ENP3about1.4timesaslongaswide;innerapicalspineabout1.1aslongassegmentand1.2timesaslongasouterapicalspine. Proximal inner seta not reaching tip of inner apical spine (Figure 2e). P5unsegmented,exopodelongate,1.66-1.75timesaslongaswide,bearing3spinesand1seta;innerapicalspineandsetalongerthansegment,relativelengthofelementsfrominnertooutermarginasfollows1;1;0.66;0.85(Figure2f).

Urosome with four segments, genital double somite as long as wide, lateral marginsnotproduced(Figure2g),caudalramiaslongaswide,outersetatwotimesas long as ramus, inner apical seta two times as long as dorsal apical seta and three timesaslongasramus;middleinnersetaabout1.85timesaslongasmiddleouterseta(Figure2h).

Male.Habitussimilartofemale(Figure3a),bodylengthexcludingcaudalsetae=350-378μm(average=364μm,n=6).Antennule14-segmented(Figure3b),antenna,mandible,maxilla,maxilliped,andP1-P4asinfemale.P5segment1.5timesaslongaswide,with3spinesandoneseta,innerspinebeinglongest.Relativelengthofelementsfrominnertooutermarginasfollows:1;0.63;0.5;0.54(Figure3c).P6withonespineandtwosetae(Figure3d).Urosomewith5somites;caudalramiasinfemale(Figure3e).

Differential diagnosis. Halicyclops exiguus belongs to the group of species recognizedbyRocha(1991)assharingthefollowingcharacters:1)Lastsegmentofantennawithfivelateralsetae,length/wideratioaboutthreetimesaslongaswide,2)fourthsegmentoffemaleantennuleslessthantwiceaslongaswide,3)innerspineofthesecondbasipoditeofP1reachingatleastmidlengthofthethirdendopodofthatswimmingP1,4)thirdendopodalsegmentofP4withproximalinnersetanotreaching tipof innerapicalspine,5) femaleP5exopodelongate, innerspineandapicalsetaaslongasorlongerthanthesegment.6)maleP5withthreespinesandone seta, the inner spine the longest. In addition, it shares with many species of this groupthespineformula3-4-4-3forthelastexopodalsegmentofP2–P4.


Variability. One of the females collected in the surveyed area was observed topossesstwosetaeonP2EXPinsteadofone(Figure2c).

Distribution. This species has been reported from different countries of the NeotropicalregionincludingHaiti(Kiefer,1934)(butseeRochaet al.,1998),CostaRica(Colladoet al.,1984),FrenchGuiana(DefayeandDussart,1988),andBrazil(RochaandIliffe,1993).ThisisthefirstrecordofthishalicyclopineinColombia.

Remarks. It was found in both the limnetic and vegetation zones and is consideredamesoandoligohalinespecies(RochaandBotelho,1998).Morphologicaldata on this species have been provided by Kiefer (1934, 1936), Collado et al. (1984),andDefayeandDussart(1988).OurspecimensagreewiththedescriptionbyKiefer(1934)andDefayeandDussart(1988),butRochaet al.(1998)suggestedthat the Haitian specimens could represent a separate species. The Colombian specimensdiffersfromthosefromCostaRica(Collado et al.,1984)inthelengthoftheinnermostterminalcaudalseta;itisrelativelylongerinourspecimens(threetimes as long as the caudal ramus in Colombia specimens whereas it is shorter than thecaudalramusintheCostaRicanspecimens)andinthelengthoftheinnerspineofthefemaleP5whichisshorterthanthesegmentinspecimensfromCostaRica,while in our specimens from Colombia the spine is as long as or longer than the segment. On the other hand, our specimens differ from French Guiana individuals (DefayeandDussart,1988)inthespineformulaofthethirdexopodalsegmentofP1-P4,whichis3-4-3-3intheFrenchGuianaspecimensvs3-4-4-3inourspecimens.Further comparative morphological studies should be developed to determine the actual extent of the variability of this species.The specimens ofHalicyclops sp. (Table1)foundinthesurveyedareaprobablyrepresentanundescribedspecies.

Order PoecilostomatoidaFamily Corycaeidae Dana, 1852

Genus Corycaeus Dana, 1845Corycaeus (Corycaeus) clausi F. Dahl, 1894

Synonymy.Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994,265.Material examined.Oneadultfemale,dissected.UARC157M-162M.Female. Bodylength,excludingcaudalsetae=1.65mm.Bodyrobust,

cephalicareawithlargeocularlenses(Figure4a).Thisspeciescanbedifferentiatedfrom its congeners by its possession of: 1) second antenna with one basal setalongerthantheother(Figure4b),2)fourthlegexopod3-segmentedandendopodtransformedinasmallbuttonbearingasmoothseta(Figure4c),3)femaleurosome2-segmentedand4)divergentcaudalramirepresentingalmost½thelengthoftheurosome(Figure4d).


Distribution. It has been reported in the tropical and subtropical region of theAtlantic,IndianandPacificoceans(Tanaka,1957;Razoulset al.,2005-2013).This is thefirst reportofC. clausi in continental brackish water environments of Colombia. It has been previously reported in the Colombian Caribbean coast (Medellín-MoraandNavas,2009).

Remarks. Only one specimen was found in the limnetic region of the surveyed coastal system. It is an epiplanktonic, neritic species (Vives andShmeleva,2010).Itsoccurrenceinthesurveyedsystemcouldberelatedtopassivetransportation by tidal currents. This is the first illustrated record confirming itspresence in Colombia.

DISCUSSION

The planktonic copepods found in the estuarine system Laguna Navío Grande are all tropical forms; most of them have been found in other Colombian estuaries(Fuentes-Reinéset al.,2013).Inthesurveyedarea,thelittoralzonewithsubmergedvegetationshowedaslightlyhigherspeciesrichness(12species) thanthelimneticarea(10species).Thelittoralvegetationrepresentsawidevarietyofmicrohabitatsforcopepods,providingfoodandshelter(Iversenet al.,1985;Limaet

Figure 4. Corycaeus (Corycaeus) clausi. Female. a. Habitus. b. Second antenna. c. Leg 4. d. Urosome and Caudal rami.

a

c

b

d


al.,1998).Thelocalfaunaisamixtureoftypicallylittoralorepibenthicformslikespecies of Halicyclops and Microcyclops,consideredasphytophylic(Lansac-Tôhaet al.,2002),andthestrictlyplanktonicformsrepresentedbyspeciesofAcartia and Temora.ThemixedcommunityofcopepodsfromLagunaNavíoQuebradoisalsorepresentative of the salinity gradient from the innermost reaches of the system to the marine front. This system favors the presence of freshwater forms like species of Eucyclops, Mesocyclops, Thermocyclops, and Microcyclops (Suárez-MoralesandReid,2003;Fuentes-Reinéset al.,2013);theywerecollectedatsalinitiesof0in the surveyed area. Other species like C. clausi, T. turbinata, A. lilljeborgi, and O. oswaldocruzi werefound in the limneticzonewithsalinitiesup to28andareconsideredmarinespecies(Campos-HernándezandSuárez-Morales,1994).Theiroccurrenceinthelagoonsystemrepresentsthemarineinfluencefeaturingtheoutersector of the lagoon. A third group including Halicyclops sp., H. exiguus, P. marshi, A. tonsa, A. lilljeborgi, and A. panamensis, found at a wider salinity range in both littoralandlimneticzones(0-28),aredeemedaseuryhalinespecies(Kiefer,1936;Mauchline,1998;RochaandBotelho,1998;Suárez-Moraleset al., 2004;Lance,2007) that appear to be related to transitional salinity conditions in the surveyedarea.Theknowledgeof thebasic compositionandexpecteddistributionof thesespecies in this protected lagoon will be an important tool in studying and monitoring the local ecology.

The information presented in this paper increase the total number of free-living cyclopoid copepods reported forColombia (Gaviria andAranguren, 2007;Fuentes-Reinéset al.,2013)to47species.With these new records, the number of species belonging to the genera Halicyclops and Eucyclops increase to two and eight,respectively(Fuentes-ReinésandSuárez-Morales,2013).Upto eight species arenewrecordsforLaGuajiraDepartmentandoneforColombia(seeTable1).Wefoundfewertaxathanexpected;Fuentes-Reinéset al.(2012)reported21speciesofplanktoniccopepodsfromCiénagaGrandedeSantaMartaincontrastto16speciesfound in this study, which is probably a result of the sampling method, which emphasizedlittoralhabitatsattheCiénaga.

In summary, the copepod fauna found in the Laguna Navío Quebrado is clearlyatypicalcoastal-estuarinecommunity,butitisexpectedthatfurtherstudieswith different sampling methods and gear will reveal additional new records of copepods from different environments (see Fuentes-Reinés and Suárez-Morales,2014).Studiesofcopepodsintheareashouldbecontinuedwithastrongtaxonomicbase; only reliable determinations of species will lead to an adequate understanding of the Colombian aquatic biodiversity.


ACKNOWLEDGEMENTS

WeexpressourgratitudetoDrs.EvelynZoppideRoa(InstitutodeZoologíayEcologíaTropical,UniversidadCentraldeVenezuela,Caracas),andRonyHuys(NaturalHistoryMuseum,London)forkindlyprovidingusefulliteratureduringthedevelopment of this work. The comments from two anonymous reviewers greatly improved an earlier version of this work; helpful comments were received from SantiagoGaviria(Dept.ofLimnology&TechnischesBurofurBiologie,UniversityofVienna).

LITERATURE CITED

Ara,K.2002.TemporalvariabilityandproductionofTemora turbinata (Copepoda:Calanoida)inthe

CananéiaLagoonestuarinesystem.SaoPauloBrazil.Sci.Mar.,66(4):399-406.

Beck,M.W.,K.L.Heck,Jr.K.Able,D.Childers,D.B.Eggleston,B.M.Gillanders,B.Halpern,C.G.Hays,

K.Hoshino,T.J.Minello,R.J.Orth,P.F.SheridanandM.P.Weinstein.2001.Theidentification,

conservation, and management of estuarine and marine nurseries for fish and invertebrates.

Bioscience,51:633-641.

Begon,M.,C.R.TownsendandJ.L.Harper.2006.Ecology.Fromindividualstoecosystems.4th edition,

BlackwellPubl.,Liverpool.746p.

Björnberg,T.K.S.1981.Copepoda587-680.In:Boltovskoy,D.(Ed.).AtlasdelzooplanctondelAtlántico

sudoccidentalymétodosdetrabajoconzooplanctonmarino. Instituto Nacional de Investigaciones

paraelDesarrolloPesquero,MardelPlata,Argentina.936p.

Bouley,P.andW.J.Kimmerer.2006.Ecologyofahighlyabundant,introducedcyclopoidcopepodina

temperateestuary.Mar.Ecol.Progr.Ser.,324:219-228.

Boxshall,G.andD.Defaye.2008.Globaldiversityofcopepods(Crustacea:Copepoda)infreshwater.

Hydrobiologia,595:195-207.

Bradford, J.M. 1977. Distribution of the pelagic copepodTemora turbinata in New Zealand coastal

waters,andpossibletrans-Tasmanpopulationcontinuity.N.Z.J.Mar.Fresh.Res.,11(1):131-144.

Campos-Hernández,A.andE.Suárez-Morales.1994.CopépodospelágicosdelGolfodeMéxicoymar

Caribe.I.Sistemáticaybiología.CIQRO/Conacyt,MexicoD.F.374p.

Chaicharoen, R., L. Sanoamuang and M. Hołyńska. 2011. A review of the genus Thermocyclops

(Crustacea:Copepoda:Cyclopoida)inCambodia.Zool.Stud.,50(6):780-803.

Chih-Hao,H.andC.Tai-Sheng.1997.CopepodabundanceandspeciescompositionofTanshuiRiver

Estuary and adjacent waters. Acta Zool. Taiwan., 8(2):75-83.

Collado,C.,D.Defaye,B.H.DussartandC.H.Fernando.1984.ThefreshwaterCopepoda(Crustacea)of

CostaRicawithnotesonsomespecies.Hydrobiologia,119:89-99.

Cordell, J.R. and S.M.Morrinson. 1996. The invasive Asian copepodPseudodiaptomus inopinus in

Oregon,WashingtonandBritishColumbiaestuaries.Estuaries,19:629-638.

Decker,A.H.B.andD.J.Coetzee.1979.Indicatorcopepodsandoilyieldfluctuationsinpelagicfishinthe

Benguelacurrentsystem.Ann.SouthAfr.Mus.,78(7):69-79.


Defaye,D.andB.H.Dussart.1988.ComplémentsàlafaunedesCrustacésCopépodesdeseauxintérieures

deGuyanefrançaise.Rev.Hydrobiol.Trop.,21:109-125.

Dole-Olivier,M.J.,D.M.P.Galassi,P.MarmonierandM.CreuzéDesChâtelliers.2000.Thebiologyand

ecologyofloticmicrocrustaceans.Freshw.Biol.,44:63-91.

Dussart,B.1984.SomeCrustaceaCopepodafromVenezuela.Hydrobiologia,113:25-67.

Dussart, B. and D. Defaye. 2006. World directory of Crustacea Copepoda of inland waters. II-

Cyclopiformes.BackhuysPublishers.Leiden,TheNetherlands.354p.

Escamilla,J.B.,E.Suárez-MoralesandR.Gasca.2001.Distribucióndelzooplanctonduranteflujosde

mareaopuestosenelcomplejolagunardeChelem,Yucatán,México.Rev.Biol.Trop.,49(1):47-

52.

Escamilla, J.B., U. Ordóñez-López and E. Suárez-Morales. 2011. Spatial and seasonal variability of

Acartia(Copepoda)inatropicalcoastallagoonofthesouthernGulfofMexico.Rev.Biol.Mar.

Oceanogr.,46(3):379-390.

Eskinazi-Sant’Anna,E.M.andJ.G.Tundisi.1996.ZooplânctondoestuáriodoPina(Recife-Pernambuco-

Brasil):composiçãoedistribuçāotemporal.Rev.Bras.Oceanogr.,44(1):23-33.

FADA. 2013. Crustacea-Copepoda Checklist. http://fada.biodiversity.be/ CheckLists/Crustacea-

Copepoda.pdf.10/11/2013.

Ferrari,F.D.andT.E.Bowman.1980.PelagiccopepodsofthefamilyOithonidae(Cyclopoida)fromthe

east Coast of Central and South America. Smithson. Contr. Zool.,3(12):1-72.

FimiaDuarte,R., J.W.ReidandZ.MenéndezDíaz.2004.Nuevosreportesdecopépodosdelgénero

Mesocyclops(Crustacea:Copepoda)paraCuba.GacetaMédicaEspirituana,6(3):1.

Fuentes-Reinés, J.M.andE.Suárez-Morales.2013.First recordof the freshwatercopepodEucyclops

titicacae Kiefer,1957,newrank(Copepoda,Cyclopoida)inColombia.BiotaNeotrop.,13(4):1-8.

Fuentes-Reinés,J.M.andE.Suárez-Morales.2014.AnewsubspeciesofNitokra affinis Gurney,1927

(Copepoda,Harpacticoida)fromtheCaribbeancoastofColombia.ZooKeys, 378:1-15.

Fuentes-Reinés,J.M.,E.ZoppiandH.Piñango.2012.RedescriptionofParaergasilus longidigitus Yin,

1954(Copepoda:Ergasilidae)andreportofitspresenceinSouthAmerica.Met.Ecol.Sist.,7(3):

1-10.

Fuentes-Reinés,J.M.,E.ZoppiandR.Torres.2013.CalanoidaandCyclopoida(Copepoda:Crustacea)

fromCiénagaGrandedeSantaMarta,Colombia.Met.Ecol.Sist.,8(2):54-103.

Gaviria,S.1993.Crustaceanplanktonofahighaltitudetropicallake:LagunadeChingaza,Colombia.

Verh. Int. Ver. Limnol., 25:906-911.

Gaviria,S. 1994.Los copépodos (Arthropoda,Crustacea)devida librede las aguas continentalesde

Colombia.Rev.Acad.Colomb.Cienc.,19(73):361-385

Gaviria, S. and N. Aranguren. 2007. Especies de vida libre de la subclase Copepoda (Arthropoda,

Crustacea)enaguascontinentalesdeColombia.BiotaColomb.,8(1):53-68.

Gutiérrez-Aguirre.M.A.andE.Suárez-Morales.2000.TheEurasianThermocyclops crassus (Fischer,

1853)(Copepoda,Cyclopoida)foundinSoutheasternMexico.Crustaceana,73:705-713.

Gutiérrez-Aguirre, M.A. and E. Suárez-Morales. 2001. Distribution and taxonomy of the tropical

American MesocyclopsSars,1914(Copepoda,Cyclopoida).Crustaceana,74:477-487.


Gutiérrez-Aguirre,M.A.,E.Suárez-Morales,A.Cervantes,M.Elías-GutiérrezandD.Previatelli.2006.

The neotropical species of Mesocyclops(Copepoda,Cyclopoida):anupgradedidentificationkey

andcommentsonselectedtaxa.J.Nat.Hist.,40:549-570.

Huys,R.andG.A.Boxshall,1991.CopepodEvolution.TheRaySociety,London.468p.

Iversen,T.M., J.Thorup,T.Hansen, J.LodalandJ.Olsen.1985.Quantityestimatesandcommunity

structureofinvertebratesinamacrophytesrichstream.Arch.Hydrobiol.,102:291-301.

Kiefer,F.1934.NeueRuderfusskrebsevonderlnselHaiti.Zool.Anz.,108:227-233.

Kiefer,F.1936.Freilebende Süss- und Salzwasser. Copepoden von der Insel Haïti, mit einer Revision der

Gattung Halicyclops.Norman.Arch.Hydrobiol.,30:263-317.

Kiefer, F. 1957. FreilebendeRuderfusskrebse (CrustaceaCopepoda) des Titicaca sees.Veröff. Zool.

Staatssamml.Munchen,4:125-150.

LanceJ.2007.Thesalinitytoleranceofsomeestuarineplanktoniccopepods.Limnol.Oceanogr.,8(4):

440-449.

Lansac-Tôha,F.A.,L.F.MVelho,J.HigutiandE.M.Takahashi.2002.Cyclopidae(Crustacea,Copepoda)

fromtheupperParanáRiverfloodplain,Brazil.Braz.J.Biol.,62(1):125-133.

Lima,A.F.,F.A.Lansac-Tôha,L.F.M.VelhoandL.M.Bini.1998.Environmentalinfluenceonplanktonic

cladoceransandcopepodsinthefloodplainoftheupperriverParaná,Brazil.Stud.Neotrop.Fauna

Environ.,33:188-196.

Lindberg,K.1954.Cyclopides(Crustacés:Copépodes)del’AmeriquedeSud.Arch.Zool.,7:193-222.

Löffler,H.1981.Copepoda.14-19In:Hurlbert,S.H.,G.Rodriguez,N.D.dosSantos(eds.)AquaticBiota

of Tropical South America, PartI.Arthropoda.SanDiegoStateUniversityPress,SanDiego.323p

Martínez-Barragán, M., J. Medina-Calderón, A. Franco-Herrera y A. Santos-Martínez. 2009. La

comunidad de copépodos (Crustacea) en las islas de Providencia y Santa Catalina (Caribe

colombiano)duranteelperíodolluviosode2005.Bol.Invest.Mar.Cost.,38(1):85-103.

Mauchline, J. 1998.Thebiologyofcalanoidcopepods.Adv.Mar.Biol.,33:1-710.

Medellín-Mora,J.andG.Navas.2009.Listadotaxonómicodecopépodos(Arthropoda:Crustacea)del

marCaribecolombiano.Bol.Invest.Mar.Cost.,39(2):265-306.

Mercado-Salas, N.F. and E. Suárez-Morales. 2011. Morfología, diversidad y distribución de los

Cyclopoida(Copepoda)dezonasáridasdelcentro-nortedeMéxico.I.Cyclopinae.Hidrobiológica,

21:1-25.

Noodt,W.1972.DreineueParastenocaris ausKolumbien (Crustacea,Copepoda)1.Mitteilunguber

KolumbianischenGrundwasser-Crustaceen.Stud.Neotrop.FaunaEnviron.,7:101-112.

Oliveira,L.P.H.1947.DistribuçāogeográficadafaunaefloradeBaíadeGuanabara.Mem.Inst.Oswaldo

Cruz.,45(3):709-735.

Perbiche-Neves, G., M.G. Nogueira and M.S. Serafim. 2010. Size variations in the morphological

structures of Thermocyclops decipiens (Kiefer,1929)(Copepoda:Cyclopoida)fromsouth-southeast

Brazilian rivers.Braz.J.Aquat.Sci.Tech.,14(2):105-107.

Petkovski,T.K.1986.ZurTaxonomiedesgenusMesocyclopsG.O.Sars1914(Crustacea,Copepoda,

Cyclopoida)inderNeotropics.ActaMus.Maced.Sci.Nat.,18:47-79.

Petkovski,T.K.1988.ZurCyclopidenfaunaKolumbiens(Crustacea,Copepoda).ActaMus.Maced.Sci.

Nat.,19(2/155):39-64.


Razouls,C., F. deBovée, J.Kouwenberg andN.Desreumaux. 2005-2013.Diversity andgeographic

distribution of marine planktonic copepods. http://copepodes.obs-banyuls.fr/en/ accessed

21/12/2013

Reid,J.W.1987.SomecyclopoidandharpacticoidcopepodsfromColombia,includingdescriptionsof

threenewspecies.Proc.Biol.Soc.Wash.,100:262-271.

Reid, J.W. 1988. Cyclopoid and harpacticoid copepods (Crustacea) from Mexico, Guatemala and

Colombia.Trans.Am.Microscop.Soc.,107:190-202.

Reid,J.W.1990.Continentalandcoastalfree-livingCopepoda(Crustacea)ofMexico,CentralAmerica

andtheCaribbeanregion.175-213.In:Navarro,D.andJ.G.Robinson(Eds.).Diversidadbiológica

en la Reserva de la Biósfera de Sian Ka’an. Centro de Investigaciones de Quintana Roo/University

ofFlorida,MéxicoD.F.471p.

Rocha, C.E.F. 1991. A new species ofHalicyclops (Copepoda, Cyclopidae) from California, and a

revision of some Halicyclops material in the collections of the US Museum of Natural History.

Hydrobiologia,236:29-37.

Rocha,C.E.F.1995.CopepodsofthegenusHalicyclops(Cyclopidae)fromBelize.Hydrobiologia 308:1-

11.

Rocha,C.E.F.andM.J.C.Botelho.1998.Maxillopoda-Copepoda-Cyclopoida. 129-166.In:Young,P.S.

(Ed.).CatalogueofCrustaceaofBrazil.Seriesbook6,NationalMuseum,RiodeJaneiro.717p.

Rocha,C.E.F. andT.M. Iliffe1993.Newcyclopoids (Copepoda) fromanchialine caves inBermuda.

Sarsia, 78:43-56.

Rocha, C.E.F., T.M. Iliffe, J.W. Reid and E. Suárez-Morales. 1998. A new species ofHalicyclops

(Copepoda, Cyclopoida, Cyclopidae) from Cenotes of the Yucatan Peninsula, Mexico, with

identificationkeyforthespeciesofthegenusfromtheCaribbeanregionandadjacentareas.Sarsia,

83:387-399.

Sendacz,S.andE.Kubo.1982.Copepoda(CalanoidaeCyclopoida)dereservatóriosdoEstadodeSao

Paulo,Brasil.Bol.Inst.Pesca,9:51-89.

Silva, V.M. 2008. Diversity and distribution of the free-living freshwater Cyclopoida (Copepoda:

Crustacea)intheNeotropics.Braz.J.Biol., 68(4,Suppl.):1099-1106.

Sivakumar,K.,R.Anandan,P.Muthupriya,M.GopikrishnaandK.Altaff.2013.Phylogeneticanalysis

of Thermocyclops decipiens withreferenceto18SrDNA.Ind.J.Sci.Tech.,6(12):5585-5592.

Suárez-Morales,E.1994.CopépodospláncticosdelaBahíadeChetumal,México(1990-1991).Caribb.

J.Sci.,30(3-4):181-188.

Suárez-Morales,E.2003.Historicalbiogeographyanddistributionofthefreshwatercalanoidcopepods

(Crustacea:Copepoda)oftheYucatanPeninsula,Mexico.J.Biogeogr.,30:1851-1859.

Suárez-Morales,E.andR.Gasca.1996.PlanktoniccopepodsofBahíadelaAscensión,Caribbeancoast

ofMexico:aseasonalsurvey.Crustaceana, 69(2):162-174.

Suárez-Morales,E.andA.León-Oropeza.1999.Anillustratedgeographicalrecordandrangeextension

of Corycaeus giesbrechti Dahl, 1894 (Copepoda Poecilostomatoida) in the Gulf of Mexico.

Crustaceana, 72(7):705-710.

Suárez-Morales,E.andJ.W.Reid.2003.Anupdatedchecklistofthecontinentalcopepodfaunaofthe

YucatanPenínsula.,Mexico,withnotesonitsregionalassociations.Crustaceana,76(8):977-992.


Suárez-Morales,E.,J.W.Reid,F.FiersandT.MIliffe.2004.Historicalbiogeographyanddistributionof

thefreshwatercyclopinecopepods(Copepoda,Cyclopoida,Cyclopinae)oftheYucatanPeninsula,

Mexico.J.Biogeogr.,31:1051-1063.

Tanaka,O.1957.OnCopepodaofthefamilyCorycaeidaeinJapanesewater.J.Fac.Agr.KyushuUniv.,

11(1):77-97.

Thiébaud,M.1912. CopépodesdeColombieetdesCordillèresdeMendoza.160-175.In:Fuhrmann,O.

andE.Mayor(Eds.).Voyaged’explorationscientifiqueenColombie.Mém.Soc.Neuchâtel.Sci.

Nat.,5.Neuchâtel,Switzerland.1306p.

Vives,F.andA.Shmeleva.2010.Crustacea.CopépodoMarinosII.NonCalanoida.Faunaibérica.Vol.

33.MuseoNacionaldeCienciasNaturales,CSIC,Madrid.1486p.

Walter,C.1989.ReviewofthenewworldspeciesofPseudodiaptomus(Copepoda:Calanoida)withakey

tospecies.Bull.Mar.Sci.,45(3):590-628.

RECEIVED:06/03/2014 ACCEPTED:26/09/2015


Bol. Invest. Mar. Cost. 44 (2) ISSN 0122-9761 Santa Marta, Colombia, 2015391-394

NOTA: APARICIÓN DEL PEZ LEÓN, PTEROIS VOLITANS

(ACTINOPTERYGII: SCORPAENIDAE), EN LA CIÉNAGA GRANDE DE SANTA MARTA:

CAÍDA DEL ÚLTIMO REDUCTO

Efraín A. Viloria1 y Arturo Acero P.2

1 Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras (Invemar). Calle 25 #2-55 Playa Salguero, Santa Marta, Colombia. [email protected]

2 Universidad Nacional de Colombia sede Caribe, Instituto de Estudios en Ciencias del Mar (Cecimar), Santa Marta, Colombia. [email protected]

RESUMEN

Pterois volitans ha invadido el Caribe continental colombiano en menos de cuatro años, apareciendoencasitodoslossistemasyestructurascosteras.Enseptiembre2013unejemplaradultodeestaespeciefueobjetodepescaenlaCiénagaGrandedeSantaMarta,unagranlagunaestuarinalocalizadaenelnortedeColombia,departamentodelMagdalena,sectordeltanororientaldelríoMagdalena(10°43’-11°00’Ny74°16’-74°43’W).Este,eselprimerregistroenesetipodeecosistema,yconfirmalaaparición completa del invasor en todas las ecorregiones del Caribe colombiano.

PALABRAS CLAVE: Invasiones biológicos, Caribe colombiano, Estuarios, Lagunas.

ABSTRACT

Presence of the lionfish, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), in the Ciénaga Grande de Santa Marta: fall of the last Fortress. Pterois volitans has invaded the continental Colombian Caribbean in less than four years, occurring in almost all coastal systems and structures. In September 2013, an adult specimen of this species was fished in the Ciénaga Grande de Santa Marta, a large estuarine lagoon located in northern Colombia, Magdalena province, northeast section of the Magdalena River delta (10° 43’- 11° 00’ N and 74° 16’- 74° 43’ W). This, the first record of this fish in that ecosystem, confirms the complete occurrence of the invader in all the Colombian Caribbean ecoregions.

KEY WORDS: Biological invasions, Colombian Caribbean, Estuaries, Lagoon.

Pterois volitans, el pez león, se constituye en una de las invasiones biológicasmásexitosasquehansidodocumentadas.Trassuaparicióninicial,finalesde2008enlaisladeProvidenciaymediadosde2009enlaregióndeSantaMarta,elinvasor ha sido detectado en prácticamente todo el mar Caribe colombiano, el cual


incluyeseisecorregiones(Gonzálezet al.,2009;Betancuret al.,2011;Gonzálezet al.,2011).Elpezleónesunpeligrodirectoatodoslosecosistemasbentónicos,enparticular a los arrecifes rocoso-coralinos, por sus hábitos altamente depredadores de estados tempranos de crustáceos y peces óseos, incluyendo grupos de enorme valor ecológicoyeconómico(Abril,2012;Pabón,2013;A.AceroP.,datosinéditos).

La única ecorregión costera donde esta amenaza no había sido aún detectada era laCiénagaGrandedeSantaMarta(CGSM)(Figura1).EstesistemaeslalagunacosteramásgrandedelCaribe(450km2),directamenteligadoalríoMagdalenayalosríosquebajandelaSierraNevadadeSantaMartaydesembocanenella(KaufmannyHevert,1973;Wiedemann,1973;BoteroySalzwedel,1999;Rivera-Monroyet al.,2001),conun fuerte aporte a la socioeconomía regional en razón a la importante actividad productiva ejercidapormásdemilpescadoressobrealrededorde60especiescomerciales(Santos-MartínezyAcero,1991;Blancoet al.,2006,2007;Narváezet al.,2008).

Figura1.ÁreadelaCiénagaGrandedeSantaMarta,señalandoellugardecapturadeunespécimendepezleón(Pterois volitans),evidenciadoel3deseptiembrede2013.

El3deseptiembrede2013fuecapturadounespécimendepezleónconunaredcamaronera,atravésdelmétododepesca“releo”,enelcaladerodepescaconocido


como Ostión Largo, frente al corregimiento de Isla del Rosario (10°58’34.7”N,74°17’38.2”W),municipiodePuebloViejo,departamentodelMagdalena(Figura1).Elmétododepescamencionado,tieneformadetriánguloyestácompuestaporunapiezadered(tamañodemallade2cm),lacualllevauncopoyvarasdemangle;la red se cala fija a una canoa por un solo pescador. En general las faenas sonnocturnas y emplean un mechón o lámpara rústica. Una vez desembarcada la captura aquímencionadaenIsladelRosario,seprocedióafotografiarelejemplardepezleónyregistrarinformacióndetalla(285mmlongitudtotal)ypeso(500g),antesdedescartarloporsuavanzadoestadodedescomposición.Nofueposibleverificarsielespécimenfuearrastradoporlascorrientesprovenientesdeláreamarinaadyacente,noobstante,sísepudoasegurarsupresenciaalinteriordeestaecorregión(CGSM).

Elespécimenfuerecolectadosobrefondofangosoaunos2mdeprofundidady200mdelbordedemanglarmáscercanoalinteriordelaCGSM,pobladobásicamentepor el mangle Rhizophora mangle. El tamaño del ejemplar permite inferir que se trata de un pez adulto. Es conocido anecdóticamente que el pez león puede tolerar aguas de baja salinidad, por lo que no se puede descartar que la especie llegue a constituirse en un elemento constante en la fauna íctica de la CGSM. Este cuerpo de agua ya ha sido invadido por peces foráneos, tales como Oreochromis y Trichogaster (ArenasyAcero,1992;Gutiérrez,2001;Narváezet al.,2005,2011).LaaparicióndePterois es un indicio adicional de la degradación de este valioso pero depauperado ecosistema que puede agravar aún más su precaria estabilidad y conservación.

AGRADECIMIENTOS

Al señorHéctorRodríguezAnchila, auxiliar de campo del Instituto deInvestigacionesMarinasyCosteras(Invemar)enlaCiénagaGrandedeSantaMartay al Programa Valoración y Aprovechamiento de Recursos Marinos del Invemar.

BIBLIOGRAFÍA

Abril,A.2012.Aspectosdelabiologíaylaecologíatróficayreproductivadelpezleón,Pterois volitans

(Linnaeus 1758), en SanAndrés Isla, Reserva de la Biosfera – Seaflower, Caribe colombiano.

TrabajodeGradoBiología,UniversidadNacionaldeColombia,Bogotá.47p.

Arenas,P.yA.AceroP.1992.PresenciadelgouramipieldeculebraTrichogaster pectoralis(Regan)

(Pisces:Belontiidae),enlaregióndelaCiénagaGrandedeSantaMarta,Caribecolombiano.Mem.

VIIISem.NalCienc.Tecn.Mar,Vol.I:491-500.

BetancurR.,R,A.Hines,A.AceroP.,G.Ortí,A.E.WilburyD.W.Freshwater.2011.Reconstructing

thelionfishinvasion:insightsintoGreaterCaribbeanbiogeography.J.Biogeogr.1-13;doi:10.111

1/j.1365-2699.2011.02496.


Blanco,J.A.,E.A.ViloriayJ.C.Narváez.2006.ENSOandsalinitychangesintheCiénagaGrandede

SantaMartacoastallagoonsystem,ColombianCaribbean.Est.Coast.ShelfSci.,66:157-167.

Blanco, J.A., J.CNarváezB.yE.A.Viloria.2007.ENSOand the riseand fallofa tilapiafishery in

northernColombia.Fish.Res.,88:100-108.

Botero,L.yH.Salzwedel.1999.Rehabilitationof theCiénagaGrandedeSantaMarta,amangrove-

estuarinesystemintheCaribbeancoastofColombia.OceanCoast.Manag.,42:243-256.

González,J.,M.Grijalba-Bendeck,A.AceroP.yR.Betancur-R.2009.Theinvasiveredlionfish,Pterois

volitans(Linnaeus1758),inthesouthwesternCaribbeanSea.Aq.Inv.,4(3):507-510.

González-C., J.D.,A.AceroP.,A.Serrat-LL.yR.Betancur-R.2011.Caracterización taxonómicade

la población del pez león Pterois volitans(Linnaeus1758)(Scorpaenidae)residenteenelCaribe

colombiano:merísticaymorfometría.BiotaCol.,12(2):1-8.

Gutiérrez,F.2001,Laintroduccióndeespeciescomofenómenoglobaly lasespecieshidrobiológicas

continentales introducidas y/o trasplantadas en Colombia. Asociación Luna Roja, Revista Medio

AmbienteyDesarrolloSostenible5(14):3-32.

Kaufmann,R.yF.Hevert.1973.ElrégimenfluviométricodelríoMagdalenaysuimportanciaparala

CiénagaGrandedeSantaMarta.Mitt.Inst.Colombo-AlemánInvest.Cient.,7:121-138.

Narváez-Barandica, J.C., Acero-Pizarro, A., y Blanco-Racedo, J. 2005. Variación morfométrica en

poblaciones naturalizadas y domesticadas de la tilapia del Nilo, Oreochromis niloticus(Teleostei:

Cichlidae)enelnortedeColombia.Rev.Acad.Colomb.Cienc.,29(112),383-394.

Narváez,J.C.,F.A.HerrerayJ.Blanco.2008.Efectodelosartesdepescasobreeltamañodelospecesen

unapesqueríaartesanaldelCaribecolombiano.Bol.Invest.Mar.Cost.,37(2):163.187.

Narváez Barandica, J.C., J. Blanco Racedo, E. Viloria Maestre, M. Santos Acevedo y D. Gil Agudelo.

2011.LatilapiadelNiloOreochromis niloticus (Pisces:Cichlidae)enCiénagaGrandedeSanta

MartayComplejodePajarales.(104-115p.)En:Gracia,A.,Medellín-Mora,J.,Gil-Agudelo,D.L.

yV.Puentes(eds.).GuíadelasespeciesintroducidasmarinasycosterasdeColombia.Invemar.

MinisteriodeAmbienteyDesarrolloSostenible.136p.

Pabón,P.E.2013.EcologíatróficadelinvasorpezleónPterois volitans en el Caribe colombiano: impacto

sobre familias ícticas de Santa Marta y San Andrés. Trabajo de grado Biología, Universidad

NacionaldeColombia,Bogotá.43p.

Rivera-Monroy, V.H., R.R. Twilley, E. Mancera, E. Castañeda, O. Casas, F. Daza, J. Restrepo, L.

Perdomo,P.Reyes,M.VillamilyF.Pinto.2001.Estructurayfuncióndeunecosistemademanglar

alolargodeunatrayectoriaderestauraciónendiferentesnivelesdeperturbación.Informetécnico,

MAVDT,InvemaryColciencias,SantaMarta.331p.

Santos-Martínez, A. y A. Acero P. 1991. Fish community of the Ciénaga Grande de Santa Marta:

compositionandzooegography.Ichthyol.Explor.Freshwaters,2(3):247-263.

Wiedemann,H.U.1973.Reconnaissanceof theCiénagaGrandedeSantaMarta,Colombia:Physical

parametersandgeologicalhistory.Mitt.Inst.Colombo-AlemánInvest.Cient.,7:85-119.




NOTA:UNA METODOLOGÍA NO INVASIVA PARA LA

EXTRACCIÓN DE ADN DE CORYPHAENA HIPPURUS

Bruna Rafaela Caetano Nunes Pazdiora1, John Josephraj Selvaraj2, Diego Fernando Marmolejo3, Jaime Eduardo Muñoz2 y Ángela Inés Guzmán2

1 Universidade Federal de Rondônia (UNIR), Departamento de Engenharia de Pesca. Rua da Paz, 4376, Bairro Lino Alves, Presidente Médici, Brasil, CEP: 76916-000. [email protected]

2 Universidad Nacional de Colombia, sede Palmira, Carrera 32, Chapinero via Candelaria, Palmira, Colombia. [email protected], [email protected], [email protected]

3 Universidade Estadual Norte Fluminense Darcy Ribeiro (UENF), Av. Alberto Lamego, 2000. Parque Califórnia, Campos dos Goytacazes, Rio de Janeiro, Brasil, CEP: 28013-602. [email protected]

RESUMEN

SeevaluóunprotocolodeextraccióndeADNyelefectodeesteenlaobtencióndemuestrasdealtacantidadycalidadparaestudiosmoleculares.ElADNde25individuosseextrajodeladigestióndelmúsculo y de la aleta dorsal conproteinasaKy el kit de extracciónde sangre y tejido animal. Seobtuvo ADN en todos los tipos de muestras; sin embargo, las muestras obtenidas a partir de aletas dorsales mostraronsignificativamentemayorcantidaddeADNencomparaciónconlasdelmúsculo.PorloqueladefinicióndeunametodologíaapropiadadeextraccióndeADNpuedecontribuiraestudiosdelaestructuragenéticadelaespecie.Porotraparte,laextraccióndeADNdealetasdorsalesendoradosrepresentaunmétodonoinvasivo,haciendodeestatécnicaunaalternativaambiental,socialycomercialmenteviableenlarecolectademuestras,debidoaquenorequiereelsacrificiodelanimalynoalterasuvaloreconómico.

PALABRAS CLAVE:Aletadorsal,ADN,Dorado,Pacíficocolombiano.

ABSTRACT

A non-invasive method for extracting DNA from Coryphaena hippurus. A protocol for DNA extractionandeffectofthetypeoftissuematerialforobtainingDNAfromdolphinfishinhighquantityandqualityformolecularstudieswasevaluated.TheDNAof25individualswasextractedfromthedigestionof themuscle and thedorsalfin,withproteinaseK, and the extractionkit forbloodandanimal tissue.DNAwereobtainedinallthesamples;however,dorsalfinssamplesshowedsignificantlyhigheramountofDNAthanmusclesamples.ThedefinitionofanappropriatemethodologyofDNAextractioncancontributetostudiesofgeneticstructureof thespecies.DNAextractionfromdolphinfishdorsalfins,non-invasivemethod, is an alternative that is environmentally, socially, and commercially viable, where sample collection doesnotrequirethesacrificeoftheanimalanddonotalteritseconomicvalue.

KEY WORDS:Dorsalfin,DNA,dolphinfish,ColombianPacific.

395-399


Junto con otras especies pelágicas, el dorado (Coryphaena hippurus) es unimportante recurso pesquero, suministra seguridad alimentaria y sustento para la pesca artesanalysemindustrialenelPacíficocolombiano(LassoyZapata,1999).Sinembargo,noseconocenestudiosregionalesdelaestructuragenéticadelaespecie,desuvariabilidadgenéticadentrooentrela(s)población(es).Laidentificacióndelaspoblacionesesesencialenlosprogramasdecontrolyconservacióndevariabilidadgenéticay,consecuentemente,enprogramasdemanejoyconservacióndelaespecie(Avise,2000).

La colecta y conservación de las muestras para la obtención de ADN de alta calidadesparteclavedelosdiferentesprotocolosdeanálisisgenéticos.Enlaobtencióndemuestrasseutilizanmétodosinvasivosynoinvasivos.Losprimerosusanmuestrasdetejidosinternos(músculo,hígado,riñón),quepuedenproducirlamuertedelanimal,ademásdedañarlamateriaprimaenlacomercialización(Tripp-Váldezet al.,2010).Lasegundanonecesitasacrificarelanimal,elADNesextraídoapartirdetejidoscomo:aletas,sangre,célulasbucales,escamasyóvulosqueseconservanenalcoholetílico70o100%(Lopera-Barreroet al.,2008).

La aplicación de la biología molecular en especies acuáticas presenta varios inconvenientes,puestoquenoexistenprotocolosestandarizadospara trabajardistintos tipos de muestras como músculo, aleta, sangre, de acuerdo con cada especie; principalmentesilaespecieesescasaensuhábitat,lorecomendableesusartécnicasnoinvasivas,rápidas,prácticas,debajocosto,libredecontaminaciónydetoxicidad,quenodañelosanimalesyeficacesencuantoalacalidadycantidaddelADN.Porlotanto,elobjetivodelapresenteinvestigaciónfueevaluarunprotocolodeextraccióndeADNendostiposdetejido(aletaomúsculo)enC. hippurus.

Se recogieron muestras de dorados en los sitios históricamente productivos, identificadosporlosfrentestérmicos(Selvarajet al.,2011)(Figura1).Lospecesfueroncapturadosutilizandoelpalangredesuperficieolíneadeanzueloscomoartedepesca.ParalaestandarizacióndelprotocolodeextraccióndeADN,sesacóaproximadamente5cmdelaaletadorsalydelmúsculode25individuosadultosdedorado,sepreservaronenalcoholetílicoa70%yfueronmantenidosbajorefrigeración(4ºC)hastasuanálisisen laboratorio.

ElADNfueextraídoapartirdeladigestióndelaaletadorsalodelmúsculo,conproteinasaK,utilizándoseelkitdeextraccióndeADNparasangreytejidoanimalDNeasy® Blood&Tissue, Quiagen. La cuantificación del ADN (en ηg/μl) se hizosiguiendo la metodología sugerida por Valentim et al. (2003).LacalidaddelADNfue probada utilizando la técnica de PCR (Reacción en Cadena de la Polimerasa),utilizándose cebadores específicos para el genmitocondrialNADH deshidrogenasasubunidad1(ND1)deldorado(Wingrove,2000).Laamplificacióndelfragmentofuerealizada siguiendo los protocolos registrados por Díaz-Jaimes et al.(2006).


Para determinar diferencias significativas entre los dos tipos de tejidos,en relación al contenido deADNextraído, se aplicó una prueba t para muestras independientes(músculovs.aleta),conelsoftwareStatistica12.0(Statsoft,2015).Elnúmerodemuestrasfue25(N=25).

En todas las muestras de aleta dorsal y músculos se obtuvieron bandas de ADN. Sin embargo, las muestras de aleta presentaron una mayor cantidad de ADNextraído,dondeelpromediodeconcentraciónfuede60a100 ηg/μl,mientrasqueenelmúsculofuede10a40ηg/μl.Estadiferenciafuesignificativa(p<0.05)(Tabla1).Porlotanto,lasaletasmostraronmejoresresultadosqueelmúsculo,yserecomiendaparaamplificacionesfuturasdeADN,yparaestudiosdevariabilidadgenética,utilizandoporejemploelsecuenciamientoomarcadoresmoleculares.

Figura1. Sitiosdemuestreodeldorado(Coryphaena hippurus)enlaZonaEconómicaExclusiva(EEZ)delPacíficocolombiano,frentealosdepartamentosdeChocó(nortedelpaís),ValledelCaucayCauca(centro)yNariño(sur).

Tabla1.Valoresdelapruebatconsiderandolosdostiposdetejidos,músculoyaletadorsal(muestrasindependientes)deCoryphaena hippurusenelPacíficocolombiano,enrelaciónalcontenidodeADNextraído.

Tejidos Media (ng/µl de ADN) N válido Desviación estándar F pMúsculo 28.600 25 8.231 2.353 0.041Aleta 83.600 25 12.626


LadiferenciaencantidadenlaextraccióndeADNpuededeberseademásdel tejido usado, a la especie y al protocolo de los procedimientos realizados para cada tejido y para cada especie. Por esta razón es necesaria la estandarización de un protocolo para cada especie, que puede usarse como una guía de trabajo de laboratorioenestudiosfuturosdeconservacióngenética.

Lasmuestrasde tejidosacondicionadasenalcoholal70%ymantenidasbajorefrigeración(4ºC)mantuvieronsucalidadybuenestadodeconservacióndelADNdespuésdeun largo tiempodecolecta (17-20meses),haciendoposible losanálisis en largo tiempo. Resultados similares fueron obtenidos en la extracciónde ADN en peces cartilaginosos, donde las muestras fueron preservadas en etanol, selesadicionóunbufferdeextracciónsinproteasa,yfueronmantenidasa-20°C(Hleapet al.,2009).

En el presente estudio, elADNextraídode todas lasmuestras de aletaslograron amplificación en la metodología de PCR, presentando bandas visiblesentre700y800pb,coincidiendoconlosresultadosesperadosparaunfragmentode751pb.Porlotanto,lasmuestrasdealetas,ademásdepresentarlacantidaddeADNsuficiente, también muestran la calidad necesaria para los estudios moleculares.ResultadossimilaresseobtuvieronenlaextraccióndeADNutilizandoescamasdeespeciesenpeligrodeextincióncomo:Gibelion catla, Labeo rohita, L. calbasu, L. bata, Cirrhinus cirrhosus, Channa punctata y Cyprinus carpio (Kumaret al.,2007).

La extracción de ADN de calidad de aleta dorsal de dorado (Coryphaena hippurus), metodología no invasiva, es una buena alternativa ambiental y socio-comercial, lo que puede favorecer la cooperación entre investigadores y pescadores, para tomarmuestrasgenéticasy/onoalterarelvalorcomercialdelospeces.Enconjunto,todaestainformaciónesdeutilidadparafuturasinvestigacionesgenéticas,contribuyendoalconocimiento de la estructura de las poblaciones y la conectividad marina, las cuales son importantes en el diseño e implementación de reservas marinas para la protección de especiesamenazadasporlasobreexplotaciónyladegradacióndehábitat,especialmenteen zonas oceánicas donde la obtención de muestras tiene un costo elevado.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la Universidad Nacional de Colombia Vicerrectoría deInvestigación,DireccióndeInvestigacionesdePalmira(DIPAL).AlMinisteriodeAgriculturayDesarrolloRuralquefinancióelProyecto“IdentificaciónyevaluacióndenuevasáreasdepescaparagrandespelágicosenelPacificocolombiano”.Alaempresa pesquera Sepúlveda Rogers Cía. Ltda. A los pescadores artesanales “Los Amigos” especialmente a Don Guille.


BIBLIOGRAFÍA

Avise, J.C. 2000. Phylogeography: The history and formation of species. Harvard University Press,

Cambridge.447p.

Díaz-Jaimes,P.,M.Uribe-Alcocer,S.Ortega-GarcíayD.Jean-Dominique.2006.Spatialandtemporal

mitochondrialDNAgenetichomogeneityofdolphinfishpopulations(Coryphaena hippurus)inthe

easterncentralPacific.Fish.Res.,80(2006):333–338.

Hleap,J.S.,H.CárdenasyF.García-Vallejo.2009.Preservaciónnocriogénicadetejidoyextracciónde

ADN:unaaplicaciónparapecescartilaginosos.Pan-Am.J.Aquat.Sci.,4(4):545-555.

Kumar,R.,P.JSingh,N.S.Nagpure,B.Kushwaha,S.K.SrivastavayW.S.Lakra.2007.Anon-invasive

techniqueforrapidextractionofDNAfromfishscales.IndianJ.Exp.Biol.,45:992-997.

Lasso,J.yL.Zapata.1999.FisheriesandbiologyofCoryphaena hippurus (Pisces:Coryphaenidae)inthe

PacificcoastofColombiaandPanama.Sci.Mar.,63:387-399.

Lopera-Barrero,N.,J.A.Povh,R.P.Ribeiro,P.C.Gomes,C.B.JacometoyT.S.Lopes.2008.Comparación

deprotocolosdeextraccióndeADNconmuestrasdealetaylarvadepeces:extracciónmodificada

conclorurodesódio.Cien.Inv.Agr.,35(1):77-86.

Selvaraj,J.,A.I.GuzmányA.Martínez.2011.Guíaparaidentificacióndeáreasdepescaparagrandes

pelágicosenelPacíficocolombiano.UniversidadNacionaldeColombiayMinisteriodeAgricultura

yDesarrolloRural.Palmira,Colombia.40p.

Statsoft, Inc. 2015. Statistica Base Edition giving you the statistical and reporting essentials to start

improvingyouranalysis.http://www.statsoft.com/Products/STATISTICA/Base.30/07/2015.

Tripp-Valdez, M.A., F.J. García-León, S. Ortega-García, D. Lluch-Cota, J. López-Martínez y P. Cruz.

2010.Populationgeneticstructureofdolphinfish(Coryphaena hippurus)intheGulfofCalifornia,

using microsatellite loci.Fish.Res.,105:172–177.

Valentim,M.,L.Vargas,H.M.MoreirayR.P.Ribeiro.2003.Comparaçãodeprotocolosparaextraçãodo

DNA de Lernaea sp.(Copepoda:Cyclopoida).ActaScientiarum,25(2):219-222.

Wingrove,R.S.2000.Thepopulationstructureofdolphin,Coryphaena hippurusL.1758,inthewestern

central Atlantic, Gulf of Mexico and eastern Caribbean Sea inferred from mitochondrial DNA

variation.TesisofMastery,DepartmentofBiology,CollegeofCharleston.Charleston,EE.UU.92p.



INSTRUCCIONES A LOS AUTORES

Se consideran para publicación en el Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras únicamenteartículosoriginales,esdecir,aquellosqueincluyanresultadossignificativosquenohansidopublicadosniestánsiendoconsideradosparapublicaciónenotrarevista.Serecibentambiénartículosde revisión crítica, que compilen y resuman adecuadamente el trabajo en un campo particular y señalen líneas de investigación a seguir. Se tendrán en cuenta los manuscritos preparados según las normas siguientes.Comocomplemento,serecomiendaalosautoressiempreexaminarcuidadosamenteelestilode presentación de artículos en el último número de la revista.

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Figuras: Incluir bajo esta denominación todas las ilustraciones, como mapas, esquemas, fotografíasy láminas.Debenserexcluidasdel textoyelnúmerocorrespondientese indicaráencadafigura,sobreelmargeninferior.Lasleyendasdebenirenminúsculasysersuficientementeexplicativas.Dibujos: Letras y símbolos en tamaño apropiado, de modo que al reducirlos no pierdan su nitidez. Fotografías: La revista asume los costos de publicar fotografías en blanco y negro. Los costos de fotografíasyfigurasacolordebenserasumidosporelautor.LosarchivosdelasfotografíasoimágenesacolordebenserguardadosenformatoTIF,conunaresolucióndealmenos360dpiyloscoloresdeben


corresponder a la escala CMYK. Se recomienda que la primera versión del manuscrito a ser sometido utilice una resolución de 72 dpi, en escalaRGB, para facilitar el envío de estos archivos por correoelectrónico.

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Referencias: Dentrodeltextocitarsecomoenlossiguientesejemplos,evitandoelusodeop.cit.:“Laespecievivesobresustratosrocososycoralinos(Pérez,1980;DarwinyScott,1991),aunque,segúnGarcía(1992),prefierefondosdecascajo”.Cuandolareferenciainvolucraamásdedosautoresdebe citarse como: Castro et al.(1965)o(Castroet al.,1965),donde“et al.” debe aparecer siempre en letra cursiva. Las comunicaciones personales deben evitarse en lo posible pero serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea el caso y deberán seguir el siguiente formato: Nombre completo(punto)Institución(punto)Ciudad(coma)País(punto)Año(punto)Com.Pers.Noseaceptanlasreferenciasindirectas,p.ej.Pérez2007(En:Fernández,2008).

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Recursos electrónicos: Los documentos electrónicos varían constantemente dentro de las páginasweb,porlotantoseprefierequelosautorescitendocumentosdeestetipoúnicamenteencasosen que sea indispensable hacerlo y serán aceptadas a juicio del editor a cargo de cada artículo, según sea elcaso;deberánseguirelsiguienteformato:Autor(punto)Año(punto)Título(punto)URLcompleta(punto)Fechadeconsulta(punto).Ejemplo:Hammer,O.,D.A.T.HarperyP.D.Ryan.2008.PAST–PalaentologicalStatistics,ver.1.81.http://folk.uio.no/ohammer/past/past.pdf.08/06/2008.

Otros: Noseadmitiránnotasdepiedepágina.Losnombrescientíficosdegénerosyespeciesdebenescribirseenletracursivaoensudefectosubrayarse.Losregistrostaxonómicosdebenhacersesiguiendo el código internacional de nomenclatura para lo cual el Boletín tiene un modelo con ejemplos, disponibleparaquienlosolicite.Lasmedidassedebenexpresarenunidadesdelsistemamétricodecimal.Recordar que los valores de salinidad deben presentarse sin unidades o símbolos. Se deben sugerir los nombres de al menos tres evaluadores para el documento sometido, incluyendo la información necesaria paracontactarlos(direcciónpostalycorreoelectrónico).

Trámite: Los manuscritos deben ser enviados en archivo electrónico al correo [email protected],anexandounacartaremisoriadirigidaal:ComitéEditorial,BoletíndeInvestigacionesMarinasyCosteras,INVEMAR,CerroPuntadeBetín,SantaMarta,Colombia).Lostrámitesposterioresdeevaluaciónycomunicaciónderesultadosseharánatravésdecorreoelectrónico,paramayoragilidaddelproceso.TodotrabajoseráevaluadopordosespecialistasyenuntérminoaproximadodedocemeseselComitéEditorialdecidiráeinformarásielartículoseaceptaparapublicación.Encasodecorreccioneslos autores deberán entregar una nueva versión en un plazo no mayor a un mes.


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Text:Textmustbestructuredasfollows:Title,Author(s),Author’saddress,Abstract,AbstractinSpanish(Resumen),Introduction,Studyarea,MaterialsandMethods,Results,Discussion,Conclusion(optional),Acknowledgements,andBibliography.Thisformatcanbemodifieddependingonthetypeofwork.Articlesin“Note”formatmustbepreferablyfivepageslongorshorter,withoutdivisionsandsubtitleslikethelongmanuscripts(exceptaSpanishResumen),Acknowledgements,andBibliography).Abstractmustbeoneparagraphandshouldnotexceed30lines.SpanishResumenshouldbeanexacttranslationoftheabstract,bothmustincludeattheendamaximumoffivekeywords,whichhavetostartwith capital letters. The title of the manuscript should be given in both languages.

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1980;DarwinandScott,1991),althoughfollowingGarcía(1992),itprefersgravelsubstrate.”Whenthereference includes more than two authors, it has to be quoted as: Castro et al. (1965)or(Castroet al., 1965),with“et al.” always written in italics. Personal communications should not be used but they may beacceptedbytheeditordependingonthespecificcase.Iftheyareincludedtheyshouldbepresentedas:Complete name. Institution. City, Country. Year. Pers. Comm.

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Procedure: Thedigitalfilewiththemanuscript,[email protected], with a introductory letter addressed to Comité Editorial, Boletín de InvestigacionesMarinas y Costeras, INVEMAR, Cerro Punta de Betín, Santa Marta, Colombia. Communications about results and correction suggestions should be sent by email, in order to abbreviate the complete process.Manuscriptsarefirstreviewedbytwoexpertsintherelevantdiscipline.Approximatelytwelvemonths later, the editorial board will decide and notify if the article is acceptable for publication. If some corrections are needed, authors have to write a new version and return it no longer than one month later.


ÍNDICE VOLUMEN 44

Antifouling, 44(2): 281-290.ADN, 44(2): 241,329,395-399.Aleta dorsal, 44(2): 395-398.Algas marinas, 44(1): 55,117,217-218.44(2): 291.Amenazasantropogénicas,44(1):33-35,37,39,41,44,46-48,51.Anzuelos, 44(1): 35,71,78-79,84-85,88-89.44(2): 396.ArchipiélagodeSanAndrés,44(1): 37,54,71,75,91,94,112,117,125,127-129,131-133,135,163,165,171,180,182,185-187,200-201,206-208,221-223.44(2): 344,356-357.ÁreadeRégimenComún,44(1):199,202,222.44(2):343-344,357.Áreas marinas protegidas, 44(1):33-34,72-73,89,94.44(2): 299.Arrecifes coralinos, 44(1): 75,94,115,125,133,221-223.44(2): 255,291-292.Atlántico Occidental Tropical, 44(1):127.Biodiversidad, 44(1):72,75,117,127-128,133-134,166,180-181,183,199-200,218-219.44(2): 343,357-359,369.Booster biocide, 44(2): 281,287,289.Calanoida, 44(2):348-349,369-370,372,385-386,388-389.Camarones peneidos, 44(2): 237-238,246-247.Cangrejo semiterrestre, 44(1):185.Caracteres morfológicos, 44(1): 170.44(2):253.Cardisoma guanhumi, 44(1):185-187,190-193,169-198.Caribe Colombiano, 44(1):54-55,68,71,76,91,113,117,125,132-134,163,165-167,171,174-175,177,180-183,185,194,196-200,207,217,221,226. 44(2): 237,239,241-246,248-249,251,253-256,259,265,267-269,272-273,275-278,291,300-301,306-307,324-325,355-359,387,391,393-394,402.Cayos del norte, 44(1):117,134,199.Ciguatera, 44(1):7-11,13-31.CL50,44(2): 303-304,314,321,303-304.Cobre, 44(2):281-284,286-288,305,325.Costa fuera, 44(2):303.Cyclopoida, 44(2):369,374,385-389,399.Descripciones, 44(1): 178.44(2): 253.Diferenciacióngenética,44(2): 237,239,242,245,247-248.Distribución, 44(1):10,20,24-25,37,44,68,78-79,83-86,88,133,163,165,170,173-174,177,180,185-187,190,195-196,198,206,221.44(2):247,253,259,261-263,265,267,269-270,272-276,305,330-331,356-359,369,386-387.


Dorado, 44(2):395-398.Ecosistemas marinos someros, 44(1): 199,201.Epifitos,44(1):9,55,68.Especies amenazadas, 44(1):187,199,204-205,214-215,217-218,220,222.44(2): 398.Especies cosmopolitas, 44(2):327.Estuarios, 44(1):163,174.44(2):391.Eugenol, 44(2):281-290.Fitoplancton, 44(2):343-344,355-359.Genéticapoblacional, 44(2): 237,239.Gran Caribe, 44(1): 10-11,17,23,33,127,130,163,171,174,183,201,216.44(2): 265,267,269,274,279,327,329-331,341.Gusanos cacahuate, 44(2):327-328.Ictiofauna, 44(1):127-128,130-132.Invasión, 44(2):291-292,299-302,391,393.Inventarios biológicos, 44(1): 199,201,219. Isla de Providencia, 44(1):71,73,76,87,91,127,130,132-133,135,166.44(2): 391.Lodos de perforación, 44(2): 303-307,309,315,318-323.Manglar, 44(1):50,75,163,166-167,171,181,187-188.44(2):255,393-394.Microsatélites,44(2):237-239,241,244,247-249Morfometría, 44(2): 301,394.Pacíficocolombiano,44(2):251,395-399,402Percepción del riesgo, 44(1): 33.Pez león, 44(1):210.44(2): 291,294,296-302,391-394Pinturas antifouling, 44(2):Playas arenosas, 44(1): 33.44(2):Poecilostomatoida, 44(2): 369-370,382,388Poliquetos, 44(1): 163-165,167,181-183.44(2): 253-254,277-279,328,339Polysiphonia, 44(1):55,58-63,68-69,122,206.44(2):Providencia y Santa Catalina, 44(1):26,54,75,91,94,125,127,129,131-133,135,165,182,185-187,201,219.44(2): 355-357,359,387Pterois volitans, 44(1): 130, 161, 210, 212. 44(2): 291-392, 295,300-302,391-394,408Quitasueño, 44(1):117-120,124,129,131-132,135,165,223.44(2):ReservadelaBiosferaSeaflower,44(1):54,113,127-128,165,198.44(2):Resiliencia, 44(1): 7,24.44(2):Salud pública, 44(1): 7,10,24,26-28.44(2): 304



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Selectividad, 44(1): 71,74,78-79,83,85-86,88-89. 44(2):Serviciosecosistémicos,44(1): 33-36,37,39-43,48-49,51-52,133.44(2):Sinonimias, 44(2):327Sistemática, 44(1): 163,173.44(2): 327,337,355,385Sobrexplotaciónpesquera,44(2): 237Talla media de madurez, 44(1):71,74,77-78,80,82-83,87-88.44(2):Taxonomía,44(1):130,163.44(2):327-328,369,253Toma de decisiones, 44(1):73,94.44(2): 248Toxicidadcrónica,44(2):303,305,323.Transferenciadebeneficios,44(1):93-94.Valoración económica, 44(1):48,93-94,114.Zooplancton, 44(2): 343-344,355-358,369,385-386.


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Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras “José Benito Vives de Andréis”Vinculado al Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible

Año 2015 • Volumen 44 (2) 44 (2

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VOL. 44 (2)

Santa Marta • Colombia

Santa Marta, Colombia, 2015ISSN: 0122-9761

Serie de Publicaciones Periódicas

Continúa en la contraportada interior

(Bol. Invest. Mar. Cost.)(Bol. Invest. Mar. Cost.)


A. G. Valle, A. Fresneda-Rodríguez, L. Chasqui y S. CaballeroDiversidad genética del langostino blanco Litopenaeus schmitti en el Caribe colombiano [Genetic diversity of the southern white shrimp Litopenaeus schmitti in the Colombian Caribbean] . . . . . . . . . . . . . . 237

I. C. Molina-Acevedo y M. H. Londoño-MesaTerebélidos (Annelida: Polychaeta: Terebellidae) de Isla Fuerte, Caribe colombiano[Terebellids (Annelida: Polychaeta: Terebellidae) from Isla Fuerte, Colombian Caribbean] . . . . . . . . . . . . . . . . .253

M. Pérez, M. García, M. Stupak y G. BlusteinDisminución del contenido de cobre en pinturas “antifouling” de matriz soluble, uso del eugenolcomo aditivo[Diminution of the copper concentration in antifouling paints of soluble matrix, eugenol use asadditive] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .281

V. Coronado-Carrascal, R. García-Urueña y Arturo Acero P.Comunidad de peces arrecifales en relación con la invasión del pez león: el caso del Caribe sur[Reef fish community in relation to the lionfish invasion: the southern Caribbean case] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .291

S. A. Rodríguez-Satizábal, C. Castellanos, G. Contreras, A. Franco, y M. SerranoEfectos letales y subletales en juveniles de Argopecten nucleus expuestos a lodos de perforación [Lethal and sublethal effects on juvenile Argopecten nucleus exposed to drilling muds] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .303

M. M. Quiroz-Ruiz y M. H. Londoño-MesaSipúnculos (Sipuncula) del Gran Caribe: lista de especies y bibliografía[Sipunculans (Sipuncula) from the Great Caribbean: Species list and bibliography] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .327

J. M. Gutiérrez-Salcedo, A. Cabarcas-Mier y N Suárez-MozoFirst characterization of the planktonic community in the northern sector of the joint Regime Area Jamaica – Colombia [Primera caracterización de la comunidad planctónica del sector norte del Área de Régimen Común Jamaica-Colombia] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .343

J. M. Fuentes-Reinés and E. Suárez-MoralesChecklist of planktonic copepoda from a colombian coastal lagoon with record of Halicyclops exiguus Kiefer[Lista de copépodos planctónicos de un sistema costero de Colombia con registro de Halicyclopsexiguus Kiefer]. . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .369

NOTAS • NOTES

E. A. Viloria y A. Acero P.Aparición del pez león, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), en la Ciénaga Grandede Santa Marta: caída del último reducto[Presence of the lionfish, Pterois volitans (Actinopterygii: Scorpaenidae), in the Ciénaga Grandede Santa Marta: fall of the last Fortress] . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .391

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Serie de Publicaciones Periódicas BOLETÍN DE ...invemar+44(2).pdf · J. M. Gutiérrez-Salcedo, A. Cabarcas-Mier y N Suárez-Mozo First characterization of the planktonic community