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AGRADECIMIENTOS
Al Instituto Politécnico Nacional (IPN) por permitirme pertenecer a tan distinguida
institución.
Al Centro de Desarrollo de Productos Bióticos (CEPROBI) por la oportunidad que me
brindó para realizar este posgrado.
Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por el apoyo económico
brindado durante mis estudios.
A la Dra. Ana Niurka Hernández Lauzardo y al Dr. Miguel Gerardo Velázquez del Valle
por su apoyo, motivación, consejos, enseñanzas y haberme permitido ser parte de este
proyecto de tesis.
A la Lic. Gloria Mariaca, M. en C. Hilda Elizabeth Moctezuma por su apoyo en todo
momento, disponibilidad, lecciones y valiosas aportaciones dentro y fuera de las aulas.
A los profesores de la Maestría en Ciencias de MAPE, Dr. René Arzuffi, Dr. Roberto
Montes, Dr. Rodolfo Figueroa, Dr. Federico Castrejón, M. en C. Leticia Bravo, M. en C.
Patricia Villa y Dr. Víctor R. Castrejón por su aporte para mi formación académica.
A los administrativos del CEPROBI, que siempre estuvieron con la disposición de
apoyarme durante toda la maestría.
DEDICATORIA
A mi padre Pablo Valle por su ejemplo de compromiso y trabajo, a mi madre Griselda
Aguirre por su apoyo incondicional y motivación, a mis hermanos Pablo y Griselda, por
estar siempre a mi lado apoyándome en todo momento.
A toda mi familia.
A mi persona favorita Magdalena Márquez, por compartir su vida conmigo, estar siempre a
mi lado en todo momento y apoyarme, demostrando que no necesitamos lazos sanguíneos
para ser una familia.
A mi familia política Doña Patricia, Mtro. Germán, Sra. María de Jesús, Don Juanito y
Doña Noelia, por hacerme parte de su familia.
A mis seres queridos.
A mis amigos y compañeros de laboratorio y grupo en el CEPROBI, que han impactado en
mi vida y que son importantes para mí.
I
CONTENIDO
Página
ÍNDICE I
ÍNDICE DE CUADROS III
ÍNDICE DE FIGURAS IV
RESUMEN V
ABSTRACT VI
1. INTRODUCCIÓN 1
2. REVISIÓN DE LITERATURA 3
2.1 Aspectos generales de la Aerobiología y dispersión fúngica a través del
aire
3
2.2 Importancia de los estudios aerobiológicos en la agricultura 4
2.3 Factores meteorológicos que influyen en los estudios aerobiológicos 5
2.4 Métodos de monitoreo aerobiológico aplicados en la protección de
cultivos: gravimétrico y volumétrico
6
2.5 El cultivo del aguacate 10
2.5.1 Taxonomía 10
2.5.2 Importancia Mundial 11
2.5.3 Producción e importancia Nacional 12
2.5.4 Enfermedades del aguacate 13
2.6 Principales enfermedades fúngicas que afectan el cultivo del aguacate 16
2.6.1 Antracnosis (Colletotrichum spp.) 16
2.6.2 Cancro del tronco (Fusarium spp.) 18
2.6.3 Marchitez vascular (Verticillium spp.) 19
2.6.4 La roña (Sphaceloma spp.) 19
2.6.5 Mancha angular de la hoja (Cercospora spp.) 20
3. OBJETIVOS 22
3.1 Objetivo general 22
3.2 Objetivos específicos 22
II
4. MATERIALES Y MÉTODOS 23
4.1 Localización del municipio de muestreo 23
4.2 Localización de la zona de muestreo 24
4.3 Tipo de muestreo 24
4.4 Toma de muestra 25
4.5 Incubación de la muestra y cuantificación de las colonias fúngicas 26
4.6 Identificación y clasificación de los aislados fúngicos 26
4.7 Medición de las variables meteorológicas 27
4.8 Incidencia de las principales enfermedades del aguacate 28
4.9 Análisis estadísticos 28
5. RESULTADOS 29
5.1 Cuantificación de propágulos fúngicos aéreos 29
5.2 Identificación de los géneros fúngicos 30
5.3 Cuantificación de propágulos fúngicos por fitopatógeno identificado 32
5.4 Frecuencia relativa de los géneros fúngicos identificados 37
5.5 Densidad de los géneros fúngicos identificados 39
5.6 Influencia de las variables meteorológicas con respecto a la
concentración de géneros fúngicos
40
5.7 Incidencia de las principales enfermedades en el aguacate del
agroecosistema estudiado
42
5.7.1 Cancro del tronco 42
5.7.2 Antracnosis 44
5.7.3 Marchitez vascular 45
5.7.4 La roña 46
5.7.5 Mancha angular 47
6. DISCUSIÓN 49
7. CONCLUSIONES 52
8. LITERATURA CITADA 53
III
ÍNDICE DE CUADROS
Página
Cuadro 1. Producción anual de aguacate por estados en México. 13
Cuadro 2. Enfermedades fúngicas del cultivo del aguacate. 14
Cuadro 3. Características de los géneros identificados. 30
Cuadro 4. Correlación entre la concentración total de hongos,
Fusarium spp., Colletotrichum spp., Verticillium spp.,
Sphaceloma spp. y Cercospora spp., y las variables
meteorológicas.
41
IV
ÍNDICE DE FIGURAS
Página
Fig. 1 Principales muestreadores en aerobiología, a) Burkard, b)
Muestreador de impacto en la superficie y c) Muestreador
Centrífugo Reuter
8
Fig. 2 Sistema de aeronaves no tripuladas 9
Fig. 3 Distribución mundial del aguacate (Persea americana) 11
Fig. 4 Producción mundial del aguacate. 12
Fig. 5 Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo. 23
Fig. 6 Localización de la zona de muestreo. 24
Fig. 7 Muestreo gravimétrico. 25
Fig. 8 Total de hongos filamentosos y levaduras en el aire del
agroecosistema aguacatero estudiado, expresado en
porcentaje
29
Fig. 9 Promedio mensual de las ufc m-3
de hongos filamentosos 32
Fig. 10 Promedio mensual de las ufc m-3
del género Fusarium spp. 33
Fig. 11 Promedio mensual de las ufc m-3
del género
Colletotrichum spp.
34
Fig. 12 Promedio mensual de las ufc m-3
del género Verticillum
spp.
35
Fig. 13 Promedio mensual de las ufc m-3
del género Sphaceloma
spp.
36
Fig. 14 Promedio mensual de las ufc m-3
del género Cercospora
spp.
37
V
Fig. 15 Frecuencia relativa de aparición en los muestreos de los
géneros fúngicos encontrados durante el ciclo de estudio.
38
Fig. 16 Densidad relativa de los géneros fúngicos aéreos
identificados
39
Fig. 17 Sintomatología del cancro del tronco 42
Fig. 18 Incidencia de la enfermedad cancro de tronco a través del
periodo de estudio
43
Fig. 19 Sintomatología de la antracnosis 44
Fig. 20 Incidencia de la enfermedad antracnosis a través del
periodo de estudio
44
Fig. 21 Sintomatología de la marchitez vascular 45
Fig. 22 Incidencia de la enfermedad marchitez vascular a través
del periodo de estudio
45
Fig. 23 Sintomatología de la roña 46
Fig. 24 Incidencia de la enfermedad de la roña a través del periodo
de estudio
46
Fig. 25 Sintomatología de la mancha angular 47
Fig. 26 Incidencia de la enfermedad mancha angular a través del
periodo de estudio
47
V
RESUMEN
México es el principal productor de aguacate a nivel mundial. Los frutos de aguacate son
económica y nutricionalmente valiosos a pesar de su susceptibilidad a diferentes
enfermedades fúngicas. Dentro de las enfermedades más importantes que afectan el cultivo
del aguacate están la antracnosis causada por Colletotrichum spp. y el cancro del tronco
causado por Fusarium spp. La diseminación de los propágulos fúngicos se puede realizar a
través del aire, por lo tanto los estudios aerobiológicos son importantes. El objetivo general
de este trabajo fue evaluar la dinámica de las poblaciones fúngicas aéreas en un
agroecosistema de aguacate. Las muestras de aire fueron colectadas semanalmente
mediante un método gravimétrico a una altura de 2m del nivel del suelo. Durante el
muestreo aéreo diferentes variables meteorológicas fueron medidas. Las colonias fúngicas
fueron aisladas y transferidas a PDA e identificadas usando métodos morfológicos.
Posteriormente, se determinó la frecuencia y densidad relativa. Los síntomas de las
enfermedades de aguacate fueron determinados por observaciones visuales. Treinta y dos
géneros fúngicos aéreos fueron identificados; Fusarium (97.2 %) y Colletotrichum (94.4
%) fueron los patógenos fúngicos más comunes presentes en la atmósfera de aguacate.
Adicionalmente, 7 géneros de hongos fitopatógenos de otros cultivos fueron aislados. La
concentración máxima de hongos totales fue observada en junio (357.7 ufc m-3
) y la
mínima en septiembre (83.4 ufc m-3
). Las variables meteorológicas influyeron de manera
diferente en la concentración de los géneros fúngicos evaluados, destacándose la
temperatura, la humedad relativa y la radiación solar. Las enfermedades estudiadas:
antracnosis, roña, mancha angular, cancro de tronco y marchitez vascular se manifestaron
en junio y en ese mes se presentó la mayor concentración fúngica aérea. Hasta donde
tenemos conocimiento, este es el primer estudio de la caracterización aeromicológica de un
agroecosistema de aguacate.
VI
ABSTRACT
Mexico is the main producer of avocado worldwide. The avocados fruits are economically
and nutritionally valuable despite their susceptibility to several fungal diseases. Among the
most important diseases that affect this crop are the anthracnosis caused by Colletotrichum
spp. and canker trunk caused by Fusarium spp. The spread of the fungal propagules can be
through the air; therefore the aerobiological studies are important. The objective of this
work was to evaluate the dynamics of the air fungal populations in the avocado
agroecosystem. The air samples were collected every week by gravimetric methods at a
height of 2 m from the ground level. During air sampling, different meteorological
variables were measured. Fungal colonies were isolated and transferred onto PDA and
identified using morphological methods. Later, relative density and frequency were
determinate. The symptoms of avocado diseases were determined by visual observations.
Thirty-two airborne fungal genera were identified; Fusarium (97.2%) and Colletotrichum
(94.4%) were the most common fungal pathogens present in the atmosphere of avocado. In
addition, seven genera of phytopathogenic fungi of other crops were isolated. The
maximum concentration of total fungi was observed in June (357.7 cfu m-3
), and the
minimum in September (83.4 cfu m-3
). The meteorological variables influence differently
in the concentration of fungal genera evaluated, highlighting the temperature, relative
humidity and solar radiation. The study diseases: anthracnose, scab, spot, canker trunk, and
vascular wilt were present in June; and in the same month the air fungal concentration was
highest. To the best of our knowledge, this is the first study on aeromycological
characterization in an avocado agroecosystem.
1
1. I�TRODUCCIÓ�
El aguacate (Persea americana Mill.) es la cuarta fruta tropical más importante en el
mundo, se estimó en 2013 una producción mayor a 4.5 millones de toneladas a nivel
mundial (Bost et al. 2013), siendo México el principal país productor y exportador de
aguacate. Recientemente, ha existido un interés importante en el uso de altas densidades en
las plantaciones de aguacate, estas densidades tienen el potencial de aumentar la
producción e igualar a las plantaciones tradicionales. Las plantaciones con altas densidades
son funcionales durante los primeros años. Este interés es debido a que el aguacate es una
de las principales frutas en consumo per cápita y generación de empleos en el mundo
(Menzel y Le Lagadec 2014).
En México el consumo nacional de aguacate es susceptible a cambios en el precio, por lo
que se ha visto afectado por variaciones importantes. De la producción nacional, 69% se
destina al consumo en fresco, 19% para la industria y 12% a exportación. Se reporta un
consumo per cápita anual de 10 kg, que lo ubica como el país con el mayor consumo de
esta fruta (BANCOMEXT 2010). Adicionalmente, posee un alto contenido de vitaminas
(A, D, E, K, B1) y minerales como calcio, hierro, fósforo, sodio, y magnesio, entre otros
(Bergh 1992, Frias 1994, Maldonado-Torres et al. 2007). La pulpa y el aceite tienen bajas
concentraciones de ácidos grasos saturados y son ricos en monoinsaturados,
aproximadamente 96% es ácido oleico. Es importante mencionar que el cultivo del
aguacate es atacado por numerosas enfermedades fúngicas dentro de las cuales destacan por
su importancia económica la antracnosis (Colletotrichum spp.), el cancro de tronco
(Fusarium spp.), la marchitez vascular (Verticillium spp.) la roña (Sphaceloma spp.) y la
mancha angular (Cercospora spp.) (CESVMOR 2010), todas estas enfermedades se pueden
diseminar a través del aire.
La aerobiología tiene numerosas aplicaciones en los ecosistemas naturales. En el campo
agrícola permite detectar las enfermedades fúngicas, ya que el principal vector de
dispersión de los hongos es el aire, medio por el cual las esporas sexuales o asexuales se
diseminan (Gots et al. 2003).
2
Además permite estudiar el comportamiento de las esporas en el aire y determinar los
períodos en que están presentes, evaluar la esporulación, los días de máxima presencia y la
influencia de todos aquellos factores meteorológicos que inciden en la permanencia y
dispersión de los propágulos fúngicos (Sabariego et al. 2007). Los datos sobre los factores
meteorológicos son de suma importancia para contribuir a mejorar, la productividad y
sanidad de los cultivos y por ende a la mejora en sus precios para la venta final. En
general, los estudios aerobiológicos enfocados a la agricultura permiten realizar
predicciones sobre los mejores momentos de aplicación de los compuestos antimicrobianos
con el fin de incrementar los rendimientos y la sanidad de los cultivos agrícolas.
3
2. REVISIÓ� DE LITERATURA
2.1. Aspectos generales de la Aerobiología y dispersión fúngica a través del aire
El bacteriólogo francés Pierre Miquel (1850-1922) diseñó el primer colector volumétrico de
20 litros de aire por hora, realizando el primer muestreo periódico de la atmósfera con
métodos volumétricos, encontrando que el número de microorganismos en el aire variaba
en la misma zona a diferente hora, temporadas o coordenadas. También, muestreó en
diferentes lugares del mundo el contenido de esporas de hongos en el aire y estableció los
parámetros de variación estacional y diaria de éstos (Gregory 1973, Ariatti y Cotmois
1993). Pathirane (1975), describió a la aerobiología como una ciencia multidisciplinaria
que comprende la liberación, retención, dispersión, deposición e incidencia atmosférica de
pólenes, esporas y otros microorganismos que se transportan por el aire incluyendo
partículas de gases abióticos (Nilsson 1992). Se conoce que previamente la Aerobiología
fue definida por Fred C. Meier como la Ecología de la atmósfera teniendo en cuenta su
diversidad, modos de vida, dependencia y repercusión en el entorno (Isard et al. 2007).
En la patología de las plantas, los datos aerobiológicos pueden ser usados como un modelo
de emisión y deposición, entre los fitopatógenos o propágulos, sus escapes del dosel y su
transporte de un cultivo a otro (Aylor et al. 2011, Skelsey et al. 2009). La vigilancia de las
enfermedades de las plantas puede ser definida con la colección en curso y el análisis de
datos, para tomar decisiones respecto a la predicción y manejo de estas enfermedades. La
cuantificación y detección de inoculos aéreos contribuye al manejo de enfermedades
fúngicas para guiar a una toma de decisión respecto a las medidas de control (Carisse et al.
2012, Van der Heyden et al. 2012).
Diversos estudios se han realizado en el mundo con respecto a la Aerobiologia señalando a
una amplia variedad de hongos fitopatógenos que se dispersan en forma aérea sobre
diferentes cultivos de importancia económica (Pérez et al. 2003).
4
Las esporas aerotransportadas son una importante fracción de las partículas atmosféricas y
son los principales agentes causantes de las enfermedades infecciosas y alérgenicas (Lang-
Yona et al. 2012).
Los estudios de la micobiota en el aire en ambientes interiores y exteriores denotan sus
variaciones en número y composición y son cada vez mas importantes porque los
organismos presentes son un riesgo potencial (Chakrabarti et al. 2012). Los muestreos
aéreos en la troposfera media-superior, indican que existen comunidades microbianas,
incluyendo hongos que son viables para ser transportadas por largas distancias incluso entre
continentes (DeLeón-Rodríguez et al. 2013).
2.2 Importancia de los estudios aerobiológicos en la agricultura
La biodiversidad de hongos es inmensa, estos se encuentran en diferentes tipos de climas,
cuando prevalecen las condiciones favorables de humedad relativa y temperatura, aptas
para su crecimiento y esporulación (De Lucca 2007). En los estudios aerobiológicos se han
usado métodos para comparar la obtención de propágulos fúngicos, pólenes etc., los cuales
proveen información general para determinar la distribución de estos propágulos
(Gottardini et al. 2009). La cuantificación de esporas nos permiten el monitoreo y
predicción de muchos hongos causantes de enfermedades en los cultivos y proporcionan los
medios para estudiar los modelos de deposición de esporas fitopatógenas, dentro de estos y
su transporte de un cultivo a otro. Los estudios aerobiológicos son de suma importancia en
los diferentes campos, debido a que ayudan a realizar predicciones basadas en las capturas.
Estas predicciones se pueden usar para la optimización del uso de fungicidas en los
cultivos (Aira et al. 2013). Mediante estudios aerobiológicos se describió la fluctuación de
la antracnosis causada por el hongo Colletotrichum gloeosporoides en follaje de mango cv.
Ataulfo, su relación con el desarrollo de brotes en el hospedante y la cantidad de conidios
capturados en tres tipos de trampas, bajo condiciones climáticas del Soconusco, Chiapas,
México. Esta enfermedad afectó hojas jóvenes y maduras, con un patrón de distribución al
azar en la copa de los árboles (Toledo-Arreola et al. 2009).
5
Por otra parte, Gibberella zeae (Schwein) Petch, es el agente causal de la enfermedad
llamada tizón del trigo y otros cereales, produce esporas que se dispersan a través del aire y
su mayor deposición son principalmente en la noche (Del Ponte et al. 2005). Estudios sobre
la liberación, dispersión y deposición de propágulos de G. zeae demostraron que
propágulos viables fueron abundantes durante cada hora del día y la noche; pero más
abundantes en días nublados (Maldonado-Ramírez et al. 2005).
Estudios aerobiológicos sobre Botritys cinerea, mostraron que durante 3 años la relación
entre la concentración de los inoculos y las variables meteorológicas sugieren que las masas
de aire pueden tener un origen de aire tanto lejano como cercano. Y por tanto se necesita
desarrollar herramientas capaces de pronosticar la llegada de los inoculos en esta región
(Leyronas y Philippe 2013).
Los estudios aerobiológicos son muy importantes para la investigación sobre los hongos
que son la causa de numerosas enfermedades de las plantas. Los principales patógenos de
las plantas incluyen diversas especies de los géneros Curvularia y Bipolaris, géneros que
afectan al cultivo del arroz. Además de su aplicación práctica en la protección de la cosecha
de arroz, estos hallazgos son de interés ecológico para la mejora y el conocimiento de la
aeromicología (Almaguer et al. 2012).
2.3 Factores meteorológicos que influyen en los estudios aerobiológicos
Los estudios de los factores y procesos aerobiológicos que influencian en el movimiento de
la biota en la atmósfera, involucran desde la liberación de fuentes de inoculo, transporte
horizontal, deposición y la ecología, factores que contribuyen para su dispersión (Isard y
Gage 2001). Las esporas fúngicas juegan un papel muy importante en la patología de las
plantas y en las alergias respiratorias humanas. Las concentraciones de los propágulos
fúngicos en la atmósfera es el resultado de las interacciones entre factores biológicos y del
medio ambiente, sin embargo, la importancia individual de cada variable es difícil de
evaluar debido a la dinámica de la naturaleza de la atmósfera.
6
Dentro de los factores que interactúan se incluye hora del día, localización geográfica,
contaminación del aire, condiciones climáticas, actividad humana y fuentes locales de la
vegetación (Grinn-Gofron y Rapiejko 2009). Numerosos microorganismos son
transportados por el aire. La presencia de los propágulos fúngicos en el aire de los
agroecosistemas, y su relación con los factores ambientales, han sido poco estudiadas
(Kasprzyk 2008). Las diferentes zonas presentan poblaciones de microorganismos con
características particulares y esto depende de los factores biológicos y del medioambiente
que interactúa entre ellos. La influencia de las variables meteorológicas son muy
importantes para determinar los niveles y tipos de propágulos fúngicos de la atmósfera de
las distintas áreas (Morales et al. 2004)
La mayor liberación de propágulos en el aire se produce por la mañana y depende de
factores tales como el modo de liberación y los cambios en las condiciones meteorológicas.
Dentro de los géneros que se encuentran con mayor frecuencia por la mañana son
Curvularia y Alternaria.
El incremento en el aire depende de factores como el mecanismo de liberación, el
incremento en la velocidad del viento, la turbulencia, las altas temperaturas, humedad
relativa, cambios alternos de la luz y oscuridad (Sakiyan y Inceoglu 2003).
2.4 Métodos de monitoreo aerobiológico aplicados en la protección de cultivos:
gravimétrico y volumétrico.
Se han desarrollado métodos de muestreo a través del tiempo para la colecta e
identificación de propágulos fúngicos. Los principales métodos de colecta son de dos tipos,
los más utilizados: el método gravimétrico y el volumétrico. El método gravimétrico
consiste en la captura de propágulos mediante el impacto en medios de cultivo, debido a la
gravedad, para su posterior identificación, este método permite realizar un análisis
microscópico e identificación de propágulos viables (Kasprzyk 2008, Rogers y Muilenberg
2004).
7
En el método volumétrico se han desarrollado colectores que se basan en el impacto de
partículas sobre una superficie. Estos colectores permiten separar las partículas biológicas
del torrente de aire succionado, utilizando la inercia de las mismas para propiciar la
deposición de estas en las superficies de colecta que pueden ser medios de cultivo o cintas
cubiertas por alguna sustancia adhesiva. El impacto sobre medios de cultivo permite
detectar solo propágulos de microorganismos viables presentes en el aire con la capacidad
de crecer en el mismo, mientras que en las superficies con adhesivo permiten realizar un
análisis microscópico e identificación de todas las partículas que poseen características
distintivas diferentes (Henninson et al. 1998, Rogers y Muilenberg 2004).
El captador de muestras no viables tipo Hirst (Burkard): permite obtener datos diarios y en
horarios. Este captador posee una capacidad de muestreo media de unos 20 km., su
funcionamiento se basa en aspirar el aire por medio de una boquilla lateral a un ritmo de 10
litros por minuto, que se impregna una cinta adhesiva (BITMAX 2015).
El sistema de superficie aérea (SAS), para muestras viables o no viables, abarca a varios
modelos que usan el mismo principio. El aire es aspirado a una velocidad constante durante
un tiempo variable o indeterminado a través de una tapa mecanizada, con una serie de
agujeros basados en un diseño especial. El flujo laminar resultante se dirige a la superficie
del agar en de la caja Petri, donde se contiene la muestra microbiológica a examinar
(Beltrán 2004).
Los principales colectores volumétricos que se encuentran son, los colectores que incluyen
el Aeroscopio (CHIRANA), el S.A.S. (Surface Air Sampler), los Andersen, el Burkard y el
RCS (Reuter Centrifugal Sampler) (Buttner et al. 1997, Aizenberg et al. 2000, Kasprzyk,
2008) (Fig. 1).
8
Fig. 1. Principales muestreadores en aerobiología, a) Burkard, b) Muestreador de impacto
en la superficie y c) Muestreador Centrífugo Reuter.
Otros dispositivos de muestreo se han utilizado mediante el método gravimétrico: las UAS
(Sistemas de Aeronaves no Tripuladas). Los UAS son aviones controlados por radio, con 3
m de envergadura y con un motor de potencia de 50 cm3 (Aylor et al. 2011, Shields et al.
2006). Cada UAS se equipó con un sistema de telemetría en tiempo real que constó de una
Antena GPS, transmisor de baja potencia y el módulo de datos (Keller y Shields 2014). Se
utilizaron para recoger esporas viables del género Fusarium spp. de la atmósfera baja, en la
Universidad de Cornell, en la Granja de Investigación en Aurora, Nueva York (Fig. 2).
a) b)
c)
9
Fig. 2. Sistema de aeronaves no tripuladas.
Se realizaron doce períodos de vuelo durante el día, de las 9 a.m. a la 1 p.m., del 10 al 12
septiembre del 2012. Se utilizaron tres UAS que se desplegaron de forma simultánea y de
vuelo aproximadamente a la misma altura para un total de 36 vuelos (Aylor et al. 2011).
Cada estación receptora en tierra consistía de una antena, un receptor, un módulo y un
equipo de cómputo portátil, donde los datos se almacenaron. Los paquetes de datos se
recibieron cada 2 s de los UAS.
Los datos de telemetría incluyeron tiempo universal, velocidad respecto al suelo, altitud y
posición actual (latitud, longitud). Los datos fueron registrados de forma individual por
cada UAS en tres enlaces descendentes. La información del GPS se utilizó para trazar rutas
y altitudes de los UAS durante cada periodo de muestreo. Cada UAS estaba equipado con
dos muestras de dispositivos para colectar esporas; uno montado bajo el ala izquierda y uno
montado bajo el ala derecha (Fig. 2).
10
2.5 El cultivo del aguacate
2.5.1 Taxonomía
. Reino: Vegetal
. División: Spermatophyta
. Subdivisión: Angiospermae
. Clase: Dicotyledoneae
. Subclase: Dipétala
. Orden: Ranales
. Familia: Lauraceae
. Género: Persea
. Especie: Persea americana
El aguacate es un árbol de hoja perenne que puede llegar a medir casi 20 m de altura,
aunque su tamaño normal va de 6 a 7 metros, corteza gris-verdoso, longitudinalmente
fisurada. Las hojas, alternas, con peciolo de 2-5 cm y limbo generalmente glauco por el
envés, estrechamente elípticos, ovados u obovados, de 8-20 por 5-12 cm, coriáceos, de
color verde y escasamente pubescentes en la haz pero muy densamente por el envés que es
de color marrón amarillento y donde resalta el nervio central; tiene base cuneiforme y ápice
agudo, los márgenes enteros y más o menos ondulados (Chen et al. 2008).
Fruto: El fruto es una drupa, en forma de pera, de color verde claro a verde oscuro y de
violeta a negro, cáscara rugosa con una pulpa verde amarillenta y un hueso central muy
grande. Existen aproximadamente unas 400 variedades, por lo que podemos encontrar
frutos de formas y pesos diferentes (SAGARPA 2011).
Cultivo: La distancia de siembra entre las plantas está determinado en función de factores
como: variedad de aguacate, tipo de suelo, topografía y condiciones meteorológicas. En
general, los árboles son plantados con una distancia entre ellos que va desde los 7 metros
hasta los 12 metros de distancia entre sí. De esta manera se obtiene en una hectárea
destinada a la plantación del aguacate, de 115 a 180 árboles (SAGARPA 2011).
El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie
origen al aguacatero proviene de la zona montañosa al occidente de México y Guatemala.
Su distribución natural va desde México hasta Perú
aguacate en México, con más de 8,
Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la ll
europeos a América (Bernal
Tehuacán (Puebla, México), con una antigüedad de 12,
región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han enco
aguacates de 4,000 años de antigüedad (
Fig. 3. Distribución mundial del a
2.5.2 Importancia Mundial
México es el principal productor de aguacate a nivel mundial, en 20
(SIAP-SAGARPA 2015) (Fig.
facilidad de su consumo y su alto contenido
de colesterol.
hasta los 12 metros de distancia entre sí. De esta manera se obtiene en una hectárea
destinada a la plantación del aguacate, de 115 a 180 árboles (SAGARPA 2011).
El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie
origen al aguacatero proviene de la zona montañosa al occidente de México y Guatemala.
Su distribución natural va desde México hasta Perú (Fig. 3). Se han encontrado fósiles de
guacate en México, con más de 8,000 años de antigüedad. Los primeros p
Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la ll
Bernal et al. 2008).A partir de pruebas arqueológicas encontradas en
xico), con una antigüedad de 12,000 años, se ha determinado esta
región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han enco
00 años de antigüedad (Bernal et al. 2008).
. Distribución mundial del aguacate (Persea americana).
Mundial
México es el principal productor de aguacate a nivel mundial, en 2013
Fig. 4). La importancia de esta fruta radica principalmente en la
facilidad de su consumo y su alto contenido de proteínas y grasas que reducen los niveles
11
hasta los 12 metros de distancia entre sí. De esta manera se obtiene en una hectárea
destinada a la plantación del aguacate, de 115 a 180 árboles (SAGARPA 2011).
El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie que dio
origen al aguacatero proviene de la zona montañosa al occidente de México y Guatemala.
. Se han encontrado fósiles de
000 años de antigüedad. Los primeros pobladores de
Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la llegada de los
2008).A partir de pruebas arqueológicas encontradas en
ha determinado esta
región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han encontrado restos de
produjo 1,467,837 t
La importancia de esta fruta radica principalmente en la
de proteínas y grasas que reducen los niveles
Fig. 4. Producción mundial del aguacate
Esta distribución de la producción mundial es resultado de las condiciones climatológicas y
edafológicas que prevalecen en el continente
este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el
exportación. El cultivo se encuentra extendido entre los 32° de latitud norte y los 36° de
latitud sur. Además, México
cerca de 10 kg y es el principal exportador mundial con
2011).
2.5.3 Producción e importancia
Los principales estados productores de aguacate en M
México, Nayarit y Morelos
Morelos fue de 27, 485 t con un rendimiento de 8.11 t ha
(Cuadro 1).
. Producción mundial del aguacate.
Esta distribución de la producción mundial es resultado de las condiciones climatológicas y
edafológicas que prevalecen en el continente americano, ya que son las ideales para que
este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el
exportación. El cultivo se encuentra extendido entre los 32° de latitud norte y los 36° de
México es el país de mayor consumo per cápita anu
y es el principal exportador mundial con el 22% del
e importancia �acional
Los principales estados productores de aguacate en México son: M
Morelos (Cuadro 1), el volumen de producción en 2013
485 t con un rendimiento de 8.11 t ha-1 (SIAP
12
Esta distribución de la producción mundial es resultado de las condiciones climatológicas y
mericano, ya que son las ideales para que
este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el mercado de
exportación. El cultivo se encuentra extendido entre los 32° de latitud norte y los 36° de
es el país de mayor consumo per cápita anual del mundo con
el 22% del total (FAOSTAT
xico son: Michoacán, Jalisco,
producción en 2013 en el estado de
SIAP-SAGARPA 2015)
13
Cuadro 1. Producción anual de aguacate por estados en México.
Estados Producción toneladas
Michoacán 1,193,751
Jalisco 87,367
México 56,672
Nayarit 34,345
Morelos 27,485
SIAP- SAGARPA 2015.
Durante el proceso productivo y diversas actividades derivadas del mismo generan más de
40 mil empleos permanentes y 60 mil estacionales, lo cual es equivalente a 9 millones de
trabajadores al año (Téliz y Mora 2007). La fruta del aguacate genera importantes divisas
para el país, en el 2010 se generaron 53, 412, 000 dólares por la exportación de 266, 378 t.
Dentro de las limitantes que se encuentran en la producción y calidad del fruto del aguacate
son las enfermedades causadas por hongos fitopatógenos, antracnosis, roña, tristeza, etc.,
(Téliz y Mora 2007).
2.5.4 Enfermedades del aguacate
El cultivo de aguacatero (Persea americana) es una fuente económica muy importante para
México, su consumo se ha incrementado debido a su incorporación en la dieta. La
demanda del fruto de aguacate en el mundo ha sido factor importante para que se
incremente la superficie cultivada (Crane et al. 2005, Podila et al. 1993).
14
El aguacatero se ve afectado por varias enfermedades producidas por bacterias y hongos
principalmente, entre las que destacan por su prevalencia en el cultivo, la cenicilla (Oidium
sp.) que ocurre en épocas secas y provoca defoliación y caída de frutos pequeños; la tristeza
del aguacatero (Phytophthora cinnamomi Rands) que se presenta en cualquier etapa
fenológica del cultivo; la mancha negra o por cercospora (Cercospora purpurea Cooke),
que se presenta durante el verano y causa lesiones en el fruto que sirven como punto de
entrada para otras enfermedades; la roña (Sphaceloma perseae) que infecta frutos en sus
primeros estados fenológicos; el anillamiento o pudrición del pedúnculo (Diplodia spp.,
Alternaria spp., Dothiorella spp.), provoca caída del fruto en diversos estados de
desarrollo; la pudrición por armillaria (Armillaria spp.) que infecta principalmente raíces
(Crane et al. 2005); y la antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides Penz.), enfermedad
con prevalencia en temporadas lluviosas o con humedad relativa alta (Crane et al. 2005,
Podila et al. 1993). Dentro de las enfermedades que atacan al cultivo del aguacate en la
cuadro 2 se muestra una lista de enfermedades fúngicas.
Cuadro 2. Enfermedades fúngicas del cultivo del aguacate.
Agente causal Estructuras de la
planta que afecta Síntomas
Cita
bibliográfica
Armillaria mellea Tallo y raíces
principales
Micelio blanco alrededor del
tallo
Bernal et al.
2008.
Alternaría spp. Fruto Muerte de tejido Bernal et al.
2008.
Asteridiella perseae Hojas, tallos y
frutos Capa delgada de polvillo negro
Bernal et al.
2008.
Botryosphaeria parva Ramillas, hojas Muerte de tejidos Hartill y Everett
2002.
Calothyriolum
aphiahynum
Hojas, tallos y
frutos Capa delgada de polvillo negro Tamayo 2007.
Capnodium spp.
Hojas, tallos y
frutos Capa delgada de polvillo negro
Bernal et al.
2008.
Colletotrichum
acutatum Frutos y ramas Muerte de ramas
Hartill y Everett
2002.
15
Agente causal Estructuras de la
planta que afecta Síntomas
Cita
bibliográfica
Colletotrichum
gloeosporioides. Fruto Formación de pústulas
Pernezny et al.
2000.
Cylindrocladium spp. Plántulas Clorosis intervenal de las hojas Bernal et al.
2008.
Dothiorella spp. Fruto Pudrición del pedúnculo del
fruto.
Bernal et al.
2008.
Helminthosporium spp. Hojas Manchas Tamayo 2007.
Ilyonectria
(='eonectria)
Macrodidyma
Raíz Las raíces se tornan de color
negro
Vitale et al.
2011.
Lasiodiplodia
theobromae Tronco y ramas
Chancros: Exudados
blanquecinos y grumosos,
tejidos necrosados
Alama et al.
2005.
Lembosia perseae Hojas, tallos y
frutos Polvillo negro
Bernal et al.
2008.
Meliola antioquensis Hojas, tallos y
frutos Capa delgada de polvillo negro Tamayo 2007.
Pestalotia sp. Brotes Muerte de brotes tiernos Bernal et al.
2008.
Phomopsis spp Pudrición de frutos Pudrición Hartill y Everett
2002.
Phyllachora
gratissima Hojas
Manchas redondas, erupentes,
de color verde, amarillo o
naranja
Tamayo 2007.
Phytophthora
cactorum Raíz Pudrición de cuello Hong et al. 2009.
Phytophthora
cinnamomi Raíz Pudrición Zentmyer 1953.
Phytophthora citrícola Raíz, Tronco y
fruto Cancro Hong et al. 2009.
Phytophthora mengei Tronco y fruto Cancro Hong et al. 2009.
16
Agente causal Estructuras de la
planta que afecta Síntomas
Cita
bibliográfica
Pseudocercospora
purpurea Fruto y hojas
Muerte de tejido, mancha
angular.
Bernal et al.
2008.
Raffaelea lauricola Semilla y xilema Tejido de la semilla y xilema Ploetz et al.
2012.
Rhizoctonia sp. Raíz Pudrición Tamayo 2007.
Rhizoctonia sp. Raíz Pudrición Tamayo 2007.
Rhizopus stolonifer Fruto Pudrición de fruto Bernal et al.
2008.
Rosellinia necatrix Raíz Pudrición blanca de la raíz Pérez-Jiménez et
al. 2003.
Sphaceloma perseae Fruto Roña Everett 2011.
Verticillium 'ees Tallo y ramas Necrosis de color café obscuro Bernal et al.
2008
2.6 Principales enfermedades fúngicas que afectan el cultivo del aguacate
Las principales enfermedades reportadas que atacan al cultivo del aguacate en el estado de
Morelos son: cáncro del tronco (Fusarium spp.), la antracnosis (Colletotrichum spp.),
marchitez (Verticillium spp.), la roña (Sphaceloma spp.), y la mancha angular (Cercospora
spp.) (CESVMOR 2010).
2.6.1 Antracnosis (Colletotrichum spp.)
Colletotrichum pertenece al reino Fungi; phylum Ascomycota; clase Sordariomycetes;
subclase Sordariomycetes; orden Phyllachorales; familia Phyllachoraceae;
género Glomerella, fase teleomórfica, sexual o perfecta, o Colletotrichum spp. (fase
anamórfica, asexual o imperfecta) (Mercia 1999). Colletotrichum spp. es un hongo de
distribución cosmopolita y con predominancia en los trópicos y subtrópicos (Xiao et al.
2004).
17
Este hongo muestra un crecimiento lento in vitro (Sreenivasaprasad y Talhinhas 2005), las
colonias presentan coloraciones de gris claro a gris oscuro, sin embargo, en agar avena el
micelio es blanco, poco algodonoso y posee masas conidiales de color naranja (Zamora et
al. 2001, Ureña et al. 2002); en papa dextrosa agar, agar agua y agar avena pueden
observarse la formación de apresorios (Mercia 1999). El hongo posee hifas septadas
(Roca et al. 2000) y produce apresorios clavados, ovalados, algunas veces lobulados,
melanizados de color café (Téliz y Mora 2007), cuyas dimensiones varían de 4 a 12 µm de
longitud (Sutton 1980).
Los conidios son hialinos, variables en tamaño, de forma cilíndrica y obtusos en el ápice,
con medidas de 9 a 24 µm de largo y 3 a 4.5 µm de ancho, los conidióforos se forman en
los acérvulos (Cano et al. 2004); se forman espinas negras o setas entre los conidióforos,
generalmente rectos no ramificados (Montes 1992), en medio de agar simple el 98% son
uninucleados, incrementándose en medios líquidos a los binucleados, principalmente
(Jeffries et al. 1990). El hongo puede infectar entre los 20 y 28°C, pero su temperatura
óptima de crecimiento es de 27 ± 1°C (Freeman et al. 1995) en ambientes con humedad
relativa de 80 a 100% (Sreenivasaprasad y Talhinhas 2005).
La antracnosis se manifiesta en diversas partes del aguacatero (Agrios 2005); cuando ataca
frutos en desarrollo se le conoce como "viruela" y al inicio se observan manchas circulares
translúcidas redondas, que posteriormente cambian a café oscuro y pueden ser numerosas;
cuando infecta frutos maduros se le conoce como "clavo", mostrando la presencia de
lesiones negras hundidas, circulares o irregulares (Zamora et al. 2001); en las hojas se
manifiesta como manchas de color café con un halo clorótico y puede provocar defoliación
si la incidencia es alta; en las flores aparece como tizón y provoca la caída o aborto de
fruto; en las ramas se observan manchas circulares color café o púrpura que rápidamente se
necrosan (Morales y Ángel 2007, Téliz y Mora 2007).
18
2.6.2 Cancro del tronco (Fusarium spp.)
El género Fusarium pertenece a un grupo de hongos filamentosos ampliamente distribuidos
en el suelo y plantas. Pueden causar infecciones sistémicas, con una alta mortalidad. La
taxonomía para este género es bastante compleja y ha sufrido diversos cambios desde las
primeras descripciones hechas por Link en 1803.
La taxonomía clásica continúa vigente, aunque requiere de la experiencia del observador.
Al microscopio, la fiálide es generalmente fina, con forma de botella; simple o ramificada;
cortas o largas; monofialídica (que emergen esporas de un poro de la fiálide) o polifialídica
(de varios poros). Los macroconidios presentan forma de media luna, hialinos y septados.
Para su clasificación a nivel de especie es importante el largo, ancho, curvatura, septos,
agrupaciones mucoides (esporodoquios) y detalles de las células de los extremos (célula
apical y pie). Los microconidios, ausentes en algunas especies, poseen variadas formas
(fusiformes, ovales, clavadas). Otro tipo de conidios son los mesoconidios, que son
similares pero de menor tamaño que los macroconidios y nunca forman estructuras
mucoides (Leslie y Summerell 2006, Piontelli 2011). Por último, pueden observarse las
clamidosporas características con doble pared gruesa y que son estructuras de resistencia,
lisa o rugosa; de manera aislada, en pareja o en grupo. Existen distintos medios que
permiten su crecimiento; entre ellos, agar papa dextrosa (PDA), agar Sabouraud, agar
Clavel (CLA), agar de Spezieller Nährstof-farmer (SNA) y agar avena. Los agares PDA y
Sabouraud permiten observar el diámetro de la colonia, morfología y formación de
pigmentos difusibles en el medio, mientras que el agar CLA, permite observar el desarrollo
de cadenas de microconidios y morfología en detalle de macroconidios (Leslie y
Summerell. 2006, Piontelli 2011).
La sintomatología de Fusarium spp. en los árboles se manifiesta mediante un exudado de
polvo blanco seco o húmedo rodeado por decoloración de la corteza externa. Aunque no
hay heridas visibles a la corteza en esta etapa de la infección, cuando se hace un examen de
la corteza y la madera bajo del punto infestado, se revela decolorada de color marrón y la
muerte causada por el hongo (CESVMOR 2010).
19
2.6.3 Marchitez vascular (Verticillium spp.)
La marchitez por Verticillium spp., es una enfermedad de creciente importancia en cultivos
de aguacate, que frecuentemente es confundida con la pudrición de raíces causada por
Phytophtora spp. Los árboles afectados por Verticillium spp., detienen parcialmente su
crecimiento. El hongo invade los tallos y ramas de un lado de la planta, produciendo
marchitez parcial o total repentina de hojas. Las hojas de las ramas afectadas, toman una
coloración café y permanecen adheridas al árbol por algún tiempo y luego caen, mientras
que los frutos, se mantienen en el árbol. Posteriormente, los frutos caen y se presenta la
muerte descendente de algunas ramas (CESVMOR 2010).
Verticillium spp., presenta conidióforos delgados ramificados, por lo menos algunas ramas
verticiladas; conidios ovales elipsoidales, hialinos, unicelulares, producidos apicalmente,
solitarios o en pequeñas cabezuelas. El género incluye parásitos vasculares de plantas
superiores, hiperparásitos y saprófitos (Romero 1993). Además es la causa de los
marchitamientos, en la mayoría de las plantas. Esta especie produce conidios que son
viables por poco tiempo. También produce microesclerocios, mientras que forma un
micelio oscuro de pared gruesa. Verticillium spp. crece mejor a una temperatura que fluctúa
entre 20 y 28°C, y es un poco más común en regiones cálidas. El hongo se propaga por
medio de las semillas infectadas, tubérculos y esquejes vegetativos, púas y yemas, así como
a través del viento, el agua superficial del terreno y por el suelo mismo, el cual puede
contener incluso más de 100 microesclerocios por gramo; entre 6 y 50 microesclerocios por
gramo son suficientes para causar una infección del 100% en la mayoría de los cultivos
susceptibles (Agrios 2005).
2.6.4 La roña (Sphaceloma spp.)
La roña es una enfermedad muy común en todas las zonas productoras de aguacate. La
enfermedad es favorecida por precipitaciones abundantes y humedad relativa alta en el
ambiente. El hongo Sphaceloma spp. causa daños en los frutos, que deteriora su calidad.
20
El ataque de la roña es favorecido por la presencia de trips, genera heridas en los frutos y es
la entrada para el patógeno (McMillan 1976, citado por Gallegos 1983).
Las características de Sphaceloma spp. son: micelio aéreo liso y fieltro o en mechón
asociado con conidióforos. Tamaño de conidios; van de 2-30 x 2.5 µm. La forma de
conidios es cilíndrica a elíptica y falcados o lunados. Las colonias de Sphaceloma spp. son
variables, de blanco grisáceo a gris oscuro, al reverso de color blanco a gris oscureciéndose
especialmente con la edad. Sphaceloma spp. produce esporas de color obscuro, al realizar
una preparación de Sphaceloma spp. no existen setas (McMillan 1976, citado por Gallegos
1983).
2.6.5 Mancha angular de la hoja (Cercospora spp.)
Cercospora spp., está presente en casi todos los cultivos de aguacates criollos, causando
daños en frutos y en la variedad Fuerte, donde causa afecciones severas en hojas. El hongo
también produce infecciones latentes en el campo antes de la cosecha y solo se manifiesta
en los frutos en la etapa de poscosecha. El hongo afecta hojas y frutos en el campo y causa
la llamada mancha angular y en poscosecha, causa la llamada mancha negra del fruto,
llegando a causar pérdidas del 2% en condiciones de inadecuado almacenamiento. El hongo
que causa la mancha angular, afecta hojas y frutos en condiciones de campo y poscosecha.
En las hojas se observan manchas de tamaño pequeño (0,3 a 1 cm de diámetro), de color
marrón o café oscuro, de formas irregulares o angulares, con bordes rojizos bien definidos
rodeadas de un marcado halo clorótico (Agrios 2005).
Las manchas van de irregularmente circulares a angulares, con un contorno definido o sin
él y con frecuencia coalescen para formar grandes áreas atizonadas. Cuando el clima es
húmedo, la superficie foliar afectada de todas las plantas hospedantes se cubre con un moho
gris ceniciento que apenas puede observarse a simple vista. Cuando la enfermedad es
severa, el hongo destruye y puede hacer que se desprenda todo el follaje de las plantas.
21
En las plantas carnosas, el hongo produce lesiones similares en sus tallos y pecíolos de las
hojas. Muchas especies de Cercospora originan enfermedades en varias plantas
hospedantes (Agrios 2005).
Este hongo produce conidios largos delgados, multicelulares, de incoloros a oscuros. Los
conidióforos del hongo, agrupados en racimos, sobresalen de la superficie de la planta a
través de los estomas y forman conidios una y otra vez sobre los nuevos ápices en proceso
de crecimiento de la planta. Los conidios se desprenden con gran facilidad y a menudo son
llevados a grandes distancias por el viento. El hongo es favorecido por las altas
temperaturas, de ahí que sea más destructivo en los meses del verano y en los climas más
cálidos (Agrios 2005).
22
3. OBJETIVOS
3.1 Objetivo general
Evaluar la dinámica de las poblaciones fúngicas aéreas en un agroecosistema de aguacate
3.2 Objetivos específicos
� Cuantificar las poblaciones fúngicas aéreas presentes en un agroecosistema de
aguacate.
� Identificar los géneros fúngicos aéreos, determinar su frecuencia y densidad
relativa en un agroecosistema de aguacate.
� Correlacionar las variables meteorológicas con las fluctuaciones de las poblaciones
fúngicas aéreas totales y de interés fitopatológico.
� Evaluar la incidencia de las principales enfermedades del aguacate en el
agroecosistema estudiado.
4. MATERIALES Y MÉTODOS
4.1 Localización del municipio de muestreo.
El estudio se realizó en el municipio de Ocuituco, Morelos, en
5). Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63
total del estado. Su clima predominante es semicáli
temperatura media anual que fluctúa entre los 18º C a los 22° C.
Fig. 5. Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo.
4. MATERIALES Y MÉTODOS
municipio de muestreo.
El estudio se realizó en el municipio de Ocuituco, Morelos, en la Colonia 5 de Mayo (
Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63
Su clima predominante es semicálido y templado subhúmedo, presenta una
temperatura media anual que fluctúa entre los 18º C a los 22° C.
. Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo.
23
la Colonia 5 de Mayo (Fig.
Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63 % del
do y templado subhúmedo, presenta una
Ocuituco
4.2 Localización de la zona de muestreo.
La zona de muestreo se encuentra ubicada a una altitud de 1
geográficas de cada punto de muestreo fueron: punto 1 (18°52'16.10'' N, 98°46'9.70''O),
punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), p
(18°52'16.40'' N, 98°46'8.40''O) y punto 5 (18°52'14.
huerta cuenta con una superficie de 1 hectárea con árboles de 30 años de edad.
Fig. 6. Localización de la zona de muestreo.
4.3 Tipo de muestreo.
El diseño se estableció en 5 puntos de colecta de muestra (5 de oros), se seleccionaron los
árboles que se encontraron
cada lado de la esquina y se
toda el área de estudio, marcando los 5 árboles para su posterior toma de muestra. Este tipo
de muestreo es utilizado para la toma de muestras en árboles frutales.
4.2 Localización de la zona de muestreo.
zona de muestreo se encuentra ubicada a una altitud de 1,879 msnm, las coordenadas
geográficas de cada punto de muestreo fueron: punto 1 (18°52'16.10'' N, 98°46'9.70''O),
punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), p
(18°52'16.40'' N, 98°46'8.40''O) y punto 5 (18°52'14.30'' N, 98°46'6.50''O) (
huerta cuenta con una superficie de 1 hectárea con árboles de 30 años de edad.
. Localización de la zona de muestreo.
El diseño se estableció en 5 puntos de colecta de muestra (5 de oros), se seleccionaron los
en las esquinas, se contaron dos árboles hacia la parte interior de
cada lado de la esquina y se seleccionó el árbol, y por último el árbol central, abarcando
toda el área de estudio, marcando los 5 árboles para su posterior toma de muestra. Este tipo
de muestreo es utilizado para la toma de muestras en árboles frutales.
24
879 msnm, las coordenadas
geográficas de cada punto de muestreo fueron: punto 1 (18°52'16.10'' N, 98°46'9.70''O),
punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), punto 4
30'' N, 98°46'6.50''O) (Fig. 6). La
huerta cuenta con una superficie de 1 hectárea con árboles de 30 años de edad.
El diseño se estableció en 5 puntos de colecta de muestra (5 de oros), se seleccionaron los
en las esquinas, se contaron dos árboles hacia la parte interior de
, y por último el árbol central, abarcando
toda el área de estudio, marcando los 5 árboles para su posterior toma de muestra. Este tipo
25
4.4 Toma de muestra.
La colecta de las muestras fúngicas en el aire se realizó colocando 4 cajas Petri con Papa
Destroxa Agar (PDA) por árbol, a una altura de 2 metros, el tiempo de exposición fue de 1
hora (Fig. 7).
Fig. 7. Muestreo gravimétrico.
Una vez que las cajas cumplían el tiempo mencionado recogieron y sellaron con parafilm,
colocándose en bolsas de polietileno, para trasladarse al Laboratorio de Fitopatología del
Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, del Instituto Politécnico Nacional. El inicio de
los muestreos coincidió con la etapa fenológica de la floración. Las muestras se colectaron
semanalmente a las 15:00 horas. En total se realizaron 36 muestreos, los cuales comenzaron
en marzo y terminaron en noviembre 2014.
26
4.5 Incubación de la muestra y cuantificación de las colonias fúngicas
Las cajas Petri de cada muestreo fueron envueltas en bolsas de polietileno para su
incubación a 30 + 1 °C, durante 7 días, se contaron las colonias fúngicas de hongos
filamentosos y de levaduras crecidas, se transformaron a ufc m-3, se seleccionaron las
colonias fúngicas que presentaron características macroscópicas diferentes en base a su
textura, color y pigmentación. La transformación de los datos a unidades formadoras de
colonias por metro cúbico de aire fue estimada de acuerdo a la ecuación de Omelyansky
(Milica et al. 2013).
N=5a*104 �bt�-1
Donde N es ufc. m-3, “a” es el número de colonias fúngicas por caja Petri, “b” es la
superficie de exposición de la caja Petri (cm2), “t” es el tiempo de exposición en minutos
(Milica et al. 2013).
4.6 Identificación y clasificación de los aislados fúngicos
Las colonias se identificaron mediante observación al microscopio estereoscópico, marca
Stemi DV4, para determinar su textura, color y esporas. Una vez que los aislados de las
colonias fúngicas seleccionadas de las cajas originales, se desarrollaron, se observaron sus
características morfológicas en un microscopio óptico marca Olympus CX3, mediante la
preparación de material fúngico en portaobjetos, extraído de las colonias aisladas. Este se
tomó en la campana de flujo laminar mediante un aguja de disección y se colocaba en una
gota de lactofenol o de cristal violeta en los portaobjetos, para su posterior observación en
el microscopio óptico se observaban sus estructuras y se realizaba la identificación del
género al que correspondía, de acuerdo a las claves taxonómicas de Barnett y Hunter
(1998), manual de identificación de Fusarium spp. (Leslie y Summerell 2006), los géneros
de hiphomycetos (Seifert et al. 2011). Posteriormente, se cuantificaron los géneros de
interés de acuerdo al procedimiento descrito anteriormente.
27
Los géneros fúngicos obtenidos se clasificaron de acuerdo a su nivel de patogenicidad
como: Hongos patógenos de aguacate, hongos patógenos de otros cultivos y otros hongos.
Finalmente, se realizó un análisis de distribución del periodo estudiado marzo-noviembre
2014, calculándose la frecuencia relativa (FR) y la densidad relativa (DR) de los hongos
filamentosos totales y géneros. Para ello se emplearon las siguientes ecuaciones planteadas
por Krebs (1978) y Smith (1980) que establecen lo siguiente:
FR= VPMT *100 Y DR=
ufc por géneroufc de todos los géneros aislados
*100
En la primera ecuación la FR es el porcentaje obtenido del cociente entre las veces que
presenta un determinado Taxón (VP) y el número de muestreos realizados (MT=36). Por
otro lado la DR es el porcentaje obtenido del cociente entre los niveles en el aire (ufc) de
determinada familia, género o especie y los niveles en aire de todos los géneros aislados
(Almaguer-Chavez 2008).
4.7 Medición de las variables meteorológicas
Durante los muestreos aéreos los datos de las variables correspondientes a precipitación
(mm), temperatura media y máxima (°C), radiación solar (W/m2), velocidad del viento
(Km/h), humedad relativa mínima, diaria y máxima (%), se obtuvieron de la estación
meteorológica del INIFAP ubicada en el municipio de Ocuituco, Morelos (a 500 metros del
área de estudio). Los datos se descargaron a través de la página en internet
http://www.galileo.imta.mx/BoletinMeteorologicoActual, estos datos son registrados por la
fundación PRODUCE en colaboración con el INIFAP y el IMTA.
28
4.8 Incidencia de las principales enfermedades del aguacate
Esta sintomatología de las enfermedades del aguacate: antracnosis, roña, mancha de la hoja,
cancro del tronco y marchitez vascular, se revisó usando el manual de muestreo del
SENASICA (Puente-Raya 2011). Se realizó en cada muestro una revisión de 10 árboles de
aguacate al azar, semanalmente.
Se describió la sintomatología que presentaba el árbol muestreado, esto se realizó con la
ayuda del manual de caracterización fitosanitaria del aguacate, del Comité Estatal de
Sanidad Vegetal, para identificar las principales enfermedades en el agroecosistema
aguacatero. La incidencia de la enfermedad fue calculada teniendo en cuenta el porcentaje
de plantas sintomáticas y el número total de planta muestreadas (Kawube et al. 2015).
Incidencia �%� =Número de árboles con síntoma
Número de árboles muestreados∗ 100
4.9 Análisis estadísticos
La concentración de hongos totales se analizó mediante una prueba de ANOVA
(SigmapPlot 12.0, USA). Para establecer la existencia de una correlación entre las variables
meteorológicas (precipitación (mm), temperatura media y máxima (°C), radiación solar
(W/m2), velocidad del viento (Km/h), humedad relativa mínima, diaria y máxima (%)) y las
ufc. m -3 en el aire de los hongos totales y de los principales fitopatógenos, se estableció una
correlación aplicando el coeficiente de correlación por rangos de Spearman utilizando el
programa IBM SPSS Statistic versión 22.
5. RESULTADOS
5.1 Cuantificación de propá
En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total
colectados, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto
por levaduras (Fig. 8). El total de ufc m
levaduras encontradas en el periodo estudiado (marzo
fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m
(Fig. 8).
Fig. 8. Total de hongos filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero
estudiado, expresado en porcentaje.
HONGOS FILAMENTOSOS
ropágulos fúngicos aéreos
En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total
, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto
8). El total de ufc m-3 de hongos filamentosos fue mayor que
levaduras encontradas en el periodo estudiado (marzo-noviembre), donde 357.75 ufc m
fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m
filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero
en porcentaje.
91%
9%
HONGOS FILAMENTOSOS LEVADURAS
29
En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total de hongos
, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto
de hongos filamentosos fue mayor que el de las
noviembre), donde 357.75 ufc m-3
fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m-3 la de levaduras
filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero
30
5.2 Identificación de los géneros fúngicos
Durante el periodo de estudio, comprendido de marzo a noviembre de 2014, se
identificaron 32 géneros de hongos aéreos, colectados en la atmósfera del agroecosistema
aguacatero. Las características morfológicas del micelio y esporas que presentaron se
describen en la Cuadro 3.
Cuadro 3. Características de los géneros identificados.
Características Morfológicas
Género Micelio
(Colonia y textura)
Esporas
(Color y forma)
Fusarium Blanco a púrpura, algodonoso Hialinas, macroconidios curvados
Colletotrichum Café claro, blanco o crema, no
aéreo Hialinas, aseptados cilíndricos
Verticillium Blanco u oscuro, algodonoso Hialinas, globosa, elíptica
Sphaceloma Blanco amarillento, no aéreo Hialinas, aseptados, ovoides oblongos
Cercospora Gris, no aéreo Hialinas o cafés, obclaviformes
Alternaria Negro, café oscura, poco
elevada
Café claros, obclaviformes septos
transversales y longitudinales
Capnodium Negro, poco elevado Cafés, alargadas septadas
Pestalotia Oscuro, no aéreo Oscuro, elipsoidales o fusiformes
Stemphylium Gris, algodonoso Café claro, elipsoidales, obclaviformes
con septos
Rhizopus Negro, aéreo Negras, ovales lisas
Curvularia Blanca y grisácea, algodonoso Hialina, curvada
Phyllachora Oscuras, poco aéreas Hialinas, cilíndricas
'igrospora Oscura, aérea Negras, elipsoidales
31
Características Morfológicas
Género Micelio
(Colonia y textura)
Esporas
(Color y forma)
Penicillium Verdes opacas y poco elevadas Verde opaco, elipsoidales
Ulocladium Marrón-grisáceo, flocosa Marrón-oscuro, ovoide-septado
Epicoccum Blanco pálido, no aéreo Negro dorado, globosa piriforme
Aspergillus Verde, amarillo, café o negro,
polvoso
Verdoso, esféricos rugosos, lisos o
rugosos
Beauveria Amarillento-cremoso,
algodonoso-polvoriento Hialinas, globosos
Trichoderma Verde oscuro, aérea Hialinas, ovoides
Drechslera Café grisáceo u oscuro, velloso
aterciopelado Café claro, cilíndricos, fusiformes
Paecilomyces Amarilla, no aérea Café o amarillo, alargados
Monodictys Blancas, no aéreas Hialinas, alargadas
Chaetomium Marrón oliva, conglomerados Marrón, redondas
Torula Café, no aérea Café, redondas
Chrysosporium Blancas, planas Hialinas, periformes
Gilmaniella Café, aérea Café oscura, globosa
Cladosporium Grisáceo, algodonosa Hialinas, elípticas
Trichocladium Marrón oscuro, elevadas Marrón, elípticas
Thysanophora Blanca, no aérea Hialinas, redondas
Periconia Gris, algodonoso Marrón, redondas
Humicola Doradas, algodonosas Globosas, hialinas
Oidiodendron Blanca y grisácea, flocosa Atroconidios unicelulares, elipsoidales
32
5.3 Cuantificación de propágulos fúngicos por fitopatógeno identificado
El promedio mensual de propágulos de hongos filamentosos encontrados en los meses
comprendidos de junio a noviembre presentó valores superiores a las 130 ufc m-3 con
excepción del mes de septiembre con un valor menor de 100 ufc m-3 (Fig. 9).
El mes que presentó un número mayor ufc m-3 fue junio con 357.7, mostrando diferencias
estadísticas significativas respecto al resto de los meses. Mayo, julio, agosto, octubre y
noviembre no presentaron diferencias estadísticas significativas entre ellos. Por otra parte,
los meses de marzo, abril y septiembre, tampoco mostraron diferencias significativas entre
sí, septiembre fue el mes con menor presencia de ufc m-3 fúngicas (Fig. 9).
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cent
raci
ón d
e es
pora
s (u
fc. m
-3)
0
100
200
300
400
500
a
b
b bb b
ccc
Hongos totales
Fig. 9. Promedio mensual de las ufc m-3 de hongos filamentosos.
33
Para el caso del género Fusarium spp., el mes en el que se encontró el promedio mensual
de ufc m-3 más alto fue junio, mostrando diferencias significativas respecto al resto de los
meses. Así mismo, octubre mostró diferencias estadísticas significativas respecto a los otros
meses estudiados. Marzo, abril, mayo, julio, agosto, septiembre y noviembre no mostraron
diferencias estadísticas significativas entre sí. Septiembre fue el mes con menor presencia
de ufc m-3 fúngicas (Fig. 10).
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cent
raci
ón d
e es
pora
s (u
fc. m
-3)
0
5
10
15
20
25
30
a
b
c
cc
cccc
Fusarium spp.
Fig. 10. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Fusarium spp.
Para el género Colletotrichum spp. el mes en el que se encontró el promedio mensual de ufc
m-3 más alto fue junio, mostrando diferencias estadísticas significativas respecto al resto de
los meses. El segundo valor más alto se encontró en el mes de noviembre y presentó
diferencias estadísticas significativas respecto a los otros meses. Marzo, abril, mayo, julio,
34
agosto, septiembre y octubre, no mostraron diferencias significativas entre ellos. Siendo
septiembre el mes con menor presencia de ufc m-3 fúngicas (Fig. 11).
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cetr
ació
n de
esp
oras
(uf
c. m
-3)
0
5
10
15
20
25
a
b
c
cc c
c
c
c
Colletotrichum spp.
Fig. 11. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Colletotrichum spp.
Para el caso del género Verticillium spp. el mes en el que se encontró el promedio mensual
de ufc m-3 más alto fue marzo, mostrando diferencias estadísticas significativas con el resto
de los meses. Abril, julio, septiembre y octubre, no mostraron diferencias estadísticas
significativas entre ellos. En mayo, junio, agosto y noviembre no hubo presencia de este
género (Fig. 12).
35
Verticillium spp.
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cetr
ació
n de
esp
oras
(uf
c. m
-3)
0
1
2
3
4
a
b
b
b
b
Fig. 12. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Verticillium spp.
El género Sphaceloma spp. no presentó diferencias estadísticas significativas entre los
meses de junio, julio, septiembre, octubre y noviembre. En el resto de los meses estudiados
no se detectó presencia de este género fúngico (Fig. 13).
36
Sphaceloma spp
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cetr
ació
n de
esp
oras
(uf
c. m
-3)
0.0
0.5
1.0
1.5
2.0
2.5
ab
b
b
b
Fig. 13. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Sphaceloma spp.
El género Cercospora spp. no presentó diferencias estadísticas significativas entre los
meses de marzo, junio, julio, agosto, septiembre y noviembre. En el resto de los meses
estudiados no se detectó presencia de este género fúngico (Fig. 14).
37
Cercospora spp.
Meses
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Con
cetr
ació
n de
esp
oras
(uf
c. m
-3)
0.0
0.2
0.4
0.6
0.8
1.0
1.2
1.4
a
aaa
a
a
Fig. 14. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Cercospora spp.
5.4 Frecuencia relativa de los géneros fúngicos identificados
El género Fusarium spp. estuvo presente en 35 de los 36 muestreos realizados, lo que
representó un 97 % de aparición en el ciclo de estudio, siendo el fitopatógeno más
predominante, en segundo lugar se encontró al fitopatógeno Colletotrichum spp., con un 94
% de presencia, en el caso de los fitopatogenos Verticillium spp., Sphaceloma spp., y
Cercospora spp, se encontraron con una presencia por abajo del 30 % (Fig. 15).
38
Fig. 15. Frecuencia relativa de aparición en los muestreos de los géneros fúngicos
encontrados durante el ciclo de estudio.
0 20 40 60 80 100
Oidiodendron
Humicola
Periconia
Thysanophora
Trichocladium
Cladosporium
Gilmaniella
Chrysosporium
Torula
Chaetomium
Monodictys
Paecilomyces
Drechslera
Trichoderma
Beauveria
Aspergillus
Epicoccum
Ulocladium
Penicillium
'igrospora
Phyllachora
Curvularia
Rhizopus
Stemphylium
Pestalotia
Capnodium
Alternaria
Cercospora
Sphaceloma
Verticillium
Colletotrichum
Fusarium
Frecuencia relativa (%)
Hongos fitopatógenos del
agucate
Hongos fitopatógenos de
otros cultivos
Otroshongos
5.5 Densidad de los géneros fúngicos identificados
Fig. 16. Densidad relativa de los géneros fúngicos
Oidiodendron
Humicola
Periconia
Thysanophora
Trichocladium
Cladosporium
Gilmaniella
Chrysosporium
Chaetomium
Monodictys
Paecilomyces
Drechslera
Trichoderma
Beauveria
Aspergillus
Epicoccum
Ulocladium
Penicillium
Capnodium
Phyllachora
Curvularia
Stemphylium
Pestalotia
'igrospora
Alternaria
Cercospora
Sphaceloma
Verticillium
Colletotrichum
Fusarium
Hongosfitopatógenos del aguacate
Hongosfitopatógenos
de otros cultivos
Otroshongos
Densidad de los géneros fúngicos identificados
. Densidad relativa de los géneros fúngicos aéreos identificados.
0 10 20 30
Oidiodendron
Humicola
Periconia
Thysanophora
Trichocladium
Cladosporium
Gilmaniella
Chrysosporium
Torula
Chaetomium
Monodictys
Paecilomyces
Drechslera
Trichoderma
Beauveria
Aspergillus
Epicoccum
Ulocladium
Penicillium
Capnodium
Phyllachora
Curvularia
Rhizopus
Stemphylium
Pestalotia
'igrospora
Alternaria
Cercospora
Sphaceloma
Verticillium
Colletotrichum
Fusarium
Densidad relativa (%)
39
40 50
Densidad relativa (%)
40
Los principales géneros fúngicos que presentaron mayor densidad relativa en el periodo
estudiado fueron: Alteranria spp. con 40.7 %, 'igrospora spp. 12.8 % y Fusarium spp. 7.9
%. Los géneros restantes registraron un porcentaje por abajo del 7 %, donde se ubicaron
algunos fitopatógenos del Aguacate y de otros cultivos (Fig. 16).
5.6 Influencia de las variables meteorológicas con respecto a la concentración de
géneros fúngicos.
Al evaluar las variables meteorológicas se observó una correlación negativa entre las ufc m-
3 totales y las variables de temperatura media y máxima, radiación solar y velocidad del
viento, influyendo de manera negativa en la concentración de propágulos encontrados, esto
indicó que a mayor nivel de estas variables existe menor concentración de los propágulos
fúngicos aéreos. Con respecto a las variables precipitación, humedad relativa mínima,
media y máxima presentaron una correlación positiva. Mostrando que a mayor
precipitación y humedad relativa, existió mayor concentración fúngica (Cuadro 4).
Para el género Colletotrichum spp. hubo una correlación negativa entre la concentración de
ufc m-3 y las variables meteorológicas de temperatura media y máxima, radiación solar y
velocidad del viento, ya que influyen de manera negativa en la concentración de
propágulos, significando que a mayor nivel de estas variables, menor fue la concentración
de los propágulos fúngicos aéreos. Las variables, humedad relativa mínima y media,
presentaron una correlación positiva. Lo que significa que a mayor humedad relativa, se
obtuvo mayor cantidad de propágulos fúngicos (Cuadro 4).
Se observó también una correlación negativa entre el género Fusarium spp. y las variables
meteorológicas de temperatura media y máxima, estas influyeron de manera negativa en la
concentración de propágulos, demostrando que a mayor nivel de estas variables hubo
menor concentración de los propágulos fúngicos aéreos. Con respecto a la variable,
humedad relativa mínima, presentó una correlación positiva, indicando que a mayor
humedad relativa existió mayor cantidad de propágulos fúngicos (Cuadro 4).
41
Cuadro 4. Correlación entre la concentración total de hongos, Fusarium spp.,
Colletotrichum spp., Verticillium spp., Sphaceloma spp. y Cercospora spp., y las variables
meteorológicas.
Variables
meteorológicas
Hongos
totales
Fusarium
spp.
Colletotrichum
spp.
Verticillium
spp.
Sphaceloma
spp.
Cercospora
spp.
Concentración fúngica (ufc.m-3)
Precipitación
(mm) 0.075* 0.025 0.033 -0.078* -0.030 -0.025
Temperatura
media
(°C)
-
0.266** -0.095* -0.168** 0.088* -0.086* -0.034
Temperatura
máxima
(°C)
-
0.271** -0.099** -0.157** 0.098** -0.086* -0.026
Radiación solar
(W/m2)
-
0.217** -0.027 -0.094* 0.114** -0.062 0.007
Velocidad del
viento
(Km/h)
-
0.140** -0.056 -0.096** 0.082* -0.011 -0.005
Humedad
relativa media
(%)
0.195** 0.071 0.085* -0.098** 0.027 0.007
Humedad
relativa mínima
(%)
0.207** 0.090* 0.106** -0.099** 0.035 0.007
Humedad
relativa
máxima
(%)
0.192** 0.044 0.070 -0.120** 0 0.001
Se utilizó la prueba de correlación de rangos de Sperman con dos niveles de significancia
(p≤0.01** y p≤0.05*).
42
De igual manera, se observó una correlación negativa entre el género Sphaceloma spp. y las
variables meteorológicas de temperatura media y máxima, influyendo de manera negativa
en la concentración de propágulos, indicando que a mayor nivel de estas variables menor
fue la concentración de los propágulos fúngicos aéreos (Cuadro 4).
Para el caso de Verticillium spp. se obtuvo una correlación negativa entre las ufc m-3 y las
variables de precipitación, humedad relativa mínima, media y máxima, mostrando que
mayor nivel de estas variables existió menor concentración de los propágulos fúngicos
aéreos. Sin embargo, las variables de temperaturas media, máxima, radiación solar y
velocidad del viento ejercieron una correlación positiva. Lo que significa que a mayor
nivel de estas variables se obtuvo mayor cantidad de propágulos fúngicos de este género
(Cuadro 4).
El género Cercospora spp. no presentó correlación con ninguna variable meteorológica
estudiada (Cuadro 4).
5.7 Incidencia de las principales enfermedades en el aguacate del agroecosistema
estudiado
Durante el periodo estudiado se detectaron 5 de las principales enfermedades fúngicas del
aguacatero que manifestaron los síntomas típicos.
5.7.1 Cancro del tronco.
Fig. 17. Sintomatología del cancro del tronco.
43
El cancro del tronco se manifestó mediante lesiones circulares con exudados y micelio
típico de Fusarium spp. y en otros casos se observó la necrosis del tejido (Fig. 17, A, B y
C).
La incidencia de la enfermedad se presentó con el mayor valor en los meses de junio y
agosto, con el 5 % en ambos casos, en el mes de julio se presentó con una incidencia del
2.5 %. En los meses de marzo, abril, mayo, septiembre, octubre y noviembre no se detectó
incidencia de la enfermedad (Fig. 18).
Fig. 18. Incidencia de la enfermedad cancro de tronco a través del periodo de estudio.
0
1
2
3
4
5
6
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Inci
denc
ia d
e la
enf
erm
edad
Meses
Cancro de tronco
44
5.7.2 Antracnosis
Fig. 19. Sintomatología de la antracnosis.
En el caso de la antracnosis se observó en los frutos manchas pequeñas de color café a
negro, posteriormente la lesión creció e infectó otros frutos (Fig. 19, A, B y C). Se detectó
una incidencia a partir del mes de abril y hasta el mes de noviembre, encontrándose el
mayor valor en el mes de julio con 72.5 % (Fig. 20).
Fig. 20. Incidencia de la enfermedad antracnosis a través del periodo de estudio.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Inci
denc
ia d
e la
enf
erm
edad
Meses
Antracnosis
45
5.7.3 Marchitez vascular
Fig. 21. Sintomatología de la marchitez vascular.
Para el caso del marchitez vascular los síntomas se observaron en las ramas y en el árbol
completo, manifestando una marchitez (Fig. 21, A, B y C), el mes en el cual hubo mayor
incidencia fue junio, presentando el 5 %, agosto y septiembre registraron una incidencia de
2.5 % respectivamente. En los meses de marzo, abril, mayo, julio, octubre y noviembre no
se detectó incidencia de la enfermedad (Fig. 22).
Fig. 22. Incidencia de la enfermedad marchitez vascular a través del periodo de estudio.
0
1
2
3
4
5
6
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Inci
denc
ia d
e la
enf
erm
edad
Meses
Marchitez vascular
46
5.7.4 La roña
Fig. 23. Sintomatología de la roña.
La enfermedad de la roña manifestó síntomas que se observaron en hojas y frutos, en las
hojas se mostraron lesiones pequeñas discretas y en los frutos desarrollaron pequeñas
manchas cafés que al unirse se mostraba una superficie rugosa (Fig. 23, A, B y C). Se
presentó a partir del mes de abril hasta noviembre a excepción del mes de marzo. La mayor
incidencia se registró en el mes de octubre con el 75 % (Fig. 24).
Fig. 24. Incidencia de la enfermedad de la roña a través del periodo de estudio.
0
10
20
30
40
50
60
70
80
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Inci
denc
ia d
e la
enf
erm
edad
Meses
Roña
47
5.7.5 Mancha angular
Fig. 25. Sintomatología de la mancha angular.
La mancha angular presentó unas lesiones de color café con borde rojizo (Fig. 25, A, B y
C). La incidencia se presentó de los meses de marzo a julio, siendo abril el mes en el cual
se registró la mayor incidencia que fue del 30 % (Fig. 26).
Fig. 26. Incidencia de la enfermedad mancha angular a través del periodo de estudio.
0
5
10
15
20
25
30
35
Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov
Inci
denc
ia d
e la
enf
erm
edad
Meses
Mancha angular
48
La incidencia de las enfermedades estuvo fuertemente relacionada con respecto a las
variables meteorológicas y la etapa fenológica del cultivo. Estas enfermedades están entre
los factores que más limitan la productividad y la longevidad del árbol.
49
6. DISCUSIÓ�
Los estudios aerobiológicos son de suma importancia para el entendimiento del
comportamiento, distribución y diseminación de las enfermedades que afectan a los
diferentes cultivos, aspectos que pueden contribuir a un mejor manejo de las enfermedades.
En este trabajo se identificaron 32 géneros de hongos mediante muestreos aéreos. Cinco
géneros son de importancia fitopatológica para el cultivo del aguacate (Fusarium,
Colletotrichum, Verticillium, Sphaceloma y Cercospora) y siete géneros son de
importancia fitopatológica en otros cultivos (Alternaria, Capnodium, Pestalotia,
Stemphylium, Rhizopus, Curvularia y Phyllachora). Similares resultados, fueron reportados
en un estudio realizado en el cultivo de arroz donde se encontraron 39 géneros que incluían
a seis de importancia fitopatológica (Bipolaris, Curvularia, Alternaria, Pyricularia,
Cercospora y Fusarium) (Almaguer et al. 2012). Las enfermedades causadas por Fusarium
spp. en muchos cultivos pueden propagarse mediante sus esporas y estas pueden ser
transportadas a través de la atmósfera por largas distancias (Binbin et al. 2014). Por
consiguiente, es muy importante identificar los géneros de hongos en la atmósfera del
aguacate para predecir el daño en este cultivo. Dentro de los géneros fúngicos identificados
de importancia en la atmósfera del agroecosistema del cultivo del aguacate Fusarium spp.
fue detectado con una frecuencia relativa muy alta (97.2%), aspecto significativo para una
estrategia de manejo de este fitopatógeno. Por otro lado, el género Colletotrichum mostró
una frecuencia relativa del 94.4% en esta área de muestreo. En estudios previos se ha
encontrado esporas de Colletotrichum spp. en el cultivo del mango causando antracnosis
(Huerta-Palacio et al. 2009). En el caso de los otros tres géneros de importancia
fitopatológica reportados en este estudio (Verticillium, Sphaceloma y Cercospora), se ha
informado la presencia de estos fitopatógenos en la atmósfera de otros agroecosistemas
(Uddin 2005, Marroquin-Pimentel 1999, Almaguer-Chavez et al. 2012).
El género que sobresalió al encontrarse con una frecuencia relativa del 100% fue Alternaria
spp., mostrando valores altos de densidad relativa (40.7%). En investigaciones previas se
sugirió que la abundancia de estas esporas en el aire puede estar relacionada con su
pigmentación, confiriéndole resistencia a los rayos ultravioleta (El-Morsy 2006).
50
En diferentes estudios los propágulos de Alternaria spp. son componentes principales del
aire en conjunto con las esporas de Cladosporium spp., Aspergillus spp. y Penicillium spp.
(Mitakakis y Guest 2001, Corden et al. 2003, Grinn-Gofroń y Rapiejko 2009).
En el presente estudio la mayor concentración de propágulos fúngicos se encontró en el
mes de junio (357.7 ufc m-3), en investigaciones previas utilizando el método gravimétrico
en ecosistemas de plantas con diferentes condiciones climáticas, se reportaron altas
concentraciones de propágulos fúngicos en los meses más cálidos tales como mayo y junio
(Pepeljnjak y Segvic 2003). Sin embargo, estudios recientes demostraron que el número
total de colonias viables depende de los medios de cultivo y de las condiciones usadas
(Fernández-Rodríguez et al. 2014). Otro factor importante, que incrementa la eficiencia en
los muestreos aerobiológicos, fue que en los medios de cultivo en cajas Petri con un
máximo volumen se colectaron 56% más esporas que en un volumen medio (Keller y
Shields 2014). Por lo que respecta a las variables meteorológicas se encontró que hubo una
influencia en la concentración de propágulos fúngicos colectados. En el caso de la
temperatura esta mostró una correlación negativa con la concentración total de hongos y
con los géneros, Colletotrichum, Fusarium y Sphaceloma, caso contrario en otros estudios
llevados a cabo en cultivos tales como arroz y trigo que evidenciaron que la temperatura
mostró una correlación positiva en la influencia de la concentración de propágulos fúngicos
(Almaguer et al. 2012, Cao et al. 2012). En un estudio de Almaguer-Chávez et al. 2012, se
demostró que factores como la temperatura también influyen de manera positiva. Cabe
mencionar, que en dicho estudio se señala que la temperatura influye en el desarrollo de los
géneros fúngicos estudiados. En este estudio, para la mayoría de los géneros de importancia
fitopatológica como lo son Colletotrichum spp., Fusarium spp., Verticillium spp. y
Sphaceloma spp. el principal factor que influyó en la concentración de propágulos fue la
temperatura. Nuestros resultados están acordes con los obtenidos en un bosque tropical
húmedo, donde las temperaturas más bajas y las humedades relativas más altas estimularon
los patrones de distribución espacial y temporal de las esporas fúngicas (Gilbert y Reynolds
2005). Probablemente, el microclima establecido en los sistemas forestales fomenta la
dispersión y viabilidad de las esporas fúngicas aéreas a menores temperaturas y mayores
humedades relativas.
51
Los propágulos fúngicos que se diseminan a través del aire causan muchas enfermedades
que pueden ser identificadas por la presencia de síntomas en las plantas. En este estudio, se
detectaron las diferentes enfermedades del aguacate, antracnosis, roña, mancha angular,
cancro de tronco y marchitez vascular, a través de observación visual en esta área de
estudio. En el mes de marzo solo se observó la sintomatología de la mancha angular,
mientras que las otras enfermedades aparecieron subsecuentemente. El mes en el que
estuvieron presentes todas las enfermedades fue junio y fue el mes donde se presentaron los
niveles más altos de concentración de propágulos fúngicos. Es de resaltar la relación
positiva entre las concentraciones fúngicas y la incidencia de las enfermedades observadas
en la huerta de aguacate. Resultados similares fueron reportados en la dinámica de la
concentración de esporas de Blumeria graminis en trigo, el acumulado semanal de conidias
por metro cúbico de aire correlacionó significativamente con el índice de la enfermedad
(Cao et al. 2014). La patogenicidad de los propágulos fúngicos en el aire ha sido
demostrada por Schmale et al. 2012, quien mostró que aislados del aire de Fusarium sp.
causaron enfermedades en trigo. Estos estudios son de significancia porque pueden
contribuir al mejor entendimiento de las estructuras de las comunidades fúngicas aéreas y a
la predicción del riesgo de infección en los cultivos con respecto a las condiciones
climatológicas y las enfermedades de las plantas.
La importancia de los organismos fitopatógenos varía dependiendo del país, región
productora y el tipo de mercado (nacional o internacional) y puede estar dada por la
distribución y severidad de daños que ocasionan o por su importancia cuarentenaria para un
país importador. En general, el establecimiento y diseminación de enfermedades en un
huerto de aguacate podría indicar la necesidad de un manejo adecuado del cultivo. El
estudio realizado constituye el primer trabajo que aborda la caracterización aerobiológica
de un agroecosistema aguacatero en el mundo y proporciona información importante acerca
de la presencia, frecuencia y densidad relativa de propágulos fúngicos de interés
fitopatológico para el cultivo del aguacate. Además de establecer la correlación de factores
meteorológicos con las poblaciones encontradas y la sintomatología observada en el área de
estudio.
52
7. CO�CLUSIO�ES
• La mayor concentración de hongos filamentosos en la atmósfera del agroecosistema
aguacatero se encontró en el mes de junio (357.7 ufc m-3).
• Se identificaron 32 géneros fúngicos, entre ellos los fitopatógenos del aguacate
Fusarium, Colletotrichum, Verticillium, Sphaceloma y Cercospora, lo cual
constituye la primera caracterización fúngica aérea en un agroecosistema
aguacatero.
• Fusarium spp. y Colletotrichum spp. fueron los hongos fitopatógenos del aguacate
que presentaron mayor frecuencia y densidad relativa.
• Las variables meteorológicas que ejercieron mayor influencia sobre las poblaciones
fúngicas aéreas fueron la temperatura, la humedad relativa y la radiación solar.
• Todas las enfermedades estudiadas se manifestaron en el mes de junio coincidiendo
con el mes que presentó mayor concentración de propágulos fúngicos aéreos.
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