Una actualización sobre Blastocystis

UNA ACTUALIZACIÓN SOBRE BLASTOCYSTIS SP.

1 2JORGE IVÁN ZAPATA VALENCIA, BSc, MSc, DSc , CONSUELO ROJAS-CRUZ, Bact. Msc

Recibido para publicación: septiembre 15, 2012Aceptado para publicación: noviembre 15, 2012

RESUMEN

Blastocystis sp. (anteriormente B. hominis) es uno de los principales parásitos intestinales que afectan a humanos y animales. Se considera un complejo de varios subtipos (genotipos) y presenta morfologías múltiples (vacuolar, granular, formas multivacuolar, avacuolar, ameboide y quiste) con diferentes estrategias de replicación. Inicialmente considerado como un comensal, los actuales estudios epidemiológicos sugieren que Blastocystis es patógeno u oportunista y se asocia con una amplia gama de trastornos gastrointestinales y extraintraintestinales, pero la asociación de los diferentes subtipos y morfologías a la patología observada en pacientes, es aún desconocida. Blastocystis se considera un parásito ubicuo de distribución en todo el mundo y es el patógeno más frecuentemente aislado en las heces humanas. El uso de técnicas moleculares ha permitido nueva información sobre la distribución de los subtipos de diferentes regiones, su potencial zoonótico y las vías de transmisión.

Palabras claves: Blastocystis sp., Zoonótico, Trastornos gastrointestinales, Trastornos

extraintraintestinales

SUMMARY

Blastocystis sp. (formerly B. hominis) is one of major intestinal parasites affecting humans and animals. It is considered a complex of several subtypes (genotypes) and presents multiple morphologies (vacuolar, granular, multivacuolar, avacuolar, ameboid and cyst forms) with various replication strategies. Initially considered as a commensal, current epidemiological studies suggest that Blastocystis is pathogenic or opportunistic and is associated with a wide range of gastrointestinal and extraintraintestinal disorders, but the association of the different subtypes and morphologies to the pathology seen in patients is still unknown. Blastocystis is considered an ubiquitous parasite with worldwide distribution and is the most frequently isolated pathogen in human feces. The use of molecular techniques has allowed new information on the distribution of subtypes in different regions, their zoonotic potential and transmission routes.

Key words: Blastocystis sp., Zoonotic, Gastrointestinal disorders, Extraintraintestinal

disorders

1Profesor. Escuela de Bacteriología y Laboratorio Clínico. Universidad del Valle. Cali, Colombia

Revista Gastrohnup Año 2012 Volumen 14 Número 3: 94-100

INTRODUCCIÓN

Gracias a los avances de la microscopia se ha logrado la identificación de los principales parásitos intestinales que afectan al hombre y los animales, entre ellos se encuentra Blastocystis sp. (anteriormente B. hominis). La blastocistosis y su agente etiológico, han sido objeto de múltiples estudios. Alexeieff en 1911, describió a Blas tocys t i s como un quis te pro tozoar io , denominándolo B. enterocola y Brumpt en 1912 redescribió al organismo como B. hominis, levadura del tracto digestivo del hombre. Durante mucho tiempo su taxonomía fue controversial pero actualmente se ubica en el reino Chromista y los expertos recomiendan usar Blastocystis sp. hasta tanto no se defina si es o no un

complejo de varias especies morfológicamente muy difíciles de diferenciar.

No hay un acuerdo sobre su ciclo de vida. Su clasificación inicial como organismo comensal hizo que no se despertara ningún interés en su estudio, por lo que no se le dio mayor importancia durante mucho tiempo; sin embargo, en los últimos años ha ganado importancia y algunos trabajos recientes permiten demostrar su participación, directa o indirecta, en trastornos gastrointestinales y extraintraintestinales pero se desconoce cuál es la asociación de las diferentes morfologías y genotipos con la patología que se observa en algunos pacientes.

M O R F O L O G Í A Y TA X O N O M Í A D E BLASTOCYSTIS SP.

Varios estudios de microscopia han permitido establecer que hay variaciones morfológicas en Blastocystis, entre las que se cuentan formas

94

vacuolares (figura 1A), granulares (figura 1B), multivacuolares, avacuolares, ameboides y quistes. El tamaño de Blastocystis varía de 5 a 200 µm de diámetro (figura 1C) y la forma más fácilmente identificada en materia fecal es la vacuolar, llamada también de cuerpo o de vacuola central, cuya vacuola desplaza los organelos a la periferia del trofozoito. Sin embargo, otras formas presentes en muestras fecales, como las multivacuolares y las quísticas inducen a errores en el

1-5diagnóstico . También se ha podido establecer que Blastocystis presenta diversas formas de replicación, observadas principalmente en medios de cultivo, como son fisión binaria, plasmotomia, esquizogonia o fisión múltiple, endodiogenia y endopoligenia, siendo la fisión binaria la más frecuente de todas y observable en materia

6,7 fecal (figura 1D).

La clasificación taxonómica de Blastocystis aceptada actualmente, basada en el análisis del gen de la

8subunidad pequeña del RNA ribosomal (SSU-rDNA) , lo ubica en la clase Blastocystea, subfilo Opalinata, infrareino Heterokonta, subreino Chromobiota, reino

9Chromista (sinónimo de Estramenopila) . Estudios moleculares adelantados en los últimos años han permitido dividir a Blastocysis en subtipos (genotipos) y

aún falta establecer si las diferencias genéticas son los suficientemente amplias para hablar de varias especies, lo que ha llevado a proponer, con base en el estudio de genes homólogos, que podría divirse a Blastocystis sp

10,11en 12 o más especies . También se han reportado variaciones intra-subtipos para la secuencia ssrRNA,

9especialmente para los subtipos 1 y 2 .

Por medio de técnicas como PCR-RFLP, PCR y secuenciación y PCR-SSCP se ha establecido que existen varios genotipos (llamados subtipos) de

8,12Blastocystis sp . Por consenso se ha propuesto utilizar como nomenclatura la designación de Blastocystis sp como subtipos, demarcados por un número romano. Hasta la fecha se han descrito 10 subtipos y estos se denominan entonces como Blastocystis sp subtipos 1 al

8,1310 .

EPIDEMIOLOGÍA

La importancia de Blastocystis como causa de patología gastrointestinal es aun motivo de controversia, aunque su aislamiento es frecuente en

14materia fecal de pacientes sintomáticos e individuos 15saludables .

Blastocystis se considera un parásito ubicuo con distribución mundial. Con frecuencia, es el parásito más frecuentemente aislado en estudios de parasitismo intestinal. Su prevalencia varía entre países y entre regiones de un mismo país y con la población estudiada. Los países en vía de desarrollo presentan, por sus condiciones climáticas e higiénico-sanitarias,

9prevalencias mayores que los países desarrollados (Tabla 1). Entre los factores asociados a la infección se cuentan pobre higiene, contacto con animales y consumo de alimentos y aguas contaminados con

9,16-23quistes infectivos . La identificación del parásito basada únicamente en el reporte de formas vacuolares y el desconocimiento de las otras formas, conlleva a un subdiagnóstico de la parasitosis.

Los estudios realizados en los últimos años, utilizando técnicas de biología molecular, han permitido arrojar luces sobre la distribución de los subtipos en distintas regiones, su potencial zoonótico y las vías de transmisión. Entre los subtipos aislados de humanos, el más frecuente es el subtipo 3, pero también están presentes con relativa frecuencia los subtipos 1 y 6; mientras que los otros subtipos se encuentran con

Figura 1. A: Forma vacuolar. B: Forma granular. C: Variación en tamaño de las formas vacuolares. D: División por fisión binaria de la forma vacuolar. Todas las fotografías de esta figura, corresponden a Blastocystis sp en frotis de materia fecal con tinción de Hematoxilina Férrica visualizados por microscopia de luz óptica (100X).

Revista Gastrohnup Año 2012 Volumen 14 Número 3: 94-100 95

Jorge Iván Zapata Valencia, et al.

País Prevalencia

Japón 0.5 a 1%

Singapur 3.30%

Argentina 27.20%

Brasil 40.90%

Cuba 38.50%

Egipto 33.30%

Indonesia 60%

Prevalencia de Blastocystis sp basada en su identificación

morfológica en materia fecal en varios países9

Tabla 2

prevalencias muy bajas. Se sugiere entonces que el subtipo 3 es de origen humano y no hay correlación entre el origen geográfico y los subtipos aislados. Estos datos pueden verse alterados por situaciones como la temperatura a la que se hacen los cultivos pues para el genotipo aviar 7, cuya temperatura óptima de cultivo es 40°C, se requiere el doble de tiempo para su crecimiento, lo cual puede llevar a una sub-representación de este genotipo en los estudios adelantados. La mayoría de los portadores presentan infecciones por un solo genotipo pero no son raras las infecciones mixtas, su frecuencia puede variar del 1.1 al 14.3%, siendo la asociación entre

9los subtipos 1 y 3 la más frecuente .

Los datos de los estudios epidemiológicos de los últimos siete años y otros estudios sugieren que Blastocysitis es patógeno u oportunista y está asociado a una amplia

9gama de desórdenes . Se ha podido establecer que ciertas poblaciones son susceptibles a desórdenes asociados a la presencia de Blastocystis y los factores de riesgo para estas presentaciones incluyen inmunocompromiso (portadores de VIH, pacientes tratados con corticosteroides, con malignidades hematológicas y transplantados), pobre higiene, inmigrantes y viajeros a países tropicales en desarrollo y la exposición a animales

9,16-23o el consumo de agua o alimentos contaminados .

En algunos estudios realizados en pacientes inmunocompetentes se ha reportado la asociación de Blastocystis con desordenes intestinales cuando se les compara con la población sana, así como en pacientes con enfermedades alérgicas de la piel, dolor abdominal, diarrea y flatulencia. La infección por Blastocystis se ha visto que es más común en niños y que estos sufren de

16,24enfermedad gastrointestinal . Otros estudios han

permitido determinar una asociación entre blastocistosis y ciertas ocupaciones que implican contacto con animales (manipuladores de alimentos, manipuladores de animales en zoológicos y trabajadores de plantas de beneficio), lo cual destaca su

9,25potencial zoonótico . Estudios adelantados en varios países para determinar la prevalencia de Blastocystis sp en niños muestran prevalencias que van de 1.1% a

16,1848.7% sin diferencias entre géneros . En Colombia, se reportó en escolares una prevalencia de 22.4% en un estudio adelantado en Bogotá y 36,4 % en otro

26,27realizado en Calarcá (Quindio) .

Entre las especies animales que presentan infección intestinal por Blastocystis se encuentran el perro, el gato, el cerdo, la vaca, varios primates (orangután, chimpancé, macacos, mandriles, lémures y otros), roedores (cobayos y ratas) y varias aves (gallinas, codornices, faisanes, pavos, gansos y patos, entre otros). Algunos de los aislados de Blastocystis obtenidos de animales se han caracterizado genéticamente y se ha establecido que pueden tener potencial zoonótico o infectar cruzadamente a diversas especies; sin embargo, se desconoce su papel en la

28,29patología de la infección .

Una de las preguntas que aun espera respuesta es si existe asociación entre el desarrollo de enfermedad y los genotipos de Blastocystis. Se han realizado algunos estudios pero sus resultados no han sido del todo concluyentes. Por ejemplo, los subtipos 1, 2 y 4 se han asociado a síntomas gastrointestinales, con evidencia colonoscópica de inflamación asociada a los dos

9últimos . En otros estudios se ha establecido que el subtipo 3 no se asocia a sintomatología pero, trabajos realizados en Grecia y otros países, han asociado este

30subtipo a enfermedad . El subtipo 7 se ha aislado solo de pacientes asintomáticos y el subtipo 8 se aisló de una paciente que presentaba diarrea, dolor, distención

9abdominal y flatulencia .

Existen pocos estudios que relacionen la presencia de Blastocystis con factores como edad y sexo; sin embargo, se han reportado prevalencias elevadas en niños y jóvenes, y prevalencias más bajas en adultos

31-34mayores .

CICLO DE VIDA DE BLASTOCYSTIS SP.

Hasta la fecha no está esclarecido el ciclo de vida, pero sea cual fuere, éste debe tener presente los diversos


Una actualización sobre Blastocystis sp.

reservorios animales y que los humanos son hospederos potenciales para diversos genotipos de origen zoonótico. Se han propuesto varios ciclos de vida debido a los diversos mecanismos reproductivos que muestra Blastocystis en cultivo, como son plasmotomía, gemación y endodiogenia. Sin embargo, algunos autores solo consideran válido como mecanismo de

7,36reproducción la fisión binaria . Tan et al., consideran que las múltiples formas de división observadas se deben más al pleomorfismo que presenta el parásito y no

9a verdaderas formas de reproducción . Otros autores sugieren un ciclo de vida que comprende quistes de pared delgada, los cuales inducen la autoinfección, y otros quistes de pared gruesa, que son importantes en la

36,37transmisión externa .

Los quistes se ingieren y luego en el intestino grueso se produce el desenquistamiento, con el desarrollo de la forma vacuolar (figura 2). A medida que avanza el bolo fecal se da el proceso de enquistamiento formándose quistes que tienen una cubierta fibrilar la cual se pierde en el proceso de maduración del quiste. Hay un estadio granular transitorio entre la forma quística y la vacuolar y es ésta ultima la que sufre la división celular. La forma vacuolar también puede transformarse a forma ameboide y se propone que estas no pueden dividirse,

9por lo cual deben revertir a la forma vacuolar .

IMPLICACIONES CLÍNICAS DE LA PRESENCIA DE BLASTOCYSTIS SP.

Hasta el momento no es claro cuál es el periodo de incubación de la infección por Blastocystis ni la duración de la infección con un subtipo particular. Hay pocos reportes de brotes de gastroenteritis por

Blastocystis; sin embargo, la información disponible parece indicar que la infección es persistente si no es

38-40tratada y dura varios meses e incluso años .

La mayoría de estudios sobre el papel patogénico de Blastocystis se basan en la evaluación de pacientes divididos en dos grupos de individuos portadores, los sintomáticos y los asintomáticos. Sin embargo, la interpretación de los datos obtenidos se complica pues varía la definición de caso y no se conoce la duración del estado portador, con lo cual no se podría decir con claridad si los síntomas son agudos, crónicos o intermitentes. Además quedan abiertas las preguntas sobre si hay secuelas de la infección crónica, si estas son intestinales o extraintestinales, si hay inmunidad adquirida y como se puede pasar del estado de portador

9asintomático a sintomático o viceversa . Las técnicas moleculares han permitido comprender mejor el conocimiento sobre la biología, la taxonomía, las rutas de transmisión, el rango de hospederos y la epidemiología de las infecciones, especialmente en aquellas en las que las especies, los genotipos y los subgenotipos son morfológicamente indiferenciables. Este es el caso de Blastocystis, donde se ha empezado a estudiar el papel de los diferentes genotipos en la patología humana, sin embargo, hasta la fecha los resultados aun presentan muchos problemas de interpretación.

Blastocystis ha sido aislado de individuos con síntomas gastrointestinales y extraintestinales y de individuos asintomáticos con prevalencias similares. Algunos autores consideran a Blastocystis un comensal, mientras otros lo consideran un patógeno oportunista y otros más indican que es más frecuente aislarlo de pacientes sintomáticos que asintomáticos. Entre los síntomas más frecuentemente descritos en blastocistosis están diarrea, dolor abdominal, flatulencia, vómito, estreñimiento, fatiga, colitis, náuseas, distensión abdominal, anorexia, abdomen agudo en niños, proctosigmoiditis hemorrágica, hipoalbuminemia, edema generalizado o anasarca, urticaria crónica, artritis infecciosa y prurito palmoplantar y ciertos estudios asocian a este parásito con el síndrome de colon irritable (SCI) y la enfermedad inflamatoria del colon (EIC). A pesar de que no se ha establecido cual es el mecanismo patofisiológico implicado en la presentación extraintestinal, en SCI o EIC, en estos últimos se ha aislado con mayor frecuencia a los genotipos 3 y 2 y

Figura 2. Ciclo de vida de Blastocystis hominis 9

propuesto por Tan



podrían ser factores del hospedero los que determinen la 9,39,41,42severidad de la presentación clínica .

Entre los factores que determinan la patogenicidad y virulencia de Blastocystis se incluyen su abundancia, el estado inmune del hospedero, el genotipo del parásito (subtipo) y el tratamiento aplicado. Otros factores que se han podido estudiar in vitro incluyen la estimulación de reacciones toxico-alérgicas, la presencia de proteasas que degradan la IgA, la inducción de apoptosis por contacto con las células intestinales que lleva a cambios en la permeabilidad del epitelio intestinal y de la función de barrera del epitelio y modulación de la respuesta inmune por acción de cistein proteinasas que alteran la producción de citoquinas en las células epiteliales

39colónicas . También se han asociado cambios en la dieta, en la flora intestinal y en la función de la barrera

43intestinal . Sin embargo, los estudios sobre patogenicidad pueden estar influenciados por el tipo de prueba usada (examen directo, concentración, cultivo y PCR), el número de muestras analizadas (usualmente solo se ha analizado una muestra por paciente, pero la excreción del parásito no es constante) y criterios de reporte como establecer si el número de parásitos por campo de 400X o 1000X es mayor a 5 formas. Stenzel y Boreham establecieron la presencia de cinco o más organismos por campo de alto poder en aceite de

44inmersión como un indicador de patogenicidad , sin embargo, Doyle et al., no encontraron asociación estadística entre el número de organismos presentes en

45400X y el estado de enfermedad .

DIAGNÓSTICO DE BLASTOCISTOSIS

Gran parte de los trabajos realizados para establecer el papel patogénico de Blastocystis fue realizada antes de que se estableciera la presencia de los diversos genotipos y por tanto dependía de la capacidad de detectar el organismo en muestras fecales. La demostración del organismo ha recaído en los métodos parasitológicos convencionales (microscopía de luz en coprológicos seriados) que tienen como gran ventaja la posibilidad de detectar infecciones por múltiples enteroparásitos pero no es factible con ellos establecer el genotipo de Blastocystis. De hecho, una de las grandes dificultades en el diagnóstico de la blastocistosis está dada por la gran variedad de morfologías que presenta este microorganismo (Tabla 2), lo cual dificulta su identificación por microscopia de luz convencional cuando el personal encargado del diagnóstico no está

familiarizado con todas ellas; es así como usualmente las formas más reportadas son la de cuerpo o vacuola central y la granular (figuras 1A y 1B). Ocasionalmente se pueden apreciar formas en fisión binaria (Figura 1C) en muestras de materia fecal. Conocer su distribución en la población humana es necesario para establecer la sensibilidad de las pruebas diagnósticas. Al igual que para otras infecciones por enteroparásitos, la excreción de Blastocystis varía de un día a otro, por lo cual se recomienda emplear varias muestras para aumentar las probabilidades de detectar este microorganismo tanto en los portadores asintomáticos como en los

39sintomáticos .

Otras técnicas usadas para su identificación son la concentración con formol-éter, la tinción permanente (hematoxilina férrica o tricrómica) (figuras 1A-D),

5,33,46,47 tinta china modificada y el cultivo xénico in vitro, presentándose una sensibilidad mayor para el cultivo

32,48con respecto a la microscopía y menor para la 47,49-51concentración en formol-éter . La coloración

tricrómica muestra mejores resultados que el examen 42

directo de materia fecal , pero algunos autores consideran el cultivo como el estándar de oro para el

52diagnóstico de la blastocistosis . Sin embargo, para otros investigadores, el estándar de oro son las técnicas

49moleculares . Esta disparidad de métodos y resultados ha llevado a que se considere que los estudios sobre la patogenicidad de y la eficacia del tratamiento contra Blastocystis se deban tomar con precaución pues no se emplearon en muchos casos las técnicas más sensibles para determinar la presencia (portador) o ausencia (no portador) del parásito.

Hasta la fecha se han descrito 10 subtipos de Blastocystis basados en el análisis del gen de la

8,13subunidad pequeña del RNA . De estos genotipos, el subtipo 3 es el que con mayor frecuencia se aísla en

30humanos . La frecuencia con que los diversos subtipos se recuperan de muestras humanas varía entre estudios y puede ser un reflejo de las condiciones epidemiológicas de cada subtipo (localización geográfica, rutas de transmisión, reservorios o población a estudio) y su presencia puede afectar no solo el desenlace clínico del paciente si no también su

9,39respuesta al tratamiento .

Los métodos indirectos para establecer la respuesta inmune del hospedero han presentado bajo desempeño, en su mayoría emplean anticuerpos dirigidos contra las



Vacuola Capa

Central Superficial

Vacuolar 2 - > 200 Presente Presente, delgada o

ausente

La vacuola central ocupa la

mayor parte de la célula

0.5 a 1%

Granular 6,5 – 80 Presente Presente, delgada o

ausente

Gránulos en la vacuola

central

3.30%

Multivacuolar 5 – 8 Ausente Presente, gruesa Múltiples vacuolas

pequeñas

27.20%

Avacuolar ~ 5 Ausente Ausente Raramente reportada 40.90%

Ameboide 2,6 – 7,8 Ausente Ausente Raramente reportada 38.50%

Quiste 3 – 10 Ausente Presente o ausente Pared quística presente 33.30%

FormaTamaño

(µm) Observaciones Forma

Características morfológicas de Blastocystis hominis 44

Tabla 2

formas vacuolares obtenidas en medio de cultivo, pero la alta variabilidad genética y antigénica del microrganismo hace que estas pruebas no den los

9,53mejores resultados . Las pruebas de ELISA e inmunofluorescencia son las más empleados, siendo la última la que presenta una mayor especificidad para

9,54formas vacuolares, granulares y ameboides . También se han empleado técnicas complementarias como la

55,56endoscopia para la obtención de biopsias .

TRATAMIENTO

Con respecto al tratamiento son escasos los reportes de ensayos aleatorios controlados y la evidencia que muestre la eficacia de los medicamentos en la erradicación de Blastocystis. El metronidazol, el trimetropim-sulfametoxazol (co-trimoxazole), la iodoquinolona, la paramomicina, la rifaximina y la nitazoxanida se ha visto que mejoran total o parcialmente la sintomatología y eliminan el parásito en

9,39los pacientes tratados .

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Una actualización sobre Blastocystis