UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR ÁREA DE …biblio.uabcs.mx/tesis/te2966.pdf · 2013-07-27 · universidad autÓnoma de baja california sur Área de conocimiento de ciencias

UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE BAJA CALIFORNIA SUR

ÁREA DE CONOCIMIENTO DE CIENCIAS DEL MAR

DEPARTAMENTO ACADÉMICO DE BIOLOGÍA MARINA

TESIS

IDENTIDAD POBLACIONAL Y ESTRUCTURA SOCIAL DE LA ORCA

Orcinus orca (LINNAEUS 1758) EN EL PACÍFICO MEXICANO

QUE COMO REQUISITO PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTOR EN CIENCIAS MARINAS Y COSTERAS

PRESENTA:

MERCEDES EUGENIA GUERRERO RUIZ

DIRECTOR:

SERGIO FRANCISCO FLORES RAMÍREZ Ph D.

La Paz, B.C.S., México, Julio 2013

DEDICATORIA.

A MIS HIJAS:

SOFÍA FLORES GUERRERO Y FEDRA LIVIER CARRILLO GUERRERO

Ustedes son mi más grande tesoro, mi motor, mi fuente de inspiración, mi razón para luchar y salir adelante día con día.

Mis niñas, las amo con toda mi alma.

A MIS PADRES:

MARÍA MERCEDES RUIZ VICENT

EDUARDO SALVADOR GUERRERO HERNÁNDEZ ()

Gracias a los dos por apoyarme siempre y motivarme a seguir

adelante.

Mamá, gracias por todo y por estar siempre ahí.

Papá, espero que en el lugar donde te encuentres, te sientas

orgulloso de mí.

A MIS HERMANAS Y A SUS FAMILIAS:

VICTORIA ANGÉLICA Y LAURA GEORGINA

Porque a pesar de la distancia siempre han estado conmigo. Son

las mejores hermanas del mundo.

A LAS ORCAS:

Porque son seres majestuosos, elegantes, poderosos y por traer

a mi vida tantas satisfacciones. Depredadores tope!

AGRADECIMIENTOS.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (Conacyt) por su apoyo a

través del otorgamiento de la beca para poder realizar mis estudios de

Doctorado.

De manera muy especial expreso mi más profundo agradecimiento al

Dr. Sergio Flores por aceptar ser mi director de tesis y por cada una de las

enseñanzas durante el doctorado y para este trabajo, además por brindarme su

amistad, espero no haberte defraudado.

A mi Comité Tutorial: Dr. Jorge Urbán, Dr. Héctor Reyes Bonilla, Dr.

Ricardo Yabur por su su apoyo y orientación en la revisión a este trabajo y en

particular al Dr. Rubén Valles por su amistad, tiempo, paciencia y guía para

poder concluir adecuadamente este trabajo.

A mi amiga Ruth, porque sin conocerme me abriste las puertas de tu

casa y porque en tan poco tiempo me brindaste tu amistad, por estar ahí para

mí en todo momento, por escucharme, aconsejarme y por apoyarme al 100%

en todos los aspectos, Así como tú pusiste en tu dedicatoria, tú también has

sido mi ángel en los momentos difíciles ya que hemos compartido tristezas y

alegrías, y porque fuimos cómplices en cada una de las etapas que pasamos

juntas en el CIMACO, ¡te quiero mucho amiguita!.

A mi emegue Paty, porque hicimos una bonita amistad en Vallarta,

cuando fui a cazar orcas. Gracias por estar ahí cuando te he necesitado.

A Roberto Moncada Cooley y a todos los compañeros de GRIMMA

porque mi estancia en Vallarta fue increíble aún cuando las orcas brillaron por

su ausencia. Gracias por hacerme sentir parte de su equipo.

A todos los compañeros del Laboratorio de Ecogenómica y Genética de

la Conservación. En particular a Itzia y a Myrna por su paciencia al enseñarme

las técnicas de extracción de ADN y la PCR. Son increíbles y aprendí mucho

de ustedes chicas!

Al Dr. Tim Gerrodette, a la Dra. Sarah Mesnick, por haberme permitido

pasar un mes en el SWFSC, y en particular a Paula Olson, por todo lo que

aprendí en cuanto a la foto identificación de individuos de orcas. Fue increíble

estar trabajando en las instalaciones de la NOAA, viendo a los top de tops en

mamíferos marinos.

A todos y cada uno de los investigadores, naturalistas, estudiantes,

turistas, guías, etc., que compartieron conmigo sus datos y fotos, ya que sin su

apoyo y confianza, este trabajo no hubiera podido desarrollarse y llegar hasta

este punto, en el que cada vez se pone más interesante el estudio de las orcas

del Pacífico Mexicano. ¡A seguirle!, porque no me rendiré!

A la UABCS, porque aquí me desenvolví como estudiante en la

licenciatura, maestría y en el doctorado. Porque conocí grandes personas,

personajes y personalidades, porque algunos de ellos se convirtieron en

grandes y mejores amigos, porque ahí conocí a mis grandes amores, a los

hombres de mi vida. Agradezco también por las prácticas de campo

inolvidables, por todas las aventuras balleneras, porque ahí pasé momentos

felices, momentos tristes, de angustia y nervio y porque lloré lágrimas de

tristeza y de felicidad. Porque en mucho tiempo fue mi segundo hogar.

A cada uno de mis maestros en el Doctorado, gracias porque aprendí

mucho de ustedes.

A Ana Berta, a la Sra. Rojo y Sra. Isabel, por brindarme su ayuda en

cada uno de los trámites a realizar en el CIMACO y sobre todo por su amistad

y buena voluntad.

A mis amigos de La Paz, en particular a la Güerita, a la Güeris, a la

Buerita, a mi Chuly adorada y a la Reynis por tan bonitos momentos que he

pasado con ustedes. ¡Las adoro!

A mis amigas de México, que siempre han estado al pendiente de mí y

de mis niñas y por apoyarme y ayudarme siempre en todo lo que he

necesitado. ¡Son lo máximo!

Y a toda persona que se me olvidó mencionar que contribuyó a ser posible

este trabajo. MUCHAS GRACIAS……….

Finalmente a mi familia, Israel, Sofía y Fedra Livier por aguantar mis

largas ausencias, mi mal humor, mi frustración y el no compartir con ustedes

momentos importantes en su vida y permitirme de esta manera poder alcanzar

esta meta que es importante para mí, los amo con todo mi corazón.

The Native Symbol Orca symbolizes family, romance, longevity, harmony, travel, community and protection. He is said to protect those who travel away from home, and lead them back when the time comes. The Haida regarded killer whales as the most powerful animals in the ocean. It was then that this “Great Wolf” was made Lord and Keeper of the Ocean and Guardian of the Cosmic Memory.

ÍNDICE

Capítulo 1. Introducción y Antecedentes: Taxonomía Distribución y Conservación de Orcinus sp. en el mundo y México.

Taxonomía y Distribución de Orcinus sp. 1

Conservación de Orcinus sp. 9

Antecedentes y Justificación: ¿Existe una Población de Orcas en el Pacífico Mexicano?

10

HIPÓTESIS 12 OBJETIVO GENERAL 12 OBJETIVOS PARTICULARES 12 ÁREA DE ESTUDIO 12

Capítulo 2. Evidencias del aislamiento geográfico de Orcas en el Golfo de California y Pacífico Mexicano: Frecuencias de avistamiento y foto-identificación.

INTRODUCCIÓN 16 ANTECEDENTES 17 HIPÓTESIS 19 OBJETIVO GENERAL * 20 MÉTODOS 20 Análisis Espacio-Temporal de la Frecuencia de avistamientos de

Orcinus orca entre Costa Occidental de la Península de Baja California; Archipiélago de Revillagigedo; Golfo de California y resto del Pacífico Nororiental.

22

Análisis de la Distribución Espacio-Temporal de individuos FotoIDs: Frecuencia de intercambio (Recapturas) de individuos entre Costa Occidental de la Península de Baja California; Archipiélago de Revillagigedo; Golfo de California y resto del Pacífico Nororiental.

23

RESULTADOS 25 Distribución Espacio-Temporal de la orca en el área de estudio. 26

Foto ID: Frecuencia de Intercambio. 32

Frecuencia de Recapturas: Fidelidad al área, Residencia y Movimientos 35 Distribución de algunos individuos. 40

DISCUSIÓN 45 Avistamientos. 45

Distribución espacio-temporal de la orca en el Pacífico Mexicano y Golfo de California

45

Foto ID. 48

Catálogo fotográfico de Orcas del Pacífico Mexicano. 51 Frecuencia de Recapturas: Fidelidad al área, Residencia y

Movimientos. 51

Capítulo 3.

Evidencia de Aislamiento Geográfico de Orcas en el Golfo de California y Pacífico Mexicano: Divergencia de su estructura social, de aquella de poblaciones ya descritas.

60

INTRODUCCIÓN 56 ANTECEDENTES 59 HIPÓTESIS 62 OBJETIVO 63 METODOLOGÍA 63 Fotoidentificación 63

Composición de los Grupos 63 Estabilidad Grupal 63 Asociaciones inter-individuales 64 Organización social 75

RESULTADOS 66 Composición de los grupos 66 Estabilidad Grupal 71 Asociaciones inter-individuales 73 Organización social

DISCUSIÓN 80 Composición de los grupos 80 Estabilidad Grupal 84 Asociaciones inter-individuales y Organización social 85

Capítulo 4. Evidencia de Aislamiento Geográfico de Orcas en el Pacífico

Mexicano: Divergencia de sus hábitos alimenticios respecto a los de poblaciones ya descritas.

INTRODUCCIÓN 89 ANTECEDENTES Y JUSTIFICACIÓN 92 HIPÓTESIS 92 OBJETIVO 92 METODOLOGÍA 93 RESULTADOS 93 DISCUSIÓN 100

Capítulo 5. Evidencia del aislamiento poblacional de O. orca en el Golfo de California y Pacífico Mexicano: Análisis de un marcador mitocondrial.

INTRODUCCIÓN 107 ANTECEDENTES 110 HIPÓTESIS 113 OBJETIVO 113 MÉTODOS 114 Análisis Bioinformático de Secuencias Región Control de O. orca. 114

Análisis Filogenéticos 116 Diversidad genética de la RC y Estructura Génico-Poblacional de

agregaciones de Orcas

116

RESULTADOS 119 Recolección de muestras y Análisis de Laboratorio 119

Análisis mitocondrial 119 Análisis Bioinformático de Secuencias Región Control de O. orca 119

Análisis filogenéticos 121 DISCUSIÓN 133

Análisis mitocondrial 142 Estructura y Diversidad genética de las poblaciones de orcas 142 Análisis filogenéticos 142

166 CONCLUSIONES GENERALES 146 LITERATURA CITADA 147 ANEXOS 169

ÍNDICE DE FIGURAS Capítulo 1. Figura 1. Morfología de la orca (Orcinus orca). (fuente: http://www.simply-san-

juan.com/killer-whale-facts-san-juan-islands-washington.html)

1

Figura 2. El área de estudio comprende el Pacífico Mexicano, el mismo, se estratificó en las regiones: Costa Occidental de la Península de Baja California COBC (de Islas Coronados a Cabo San Lucas); Golfo de California; Archipiélago de Revillagigedo (fuente: mx.kalipedia.com).

13

Capítulo 2. Figura 1. Regiones del área de estudio en donde se han reportado avistamientos de orcas.

Las mismas fueron estratificadas en provincias (Golfo de California: Provincias A - D) y Pacífico Mexicano, compuesto por la Costa Occidental de la Península de Baja California y Archipiélago de Revillagigedo (Regiones E y F respectivamente) y aguas vecinas a California en el Pacífico Norte (Región G) con fines comparativos.

22

Figura 2. Caracteres útiles para diferenciar individuos de orcas. (Modificado de Ford et al. 1994).

23

Figura 3. Tamaño de grupo reportado en todos los avistamientos recopilados para toda el área de estudio (1-45 animales).

26

Figura 4. Distribución del total de avistamientos de orcas en el área de estudio GC, COBC y AR.

27

Figura 5. Frecuencia de avistamientos por año en el área de estudio. 28 Figura 6. Número de avistamientos por año en el Golfo de California. 29 Figura 7. Número de avistamientos por año para el Pacífico Mexicano (COBC y

Archipiélago de Revillagigedo). 29

Figura 8. Número de avistamientos de orcas por mes en toda el área de estudio. 30 Figura 9. Distribución mensual de avistamientos en el Golfo de California. 30 Figura 10. Distribución mensual de avistamientos en el Pacífico Mexicano (COBC y

Archipiélago de Revillagigedo). 31

Figura 11. Número total de avistamientos con fotos por año. 32 Figura 12. Número de orcas catalogadas por año. 38 Figura 13. Número de individuos identificados por periodo de muestreo (año). 34 Figura 14. Número acumulado de individuos identificados por número acumulado de

identificaciones. 35

Figura 15. MX87 visto en: a) 1984, b) 2003, c) 2005, d) 2008. 41 Figura 16. MX162 vista en: a) 1999, b) 2006. 41 Figura 17. MX97 visto en: a) 1973, b) 1977. 42 Figura 18. MX17 vista en: a) 1989, b) 1997, c) 2006. 42 Figura 19. MX86 visto en: a) 1984, b) 1985, c) 1988. 43 Figura 20. MX54 vista en: a) 1995, b) 1997, c) 1999. 43 Figura 21. MX46 visto en: a) 1985, b) 1988, c) 1993. 44 Figura 22. MX109 visto en: a) 1978, b) 1979. 44 Figura 23. Distintos tipos de sillas de montar observados en las orcas del Pacífico Mexicano

y Golfo de California. 50

Figura 24. Marca ovalada en MX190. 55

http://www.simply-san-juan.com/killer-whale-facts-san-juan-islands-washington.html

http://www.simply-san-juan.com/killer-whale-facts-san-juan-islands-washington.html

Capítulo 3. Figura 1. Frecuencias de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con

dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano. 74

Figura 2. Frecuencias de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

74

Figura 3. Análisis jerárquico de cluster de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y*Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano. *

75

Figura 4. Representación bidimensional de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.*

77

Figura 5. Sociograma de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

78

Figura 6. Tasas de asociación rezagadas estandarizadas de 38 individuos FotoID en el Pacífico Mexicano, con estimaciones de precisión de tipo “jacknife”.

79

Figura 7. Ajuste de los distintos modelos de sistema social para las tasas de asociación estandarizadas rezagadas. El modelo de recta que representa a los Compañeros constantes es el de color verde (0.14639) ya que presenta el QAIC con menor valor.

79

Capítulo 4. Figura 1. Análisis de cluster de los tipos de presa consumidos por distintas poblaciones en

el mundo. 99

Capítulo 5. Figura 1. Reconstrucciones filogenéticas (Optimización por: Neighbour Joining NJ;

Máxima Verosimilitud ML; y Máxima Parsimonia MP) y de las secuencias de individuos de Orcinus orca, muestreados en el Golfo de California (PM1 a PM10) y secuencias referidas en el trabajo sistemático más exhaustivo publicado a la Fecha (Morin et al. 2010). Abreviaturas: por ejemplo (ENPOAL: Pacífico Nororiental Oceánicas Aleutianas, etc.).

122

Figura 2. Reconstrucciones filogenéticas (Optimización por: Neighbour Joining NJ; Máxima Verosimilitud ML; y Máxima Parsimonia MP), omitiendo las descritas en el presente trabajo y considerando solo las secuencias de individuos de Orcinus orca, referidas en el trabajo sistemático más exhaustivo publicado a la Fecha (Morin et al. 2010, Abreviaturas: (Describirlas), por ejemplo (ENPOAL: Pacífico Nororiental Oceánicas Aleutianas), y así todas las demás). Se observa el soporte estadístico de la ancestría común de distintos grupos de secuencias encerradas en los recuadros continuos (Valores de Bootsrap basales superiores al 52%).

123

Figura 3. Distribución de diferencias pareadas (Mismatch) para los ecotipos de orcas analizadas.

135

ÍNDICE DE TABLAS Capítulo 1.

Tabla I. Características distintivas (morfológicas y ecológicas) de las distintas especies y ecotipos de Orcinus sp.

3

Capítulo 2.

Tabla I. Número total de avistamientos proporcionados por distintas fuentes. 25

Tabla II. Número total de avistamientos en cada región del área de estudio. 27

Tabla III. Número total de orcas fotografiadas y catalogadas por región. 32

Tabla IV. Frecuencia de recaptura por región de 51 individuos Foto ID. En paréntesis claves del catálogo de California (*LA pod) (Black et al. 1997) y del Pacifico Oriental Tropical (POT) (Olson y Gerrodette 2008).*

37

Tabla V. Recapturas entre el catálogo del ETP* y Pacífico Mexicano.* 39

Capítulo 3.

Tabla I. Grupos observados una vez en el Pacífico Mexicano. Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. En negrita se indican los machos el resto corresponde a los individuos indeterminados.

67

Tabla II. Número de grupos observados entre dos y cuatro veces en el Pacífico Mexicano y Estados Unidos (LA pod). Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. En bold se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.

68

Tabla III. Agrupaciones que comparten algún individuo en común y que han sido observados en cuatro de las siete regiones del Pacífico Mexicano. Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. En bold se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.

69

Tabla IV. Agrupaciones observadas en tres regiones del Pacífico Mexicano y Estados Unidos (Black et al. 1997). Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva y subrayada. En bold se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.

70

Tabla V. Estabilidad de asociaciones entre individuos en el Pacífico Mexicano. 72

Tabla VI. Ajuste de los modelos de sistema-social a las tasas de asociación rezagadas estandarizadas (standardized lagged association rate).

80

Capítulo 4. Tabla I. Presas consumidas por 65 individuos catalogados en el Pacífico Mexicano.

Los individuos del LA pod (CA) se denotan con * (Black et al. 1997) y los que corresponden al catálogo del POT con + (Olson y Gerrodette 2008). Actividad: A (Ataque); P (Persecusión); Al (Alimentación).

95

Tabla II. Hábitos alimenticios de las comunidades propuestos para el Pacífico Mexicano y algunos individuos solitarios. En paréntesis están las claves de los individuos del catálogo de California (Black et al. 1997) y del POT (Olsen y Gerrodette (2008).*

98

Capítulo 5. Tabla I. Análisis de homología de las secuencias RC de orcas muestreadas en el

Golfo de California con aquellas depositadas en GenBank. Se muestran los 32 organismos cuyas biopsias rindieron ADN (Oo2 a Oo50), su haplotipo definido en el Pacífico Mexicano (PM1 a PM10), su homología al haplotipo que exhibe determinado ecotipo previamente descrito dado su número de acceso GenBank, su identidad con el mismo en pares de bases coincidentes y porcentaje y significancia del análisis de alineamiento local (BLASTn).

120

Tabla II. Estadísticas descriptivas para once ecotipos de Orcinus. 125

Tabla III. Composición de las bases nucleotidicas de un fragmento de 845 bp de la región control de para los once ecotipos de Orcinus.

126

Tabla IV. Haplotipos encontrados en el Pacífico Mexicano y su homología con haplotipos previamente reportados en GenBank (NCBI).

127

Tabla V. Composición haplotípica de los grupos de orcas muestreados en el Pacífico Mexicano.

127

Tabla VI. Variación nucleotídica y frecuencias haplotípicas del Pacífico Mexicano. 127 abla VII. Resultados del análisis molecular de variancia para los once ecotipos de

Orcinus. 129

Tabla VIII. Comparaciones pareadas de Fst (bajo la diagonal) y st (arriba de la

diagonal) entre los once ecotipos de Orcinus.

130

Tabla IX. Número de migrantes entre los once ecotipos de Orcinus calculados a partir de FST.

132

Tabla X. Resultados de la distribución pareada para los once ecotipos de Orcinus. Los parametros del modelo de expansión poblacional son mostrados, la prueba de bondad del modelo y el índice Raggedness.

134

Tabla XI. Tamaño de grupo de orcas en el POT, número de muestras recolectadas, número de haplotipos encontrados y frecuencia haplotípica (Taeyoung 2007).

139

ÍNDICE DE ANEXOS

Capítulo 2. Anexo 1. Número de avistamientos de orcas obtenidos en los cruceros realizados por

la NOAA entre 1974 y 2006 en el POT, costa Occidental de E.U., Costa Occidental de la Península de Baja California y Golfo de California. Se muestra el punto de inicio y punto final del recorrido, la distancia recorrida y número de orcas observadas por avistamiento.

170

Anexo 2. Rutas trazadas por cada crucero realizado por la NOAA de 1974 a 2006 en la costa Occidental de E.U., Costa Occidental de la Península de Baja California, Golfo de California y POT.

173

Anexo 3. Investigadores que han contribuido con avistamientos de orcas. 186 Anexo 4. Cuadro comparativo de la estructura grupal de la orca en el área de estudio

y otras poblaciones que han sido estudiadas sistemáticamente. 187

Anexo 5. Número de recapturas, intervalo entre éstas y localidades donde han sido observados 51 individuos. En paréntesis se encuentra las claves del catálogo de California (*LA pod) (Black et al. 1997) y del catálogo del Pacifico Oriental Tropical (POT) (Olson y Gerrodette 2008).**

188

Capítulo 3. Anexo 1. Asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más

avistamientos en el Pacífico Mexicano. 192

Anexo 2. Distribución de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

193

Capítulo 4. Anexo 1. Lista de especies que conforman la dieta de las orcas del Pacífico Mexicano. 195 Capítulo 5. Anexo 1. Extracción Estándar Fenol-Cloroformo-Alcohol Isoamílico (Sambrook et al.

1989). 200

Anexo 2. Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), para la determinación del sexo y amplificar la RC mitocondrial (Rossel 2003).

201

Anexo 3. Sitios polimórficos de 32 secuencias de orcas en el Pacífico Mexicano 203

1

Capítulo 1. Introducción y Antecedentes: Taxonomía Distribución y Conservación de Orcinus sp. en el mundo y México.

Taxonomía y Distribución de Orcinus sp.

La orca (Orcinus sp.) es la especie más grande de la familia Delfinidae y el cetáceo más fácilmente

identificado en su medio por su coloración bicolor. Los organismos presentan una mancha blanca

elíptica por encima y detrás del ojo, cuyo tamaño y orientación varía según la población (Ford 2002,

Pitman et al. 2010). En general, el dorso de los animales es negro y la coloración blanca del vientre

se extiende hacia la parte posterior de los costados. La aleta dorsal presenta un área de color

grisácea en su porción basal posterior denominada silla de montar, cuyo color, tamaño y forma

puede variar acorde a la población con que se trate. El género Orcinus, es sexualmente dimórfico:

Las aletas pectorales, caudal (curvada hacia abajo) y dorsal de los machos (de hasta 1.8 m de

altura) son más grandes que las de las hembras (Ford 2002, Fig. 1). Los machos llegan a medir 9 m

y las hembras hasta 7.7 m. Los pesos máximos registrados han sido de 5,568 Kg. (macho: 6.75m) y

de 3,810 Kg. (hembra: 6.7m) (Dahlheim y Heyning 1999). La fórmula vertebral del género es: C7,

T11-13, L10-12, Ca20-24 (Total: 50-54 vértebras, Eschricht 1866).

Figura 1. Morfología de la orca (O. orca). (fuente: http://www.simply-san-juan.com/killer-whale-facts-san-juan-islands-washington.html)

Konrad Gessner naturalista suizo, describió por primera vez a la orca en su libro "Fish book" (1558),

con base en un animal que varó el 30 de marzo de 1545 en Bahía de Greifswald (suroeste del Mar

Báltico).

http://en.wikipedia.org/wiki/Konrad_Gessner

http://en.wikipedia.org/wiki/Bay_of_Greifswald

2

Históricamente se han descrito varias especies controvertidas de Orcinus. Así, con base en 321

ejemplares capturados entre 1961 y 1978 por balleneros soviéticos en Antártica, se describió a

Orcinus nanus (Mikhalev et al. 1980) y con base en 956 ejemplares capturados entre 1979 y 1980 se

describió O. glacialis (Berzin y Vladimirov 1982, 1983. Ambas especies se describieron como de

menor tamaño, que el estándar para O. orca (Dahlheim y Heyning 1999, Pitman et al. 2007). La talla

permanece como criterio importante para caracterizar poblaciones. Así, se han descrito una forma

pequeña (longitud modal: 5-5.5 m) costera que se alimenta de peces y una forma grande (media

modal: 6-7 m) más oceánica, que se alimenta de mamíferos marinos (Pitman et al. 2007). En los

1970s se iniciaron los estudios acerca del género en la costa oeste de Canadá y Estados Unidos,

donde hasta la fecha se conoce mejor (Ford y Ford 1981, Ford et al. 1994, Ford y Ellis 1999).

Estudios de fotoidentificación (FotoID), revelaron la existencia de tres ecotipos de Orcinus:

Residentes, Transeúntes y Oceánicas (Ford et al. 1994) que difieren en morfología, ecología (Ford et

al. 1994) y genética (Morin et al. 2010). En Antártica, hace ya casi una década se describieron tres

ecotipos o poblaciones ecológicamente distintas (Barrett-Lennard 2011): A, B y C, acorde a su

diferente morfología y ecología (Pitman y Ensor 2003; Tabla 1), a los que se ha añadido la

descripción de un cuarto ecotipo D Tabla 1). Al no evidenciar la entrecruza entre estas formas

simpátricas, los ecotipos B y C se han propuesto como nuevas especies del género. Lo que confirmó

un análisis global del mitogenoma de Orcinus (Morin et al. 2010), que evidenció también, que el

ecotipo Transeúnte, del Pacífico Norte, es otra especie, pues difiere del resto de orcas de altas

latitudes; de las que se divergió hace aproximadamente 700,000 años (siendo el ecotipo

genéticamente más divergente).

La taxonomía de los tipos de orcas: A de Antártica; del Atlántico Norte; Residentes del Pacífico Norte

y Oceánicos, es menos clara debido a la carencia de información ecológica y morfológica y a

muestras genéticas reducidas, y divergencia morfológica limitada. Así, se propone que se

mantengan como subespecie en tanto se cuenten con más estudios morfológicos y genéticos (Morin

et al. 2010). En la Tabla I se muestran las características distintivas de las distintas especies y

ecotipos del género Orcinus.

3

Tabla I. Características distintivas (morfológicas y ecológicas) de las distintas especies y ecotipos de Orcinus sp.

Ecotipo Distribución Pigmentación Especialización trófica Fuente

Transeúnte Pacífico NE, Costa Occidental de

Estados Unidos y Columbia Británica

Coloración blanca y negra.

Silla de montar grande y

cerrada.

Algunas aves, Foca común (Phoca vitulina),

marsopas de Dall (Phocoenoides dalli) y común

(Phocoena phocoena), lobo marino de California

(Zalophus californianus) y lobo marino de Steller

(Eumetopias jubtus), ballena gris (Eschrichtius

robustus) y rorcual de Minke (Balaenoptera

acutorostrata).

Baird y Stacey 1988; Baird y

Dill 1995; Ford et al. 1998;

Straley et al. 2007; Matkin y

Durban 2011

Residente Sureste de Alaska, a través del Golfo

de Alaska hacia Prince William

Sound y Kenai Fjords y hasta la

Bahía Kachemak y la Península de

Alaska.

Sureste de Alaska y la Isla Kodiak

Islas Aleutianas y el borde de la

plataforma del mar de Bering


Silla de montar abierta o

cerrada y de menor tamaño que

en Transeúntes.

Las orcas del Golfo de Alaska (Prince William

Sound y Kenai Fjords) se alimentan de salmón

Chinook y Coho (O. kisutch) y a veces de salmón

Chum (O. keta).

En la porción occidental de Alaska, se alimentan

de macarela Atka (Pleurogrammus

monopterygius).

Alrededor de las Islas Aleutianas y el Mar de

Bering las orcas consumen bacalao negro

(Anoplopoma fimbria), mero del Pacífico

(Hippocampus stenolepis) y lenguado

(Scophthalmus maximus).

Matkin y Durban 2011

4

Tabla I. (continuación).


Residente Washington y Canadá Coloración blanca y negra.

Silla de montar abierta o

cerrada y de menor tamaño que

en Transeúntes.

salmón Chinook (Oncorhynchus tshawytscha) Bigg et al. 1987; Ford et al.

1994; Ford et al. 1998; Ford

2011; Matkin y Durban 2011

Transeúnte

AT1

Prince William Sound y Kenai Fjords,

Alaska



cerrada.

Foca común a lo largo de la costa rocosa y

marsopas de Dall en aguas profundas

Baird y Stacey 1988; Baird y

Dill 1995; Ford et al. 1998;

Straley et al. 2007; Matkin y

Durban 2011

Transeúnte

del Golfo de

Alaska

SE de Alaska hasta las Islas

Shumagin y en raras ocasiones en el

sureste de Alaska y N de Columbia

Británica.



cerrada.

Rorcual de Minke, ballena gris y ballena jorobada

(Megaptera novaeangliae).


Transeúnte

Alaska

Islas Pribilof Coloración blanca y negra.


cerrada

Se alimentan de marsopas, delfines y ballenas,

de Foca del Norte (Callorhinus ursinus)

y cabe mencionar que es la única población que

incluye a la nutria (Enhydra lutris) en su dieta.


5



Oceánica California, Washington, Columbia

Británica, Alaska, y Mar de Bering

Queen Charlotte Islands, sobre la

plataforma continental.

Sur California en invierno y en Kodiak

en el verano.


Silla de montar igual en tamaño

a la de Residentes y puede ser

cerrada u ocasionalmente

abierta.

Tiburón dormilón del Pacífico (Somniosus

pacificus) y lenguado. Aunque algunos

ejemplares varados contenían restos de salmón

(Oncorynchus sp.), peces del género Cottus sp.,

la especie Lampris guttatu y lenguado.

Ford et al. 1992; Heise et al.

2003; Jones 2006; Morin et

al. 2006; Dahlehim et al.

2008; Ford 2011; Schulman-

Janiger et al. 2011; Matkin y

Durban 2011

Antártica B Se distribuyen alrededor de todo el

continente y en ocasiones se dirigen

a los trópicos. Principalmente se

distribuye cerca de la zona con hielo.

Animales grandes y robustos,

dos veces más grandes que el

tipo B (Gerlache). Color

grisáceo y blanco, con capa

dorsal gris oscura y color gris

pálido en los costados. Mancha

ocular orientada paralela al eje

del cuerpo, de mayor tamaño al

resto de los tipos de orcas, pero

de tamaño variable. Infestados

de diatomeas (coloración

amarilla en las zonas blancas).

Focas Wedell (Leptonychotes weddellii). Pitman y Ensor 20003;

Pitman 2011

6



Antártica B

(Gerlache)

Estrecho de Gerlache, lejos que se

distribuye en mar abierto. También se

dirigen hacia los trópicos.

De menor tamaño y menos

robustas que el otro tipo B de

Antártica distribuido cerca del

hielo denso. Coloración

grisácea y blanca, con una

capa dorsal gris oscura y de

color gris pálido en los

costados. Mancha ocular

grande, ligeramente inclinada,

paralela al eje del cuerpo, de

tamaño variable y de mayor

tamaño al resto de los tipos de

orcas. Infestados de diatomeas

(coloración amarilla).

Pingüinos (Pygoscelis papua y Pygoscelis

antarcticus).

Pitman y Ensor 20003;

Pitman 2011

7



Antártica A Alrededor de todo el continente

Antártico, en mar abierto, lejos de la

zona con hielo


Mancha ocular de tamaño

medio y paralela al eje del

cuerpo. Machos pequeños.

Rorcual de Minke Antártico (Balaenoptera

bonaerensis) y en una ocasión se alimentaron de

foca elefante del Sur (Mirounga leonina).

Pitman y Ensor 2003; Pitman

et al. 2007; Pitman 2011

Antártica C Mar de Ross, Este de Antártica,

Australia y Nueva Zelanda.

Probablemente realicen excursiones

hacia los trópicos también.

El tipo más pequeño (6m).

Coloración grisácea y blanca.

Capa dorsal gris oscura y gris

pálido en los costados. Mancha

ocular angosta, inclinada (45º).

Infestados de diatomeas

(coloración amarilla en las

zonas blancas).

Peces (Dissostichus mawsoni). Pitman y Ensor 20003;

Pitman 2011

Antártica D Subantártica, Archipiélago Islas

Crozet (Océano Índico), Nueva

Zelanda

Ejemplares con una mancha

ocular muy pequeña y con una

cabeza bulbosa.

La merluza negra, bacalao austral (Dissostichus

eleginoides).

Pitman y Ensor 20003;

Pitman 2011

Nueva

Zelanda

Nueva Zelanda Cetáceos, peces óseos y cartilaginosos,

celenterados, moluscos y pingüinos.

Visser 2000

Archipiélago

Islas Crozet

Océano Índico Foca elefante del sur, peces, pingüinos, lobos

marinos y cetáceos.

Guinet y Jouventin 1990;

Guinet 1991; Guinet et al.

1992; Guinet y Bouvier 1994;

Guinet y Tixier 2011

8



Atlántico

Nororiental

Tipo 1

Tamaño pequeño Arenque (Clupea harengus), otras se alimentan

de mamíferos marinos (marsopa común y foca

común), o de ambos tipos de presas.

Kuningas et al. 2007; Foote

2011

Atlántico

Nororiental

Tipo 2

Tamaño grande Rorcual de Minke. Foote 2011

Argentina Foca elefante del sur (Mirounga leonina) y lobo

marino de Sudamérica (Otaria flavescens).

López y López 1985; Íñiguez

et al. 2005

Hawaii Silla de montar cerrada,

angosta y tenue

delfines y ballenas Baird et al. 2006

9

El género Orcinus es el más cosmopolita de los cetáceos (Rice 1998). Se encuentra desde aguas

polares a ecuatoriales (Jefferson et al. 1993, Heyning y Dahlheim 1988), aunque es más abundante

en hábitats costeros y latitudes altas (Heyning y Dahlheim 1988), no existe restricción aparente de

temperatura o profundidad a sus movimientos entre regiones marinas. Las orcas suelen

concentrarse en ciertas áreas (Antártica, Japón, Islandia, Noruega, Alaska y Columbia Británica,

Canadá) y en otras regiones sus avistamientos son esporádicos (Mar Báltico), o inexistentes (Mar

Negro) (Ford et al. 1994 Taylor et al. 2008).

Conservación de Orcinus sp.

En 1994 la orca se consideraba como “insuficientemente conocida” en la lista roja de especies

amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN Red List of

threatened species, Klinowska 1991). En 1996 como en “bajo riesgo y dependiente de conservación”

y hoy día en la categoría de “datos insuficientes ver. 3.1” (Taylor et al. 2008). También se lista en el

Apéndice II de CITES; Apéndice II de la Convención para la Conservación de Especies Migratorias

(CMS) (Culik 2010), y “sujeta a protección especial” en la NORMA Oficial Mexicana NOM-059-

SEMARNAT-2010 (Anónimo 2002). Al respecto, es importante conocer con precisión la estructura,

abundancia y parámetros de la historia de vida de las distintas poblaciones de orcas, pues como se

ha visto, algunas son muy pequeñas y especializadas, como la población de orcas Residentes de la

comunidad del sur, integrada por 80 individuos y listada “en peligro” en la “Endangered Species Act–

ESA” en 2005 y 2011 (NMFS 2011). La sobrevivencia y fecundidad de esta población se depende de

la abundancia de su principal presa en el verano (salmón Chinook: Oncorhynchus tshawytscha)

especie también amenazada (NMFS 2005, Ford y Ellis 2006, Ward et al. 2009, Ford et al. 2009). El

Acta de Protección de Mamíferos Marinos (Marine Mammal Protection Act – MMPA) ha clasificado a

esta misma población y a la Transeúnte de Alaska “AT1” bajo la categoría de “agotado”, lo que

significa que se encuentran debajo de niveles óptimos sostenibles. Las orcas AT1 se restringen a

Prince William Sound y los Fiordos Kenai en Alaska. Su abundancia era de 22 individuos en 1980s,

habiendo disminuido dramáticamente tras el derrame petrolero del Exxon Valdez a un total de 8

animales para el 2005 (Matkin et al. 2008).

10

Antecedentes y Justificación:

¿Existen Poblaciones de Orcas en el Pacífico Mexicano?.

En el Pacífico Mexicano y Golfo de California, numerosos trabajos describen la presencia de la orca

(Dahlheim et al. 1982, Vidal 1991, Vidal et al. 1993, Mangels y Gerrodette 1994, Gendron 1993); su

comportamiento alimenticio (Tarpy 1979, Vidal y Pechter 1989, Silber et al. 1990, Esquivel et al.

1993; Vázquez et al. 2003, Vázquez 2004, Salazar 2005, Guerrero-Ruiz et al. 2007); su distribución,

movimientos, estructura social y varamientos (Guerrero-Ruiz et al. 1998, Guerrero-Ruiz et al. 2006);

y el desplazamiento de ciertos individuos entre el Golfo de California y aguas del Pacífico Norte de

México, con California y Perú (Black et al. 1997, Guerrero-Ruiz et al. 2005). Estos estudios, y los de

FotoID en el Golfo de California y Pacífico Norte Mexicano (Black et al. 1997, Guerrero-Ruiz et al.

1998, Guerrero-Ruiz et al. 2005) sugieren la importancia ecológica de la especie en el área y

motivan la necesidad de aclarar en primer instancia, si existen otras poblaciones del género en el

área (subpoblaciones, e.g. Whitehead 1997), como se ha observado en otras áreas del Pacífico

Nororiental con base en FotoID y análisis genéticos (Hoelzel y Dover 1991, Hoelzel et al. 1998,

Hoelzel et al. 2002, Hoelzel et al. 2007, Barrett-Lennard 2000). Información fundamental para

manejar de manera sustentable y conservar estos grandes mamíferos (e.g. Dumbell 1987, Towns y

Williams 1993, Visser 2000).

La Tabla I resume diferencias morfológicas, características de ecotipos de orcas llegan a ser

simpátricos. Las preguntas derivadas de tales estudios pueden ser: ¿Son estas diferencias

indicativas de la existencia de distintas especies o subespecies?. ¿Es que los distintos dialectos de

orcas de distintas poblaciones representan una divergencia fundamental dentro del género Orcinus?.

Las respuestas a estas preguntas son importantes para la conservación y manejo sustentable del

género Orcinus. Por ejemplo, ya se vio que determinada población, subespecie o especie de Orcinus

cuenta con protección (U.S. Endangered Species Act: ESA). En otros casos, permiten que el

programa de reproducción en cautiverio de cierto mamífero o ave, se diseñe para mantener ya sea

linajes de dialectos vocales característicos de un área geográfica o la mezcla de reproductores para

maximizar la diversidad génica de la especie en cuestión. Así, la frecuencia de estas preguntas es

cada vez mayor y define dos de las tareas importantes que enfrenta la Biología de la Conservación:

dar nombre a las diversas formas de vida y la de evitar su extinción. Para ello, se desarrolló el

concepto de Unidades Evolutivas Significativas (ESU, por sus siglas en inglés). Hoy día existe un

11

acuerdo holístico respecto al manejo de ESUs que integra la contribución de estudios ecológicos y

genéticos. Esto se origina al tratar de precisar: ¿Cuál de las n subespecies de determinada especie

urge preservar?, determinando que se deba abordar apropiadamente la conservación de las distintas

ESUs de una especie (Ryder 1995). En tal sentido, “La taxonomía tradicional ha pasado por alto

una porción sustancial de la diversidad biológica que realmente existe” y “El problema del como

identificar y proteger la diversidad intrínseca a cada especie es la principal tarea de hoy” (Moritz

1994). La enmienda del 1978 a la Endangered Species Act de los EUA permite listar “distintos

segmentos poblacionales” de ciertas especies además de especies completas, aunque “sin una guía

acerca de cómo definir los distintos segmentos poblacionales” (Waples 2001). Por ello, Waples creó

un marco de referencia de dos componentes para proveer tal guía. Primero: una ESU, debe ser un

grupo de organismos con “Alto Grado de Aislamiento Reproductivo”, y además ser “un componente

importante del legado evolutivo de la especie.” (Waples 2001). Para resolver cuanta diferencia

génica define una ESU, Moritz condicionó a estas (ESUs) a ser recíprocamente monofiléticas. Así,

todos los individuos de la ESU deben tener un ancestro común que no se comparta con ningún otro

individuo fuera del grupo (Moritz 2002). Lo descrito implica la idoneidad de que especies y

poblaciones deban evaluarse respecto a dos ejes de diversidad, genético molecular y adaptativa. La

primera refleja la historia evolutiva de una población—las diferencias moleculares que surgen

mediante el aislamiento histórico y las similaridades moleculares que son mantenidas mediante flujo

génico. El análisis de marcadores moleculares neutrales, sigue siendo la herramienta de uso común

para evaluar esta diversidad.

Por otro lado, la diversidad adaptativa, refleja las diferentas ecológicas entre las poblaciones y es

materia prima de la evolución. Esta diversidad se ha evaluado con datos de la distribución

geográfica, fenotipos e historia de vida. En consecuencia, este ejercicio, se enfocó a evaluar si las

Orcas de distribuidas en el Pacífico Mexicano: Costa Occidental de la Península de Baja California

(COBC), Golfo de California (GC) y Archipiélago de Revillagigedo (ARV), son poblaciones (UES)

discretas entre sí y respecto a otras poblaciones analizadas en el Pacífico Noreste y Océano

Antártico, Para ello se buscó evidenciar la divergencia de aspectos de su diversidad adaptativa

(distribución geográfica; movimientos migratorios; estructura social y tipo de dieta), monofilia

reciproca y estructura génico poblacional (analizando secuencias región control del ADN

mitocondrial ADNmt, que no afectan la historia natural o de vida de los organismos). Se buscó

12

identificar “no solo productos de la evolución sino los procesos de la misma” que son sensibles de

proteger (Crandall et al. 2000). Con base en lo descrito y considerando las descripciones de la

estructura social y poblacional de la especie a nivel global (e.g. Hoelzel et al. 1998, Barrett-Lennard

2000) y en el Pacifico Nororiental (Ford y Ford 1981, Ford et al. 1994, Hoelzel et al. 1998, Ford y

Ellis 1999) y Mexicano (Guerrero-Ruiz et al. 1998), se planteó la hipótesis rectora de este trabajo:

HIPÓTESIS

Las orcas de la Costa Occidental de la Península de Baja California (COBC), Golfo De California

(GC) y Archipiélago de Revillagigedo (AR) son poblaciones discretas entre si y respecto a otras del

Pacífico Nororiental.

Para verificarla se plantearon los siguientes objetivos General y Particulares:

OBJETIVO GENERAL

Evaluar si las agregaciones de orcas de COBC, Golfo De California GC y AR son discretas entre si y

respecto a otras del Pacífico Nororiental.

OBJETIVOS PARTICULARES

Evidenciar si la frecuencia de avistamiento de la especie es significativamente distinta entre la

COBC y el GC, y entre éstas zonas y otras del Pacífico Nororiental.

Evidenciar si la frecuencia de intercambio de individuos FotoIDs entre la COBC, GC y AR, y

entre éstas zonas y el Pacífico Nororiental es reducida, indicativa de que los individuos FotoID

permanecen en un área determinada.

Evidenciar si la estructura social y hábitos alimenticios de las orcas en la COBC y el GC son

divergentes entre sí y de otras poblaciones del Pacífico Nororiental y del mundo.

Evidenciar si las orcas que se agregan en el GC son genéticamente divergentes de otras

agregaciones del Pacífico Nororiental y del mundo en cuanto a sus secuencias de la Región

Control del ADN mitocondrial y su frecuencia.

ÁREA DE ESTUDIO

El Pacífico Mexicano colinda con once de las treinta y dos entidades federativas de la República

Mexicana. Cuenta con 867,000 km2 y comprende 44% del territorio nacional. La longitud total de su

línea de costa se estima entre 8,429.6 Km. (Ortiz y De la Lanza 2009) y 8,475 Km. (INEGI 1988).

13

Este litoral tiene una costa que se extiende a lo largo de poco más de 15° en latitud y con un litoral

que se extiende por unos 5329 Km. Este valor representa más del doble de la longitud del resto de

las costas del Pacífico Mexicano, hasta el límite con Guatemala que es de 2445.7 Km. (Ortiz y De la

Lanza 2009, Fig. 2).

Figura 2. El área de estudio comprende el Pacífico Mexicano, el mismo, se estratificó en: Costa Occidental de la Península de Baja California COBC (de Islas Coronados a Cabo San Lucas); Golfo de California y Archipiélago de Revillagigedo (fuente: mx.kalipedia.com).

El área de estudio se estratificó en tres regiones, acorde a sus características fisiográficas y

oceanográficas predominantes:

Costa Occidental de la Península de Baja California (COBC).

Expuesta a oleaje constante y ubicada entre los 32° 43'N y 22° 52'S y entre los 112° 47'E y 115°

05'W. Tiene 724.4 Km. de longitud, en donde predominan las costas rocosas. La curvatura de la

costa en Punta Concepción (Estados Unidos), determina que la Corriente de California se aleje de la

COBC , permitiendo la influencia de la contracorriente sur de California de más alta temperatura. La

COBC se encuentra bajo la influencia de la circulación oceánica del Pacífico y de la corriente fría de

California, que en verano casi alcanza del Trópico de Cáncer y en invierno extiende su influencia

más al sur, creando condiciones ambientales contrarias a las de los ciclones tropicales (Ortiz y De la

Lanza 2009). La región experimenta la influencia de afloramientos locales de la contracorriente de

14

California y de una extensión de la contracorriente ecuatorial. Hay afloramientos estacionales en las

inmediaciones de cabos importantes como: Cabo Colonett, Punta Baja, Cabo San Quintín, Punta

Eugenia, Punta Abreojos y Cabo Falso. Un sistema similar se desarrolla estacionalmente en la Bahía

Sebastián Vizcaíno (Morgan et al. 2005). En la región, la plataforma continental se va haciendo

angosta desde la porción sur de la cuenca de las Californias (Estados Unidos) hacia México. Hacia

el sur, la plataforma se comienza a ensanchar hasta alcanzar 120 Km., desde la Bahía Sebastián

Vizcaíno, hasta el norte de Bahía Magdalena. En el corte de la plataforma, la profundidad del lecho

marino alcanza los 1000 y 3000 m. En la llanura abisal (800 a 1000 m de profundidad) se encuentran

los cañones submarinos de Baja California. En aguas más profundas se encuentran islas oceánicas,

como Isla Guadalupe. La zona contiene numerosas islas como Las Coronado y Rocas Alijos. La

línea costera presenta lagunas costeras, praderas de pasto marino, litorales escarpados, playas

arenosas y grandes bosques de sargazo gigante (Morgan et al. 2005). El clima va de árido a

semiárido con limitado aporte de agua dulce a la costa y precipitaciones y escurrimiento débiles. La

costa suroccidental de Baja California está sujeta al hundimiento o subsidencia expresado mediante

largas y extensas islas barrera, playas bajas, planicies de inundación, dunas y salitrales donde

prevalece el relieve bajo. Cuenta con una longitud de costa frontal de 1169.6 Km., en la que

predomina la playa arenosa y humedales en gran parte de su recorrido (Ortiz y De la Lanza 2009).

Golfo de California.

Presenta condiciones oceanográficas únicas entre los mares marginales del Océano Pacífico. Se

ubica entre la Península de Baja California y los estados de Sonora (ubicado entre los 32° 29' y 26°

18'N, y entre los 108° 25' y 115° 03'W) y Sinaloa (ubicado entre los 27° 02' y 22° 29'N y entre los

105° 23' y 109° 28'W). En el GC se reconocen cuatro provincias oceanográficas generales (Roden y

Groves 1959, Roden 1964, Álvarez-Borrego 1983, Badán-Dangón et al. 1985, Álvarez-Borrego y

Lara-Lara 1991):

i. Provincia del Alto Golfo: de la Desembocadura del Río Colorado al Norte de Las Grandes Islas. El

área presenta fondos someros (50-200 m), con pendiente ligera hacia el suroeste. Las aguas son

muy turbias y las temperaturas son extremas (10ºC en invierno y 32ºC en verano). La salinidad es

alta y las mareas se encuentran entre las de mayor amplitud en el mundo (más de nueve metros).

15

ii. Provincia de las Grandes Islas: Comprende Bahía de los Ángeles - Canal de Ballenas. El fondo lo

conforman cinco cuencas, que definen un régimen oceanográfico único, restringiendo la circulación

entre el Alto Golfo y Golfo Medio. En Canal de Ballenas la mezcla de masas de agua es intensa y

determina las temperaturas más bajas del Golfo (Álvarez-Borrego 1983, Badán-Dangón et al. 1985).

Las surgencias se presentan todo el año, proveen gran cantidad de nutrientes a la zona fótica,

causando alta productividad en el área.

iii. Provincia del Golfo Medio. Incluye Loreto, B.C.S. y Bahía de La Paz B.C.S. Se localiza entre el

límite sur de la Provincia de las Grandes Islas hasta la Bahía de Topolobampo en el este y la Bahía

de La Paz al oeste. Sus cuencas son profundas. Los cambios estacionales en esta Provincia son

marcados debido a la intrusión estacional de masas de agua tropicales y subtropicales (Álvarez-

Borrego y Schwartzlose 1979).

iv. Provincia de la Boca del Golfo. Se comunica con el Océano Pacífico a través de una boca de

aproximadamente 200 Km. de ancho. Presenta cuencas que exceden los 2000 m de profundidad. Su

estructura hidrográfica es complicada debida a la confluencia de distintas masas de agua en la boca

del Golfo. La amplitud de mareas en la zona es de 1 m, la más baja que se registra en el Golfo.

Archipiélago de Revillagigedo.

El origen del Archipiélago es de tipo volcánico y comprende de la Isla Socorro o Santo Tomás, Isla

San Benedicto o Anublada, Isla Clarión o Santa Rosa y Roca Partida. Su ubicación geográfica está

comprendida entre los 19o20’ y 18o20’N y 110o45’ y 114o50’W (Medina 1957). Presenta un clima sub-

húmedo con lluvias en verano. La temperatura media anual del agua es de 25oC. La corriente anual

en las vecindades de las Islas del Archipiélago de Revillagigedo se establece generalmente hacia el

Sur con una velocidad de ½ a 1 nudo (Anónimo 1979, Medina 1957, Blásquez 1960).

16

Capítulo 2. Evidencias del aislamiento geográfico de Orcas del Pacífico Mexicano: Frecuencias de avistamiento y Foto-identificación.

INTRODUCCIÓN

La identidad es definida por las características de un individuo o grupo de individuos, que permiten

diferenciarlos del resto. Así, una población es un conjunto de organismos de la misma especie que

ocupan un espacio dado en un momento determinado (Krebs 1985; Miller 1994): Esta puede

dividirse en subpoblaciones locales o demes: unidades demográficas independientes con tamaño y

estructura de sexos y edades particular. Su tamaño o densidad (no. individuos/unidad de área o de

volumen) fluctúa debido a natalidad, mortalidad, inmigración y emigración (Krebs 1985). Lo anterior

sustenta el por que debe considerarse la información respectiva a estas subpoblaciones para

preservar diversidad de cada especie (Towns y Williams 1993; Lawton 1997). Cuatro componentes

determinan la diversidad poblacional y afectan al funcionamiento del ecosistema y los servicios que

proporciona (Luck et al. 2003):

a. Riqueza: número de poblaciones de una especie en un área determinada.

b. Tamaño: número de individuos en la población.

c. Distribución espacial: el número de sitios ocupados por las poblaciones en comparación con el

número de sitios posiblemente disponibles para ser ocupados y su dispersión.

d. Diferenciación genética dentro y entre poblaciones: las variantes presentes en las poblaciones y

que les permiten a los individuos tener mayores oportunidades de tener descendencia y

transmitir sus genes a las generaciones futuras.

Puede que como género, las orcas no estén amenazadas o en peligro de extinción, pero como se

vio en el capítulo anterior algunas de sus poblaciones han colapsado al escasear su alimento y

requieren medidas específicas de manejo y conservación. Lo descrito justifica el buscar evidenciar si

las orcas de la Costa Occidental de la Península de Baja California (COBC), Golfo de California (GC)

y Archipiélago de Revillagigedo (AR) son poblaciones discretas o agregaciones admixtas al ser área

de tránsito de organismos de poblaciones de otras regiones, analizando su distribución,

movimientos, estructura social, ecología alimenticia y divergencia genética. Información fundamental

para su conservación.

17

En esta sección, se analizan datos de frecuencia de avistamiento y frecuencia de recapturas de

individuos FotoIDs, para evaluar si la distribución de organismos de la especie es significativamente

distinta entre la COBC, GC y AR, y entre éstas regiones y otras del Pacífico Nororiental y además,si

la frecuencia de recaptura de individuos FotoIDs entre regiones es reducida, indicando la fidelidad de

ciertos animales a un área determinada.

ANTECEDENTES

Frecuencia de Avistamiento.

Los análisis de frecuencias de avistamiento son rutina para inferir la residencia estacional y anual de

poblaciones silvestres y su aislamiento. Por ejemplo, en el GC, el rorcual común es frecuentemente

observado (Van Gelder 1960; Wells et al. 1981; Leatherwood et al. 1982; Rojas 1984), se presenta

todo el año, con distinta distribución estacional en distintas áreas (Tershy et al. 1993) siendo

abundante alrededor de las Grandes Islas (Aguayo et al. 1983) y Canal de Ballenas (Aguayo et al.

1986). Sus escasos avistamientos en la boca del golfo (Leatherwood et al. 1982; Gambell 1985;

Aguayo et al. 1986; Urbán et al. 1988) y su ausencia en la COBC, sugirieron que la especie no se

desplaza entre el GC y Pacífico adyacente (Tershy et al. 1993), confirmándose más tarde su

independencia del stock americano (Gilmore 1957; Wells et al. 1981; Rojas 1984; Urbán et al. 2002;

Urbán et al. 2005; Díaz 2006). En contraste, el rorcual tropical es común en el GC donde se le avista

todo el año, tanto en su parte norte, como en ambas costas del golfo Central e Inferior (Leatherwood

et al. 1982, Urbán y Flores 1996). Su presencia anual en el Golfo Inferior, es frecuente en especial

en Bahía de La Paz, donde la temperatura del agua es más cálida, mientras que en Canal de

Ballenas, su abundancia se correlaciona positivamente con la temperatura del agua (Tershy et al.

1990). Algunos autores proponen su residencia en el Golfo (Fleischer y Zárate 1997), pero otros

opinan que los cambios anuales y estacionales descritos podrían resultar de los movimientos de dos

stocks diferentes de la especie en la porción sur del Golfo de Calidonia (Urbán y Flores 1996). La

frecuencia de avistamientos también ha sido analizada en odontocetos. Así, ciertos grupos de

tursiones (Tursiops truncatus) pueden permanecer en determinadas zonas durante todo el año,

mientras otros grupos solo permanecen en la misma estacionalmente, Observándose que en los

meses de invierno la abundancia relativa de los tursiones y de sus presas es baja (Sloan 2006).

18

La orca prefiere distribuirse en aguas frías y en los 800 Km. de costa de los principales continentes

(Mitchell 1975). La frecuencia de avistamientos ha permitido definir la ocurrencia estacional y anual

de grupos “Residentes”, “Transeúntes” y “Oceánicos” (Ford y Fisher 1982, Baird y Stacey 1988, Bigg

et al. 1990, Baird et al. 1992, Ford et al. 1994, Hoelzel et al. 1998), se ha documentado a lo largo de

Alaska y canales intracosteros de Columbia Británica y Washington (Braham y Dahlheim 1982). De

manera similar, en aguas costeras del sureste de Brasil se ha relacionado la frecuencia de

avistamientos de la especie con la productividad y las bajas temperaturas ocasionadas por las

surgencias de Río de Janeiro (Lodi y Hetzel 1998; Siciliano et al. 1999), mientras que las orcas del

sur de Brasil-Uruguay y la Provincia de Buenos Aires, presentan una myor frecuencia de

avistamientos en en mar abierto, presentando movimientos hacia la costa asociados con las masas

de agua fría (Passadore et al. 2004). Comparativamente, en Hawaii las orcas son escasas. Ningún

avistamiento se registró entre 1993-98 durante censos aéreos dentro de las 25 millas náuticas

alrededor de las principales islas, y pocos avistamientos se reportaron en censos posteriores

(Mobley et al. 2001, Barlow 2003). Así, se sugiere que las orcas en esta zona deben considerarse

como visitantes esporádicos (Baird et al. 2006), lo que confirman las estimaciones de su densidad a

través del Pacífico, que reportan su menor densidad dentro de la ZEE de Hawaii (Forney y Wade

2006).

Recapturas de Individuos Fotoidentificados (FotoID).

Numerosos trabajos refieren el poder del análisis de recapturas de FotoIDs, para evidenciar el

intercambio de individuos entre regiones geográficas o el aislamiento de poblaciones. Por ejemplo

los de Prithiviraj et al. (2010) en elefantes de Sri Lanka. Los de Jackson et al. 2005 en leopardos de

nieve (Uncia uncia) en India, y en el medio marino, los trabajos de Strong et al. (1992) en tiburones

blancos (Carcharodon carcharias), y los de Graham y Roberts 2007 en el tiburón ballena (Rhincodon

typus). Trabajos de FotoID en cetáceos, para evidenciar su fidelidad al área y movimientos, incluyen

los desarrollados en orcas falsas (Pseudorca crassidens) en aguas de Hawaii, mediante FotoID

oportunas de 1986 a 2007. Estos revelaron su presencia poco frecuente, distribución preferente en

aguas profundas (3,000 m) e intervalo entre recapturas de hasta 20 años, evidenciando una fidelidad

al área a largo plazo (Baird et al. 2008).

19

En Particular, la frecuencia de recaptura de individuos FotoIDs ha permitido proponer la existencia

de distintas poblaciones de orcas, cuya naturaleza ha sido confirmada con estudios

complementarios respecto a patrones de asociación, acústica, movimientos, diferencias genéticas

(Tabla I). Estudios de FotoID más intensivos, han evidenciado por ejemplo, que las orcas Residentes

del sur se presentan con mayor frecuencia en el verano en aguas costeras de Washington y sur de

Columbia Británica (Bigg et al. 1990, Ford et al. 2000) y que el ámbito hogareño de estas orcas

cambia en invierno sin un patrón definido. Así, mientras el pod J1 se avista comúnmente en aguas

costeras, los pods K1 y L1 pasan más tiempo en mar abierto (Ford et al. 2000), llegadose a ver en la

Bahía de Monterey y California central (Ford et al. 2000). De manera similar, el análisis de FotoIDs

de orcas de Antártica y el Océano Austral también ha revelado la existencia de al menos cuatro tipos

dadas sus diferencias morfológicas, distribución y conducta, que llevó a suponer su distintividad

taxonómica (Pitman et al. 2007). Lo descrito indica la factibilidad de evidenciar la existencia de

poblaciones de orcas con base en estudios de FotoID que indiquen estabilidad intra grupal y

divergencia intergrupal, coincidente con distinta morfología (tamaño corporal y patrones de

coloración), estructura social, patrones de vocalización, comportamiento y hábitos alimenticios (Ford

et al. 1994; Ford y Ellis 1999; Baird y Whitehead 2000; Pitman y Ensor 2003; Burdin et al. 2006;

Pitman et al. 2007; Foote et al. 2009). El presente trabajo es el primero en reunir la información

referente a la frecuencia de avistamiento y frecuencia de Recapturas de individuos FotoID de Orcas

para analizarla con rigor estadístico, con el objeto de ir más allá de describir la distribución espacio

temporal de avistamientos y la presencia o ausencia de individuos determinados en las zonas de

estudio descritas, generando una línea base para conservar y manejar a la especie en aguas

mexicanas. Con base en lo descrito se, derivaron las siguientes hipótesis referentes a si las orcas

que se distribuyen formando poblaciones discretas en la Costa Occidental de la Península de Baja

California COBC, Golfo de California y Archipiélago de Revillagigedo son poblaciones

independientes entre si y de las agregaciones de orcas distribuidas en el resto del Pacífico

Nororiental:

HIPÓTESIS

Ho: La frecuencia de avistamientos de orcas no es significativamente diferente entre la COBC ,

GC, AR y resto del Pacífico Noreste. Evidenciando la distribución homogénea de los individuos

entre regiones y ausencia de áreas de concentración específica, indicio de poblaciones discretas.

20

Ho: La frecuencia de avistamientos en el GC cambia entre las estaciones Cálida y Templada,

indicando que individuos ingresan y salen del área a una escala temporal reducida, hacia otras

regiones del Pacífico Noreste.

De verificarse las hipótesis anteriores,

Ho: La frecuencia de intercambio (recapturas) de individuos Orcinus sp. Fotoidentificadas

(FotoID) entre el GC, COBC y AR, y entre estas regiones y el resto del Pacífico Nororiental es

alta, indicando la ausencia de poblaciones discretas en estas regiones.

OBJETIVOS

Verificar si la frecuencia anual de avistamientos de orcas es diferente entre COBC, GC y AR y

Resto del Pacífico Nororiental, indicando la distribución diferencial de orcas en estas regiones,

consistente con la existencia de poblaciones discretas.

Verificar si la frecuencia de avistamientos de orcas en el GC no cambia entre las estaciones

Cálida y Templada, evidenciando la residencia de esta agregación de orcas, consistente con la

existencia de una población discreta.

Verificar si la frecuencia de intercambio (recaptura) de orcas FotoID entre COBC, GC y AR y el

resto del Pacífico Nororiental, es reducida, evidenciando un nulo o muy escaso intercambio de

individuos entre estas regiones, consistente con la existencia de poblaciones discretas.

MÉTODOS

Análisis de la Distribución Espacio-Temporal de Avistamientos.

Se consultaron diversas fuentes de información (e.g. bitácoras de salidas de campo y cruceros para

avistar y muestrear cetáceos; reportes publicados o sometidos a instancias gubernamentales,

reportes de Foto ID aportados por investigadores, etc.), para compilar una base de datos en una

hoja electrónica Microsoft Excel 2010 referente a avistamientos de orcas en las regiones de interés

(Fig. 1 Capítulo 1). La base de datos refiere en 17 campos la información importante de cada

avistamiento. Por ejemplo: fuente de información; plataforma de avistamiento (barco o panga); no.

de avistamiento; fecha; hora; posición geográfica; no. total de animales; composición del grupo (no.

de machos, hembras, jóvenes, indeterminados y crías); no. de individuos FotoID; actividad;

organismos asociados de otras especies y si se colectaron biopsias.

21

Las plataformas de avistamiento y registro de información variaron en cada región y temporada

(intervalo de 1 a 22 m de altura). Las navegaciones se hicieron a bordo de embarcaciones diversas

(e.g. pangas de 7.2 m de eslora con un motor fuera de borda de 65-75 Hp; veleros de 23 a 38 m de

eslora con motor diesel y yates turísticos de 15 a 20 m de eslora con motor diesel), las cuales no

siguieron rutas definidas espacial o temporalmente. Con menor frecuencia también se registraron

observaciones desde kayak, tierra y avioneta. Las observaciones realizadas por la NOAA se

realizaron en barcos siguiendo rutas determinadas (Anexo 1 y 2), a una velocidad de crucero de

18.5 Km./hr (10 nudos). Las observaciones se efectuaron con binoculares 25 X 150, montados en la

cubierta superior del barco, a poco más de 10 m por encima de la superficie del mar. La posición

geográfica de la embarcación se registró a intervalos de 10 minutos y en el momento en que se

realizó el avistamiento de mamíferos marinos, utilizando un GPS.

Se utilizó una cámara de 35 mm F-1 Canon' con motor para fotografiar a los animales y poder

identificar stocks y especies. El sistema incluyó lentes de 400mm, 70-210 mm, 50mm y 28mm de

zoom (Lee 1993; Mangels y Gerrodette 1994; Mangels y Gerrodette 1994a; Kinzey et al. 1999;

Kinzey et al. 2000; Kinzey et al. 2001; Appler et al. 2004; Jackson et al. 2004; Jackson et al. 2008).

La base de datos compiló la información referida en ambas fuentes descritas, considerando: El

número total de individuos que componían el avistamiento, cuando no se registró un número definido

de animales (e.g. 10 a 15), se calculó el promedio de los valores extremos y de obtenerse un valor

fraccionario (e.g. 8.5), este se redondeó a la cifra inferior (acorde a Dahlheim et al. 1982). Para

asignar el nombre de cada avistamiento se siguió la metodología propuesta por Olson y Gerrodette

(2008): A cada avistamiento se le asignó un número progresivo, de ocurrencia correspondiente al

año de su registro (e.g. 02.85, segundo avistamiento del 1985). El análisis de los patrones y cambios

en la distribución espacial de la frecuencia de avistamientos de la especie, se inició ubicando los

avistamientos en un mapa del área de estudio para identificar aquellas regiones geográficas con

mayor número de registros (Fig. 1).

22

Análisis Espacio-Temporal de la Frecuencia de avistamientos de Orcinus orca entre Costa Occidental de la Península de Baja California; Archipiélago de Revillagigedo; Golfo de California y resto del Pacífico Nororiental.

Hecho lo anterior los datos referentes al número de avistamientos y al número de orcas registradas

fueron organizados con fines comparativos en bloques consistentes con las regiones en que fueron

registrados: COBC; GC (Provincias A a D, Fig. 1); AR y resto del Pacífico Nororiental y en relación al

año y estaciónes (Cálida o Templada, definidas por cambios en la temperatura superficial del mar,

Álvarez-Borrego y Schwartzlose 1979). Hecho o anterior, se evaluó si la frecuencia de avistamiento

fue significativamente distinta a las escalas espacio - temporaes descritas, mediante pruebas Xi

cuadrada implementadas CHIRXC (Zaykin y Pudovkin 1993), que a diferencia de análisis

convencionales Xi, se basan en una simulación de Monte Carlo, para efectuar pruebas de

homogeneidad para tablas de contingencia RxC, estimando la probabilidad de que los datos sean

explicados por la hipótesis nula (p. ej. homogeneidad: “inexistencia de diferencias, en la frecuencia

de avistamiento entre regiones, evidenciando la ausencia de poblaciones discretas”).

Figura 1. Área de estudio en donde se han reportado avistamientos de orcas. La misma fueron estratificadas en provincias (GC: Provincias A - D); COBC y AR (Regiones E y F respectivamente) y resto del Pacífico Norte (Región G) con fines comparativos.

23

Análisis de la Distribución Espacio-Temporal de individuos FotoIDs: Frecuencia de intercambio (Recapturas) de individuos entre Costa Occidental de la Península de Baja California; Archipiélago de Revillagigedo; Golfo de California y resto del Pacífico Nororiental.

Para evaluar con mayor precisión la frecuencia de intercambio de individuos entre COBC, GC, AR y

el Resto del Pacifico Nororiental, se amplió la base de datos y catálogo de FotoIDs de orcas, con

información fotográfica registrada y/o publicada por investigadores experimentados entre 1973 y

2008. Esta se generó al identificar individuos acorde a las características de su aleta dorsal y silla de

montar, captadas con cámaras SRL digitales de 35 mm, con lentes zoom de 80-300 mm, y

velocidades de disparo de 1/1000 seg. (sensu Bigg et al. 1986, Fig. 2) y se integró analizando

FotoIDs de cuatro fuentes principales: i) Programa de Investigación de Mamíferos Marinos

(PRIMMA) UABCS; ii) Laboratorio de Ecología de Mamíferos Marinos CICIMAR-IPN; iii)

investigadores nacionales y extranjeros; iv) pescadores y lugareños, que compilaron bitácoras

personales o fotografiaron avistamientos de orcas.

Figura 2. Caracteres útiles para diferenciar individuos de orcas. (Modificado de Ford et al. 1994).

Cada Foto ID se compiló en una base de datos Excel 2010 complementando su información con

datos respecto a la fecha, hora, posición geográfica y condiciones ambientales en que se captó, así

como el número de animales, composición del grupo, comportamiento, presencia de otras especies

en cada avistamiento y respecto a la colecta de biopsias.

24

Hecho esto, se seleccionaron las mejores FotoIDs de cada individuo, acorde a su calidad (dado el

foco, ángulo, iluminación y cantidad de cuerpo expuesto) como sigue:

Buena: se incluyeron con número de catálogo fotográfico.

Regular: Las FotoIDs, se asignaron a un catálogo secundario con un número de catálogo

fotográfico para su comparación posterior con fotos de otras temporadas y/o lugares,

buscando ratificar su identificación con el tiempo y confirmar su captura reciente o recaptura.

Mala: se descartaron.

Una vez seleccionadas las FotoIDs de mejor calidad de cada avistamiento:

1. Se compararon entre sí, para identificar a los distintos individuos que integraron el

avistamiento.

2. Se determinó para cada individuo si su Foto ID constituía un nuevo registro en el catálogo o

una recaptura, comparando a simple vista su Foto ID del lado derecho e izquierdo, con las

Foto ID del resto del catálogo.

Así se generó el Catálogo Fotográfico de Orcas del Pacífico Mexicano en el que cada individuo Foto

ID en novo recibe una clave de identificación (prefijo MX y no. progresivo: e.g. MX410), siguiendo el

orden cronológico de avistamientos registrados, para facilitar la búsqueda de animales o

avistamientos particulares y su análisis. Concluido lo anterior, se compararon las FotoIDs de este

catálogo, con las de Catálogos del resto del Pacífico:

Catálogo de fotos de orcas Residentes (Ford et al. 1994)

Catálogo de fotos de orcas de California y porción occidental de México (Black et al. 1997)

Catálogo de orcas del Sureste de Alaska (Dahlheim et al. 1997)

Catálogo de fotos de orcas Transeúntes (Ford y Ellis 1999)

Catálogo de orcas del sur de Alaska (Matkin et al. 1999)

Catálogo de orcas del Pacífico Oriental Tropical (POT) del National Marine Fisheries

Service/National Oceanographic and Atmospheric Aministration, Southwest Fisheries

Science Center (NMFS-NOAA-SWFSC, La Jolla, California) (Olson y Gerrodette 2008)

Catálogo de orcas del este de Kamchatka (Burdin et al. 2006).

Al comparar las FotoIDs de orcas entre los catálogos mencionados, cada Foto ID sucesiva de un

mismo individuo, se consideró una recaptura, información que se registró cuidadosamente respecto

25

a las fechas y regiones en las que se detectó las recaptura sucesiva para obtener el tiempo

transcurrido entre recapturas sucesivas y entre la primer y última recaptura del individuo en cuestión.

Con la información referida, se evaluó la fidelidad de cada individuo y de cada grupo de orcas a una

región determinada (e.g. COBC ó GC) a lo largo el período transcurrido entre sus distintas

recapturas, evaluando la frecuencia (avistamientos sucesivos) de individuos Foto ID en determinada

región. Así, comparando las FotoIDs con distintos catálogos, se determinó el número de veces que

se recapturó cada individuo Foto ID en COBC y el GC y se evaluó si la frecuencia de recaptura de

estos individuos fue significativamente distinta entre éstas regiones y las del resto del Pacifico

Nororiental, mediante pruebas Xi cuadrada implementadas en el software CHIRXC (Zaykin y

Pudovkin 1993).

RESULTADOS

Se registraron un total de 329 avistamientos de orcas en el Pacífico Mexicano (COBC y Archipiélago

de Revillagigedo) y Golfo de California. La Tabla I resume el número de avistamientos aportados por

investigadores y voluntarios que aportaron la información compilada en este apartado (Anexo 3), en

los que se Foto ID a los animales incluidos en el Catálogo del Pacífico Mexicano.

Tabla I. Número total de avistamientos proporcionados por distintas fuentes.

Fuente No. de avistamientos

Avistamientos con fotos

Avistamientos con animales Foto ID

No. de animales Foto ID

UABCS 30 27 21 67 CICIMAR 35 28 19 60

NMFS/NOAA 36 29 25 127 Literatura 21 5 3 5

Investigadores 207 114 80

Total 329 203 148 430

Durante el periodo de estudio, el número de orcas observadas por avistamiento, comprendió de 1

hasta 45 organismos (Fig. 3). El promedio de individuos por grupo es de 5.56 (k 0.35). La mediana

fue 4 y la moda de 2. En 265 (80.5%) de los 329 avistamientos, se registró y reportó el número de

animales que integraron el avistamiento dando un total de 1612 animales a los que se sumaron 146

más que derivaron del análisis de los individuos FotoIDs de 51 avistamientos más (Total de 1758

26

animales avistados). El número de animales avistados registrados en el total de avistamientos

analizados en el Pacífico Mexicano en el período de este estudio, subestima el número de animales

que se presentó en el área.

Figura 3. Tamaño de grupo reportado en todos los avistamientos recopilados para toda

el área de estudio (1-45 animales). Distribución Espacio-Temporal de la orca en el área de estudio.

La Figura 4 resume la distribución espacial de los avistamientos de la especie en el área de estudio.

A simple vista se aprecia que la mayor incidencia de registros se presentó en el GC, CPBC y AR, el

mayor número de avistamientos se presentó en aguas del Golfo de California (Tabla II).

60

50

40

30

20

10

0

Fre

cuen

cia

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Orc

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or

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4241

40

39

38

37

36

35

34

33

322

Tamaño de Grupo

27

Figura 4. Distribución del total de avistamientos de orcas en el área de estudio GC, COBC y AR.

Tabla II. Número total de avistamientos en cada región del área de estudio.

Región Provincia No. de avistamientos

GC

A 64 B 23 C 127 D 59

COBC E 37 AR F 12

Pacífico NE G 7 Total 329

La Figura 5 resume la distribución anual de los 329 avistamientos referidos de orcas en el Pacífico

Mexicano y Golfo de California. En 1995 y 2006, se registró el mayor número de avistamientos / año

de la especie (N= 22).

28

Figura 5. Frecuencia de avistamientos por año en el área de estudio.

Entre 1858 y 1978, no se efectuaron avistamientos anuales consecutivos. Por lo que se decidió

considerar solo los avistamientos registrados en años consecutivos del 1980 al 2008 para estimar y

comparar su frecuencia entre el GC COBC y AR. La distribución anual de 269 avistamientos para el

Golfo de California y de 42 registros para la COBC y AR se observan en las Figuras 6 y 7,

respectivamente.

25

20

15

10

5

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Años

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07

20

08

29

Figura 6. Número de avistamientos por año en el Golfo de California.

Figura 7.

Número de avistamientos por año para el Pacífico Mexicano (COBC y Archipiélago de Revillagigedo).

6

5

4

3

2

1

0

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08

30

La distribución mensual de 303 de los 329 avistamientos de orcas a lo largo de un período anual,

indica que la especie está presente en toda el área de estudio a lo largo del año (Fig. 8). La

distribución mensual de avistamientos sólo para el Golfo de California y sólo para el Pacífico

Mexicano (COBC y Archipiélago de Revillagigedo) se muestra en la Figuras 9 y 10,

respectivamente.

70

60

50

40

30

20

10

0

Núm

eros

de

Avis

tam

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E F M A M J J A S O N D

MESES

Figura 8. Número de avistamientos de orcas por mes en toda el área de estudio.

60

50

40

30

20

10

0

Núm

ero

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Golf

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MESES

Figura 9.

Distribución mensual de avistamientos en el Golfo de California.

31

10

9

8

7

6

5

4

3

2

1

0

Núm

ero

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Pacíf

ico M

exic

ano


Meses

Figura 10. Distribución mensual de avistamientos en el Pacífico Mexicano (COBC y

Archipiélago de Revillagigedo).

La frecuencia de avistamientos de orcas entre el Pacífico Mexicano (COBC y AR) y GC se analizó a

escala interanual para las últimas tres décadas (1990–2010). El promedio anual de frecuencias de

avistamiento fue respectivamente de: GC (pon el promedio y la Desv. Estandar de la Frecuencia de

Avistamiento Anual entre 1990 y 2010); COBC (pon el promedio y la Desv. Estandar de la

Frecuencia de Avistamiento Anual entre 1990 y 2010) y AR (pon el promedio y la Desv. Estandar de

la Frecuencia de Avistamiento Anual entre 1990 y 2010) Con base en la aplicación de la prueba χ2

para datos univariados se rechazó la H0 (χ2=41, =0.05, g.l.=26), indicando que la frecuencia de

avistamientos a escala anual fue significativamente distinta entre las regiones COBC, AR y GC en

los años en que el esfuerzo de observación fue más homogéneo, indicando la distribución diferencial

de individuos y la probabilidad reducida de su distribución homogénea entre las regiones soportando

la idea de una población residente y discreta.

Se aplicó una prueba χ2 comparando la frecuencia de avistamientos de orcas del Pacífico Mexicano

(COBC y AR) y GC entre las estaciones Cálida y Templada, buscando evidenciar si las

agregaciones de Orcas en el área de estudio son residentes y discretas. El valor del estadístico

(χ2=3.84, =0.05, ), indicó que la frecuencia de avistamientos cambia entre estaciones (Cálida y

Templada) y sugiere que los individuos ingresan y salen de las regiones de estudio a escala

estacional lo que no es consistente con una población residente y discreta.

32

Foto ID: Frecuencia de Intercambio.

El 62% (204) de los 329 avistamientos se documentó con fotografías. Se analizaron

aproximadamente 1300 fotos. En la última década el esfuerzo por documentar avistamientos con

fotografías ha aumentado (Fig. 11), resultando en el incremento del número de individuos

catalogados por año (Fig. 12). La Tabla III resume el número de avistamientos con fotos y con

animales catalogados por provincia del Golfo de California. La Provincia C presenta el mayor número

de avistamientos con fotos, y por ende de orcas catalogadas. Comparativamente, la Región G

carece de avistamientos documentados con fotos y de animales catalogados.

Figura 11. Número total de avistamientos con fotos por año.

25

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Años

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20

08

33

Figura 12. Número de orcas catalogadas por año.

Tabla III. Número total de orcas fotografiadas y catalogadas por región.

Región Provincia No. de avistamientos con fotos

No. de avistamientos con orcas catalogadas

GC

A 30 17 B 14 8 C 100 72 D 24 19

COBC E 20 17 AR F 11 9

Pacífico NE G 5 5 Total 204 147

Se realizó una gráfica de descubrimiento en donde se muestra el número acumulado de individuos

identificados a lo largo de 28 años de muestreo (Fig. 13). Esta gráfica muestra la velocidad a la que

los individuos entran en el grupo de datos y en ella se puede apreciar que hubo tres momentos en

donde el número de individuos identificados incrementó (1985, 1995 y 2006), lo cual es consistente

con los picos en donde se encontró el mayor número de avistamientos, el mayor número de

avistamientos con fotos y el mayor número de avistamientos con animales catalogados (Fig 4, 11 y

12).

18

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12

10

8

6

4

2

0

Fre

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19

81

19

82

19

83

19

84

19

85

19

86

19

87

19

88

19

89

19

90

19

91

19

92

19

93

19

94

19

95

19

96

19

97

19

98

19

99

20

00

20

01

20

02

20

03

20

04

20

05

20

06

20

07

20

08

34

Figura 13. Número de individuos identificados por periodo de muestreo (año).

Entre 1980 y 2008 se hicieron un total de 308 identificaciones, las cuales resultaron en un total de

189 individuos diferentes. El promedio de identificaciones por año fue de 12.32 y de individuos

identificados por año de 10.88. La proporción de individuos identificados por periodo de muestreo

(año) fue de 0.057. El número acumulado de individuos identificados en relación al número

acumulado de identificaciones se muestra en la Figura 14.

35

Figura 14. Número acumulado de individuos identificados por número acumulado de identificaciones.

Frecuencia de Recapturas: Fidelidad al área, Residencia y Movimientos.

De las 295 orcas Foto ID en el área de estudio, 244 (86.8%) fueron observadas sólo una vez y 51

más de dos veces (17.2%). De este total, el 90% (46) de los individuos tuvieron intervalos entre

recapturas de 1 año hasta 24 (Fig. 10), y el 10% (5) tuvieron recapturas que comprendieron de 14

días hasta 7 meses. Los machos fueron la categoría con el mayor periodo entre avistamientos

(Tabla IV). Entre los individuos Foto ID del Catálogo Fotográfico de Orcas del Pacífico Mexicano, el

cual incluye fotografías del Golfo de California, COBC y el Archipiélago de Revillagigedo, no se

encontró ninguno que fuera recapturado en los Catálogos de orcas Residentes (Ford et al. 1994);

Transeúntes (Ford y Ellis 1999); del sureste de Alaska (Dahlheim et al. 1997); del sur de Alaska

(Matkin et al. 1999); del este de Kamchatka (Burdin et al. 2006); ni con las Foto ID de orcas del

ecotipo Transeúnte, Oceánico, ni con las catalogadas como desconocidas (“unknown”) de California

(Black et al. 1997). Al comparar las Foto ID del Catálogo del Pacífico Mexicano, con las Foto ID de

orcas denominadas “LA pod” del Catálogo de orcas de California (Black et al. 1997), no se

encontraron más recapturas. Al comparar las Foto ID del Catálogo del Pacífico Mexicano, con el

catálogo del POT, se encontraron 14 recapturas. Sin embargo, cabe mencionar que estas fueron con

los individuos avistados en diversas localidades del Pacífico Mexicano y no con aquellos registrados

en otras localidades del POT (Costa Rica, Ecuador, Guatemala, Panamá y Perú) (Tabla IV).

36

La comparación de ambos catálogos reiteró la fidelidad al área y residencia que algunos individuos

tenían para el Pacífico Mexicano y Golfo de California, así como el movimiento de otros entre ambas

regiones, además de que se documentó por primera vez el desplazamiento de orcas entre regiones

oceánicas y costeras (Tabla V). También se documentaron por segunda vez algunos individuos de

los cuales sólo se tenía un registro en alguna localidad del área de estudio. El tiempo entre el primer

avistamiento y el último fue de 14 días hasta de 10 años.

El total de recapturas encontradas exclusivamente para el Pacífico Mexicano (COBC y Archipiélago

de Revillagigedo) y Golfo de California, y entre éstas y Estados Unidos se desglosan en el Anexo 5.

37

Tabla IV. Frecuencia de recaptura por región de 51 individuos Foto ID. En paréntesis claves del catálogo de California (*LA pod) (Black et al. 1997) y del Pacifico Oriental Tropical (POT) (Olson y Gerrodette 2008).

Macho Int. Rec. GC COBC AR CAL USA

POT

MX87 (E256) 24 años 17 MX60 12 años 3 MX157 (E261) 8 años 6 MX41 8 años 4 MX72 (E062) 7 años 2 MX179 (E258) 6 años 5 MX45 5 años 3 MX36 3 años 3 MX169 3 años 6 MX190 2 años 4 MX52 1 año 2 MX410 (E082) 6 años 2 1 MX192 (E221) 4 años 1 1 MX82 13 años 1 1 1 MX140 (E049) 6 años 1 1 MX49 (E137) 1 año 1 2 MX40 (E110) 5 meses 1 1 MX97 4 años 2 MX86 10 años 10 1 MX380 (E159) 3 años 1 1 MX16 (E157) 17 años 1 3 MX46 (CA70)* 14 años 10 3 MX6 (CA3)* 14 años 1 3 17 MX109 (CA64) 2 años 1 3 MX17 17 años 2 MX130 11 años 2

38

Tabla IV. (continuación).

Macho Int. Rec. GC COBC AR CAL USA

POT

MX133 11 años 2 MX53 9 años 5 MX76 9 años 2 MX162 7 años 3 MX38 17 años 4 MX24 12 años 3 MX48 12 años 5 MX84 (CA89) 3 años 3 MX185 3 años 2 MX334 3 años 3 MX204 2 años 2 MX333 (E259)

2 años 2

MX26 1 año 2 MX135 1 año 2 M307 1 mes 2 MX37 (E111 3 años 3 1 MX3 (CA65)* 6 años 1 2 6 MX54 13 años 5 1 MX8 (CA90)* 5 años 1 1 1 MX2 (CA66)* 4 años 1 1 5 MX143 (E106)

10 años 3

MX144 (E138)

10 años 3

E131 14 días 2 E130 14 días 2 MX141 10 años 2

GC= Golfo de California; COBC = Costa Occidental de la Península de Baja California; AR= Archipiélago de Revillagigedo; CAL USA= California, Estados Unidos; POT= Pacífico Oriental Tropical.

39

Tabla V. Recapturas entre el catálogo del ETP* y Pacífico Mexicano.

Clave México Clave ETP Avistamientos Localidades

MX143 E106 Mar-1993* 27-Oct-1993

07-Ago-2003*

Costa Occidental, Baja, PM* Punta Eugenia, PM Costa Occidental, Baja, PM*

MX144 E138 Mar-1993* 27-Oct-1993

07-Ago-2003*

Costa Occidental, Baja, PM* Punta Eugenia, PM Costa Occidental, Baja, PM*

MX87 E256

04-May-1984 20-Jun-1984 29-Oct-1999

Feb-2000 06-Feb-2002 20-Mar-2003 04-Mar-2004 19-Mar-2004* 04-Feb-2005 21-Feb-2005 04-Mar-2006 19-Jun-2006 05-Mar-2006* 09-Mar-2008

Canal de Ballenas, GC Canal de Ballenas, GC Bahía Kino, GC Isla Carmen, GC Guaymas, Sonora, GC Loreto, GC Loreto, GC Golfo de California Golfo de California* Los Islotes, GC Isla Espíritu Santo, GC Golfo de California Canal de San José, GC Golfo de California* Loreto, GC

MX157 E261 11-Abr-1998 06-Mar-1999

Feb-2000 06-Oct-2001 03-Mar-2006* 17-Mar-2006

Canal de San José, GC Loreto, GC Isla Carmen, GC Bahía de La Paz, GC Golfo de California* Bahía de La Paz, GC

MX179 E258 05-Mar-2002 19-Mar-2004* 24-May-2005 04-Mar-2006 09-Mar-2008

Bahía de La Paz, GC Golfo de California* San José del Cabo, GC Golfo de California Loreto, GC

MX333 E259 19-Mar-2004* 21-Feb-2005

Golfo de California* Isla Espíritu Santo, GC

MX72 E62 13-Ago-1993 15-Ago-2000*

Bahía de La Paz, GC Cabo Corrientes, GC*

MX40 E110 Mar-1993* 13-Ago-1993

Costa Occidental, Baja, PM* Bahía de La Paz, GC

MX140 E49 28-Jun-1993 01-Ago-1999*

Bahía de La Paz, GC Costa Occidental, Baja, PM*

MX37 E111 24-May-1991 Mar-1993*

13-Ago-1993 23-Sep-1994

Bahía de La Paz, GC Costa Occidental, Baja, PM* Bahía de La Paz, GC Bahía de La Paz, GC

MX16 E157 23-Feb-1989 15-Mar-1997 14-Ago-2003* 08-Abril-2006

Isla Socorro, PM Isla Socorro, PM Islas Tres Marías, GC* Isla Clarión, PM

MX380 E159 14-Ago-2003* 08-Abr-2006

Isla Tres Marías, GC* Isla Clarión, PM

MX192 E221 26-Dic-2002 14-Nov-2006*

Bahía de Banderas, GC Montañas submarinas Mathematicians, PM*

MX410 E82 05-Mar-2000 20-Oct-2000* 21-Ene-2006

Bahía de Banderas, GC Sur de México, PM* Bahía de Banderas, GC

40

La prueba CHIRXC (Zaykin y Pudovkin, 1993) indicó que la frecuencia de recaptura de individuos FOTOID

referidos en la tabla IV, es sisginificativamente distinta entre las regiones entre las que se determinó su

freuencia de recaptura (χ2 = 499.805, df = 200, , .05 = 233.604; Monte Carlo (1000 iteraciones):

Probabilidad de que los datos sean explicados por Ho: (homogeneidad) se encuentra en un intervalo de

confianza del 95% de P: 0 a 0.000960093).

Lo descrito evidencia la distribución geográfica preferencial de un numero significativo de individuos Foto

IDs en el Golfo de California y COBC, y soporta la existencia de una población discreta de orcas en el

Golfo de California y el intercambio limitado de individuos entre el GC y otras regiones del Pacífico Noreste.

Distribución de algunos individuos.

Al condensar la información de los avistamientos y recapturas, y al analizar los movimientos de los

individuos recapturados dentro y entre provincias y regiones, se proponen cinco patrones de distribución de

las orcas de todo el Pacífico Mexicano. A continuación se ejemplifica cada uno con los movimientos de un

macho y una hembra.

Distribución preferencial en el Golfo de California.

MX87

Macho adulto, avistado por primera vez en 1984 en la parte occidental de la Provincia A y en nueve

instancias más, incluyendo las Provincias B y C, en ambas costas del Golfo de California, a lo largo de un

periodo de 24 años. Lo particular de este individuo radica en el hecho de que no se ha documentado ni en

la Provincia D del Golfo de California, ni en el Pacífico Mexicano o Estados Unidos. Este individuo se ha

observado prácticamente de manera consecutiva del 1999 al 2008, excepto en el 2001 y 2007, lo que

sugiere fuertemente que este animal es residente del Golfo de California. En la Figura 15 se muestra como

luce hasta el 2008.

41

Figura 15. MX87 visto en: a) 1984, b) 2003, c) 2005, d) 2008.

MX162

Hembra adulta, registrada por primera vez en 1999 en la porción oriental de la Provincia A. En 2006 se

observó en dos ocasiones en la porción occidental de la Provincia C (Fig. 16).

Figura 16. MX162 vista en: a) 1999, b) 2006.

a) b)

c) d)

a)b)

42

Distribución preferencial en el Pacífico Mexicano.

MX97

Macho adulto, documentado por primera vez en 1973 y cuatro años después, en la Región E

(principalmente en Isla San Benitos), alimentándose de elefante marino (Mirounga angustirostris) (Fig. 17).

Figura 17. MX97 visto en: a) 1973, b) 1977.

MX17

Hembra adulta, avistada por primera vez en 1989 en la Región F (Isla Socorro). Posteriormente se reportó

en dos ocasiones más, cerca de la misma isla en 1997 y en Isla Clarión en 2006 (Fig. 18).

Figura 18. MX17 vista en: a) 1989, b) 1997, c) 2006.

a) b)

a)b)

c)

43

Distribución preferencial Golfo de California-COBC .

MX86

Macho adulto registrado por primera vez en 1983 en la Provincia A. Se ha observado en 11 ocasiones más,

siete han ocurrido consecutivamente entre 1983-1986 y 1988 en la misma región. En 1984 también se

registró en la porción occidental de la Provincia C, y en 1988, en la Provincia B y C. Su último registro fue

en 1993, en la Región E. (Fig. 19).

Figura 19. MX86 visto en: a) 1984, b) 1985, c) 1988.

MX54

Hembra adulta documentada por primera vez en 1986 en la porción occidental de la Provincia A y en años

posteriores en la porción occidental de la Provincia C, en la Región E y después nuevamente en el Golfo

de California (Provincia A y C) (Fig. 20).

Figura 20. MX54 vista en: a) 1995, b) 1997, c) 1999.

a) b) c)

a) b)

c)

44

Nómadas del Golfo de California, COBC y Estados Unidos.

MX46

Macho adulto avistado por primera vez en 1982 en la Región H. Posteriormente se observó 10 ocasiones

más en el Golfo de California, de las cuales cuatro han sido en la porción occidental de la Provincia A y C

(Fig. 21).

Figura 21. MX46 visto en: a) 1985, b) 1988, c) 1993.

MX109

Macho adulto registrado por primera vez en 1978 en la Región H. Se ha observado en ocasiones

subsecuentes en esta misma región y en la Región E (Fig. 22).

Figura 22. MX109 visto en: a) 1978, b) 1979.

45

DISCUSIÓN

Avistamientos.

En el área de estudio se encontraron avistamientos tanto de individuos solitarios como de agrupaciones de

hasta 45 individuos, similar a el intervalo reportado por Tarasyan et al. (2005) en Kamchatka, Rusia (Anexo

4), aunque para zonas templadas ya se habían reportado grupos de 2-40 y de 1-30 (Hall y Kenson 1959;

Kasuya 1971). El tamaño promedio de animales por grupo que se encontró en este estudio es muy similar

a lo reportado para el POT por Wade y Gerrodette (1993) y Dahlheim et al. (1982) (Anexo 2). Cabe

mencionar que algunos de los avistamientos reportados por estos autores se encuentran también en la

base de datos del Pacífico Mexicano (Golfo de California, Costa Occidental de la Península de Baja

California y Archipiélago de Revillagigedo). La moda obtenida para toda el área de estudio fue de dos,

similar a lo reportado por Condy et al. (1978) para Isla Marion y por López y López (1985) para la

Patagonia.

Distribución espacio-temporal de la orca en el Pacífico Mexicano y Golfo de California.

Para conocer la distribución de una especie, es necesario el poder abarcar una gran extensión del océano,

y más con una especie como la orca, cuyo ámbito hogareño es muy extenso. El hecho de haber utilizado

embarcaciones con mayor autonomía en años recientes para llevar a cabo investigaciones de mamíferos

marinos, durante largos períodos, ayudó en gran medida a obtener una mayor cantidad de avistamientos y

de fotografías de orcas. Sin embargo a pesar de que se llevaron a cabo cruceros con rutas

predeterminadas en todo el POT, en el Golfo de California y a lo largo de la COBC , el número de

avistamientos recopilados no fue muy grande (Anexo 1) en comparación con el número de avistamientos

obtenidos a partir de registros oportunistas durante los mismos años en el Golfo de California, lo cual

refleja que la distribución de la especie está más concentrada en esta última región e igualmente indica la

presencia de una población residente del mismo. A escala anual, se observó que las orcas están presentes

durante todos los meses del año en el área de estudio. Lo anterior se puede sustentar con el hecho de que

hay individuos que han permanecido exclusivamente en el Golfo de California por periodos de hasta 24

años, formando parte de al parecer, una población permanente del lugar. Estos individuos se han

encontrado en distintas localidades del Golfo de California, en ambas costas, moviéndose a lo largo y

ancho de todo el lugar, probablemente en búsqueda de alimento o de parejas para aparearse.

Comparativamente el ecotipo transeúnte de Canadá, el cual se distribuye ahí durante todo el año, tampoco

46

exhibe una distribución unimodal como el ecotipo residente de la misma región, que se alimenta de salmón,

y que se presenta ahí desde finales de primavera hasta otoño (Morton 1990).

La mayor cantidad de avistamientos de orcas, principalmente en el Golfo de California, se registró durante

los meses de diciembre a mayo. Estos meses en su mayoría, corresponden a la estación templada, la cual

se caracteriza por una gran productividad y por la ocurrencia de surgencias en Sonora y Sinaloa, las cuales

fertilizan las aguas de todo el Golfo de California (Salvadeo 2008). Los resultados de la prueba de Chi-

cuadrada obtenidos de la comparación de la frecuencia de avistamientos de orcas del Pacífico Mexicano y

Golfo de California a escala interestacional (estaciones Cálida y Templada) condujeron a la aceptación de

la H0, indicando que la frecuencia de avistamientos entre estaciones sí cambia debido al movimiento de

individuos hacia adentro y hacia afuera del área de estudio, tratándose entonces de una población no

residente y discreta. Lo anterior pudiera explicarse por el hecho de que a una escala más fina es posible

detectar aquellas orcas “nómadas” del Golfo de California y Pacífico Mexicano, las cuales llegan al área de

estudio en búsqueda de individuos potenciales con los cuales reproducirse. Lo anterior está sustentado

fotográficamente con las recapturas encontradas de individuos reportados también en California o

avistados en la COBC . Por otro lado, al analizar con una prueba de Chi-cuadrada la frecuencia de

avistamientos de orcas entre el Pacífico Mexicano y Golfo de California a escala interanual (1990–2010) se

obtuvo lo contrario, rechazándose la H0, concluyendo que la frecuencia de avistamientos de orcas en el

área de estudio no cambia entre años y que no hay individuos que entran y salen, tratándose entonces de

una población residente y discreta. Esto se puede explicar por el bajo número de recapturas de individuos

del Golfo de California con el resto del Pacífico Nororiental

Lo anterior puede deberse al hecho de que las orcas que se encuentran en el área de estudio no necesitan

desplazarse hacia alguna localidad en búsqueda de algún tipo de alimento en específico, ya que presentan

una dieta generalista (Capítulo 4).

Los avistamientos de grupos de orcas con crías también se encontraron durante todo el año, por lo que en

este caso aparentemente tampoco existe alguna estacionalidad para el apareamiento y el nacimiento de

las crías como ocurre con las orcas del ecotipo residente del Pacífico Nororiental (Bigg et al. 1990; Ford et

al. 1994).

47

De 1997 a la fecha, el número de avistamientos de orcas registrados en el área de estudio se incrementó a

poco más del doble, es decir, de 147 en 1997 (Guerrero-Ruiz 1997) a 329 para el 2008. Sin embargo, aún

cuando hubo este incremento en la frecuencia de avistamientos, si lo comparamos con la frecuencia de

avistamientos y abundancia de otros odontocetos (delfines comunes de rostro largo Delphinus capensis y

tursiones Tursiops truncatus) en el Golfo de California (principalmente porción suroccidental), resulta que la

orca es considerada como un visitante ocasional (Salvadeo 2008). Este mismo autor reporta que las orcas

se presentan en el Golfo de California cuando prevalecen condiciones oceanográficas específicas,

relacionadas con la variabilidad ambiental de mayor escala como la interanual y la decadal. El año con

mayor frecuencia de registros de avistamientos fue el año 2006 seguido por 1995. El año de 1995 fue un

año “Niña”, aunque débil, el cual pudo propiciar a una mayor productividad en el área de estudio y por

consecuencia mayor cantidad de alimento disponible para las orcas. La mayor frecuencia de avistamientos

en el 2006 pudo haber sido ocasionada por el esfuerzo, ya que la mayoría de estos avistamientos fueron

registrados por investigadores de la NOAA-NMFS, así como del PRIMMA (UABCS) y de CICIMAR-IPN, en

la Provincia C del Golfo de California.

Aún cuando se llevaron a cabo muestreos sistemáticos en la porción occidental del Pacífico Mexicano y en

el POT (cruceros de la NOAA) para encontrar mamíferos marinos (Tabla VII, Anexo 2) hubo un mayor

número de avistamientos de orcas en el Golfo de California, aún cuando estos avistamientos fueron

realizados de manera oportunista. El mayor número de avistamientos de orcas en el Golfo de California se

presentó en la Provincia C. La distribución espacial de los centros de investigación que se dedican al

estudio de mamíferos marinos en el Golfo de California no es homogénea, por lo que hay un sesgo en

relación a las localidades en donde se realizan monitoreos de cetáceos. Lo anterior explica el hecho de que

la mayoría de los avistamientos de orcas registrados se hayan concentrado en esta Provincia, ya que ahí

es donde se encuentra la UABCS y CICIMAR, instituciones en donde se llevan a cabo estudios con

algunas especies de mamíferos marinos, principalmente alrededor de la Bahía de La Paz y Loreto.

Con base en el análisis de las FotoID obtenidas en el Pacífico Mexicano, se encontró que algunas orcas

utilizan el Golfo de California a todo lo largo y ancho, por lo que el mayor número de avistamientos en la

Provincia C pudiera explicarse por ser la zona de paso de individuos que van de las Provincias A y B a la

D. Además es en la Provincia C en donde se han registrado el mayor número de avistamientos de orcas en

actividad alimenticia. Probablemente ahí es en donde las orcas encuentran mayor disponibilidad de

alimento (cetáceos y mantas) (Capítulo 4).

48

Los avistamientos recopilados en la Provincia A fueron en su mayoría obtenidos durante la década de

1980s por el Dr. Bernie Tershy, el Dr. Don Croll y el Dr. Alejandro Acevedo. En esta región se encontraron

avistamientos durante todos los meses del año, sin embargo hubo un pico en mayo, mes del año en el que

los investigadores anteriormente mencionados trabajaron en el Canal de Ballenas, específicamente en la

obtención de datos sobre rorcuales (Tershy et al. 1990). Los avistamientos recopilados para la Provincia B

fueron escasos debido al poco esfuerzo realizado en ambas costas del Golfo de California. Para el caso de

la Provincia E, el esfuerzo también fue bajo y de los 37 avistamientos obtenidos a lo largo de la Costa

Occidental de la Península de Baja California, el 32% (12) provienen de la literatura (anteriores a 1980),

mientras que algunos más se registraron durante cruceros de la UNAM y NOAA. En la Provicnia G el

esfuerzo fue aún menor que en las otras regiones, por lo que no se tomó en cuenta para el análisis de Chi-

cuadrada. Los avistamientos obtenidos tanto para las Provincias D y la región F están relacionados con el

trabajo de campo realizado por investigadores como Roberto Moncada (Grupo de Investigación de

Mamíferos Marinos del Instituto Tecnológico de Bahía de Banderas), Astrid Frish (Ecotours) y Maru

Rodríguez (Wildlife Connection), en el primer caso, y con el Dr. Jeff Jacobsen en el segundo y que

derivaron de encuentros oportunistas durante avistamientos de ballenas jorobadas en la temporada

invernal.

FotoID.

De 329 avistamientos recopilados en el área de estudio, 147 presentaron individuos con FotoIDs. De estos

64.6% (95) presentan individuos que se encuentran exclusivamente en el catálogo final y 36.7% (54)

presentan individuos en el catálogo secundario. El catálogo final esta compuesto por un total de 295 orcas

diferentes y cuenta con casi cuatro veces más del número de individuos que conformaban el catálogo en

1997. Un total de 96 individuos se encuentran en el catálogo del Pacífico Oriental Tropical (POT) (NMFS-

NOAA-SWFSC) (Olson y Gerrodette 2008) y 15 de ellos ya se tenían incluidos en el catálogo del Pacífico

Mexicano de 1997. Al analizar las FotoID de cada uno de los individuos del Pacífico Mexicano, se observó

que todas las orcas presentaban sillas de montar cerradas, al igual que las orcas del ecotipo transeúnte del

Pacífico Nororiental, que se alimenta de mamíferos marinos (Fig. 23). Sin embargo, también se detectó que

en algunos casos, estas sillas de montar eran también angostas y muy tenues, similares a las observadas

en las orcas del POT y diferentes a las reportadas para las orcas de zonas costeras templadas (Baird y

Stacey 1988; Baird et al. 2006). Olson (com. pers., 2007) menciona que las sillas de montar en las orcas

del POT son muy variables y se asemejan a las de las orcas transeúntes.

49

La presencia de grupos de orcas con morfología diferente en el Pacífico Mexicano, pudiera indicar la

presencia de distintos stocks o ecotipos de orcas en el área de estudio, sin embargo esto necesita ser

apoyado con mayor cantidad de fotografías (de ahí radica la importancia de estudios a largo plazo) y de

evidencia molecular que confirme lo observado con las fotografías (Capítulo 5), como ya se ha hecho para

Washington, Alaska, Canadá y Antártica (Barret-Lennard et al. 1996; Ford et al. 1998; Baird 2000; Hoelzel

y Dover 1991; Hoelzel et al. 2002; Foote et al. 2009; Hoelzel et al. 2007; Leduc et al. 2008; Morin et al.

2010). En una misma región se pueden encontrar individuos de diferentes poblaciones de orcas, los cuales

son diferentes morfológicamente, ecológicamente y genéticamente, como es el caso de los ecotipos

descritos para el Pacífico Nororiental (“Residentes”, “Transeúntes” y “Oceánicas”) y para Antártica (ecotipo

A, B, C y D), los cuales a pesar de ser distintos entre sí, son simpátricos y raramente interactúan,

evadiendo el entrecruzamiento (Ford et al. 2004; Pitman y Ensor 2003). De esta manera, las variaciones en

el patrón de coloración de esta especie en el Pacífico Mexicano nos indican la presencia de distintos stocks

de orcas y por lo tanto nos permite determinar la identidad poblacional de las mismas. Sin embargo es de

suma importancia tener cuidado a la hora de comparar el patrón de coloración de los animales de distintas

áreas para evitar confundir las características de los demes con las características potenciales de una

población (Evans et al. 1982).

50

Figura 23. Distintos tipos de sillas de montar observados en las orcas del Pacífico Mexicano y Golfo de California.

51

Catálogo fotográfico de Orcas del Pacífico Mexicano.

La mayor cantidad de avistamientos en el presente estudio se registraron en 2006, así como el mayor

número de avistamientos con fotos y por ende de orcas catalogadas. Durante este año hubo un gran

esfuerzo y trabajo de campo en el Golfo de California como ya se explicó en el apartado de distribución

espacial y temporal. La curva de descubrimiento que muestra el número acumulado de individuos

identificados en función del tiempo muestra un incremento exponencial, sin aproximarse a una asíntota

aún. Esta tendencia en la curva implica que la mayoría de las orcas que se encuentran en el Pacífico

Mexicano no han sido identificadas aún. La ausencia de la asíntota en la parte final de la curva sugiere que

si se continúa con el esfuerzo de documentar avistamientos con fotografías, se podrá identificar un mayor

número de individuos. Puede ser que la razón por la cual aún hay orcas que no se han incorporado al

catálogo fotográfico se porque éstas a pesar de que se encuentran en el área de estudio, no hayan sido

fotografiadas o porque correspondan a orcas nómadas. La información obtenida a través de la técnica de

FotoID se utilizó para conocer la distribución y el ámbito hogareño de cada individuo así como la tendencia

general de distribución de la población para posteriormente analizarla y tratar de ver si había

subpoblaciones potenciales divididas geográficamente como lo hizo Visser (2000). Las marcas usadas

para la Foto ID de los animales permitieron reconocer individuos fotografiados en intervalos de hasta 24

años de diferencia, lo doble de lo encontrado por Guerrero-Ruiz (1997) y que sigue apoyando lo planteado

por Ford et al. (1994) en cuanto a la estabilidad de las marcas a lo largo de tiempo.

Frecuencia de Recapturas: Fidelidad al área, Residencia y Movimientos.

Debido a que en varios de los avistamientos no se tomaron fotografías y a que en la mayoría de los

avistamientos en las que sí hubo fotos, no se fotografió a cada uno de los individuos del grupo, la

posibilidad de encontrar recapturas no fue muy grande.

Baird (1994) menciona que el tiempo que puede transcurrir para encontrar una recaptura de una orca del

ecotipo transeúnte es de hasta 12 años, contrario a lo que ocurre para el ecotipo residente, en donde cada

integrante de un pod es registrado año con año (Olesiuk et al. 1990). En este trabajo, muchos de los

individuos FotoID fueron registrados en sólo una ocasión, tanto en avistamientos viejos (e.g. 1985) como

en avistamientos recientes (e.g. 2006).

En el primer caso es factible que un individuo no sea reavistado ya que se pudo haber ido

permanentemente o temporalmente del área de estudio o bien, porque estuvo en el área pero no se vio,

52

porque se vio pero no se fotografió, a que se fotografió pero no se identificó (Slooten et al. 1992), o bien

porque falleció. En el segundo caso, la FotoID de individuos por primera vez, pudiera deberse a que estos

animales provienen de otras localidades del Pacífico Mexicano, de zonas oceánicas, o de Centro y

Sudamérica, en donde los avistamientos de orcas son escasos y de los cuales se tiene poco material

fotográfico con el cual hacer las comparaciones.

La falta de material fotográfico genera también otros problemas, ya que mucha información se pierde o no

se toma en cuenta. Muchos de los jóvenes observados en los primeros años ahora son machos adultos y

al no contar con un seguimiento detallado de sus cambios morfológicos, pueden ser considerados como

individuos diferentes.

En este trabajo no se encontró a ningún macho joven avistado en años anteriores que actualmente haya

alcanzado la madurez sexual. Probablemente algunos de los grupos registrados entre el 2000 al 2006, y

que incluyen individuos observados una sola vez, pudieran estar conformados por estos machos que ya

alcanzaron la madurez sexual, o bien por algunas de las crías reportadas en las décadas de los 1980s y

1990s, que han conformado sus propios grupos y que a su vez ya han tenido sus propias crías. Con base

en lo anterior es de suma importancia seguir obteniendo fotografías de todos los individuos presentes en

cada grupo avistado.

La mayor parte de las orcas con recapturas fueron vistas más de una vez, particularmente en el Golfo de

California, lo cual indica fidelidad al área y residencia en algunos casos, confirmando la presencia de una

población residente permanente de esta región. Guerrero-Ruiz (1997) encontró que la residencia estimada

para las orcas del Golfo de California, con avistamientos de 1972 a 1997 abarcaba de uno hasta seis

meses. Reportó que debido a la falta de material fotográfico, no se pudo confirmar la permanencia de un

individuo o un grupo por más tiempo dentro de una misma región, sin embargo, con el presente trabajo, se

pudo incrementar el periodo de residencia tanto para el Golfo de California como para el Pacífico

Mexicano, tanto de machos, como de hembras, y por agrupaciones.

En el caso de los machos, se encontró que para el Golfo de California un individuo ha permanecido en

distintas localidades dentro de éste, o bien en una sola localidad o región (como Loreto, Bahía de La Paz o

Bahía de Banderas) por espacio de uno hasta 24 años. Las hembras se comportan de manera muy similar,

permaneciendo desde un año, hasta incluso 17. Para el caso del Pacífico Mexicano, particularmente la

53

región del Archipiélago de Revillagigedo, tanto el macho MX16, como la hembra MX17 fueron reavistados

en la misma región en el transcurso de 17 años, mostrando fidelidad al área.

Finalmente esto también se puede observar con la agrupación principal, propuesta en este estudio, la cual

está conformada por la mayoría de individuos que permanecen en el Golfo de California, excepto el macho

MX46/CA70, que es el único que cuenta con avistamientos en la región de California (Orange County y

San Diego), junto con otras orcas avistadas exclusivamente en esa parte (CA71, CA87 y CA88) (Black et

al. 1997). Por otra parte esto también es evidencia del limitado intercambio de individuos entre el Golfo de

California y el Pacífico Nororiental y el limitado intercambio entre la Costa Occidental de la Península de

Baja California con Estados Unidos, habiendo solamente un individuo recapturado entre ambas zonas

MX109/CA64.

Las prebas CHIRXC (Zaykin y Pudovkin 1993) indicaron que la frecuencia de recaptura de individuos Foto

ID es siginificativamente distinta entre las regiones, evidenciando la distribución geográfica preferencial de

un número significativo de estos individuos en el Pacífico Mexicano. Lo anterior se ha encontrado también

en otras regiones del Pacífico Nororiental, por ejemplo, de un total de 105 orcas Transeúntes identificadas

en California central, sólo cuatro recapturas se encontraron entre esta región y el sureste de Alaska (Black

et al. 1997) y únicamente seis entre California central y la Columbia Británica (Black et al. 1997, Ford y Ellis

1999). Por su parte Saulitis et al. (2005) nunca observaron orcas Transeúntes AT1 asociándose con otras

orcas Transeúntes ni con orcas Residentes simpátricas de Prince William Sound, Alaska, aún cuando las

últimas son visitantes muy frecuentes de la zona. Dado el gran esfuerzo de trabajo que se ha realizado en

el sureste de Alaska, la Columbia Británica, Washington y California central, se esperaría encontrar una

mayor cantidad de movimientos documentados de orcas Transeúntes, así como un mayor porcentaje de

recapturas si es que las orcas se mueven frecuentemente entre estas áreas (Dahlheim y White 2010) y por

consiguiente entre estas áreas y el Pacífico Mexicano.

Con base en la falta de movimientos documentados de orcas durante las últimas dos décadas en el

Pacífico Mexicano se propone que las orcas que aquí se distribuyen, principalmente las que se encuentran

en el Golfo de California, se consideren como una población aislada y discreta, de la misma forma como se

ha propuesto que las orcas Transeúntes de California se consideren como un stock diferente, el cual se

maneje de manera adecuada (Dahlheim y White 2010). Con base en la distribución encontrada para

algunos individuos, el casi nulo intercambio de individuos entre el Pacífico Mexicano y Golfo de California

54

con el Pacífico Nororiental y Pacífico Sur, se propone la presencia de subpoblaciones en el Golfo de

California y Pacífico Mexicano: subpoblación residente del Golfo de California; subpoblación residente de la

porción oriental del Pacífico Mexicano; además de la subpoblación del Archipiélago de Revillagigedo y

subpoblación de Bahía de Banderas, esto por la fidelidad al área de algunos individuos y por la nula o muy

baja recaptura de orcas de estas zonas con el resto del Golfo de California y Pacífico Mexicano.

Sin embargo a pesar de estas subpoblaciones propuestas con base en las recapturas, también se encontró

que hay individuos que entran y salen del Golfo de California, en dirección al Pacífico Norte (La pod, MX46

y MX109) (Black et al. 1997). Al comparar el catálogo del Pacífico Mexicano con el catálogo del POT de la

SWFSC-NMFS-NOAA, se encontró una recaptura de la Provincia C con la B del Golfo de California, la cual

no se conocía, así como movimiento de individuos de regiones oceánicas (Archipiélago de Revillagigedo)

hacia regiones costeras (Bahía de Banderas) y de regiones costeras hacia regiones oceánicas (Olson y

Gerrodette 2008). Probablemente no se encontraron nuevas evidencias para apoyar la recaptura reportada

por Guerrero-Ruiz et al. (2005) debido a que el catálogo del POT cuenta con muy poco material fotográfico

de Guatemala, Perú, Panamá, Ecuador, Costa Rica y las Islas Clipperton. Sin embargo al analizar las

fotografías recopiladas, se encontró el caso de MX190, que muestra una marca ovalada en la región de la

silla de montar (Fig. 24). Se ha reportado que marcas de ese tipo corresponden a cicatrices de mordidas

ocasionadas por los tiburones sacabocados (Isistius brasiliensis). Baird et al. (2006) mencionan que las

orcas que presentan marcas de este tipo pasan parte de su tiempo en aguas más profundas en donde se

encuentran estos tiburones. Además de que la presencia de las mismas, indica movimiento de las orcas

hacia zonas tropicales o subtropicales del Océano Pacífico, ya que estos pequeños tiburones sólo se

distribuyen en aguas cálidas y oceánicas (Matkin y Durban 2011).

Con base en lo anterior, sí existe la posibilidad de encontrar recapturas de individuos entre el Pacífico

Mexicano y Golfo de California con animales de zonas tropicales, subtropicales e incluso templadas del

Hemisferio Sur, existiendo la posibilidad de que algunas orcas del área de estudio se desplacen a otras

regiones o bien, que orcas de otras partes del Pacífico lleguen al Pacífico Mexicano y Golfo de California

en búsqueda de alimento o de oportunidades para el apareamiento, mostrando un amplio movimiento y

rango de distribución para algunos individuos. Las orcas están dentro de los cetáceos más rápidos,

alcanzando velocidades mayores a los 25 Km./hr, con un promedio de 10.4 Km./hr (Ford 1989). Tanto las

orcas residentes como las transeúntes pueden desplazarse hasta 160 Km. en 24 horas, por lo que no es

55

extraño encontrar orcas previamente documentadas en el Pacífico Mexicano y en el Golfo de California en

otras regiones y viceversa.

Figura 24. Marca ovalada en MX190.

Con base en los resultados expuestos, resulta de suma importancia seguir recopilando material fotográfico

de cada avistamiento como ya se mencionó dentro de las distintas regiones del Pacífico Mexicano y Golfo

de California, así como continuar con la comparación del catálogo de orcas del Pacífico Mexicano con los

catálogos existentes para el Pacífico Nororiental y Pacífico Sur, ya que al hacerlo se pueden obtener

registros nuevos de individuos ya conocidos que reiteren la fidelidad al área y residencia o bien, que

revelen movimientos hacia lugares nuevos y que permitan la ampliación del ámbito hogareño a nivel

individual y por ende de las subpoblaciones y de la población en general.

Finalmente se puede concluir que la frecuencia de avistamientos de orcas y la frecuencia de intercambio

(recapturas) de individuos FotoID entre la COBC , GC, AR y resto del Pacífico Nororiental es diferente y

baja, respectivamente, evidenciando áreas de concentración específicas y la existencia de al menos una

población discreta.

56

Capítulo 3. Evidencia de Aislamiento Geográfico de Orcas en el Golfo de California y Pacífico Mexicano: Divergencia de su estructura social, de aquella de poblaciones ya descritas.

INTRODUCCIÓN

Se define a un grupo como el conjunto de individuos de la misma especie que se distribuyen en un espacio

dado, interactuando entre sí más que con otros co-específicos, y que desempeñan actividades similares,

permaneciendo juntos en una escala de tiempo en donde el cambio en la composición del grupo es bajo o

nulo (Backus 1961). Las agrupaciones se clasifican de acuerdo a la cantidad de tiempo en el que sus

individuos interactúan y en los beneficios que éstos reciben al estar juntos. Las agregaciones o manadas

pueden durar minutos u horas y se forman debido a factores no sociales como por ejemplo el alimento, el

cual conduce a varios individuos hacia un mismo lugar; mientras que los grupos pueden durar meses o

décadas y proporcionan un beneficio a los miembros que lo componen (Acevedo-Gutiérrez 2002).

En la mayoría de los mamíferos, existen especies cuyos integrantes se agregan únicamente para formar

uniones temporales y lograr un propósito en general, como conseguir pareja y reproducirse (Trillmich

2002). Por ejemplo, las jirafas, aunque son gregarias, forman manadas indefinidas o sin cohesión a

diferencia de la mayoría de los ungulados (Le Pendu et al. 2001; Pratt y Anderson 1985), y la estructura y

tamaño de la manada varían. En estos organismos no existen lazos sociales sólidos, más allá del que se

presenta entre una hembra con su cría, mientras ésta se encuentra lactando (aproximadamente durante un

año y medio de vida) (Langman 1977; Le Pendu et al. 2001). La única agregación social o jerárquica por

clase de sexo o edad evidente, es aquella que se da entre los machos adultos con hembras receptivas

(Innis 1958; Le Pendu et al. 2001). Los machos son más nómadas que las hembras y presentan un ámbito

hogareño mayor (Foster 1966; Foster y Dagg 1972; Leuthold y Leuthold 1978; Leuthold 1979).

En los mamíferos carnívoros, la estructura social suele variar en relación al tipo de presa que consumen o

por el periodo de reproducción. Por ejemplo en el primer caso, las hienas (Crocuta crocuta) en general

cazan solas a las gazelas (Gazella thomsoni), pero forman grupos al cazar zebras (Equus burchelli) (Kruuk

1972). En el segundo caso, el glotón (Gulo gulo, un mustélido solitario) y el lince ibérico (Lynx pardinus),

solo forman grupos en la reproducción (WWF-UK 1999). El puma es solitario–territorial y los machos se

dispersan ampliamente, mientras las hembras son frecuentemente filopátricas (Logan y Sweanor 2002).

57

En cuanto a los cetáceos, se puede mencionar la estructura social de las ballenas jorobadas (Megaptera

novaeangliae) que se caracteriza por grupos pequeños no estables. En las zonas de alimentación todos los

individuos se agregan con varios compañeros, formando grupos de distinto tamaño, de acuerdo a la

extensión de las agregaciones de presas (Tyack 2002). Durante la época reproductiva, las asociaciones

que se forman son las de una hembra y su cría, así como aquellas conformadas por machos adultos que

escoltan a una hembra, las cuales duran días o semanas (Clapham 1996). Por otro lado, los delfines

blancos o rosados de Hong Kong (Sousa chinensis) que se distribuyen a lo largo de la línea de costa

expuesta del Cabo oriental en Sudáfrica, exhiben una estructura social caracterizado por grupos de tamaño

inconsistente, y con afiliaciones de individuos a corto plazo (Karczmarski 1999).

Comparativamente, los “grupos sociales” son entidades dinámicas, que cambian obedeciendo al equilibrio

costo-beneficio y suelen ser relativamente estables o permanentes a lo largo del tiempo (Acevedo-

Gutiérrez 2002). Vivir dentro de estos grupos puede tener ventajas y desventajas. Los individuos de un

grupo pueden detectar y repeler a los depredadores más fácilmente, pueden establecer mejores

estrategias de defensa, localizar los recursos alimenticios y compartir el alimento (Acevedo-Gutiérrez

2002). Además, favorece la supervivencia de los jóvenes, propicia el cuidado parental, ya sea cuidando las

crías propias o de otros individuos del grupo, y facilita la reproducción, entre otras cosas (Trillmich 2002).

Un ejemplo de lo anterior se observa en la sociedad de los elefantes Africanos (Loxodonta africana

africana). La unidad básica la conforma una madre con su cría y un grupo familiar se compone de dos a

tres unidades básicas lideradas por una matriarca (Vidya y Sukumar 2005). Análisis del ADN mitocondrial

han revelado que todos los individuos de un grupo social comparten el mismo haplotipo, compartiendo una

ancestría maternal (Fernando y Lande 2000). A través del análisis de ADN nuclear se ha encontrado que

las hembras adultas de estos grupos están emparentadas entre sí, conformando una verdadera familia

(madres, hijas, hermanas y medias hermanas), en donde no hay intercambio de hembras entre grupos

(Fernando y Lande 2000; Vydia y Sukumar 2005a). Los miembros de un grupo social pasan una cantidad

significativa de tiempo juntos, interactuando y comportándose de manera coordinada (Moss 1988),

cooperando entre sí en la defensa del grupo, en la adquisición de recursos y el cuidado de las crías (Lee

1987), lo cual también se ha reportado para los elefantes Asiáticos (Elephas maximus) (Sukumar 1989).

En la mayoría de los carnívoros sociales, las hembras permanecen con su grupo natal, generando así

agrupaciones de individuos altamente emparentados (Packer et al. 1991; Gompper et al. 1998; van Horn et

al. 2004). Este alto nivel de parentesco conforma la base de la selección de linajes y comportamiento

58

cooperativo, dependiendo de la dispersión de los machos lo cual favorece la reducción de la endogamia

(Pusey 1987; Perrin y Goudet 2001). Los lobos, por el contrario, son animales altamente sociales, que

viven en manadas. Los individuos de estos grupos cooperan entre sí para la captura de alimento, para la

reproducción y defensa del territorio. En ausencia de fuertes presiones antropogénicas, las manadas de

lobos (Canis lupus, Canis lycaon y sus híbridos) están básicamente basadas en el parentesco (Mech y

Boitani, 2003). Este tipo de organización social cohesiva es importante para la sobreviviencia de las crías

(Brainerd et al. 2008; Schmidt et al. 2008); para conocer la distribución de la presa y para desarrollar

habilidades para detectarla, perseguirla y consumirla (Sand et al. 2006; Stahler et al. 2006). Una manada

de lobos está conformada por un grupo familiar, que consite en ca. siete individuos y fuertes lazos sociales

la mantienen. La hembra y macho dominantes son usualmente los únicos que se reproducen. El

nacimiento de los cachorros es ocasión de gran interés para todos los adultos y jóvenes de la manada, los

cuales están dispuestos a cuidar a las crías tan pronto como la madre lo permita y en ocasiones compiten

por la opurtunidad de cuidarlos, alimentarlos o de jugar con ellos. Las crías abandonan la guarida entre las

seis y ocho semanas de edad y comienzan a seguir la manada y a cazar ellos mismos (WWF-UK 1999).

Acorde a lo descrito es aparente que, la distribución de recursos como el alimento, la disponibilidad de las

parejas, y la cantidad de espacio requerido por un individuo para satisfacer sus necesidades son factores

que determinan la estructura social de un grupo: número de individuos, sus posiciones y el patrón de

relaciones entre ellos (Trillmich 2002). Si los recursos son muy limitados para permitir que más de un

individuo de determinada especie habite un área, habrá una menor probabilidad de que se desarrollen

grupos sociales (Pough et al. 2002). Esta disparidad en la disponibilidad de recursos promueve la

necesidad del individuo de moverse de un lugar a otro en su ámbito hogareño, existiendo una distribución

espacial diferencial en ambos sexos, en una época en particular (Stern 2002). En los mamíferos, la

dispersión del grupo natal se presenta generalmente en los machos (Greenwood 1980). Sin embargo hay

algunas especies, como el perro salvaje africano (Lycaon pictus) del Serengueti, que forma manadas con

ámbitos hogareños grandes y traslapados, siendo las hembras jóvenes las que se dispersan y los machos

los que se reclutan. En contraste en un hábitat diferente (Parque Nacional Kruger Sudáfrica), las manadas

son más densas, con ámbitos hogareños menores en las que las hembras permanecen en su manada,

hasta que esta alcanza un umbral de densidad que determina su fisión (Moehlman 1989; Reich 1981).

Así, la estructura social de una población juega un papel clave en varios aspectos de su ecología y biología

(Lusseau et al. 2005). Afecta la composición genética (Pusey y Wolf 1996), la forma como se dispersan las

59

enfermedades (Newman 2002); y la manera en que los individuos aprovechan y explotan su ambiente

(Hoelzel 1993; Connor et al. 1998). Además es un determinante evolutivo de la comunicación y el

comportamiento cognitivo (Byrne y Whitten 1988).

La mayoría de estudios indican variabilidad intraespecífica en la estructura social de los grupos de

cetáceos (Tyack 2002). Por ejemplo, los cachalotes (Physeter macrocephalus) presentan una unidad

familiar (base de la sociedad de esta especie), conformada por 12 hembras aproximadamente y sus crías.

La mayor parte de las hembras con alto nivel de parentesco se mantiene dentro de la misma unidad,

permaneciendo todo el año en aguas tropicales y sub-tropicales (Whitehead 2002). Por el contrario, la

estructura social de los machos cambia a lo largo de su vida. Al alcanzar la madurez, abandonan sus

grupos natales para dirigirse a zonas templadas, en donde se unen a grupos de solteros (Tyack 2002). Los

machos más grandes permanecen generalmente solos, cerca de los polos en ambas latitudes, regresando

hacia las zonas cálidas durante la época reproductiva (Best 1979). Tomando en cuenta que, la

organización social de una población está basada en la naturaleza y calidad de las interacciones entre sus

individuos (Hinde 1976) y que la relación entre un par de individuos puede describirse a través del patrón

temporal de sus asociaciones (Whitehead 1995); y además que en la mayoría de las especies de cetáceos

no es posible observar las interacciones, por lo que se supone que los individuos interactúan si pertenecen

al mismo grupo y se encuentran en las mismas localidades al mismo tiempo (Whitehead y Dufault 1999),

en este trabajo, se buscó analizar la estructura social de las orcas del Golfo de California y Pacífico

Mexicano, para compararla con aquella de orcas de otras poblaciones y con ello evidenciar el posible

aislamiento geográfico de individuos de la especie en las áreas mencionadas. .

ANTECEDENTES

Para poder tener un conocimiento acerca del comportamiento, ecología, biología y dinámica de una

población, es indispensable poder identificar a los individuos que la conforman (Wells 2002). Numerosos

trabajos involucran distintas técnicas para identificar rápida y eficazmente individuos en poblaciones de

vertebrados. Así, se encuentran los que se han realizado con zebras Equus quagga (Klingel 1965; Stander

et al, 1990), elefantes (Prithiviraj 2010), rinocerontes Diceros bicornis (Mukinya 1973) y jirafas Giraffa

camelopardalis (Foster 1966), en los cuales se ha estudiado el patrón y coloración del pelaje, longitud de

colas, colmillos, cornamentas, así como la presencia de marcas y cicatrices en alguna parte del cuerpo.

Los trabajos de FotoID en las jirafas en el ecosistema Masai–Tanzania han permitido conocer la

distribución, ámbito hogareño y densidad poblacional, así como el identificar distintos niveles de estabilidad

60

grupal asociados a las distintas condiciones de los hábitats en donde viven estos animales (van der Jeugd

y Prins 2000).

En el caso de los cetáceos, son numerosas las investigaciones en las que se ha empleado la técnica de

FotoID. Dentro de las especies estudiadas se encuentra la ballena franca (Eubalaena spp.), la ballena

jorobada (Katona et al. 1979; Calambokidis et al. 1996); la ballena gris (Eschrichtius robustus) (Urbán et al.

1997), el cachalote (Gordon 1987), el tursión (Würsig y Würsig 1977), la orca (Bigg 1982), el delfín de

costados blancos (Lagenorhynchus obliquidens), el delfín de Risso (Grampus griseus), el delfín tornillo

(Stenella longirostris), el delfín del Amazonas (Inia geoffrensis), y los calderones (Globicephala spp.) (Wells

2002), por mencionar algunos. Las observaciones repetitivas de los individuos que conforman estas

poblaciones, han permitido conocer sus patrones de distribución, fidelidad al área, abundancia y uso del

hábitat (Wells 2002), además de estimar su abundancia; éxito reproductivo; edad de madurez sexual;

intervalo de nacimientos, sobrevivencia de crías, tasas de natalidad; mortalidad; inmigración; emigración; y

reclutamiento (Wells y Scott 1990; Hammond et al. 1990). Además, el análisis de la composición de los

grupos y de la interacción de sus individuos ha permitido elucidar la estructura social de las poblaciones

(Whitehead 1997). Al respecto, En la mayoría de los estudios animales, la relación entre pares de

individuos (diadas) se define por el tiempo que pasan juntos y se cuantifica por medio de un índice, con

base en el número de veces en que éstos han sido observados juntos y separados (Cairns y Schwager

1987; Whitehead y DuFault 1999). La mayoría de estos índices responden al grado de asociación entre el

par de individuos y oscilan entre cero (dos individuos que nunca se han visto juntos) y uno (dos individuos

que siempre están juntos) (Bejder et al. 1998). Así, estos índices han sido empleados ampliamente para

cuantificar parámetros básicos de la estructura social de varias especies, como por ejemplo si se trata de

grupos sociales estables o fluidos y si difieren entre sexos o clases de edad.

El índice de peso medio o Half-Weight index (HWI) es el estimador con menos sesgo utilizado en aquellos

casos en que los individuos de un par son más propensos a ser observados separados que juntos (Cairns

y Schwager 1987), lo cual es común para los grupos grandes de delfínidos en donde el número de

animales fotografiados generalmente corresponde al 50% de los integrantes identificables en el grupo.

Además, este índice es el más indicado para aquellos estudios que utilizan la técnica de Foto ID, en donde

generalmente se sobreestima el número de avistamientos conjuntos (Smolker et al. 1992).

61

Las especies de cetáceos en las que se ha utilizado este índice son la ballena jorobada (Clapham 1993), el

tursión (Ballance 1990; Wells et al. 1987; Smolker et al. 1992, Bräger et al. 1994; Félix 1997), el delfín

tornillo (Östman 1994), el delfín de Hector (Cephalorhynchus hectori) (Bejder et al. 1998), el calderón de

aletas grandes (Globicephala melas) (Ottensmeyer y Whitehead 2002), el cachalote (Christal y Whitehead

2001) y la orca (Heimlich-Boran 1986).

Con base en más de 30 años de estudio, se ha determinado que la estructura social de las orcas

residentes del Pacífico Nororiental consiste en multiniveles, centrada alrededor de grupos cohesivos

(pods), estables a largo plazo, formados por seis a 50 individuos emparentados (Ford et al. 1994). Un pod

típico de orcas residentes estará formado por uno o varios grupos matrilineales (15 ó 30 individuos) (Ford y

Ellis 1999), en los cuales se pueden observar entre tres y cuatro generaciones en un momento dado, pues

una hembra adulta puede tener hasta cinco descendientes, los que a su vez (en el caso de las hembras)

pueden llegar a tener descendencia y así sucesivamente. La relación más consistente entre individuos de

un mismo pod ocurre entre las madres con cría, mientras que los más bajos se presentan en los machos

adultos (Heimlich-Boran 1986). Ambos sexos permanecen en su grupo natal toda la vida, mostrando

filopatrtía (Heimlich-Boran y Heimlich-Boran 1990), por lo que el reclutamiento y pérdida de individuos sólo

ocurre a través del nacimiento y la muerte, respectivamente (Bigg et al. 1990; Ford et al. 1994; Dalheim et

al. 1997; Matkin et al. 1999).

Al igual que en las orcas residentes, la unidad básica que conforma la sociedad de las orcas transeúntes,

es el grupo matrilineal, compuesto por una madre con dos o tres descendientes (Ford et al. 1994). Cuando

una orca transeúnte nace dentro de un grupo no necesariamente permanecerá dentro de él durante toda

su vida. Tanto machos como hembras se dispersan de su grupo natal, siendo jóvenes o adultos, para viajar

solos o para reunirse con otras orcas transeúntes, sin embargo en algunos casos esta dispersión no es

siempre permanente, ya que algunos individuos suelen regresar a su grupo natal (Ford y Ellis 1999). El

sistema social de esta población es muy fluido, ya que las orcas se mezclan con una amplia variedad de

individuos dentro de la comunidad (Ford et al. 1994). Aún cuando no se ha observado a cada orca de esta

población viajando con cada individuo que conforma la comunidad, todas pueden relacionarse a través de

asociaciones intermedias (Ford y Ellis 1999). Un grupo matrilineal viajará la mayor parte del tiempo solo y

si se asocia con otras orcas, lo hará por periodos cortos (Ford y Ellis 1999), dando como resultado una

sociedad mucho más dinámica, con tamaños de grupo más pequeños (seis animales o menos) (Ford et al.

1994).

62

Finalmente, lo único que se sabe acerca de la estructura social de las orcas del ecotipo oceánico, es que

viven en grupos de 25 individuos o más (Ford et al. 1994) o de 75 a 100 (Dahlheim et al. 2008). En

Península Valdez, Argentina y en las Islas Crozet, en el Océano Índico se ha encontrado que existen

asociaciones a largo plazo entre algunos individuos Foto ID, así como filopatría (Hoelzel 1991; Guinet

1992; Guinet y Tixier 2011). En las Islas Marion, en el Océano Índico, estudios de Foto ID muestran algún

grado de asociación entre las orcas identificadas (Tosh et al., 2008) y en la Isla Macquarie, en el Océano

Glacial Antártico, se ha observado que el tamaño promedio de grupo es de cuatro individuos con una

composición típica de un macho adulto con tres hembras o jóvenes (Morrice 2004), sin embargo a

diferencia de las poblaciones del Pacífico Nororiental, en donde los tres ecotipos muestran marcadas

diferencias en los patrones de organización social, los que al parecer han evolucionado debido a las

especializaciones en sus hábitos alimenticios, todavía es poco lo que se conoce acerca de la organización

social de la especie en el Hemisferio Sur (Baird y Whitehead, 2000; Riesch et al. 2012).

En el Pacífico Mexicano es muy poco lo que se sabe acerca de la estructura social de las orcas. Con base

en individuos Foto ID entre 1982 y 1997, Guerrero-Ruiz et al. (1998), propusieron la existencia de cuatro

comunidades de orcas en el Golfo de California y documentaron algunas asociaciones a largo plazo, así

como fidelidad al área por parte de algunos individuos. De esta manera es de gran importancia conocer

más acerca de la estructura social de las orcas ya que ésta junto con el comportamiento reproductivo

ocasiona un efecto importante en la estructura genética de la población (Sugg et al. 1996). El número de

animales que efectivamente se puedan reproducir dentro de un grupo social, junto con su parentesco

genético y el linaje de cada individuo, determinará la composición del grupo y la distribución de la variación

genética dentro y entre las unidades sociales (Ross 2001). Por lo que en conjunto, el sistema de

reproducción de las orcas, junto con su comportamiento social, alimenticio y sus movimientos y dispersión

contribuirán a la evolución de la estructura genética de la población (Pilot et al. 2010).

HIPÓTESIS

La estructura social de las orcas del Golfo de California y Pacífico Mexicano, es divergente respecto a la de

los ecotipos estudiados en el Pacífico Nororiental (Residente, Transeúnte y Oceánico).

63

OBJETIVO

Comparar la estructura social de las orcas distribuidas en el Golfo de California y Pacífico Mexicano con la

de los ecotipos de orcas distribuidos en el resto del Pacífico Nororiental.

METODOLOGÍA

Fotoidentificación

La forma como se obtuvieron los datos en campo para este trabajo, es decir avistamientos y fotografías,

así como la clasificación de las mismas con base en su calidad, y la comparación entre éstas para

determinar el número total de individuos FotoID, sus recapturas, movimientos y fidelidad al área, se

mencionan en el Capítulo 2.

Composición de los Grupos

En este estudio, las agrupaciones de orcas no fueron caracterizadas con base en la proximidad de los

individuos (distancia social) como se ha hecho en trabajos previos (Heimlich-Boran 1986; Visser 2000)

debido a que la mayoría de los datos provienen de distintas fuentes, las cuales documentaron sólo un

avistamiento, tomaron fotografías y no registraron la distancia social entre los individuos. Cabe mencionar

que en algunos casos sí reportaron la formación de subgrupos dentro del mismo avistamiento. De esta

manera la definición de estructura del grupo se determinó en relación a la estructura social diaria o por

avistamiento del grupo.

Cuando dos orcas se observaron asociadas dentro del mismo avistamiento y se encontraban moviéndose

en la misma dirección o alimentándose, se determinó entonces que esos individuos se encontraban dentro

del mismo grupo.

Estabilidad Grupal

Se hizo un Análisis de Asociación Condicional para evaluar si los grupos de orcas del Golfo de California y

Pacifico Mexicano presentaban una composición y estabilidad grupal distintiva del resto de los ecotipos

analizados. Para ello, se analizó la información de cada avistamiento, en donde dos o más orcas en

particular se observaron viajando juntas y si alguna de éstas se había visto junto con otros individuos en

avistamientos posteriores. La estabilidad de los grupos se evaluó, tomando en cuenta la frecuencia en que

dos o más individuos se observaron viajando juntos.

64

Asociaciones inter-individuales

Se aplicaron métodos analíticos para convertir la base de datos de identificación fotográfica en un modelo

de estructura social (Whitehead 1997). Los análisis cuantitativos asumen que los animales que se

encuentran juntos en un espacio, están interactuando unos con otros y que por consiguiente el pertenecer

al mismo grupo será lo que definirá a la asociación. En los trabajos de Foto ID se asume que los individuos

fotografiados dentro de un mismo grupo, en el mismo avistamiento, se encuentran asociados unos a otros.

Las asociaciones entre diadas se estimaron a través del HWI (Cairns y Schwager 1987; Ginsberg y Young

1992) y se cuantifican en una escala que va del 0 (dos animales que nunca se han observado juntos) y 1

(dos animales que siempre se ven juntos). El HWI lo que hace es analizar diadas, por lo que cuando en un

grupo se encuentran tres orcas, cada animal presente en él tendrá dos asociaciones, las cuales serán

calculadas de manera independiente. El índice se calcula como:

x

____________

x + ½ (yA+yB)

donde:

x = el número de avistamientos que incluyen tanto al individuo A como al individuo B en el mismo grupo,

yA = el número de avistamientos que incluye el individuo A pero no al individuo B,

yB = el número de avistamientos que incluye el individuo B pero no al individuo A.

Organización social

Los datos se analizaron con el programa SOCPROG ver. 2.4 (Whitehead 2009). La organización social de

la población se representó gráficamente para el periodo de estudio mediante un análisis jerárquico de

cluster de ligamiento promedio (average linkage method) de las matrices del HWI. Esta técnica agrupa en

clusters a los individuos con base en asociaciones preferidas y menos preferidas. Así, dos individuos

pueden ser miembros de un cluster porque se han observado juntos la mayor parte de las veces, o porque

no se asocian con individuos afuera de su propio cluster. La significancia de todas las diadas posibles en la

población y la significancia de los grupos discriminados por el análisis de cluster fueron evaluadas a través

de un enfoque aleatorio de Monte Carlo (Manly 1995; Bejder et al. 1998). Los individuos de un grupo fueron

permutados al azar, para probar si los patrones de asociación observados eran diferentes a lo que se

esperaría al azar, manteniendo fijos el tamaño del grupo y el número de veces en que cada individuo se

había observado al igual que en los datos originales (Whitehead 1999).

65

Los HWIs fueron calculados para cada diada después de cada simulación azarosa de los datos. Los

valores esperados del HWI para cada diada consistieron en los promedios del HWI de todas las

permutaciones y se compararon con los HWI observados. Una desviación estándar observada en los

índices de asociación pareados significativamente mayor indica que los individuos prefieren y evaden

ciertos compañeros del grupo.

Las asociaciones significativamente más altas de las esperadas se trazaron en un sociograma o gráfica

circular (circle-plot) en donde la clave de cada orca (e.g. MX87, MX48) fue ubicada en un círculo y las

líneas de diferente grosor representan el valor de las asociaciones.

Por otro lado, se hizo un análisis para ver si algunos individuos preferían asociarse con algunas orcas en

particular introducida por Bejder et al. (1998) y modificada por Whithead (2008). En esta prueba la hipótesis

nula consiste en que los individuos se asocian a otros con la misma probabilidad. En esta prueba se

permutan los datos al azar en distintas formas para permitir que se pruebe la hipótesis nula de que no hay

asociaciones preferidas. Para que la hipótesis nula se rechace, la distribución de los índices de asociación

de los datos reales debe ser diferente de la distribución de los índices de asociación de los datos

permutados. Las rutinas usan el procedimiento descrito por Bejder et al. (1998) y Manly (1995) en donde

secuencialmente se invierte la intersección de dos hileras y dos columnas en una matriz de datos 1:0. En

este caso se permutaron las asociaciones dentro de cada grupo, por lo que la hipótesis nula es que no

existen preferencias en las asociaciones con ciertos individuos entre los periodos de muestreo, dado el

número de asociaciones que cada individuo tiene en cada periodo de muestreo (Whitehead 2008). Por lo

que busca por compañeros afines o compañeros a evitar a largo plazo.

Finalmente se calcularon las tasas de asociación rezagadas estandarizadas (lagged association rates) y

las tasas de asociación nula (null association rates) de las asociaciones entre individuos (Whitehead 1995,

1997). Las primeras estiman la probabilidad de que dos individuos observados juntos en un momento dado

permanezcan asociados cierto tiempo después. La segunda indica la tasa de asociación rezagada

esperada dada la asociación al azar. Se estandarizaron ambas tasas de asociación dividiendo la tasa por

el número de asociaciones registradas en cada caso, ya que no todos los individuos de un grupo fueron

identificados. Se utilizó la técnica de “jacknife” para determinar la precisión de las tasas de asociación

rezagadas estimadas. En este procedimiento el análisis se corre varias veces omitiendo uno o más

periodos de estudio cada vez (Efron y Stein 1981).

66

Los modelos matemáticos que representan la estructura social simulada (Whitehead 1995) fueron

ajustados a las tasas de asociación rezagadas estandarizadas, para escoger el que se ajustaba mejor,

minimizando el Criterio de Información cuasi Akaike (Whitehead 2009). Este procedimiento se llevó a cabo

también con el programa SOCPROG ver. 2.4 (Whitehead 2008).

RESULTADOS

Composición de los grupos

Del total de animales avistados (1576) se reportaron 214 machos, los cuales se encontraron en el 45%

(139) del total de los avistamientos. El promedio de machos por grupo fue de 1.5. Por otro lado en el 22%

(68) del total de avistamientos (329) se registraron crías, siendo 118, el total observado. El número de crías

por grupo comprendió de 1 a 6 crías, aunque el promedio fue de 1.7. Durante el periodo de estudio, 22

grupos con individuos FotoID fueron registrados en solo una ocasión en alguna de las regiones del Pacífico

Mexicano (Tabla I). Sólo se pudo determinar un total de 35 machos en estos grupos. Además, se

encontraron otras ocho agrupaciones que fueron registrados dos, tres ó cuatro veces en la misma o en

distintas regiones, fuera con los mismos integrantes o con otros individuos (Tabla II). También se

documentaron ocho avistamientos aparte de los anteriores, con un total de 20 individuos catalogados, los

cuales se encuentran relacionados indirectamente unos con otros, por la presencia de siete animales clave

(Tabla III). De los cuales hay tres machos (MX36, MX40 y MX49) dos hembras (MX37 y MX72) y dos

indeterminados (MX143 y E138). Cabe mencionar que estas agrupaciones no se relacionaron con ninguno

de los siete grupos mencionados anteriormente, debido a que no se encontró ningún individuo clave que se

compartiera entre los grupos de ambas Tablas, lo cual nos podría indicar la presencia de una posible

subpoblación o agrupación principal, distinta de los grupos de la Tabla II. Por otro lado, se encontró

relación entre 50 avistamientos, 47 de ellos realizados en el Golfo de California y tres en Estados Unidos.

De estos últimos, sólo uno correspondió a un grupo de orcas, las otras dos observaciones fueron de un

solo individuo MX46.

En estos 50 avistamientos se Foto ID un total de 86 individuos, los cuales se encuentran relacionados entre

sí por el flujo de 15 individuos clave, seis machos (MX86, MX87, MX46, MX157, MX179 y MX190), seis

hembras (MX38, MX24, MX48, MX53, MX54 y MX185) y cinco indeterminados (MX53, MX185, MX334,

MX84 y MX127) denominados así ya que sólo se les observó en dos y una ocasión respectivamente,

impidiendo seguir el crecimiento de la aleta dorsal, y así determinar su sexo (Tabla IV).

67

Tabla I. Grupos observados una vez en el Pacífico Mexicano. Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. En negrita se indican los machos el resto corresponde a los individuos indeterminados.

Año No. Grupos

Región Integrantes Clave de Grupo

1987 1 C MX11 y MX12 01.87 1991 1 C MX130-MX133 02.91 1994 1 C MX82 y MX83 04.94 1995 1 C MX357, MX358, MX359-MX365 10.05 1995 1 C MX60, MX61, MX65, MX69, MX70,

MX62-MX64, MX67 y MX68 07.95

1995* 1 C E264, E265, E266, E268 y E269 8.95 1996 1 D MX73, MX74 y MX76 01.96 1997* 1 C E123 y E124 10.97 1997 1 E MX106 y MX108 05.97 1998* 1 F E027, E028, E029, E031, E032, E033 y

E104 14.98

1998* 1 G E024, E025 y E026 15.98 2000* 1 F E074 y E075 23.00 2000* 1 D E065, E066, E067 y E068 24.00 2000* 1 D E058, E059, E060, E061, E062, E063 y

E064 25.00

2000* 1 G E082, E083, E084 y E085 28.00 2000* 1 F E096, E097, E098, E099, E100 y E103 33.00 2002 1 D MX193, MX194 y MX195 01.03 2003* 1 E E175, E176, E177, E178, E179, E180 y

E181 35.03

2003 1 C MX203 y MX204 05.03 2004 2 C MX310 y MX311 06.04

D MX300, MX301-MX303, MX304 y MX305 04.04 2005 1 C MX340 y MX341 04.05 2006 4 C MX395-MX399 10.06

C MX368-MX372 01.06 C MX388-MX392 07.06 D MX381, MX382-MX387 06.06

68

Tabla II. Número de grupos observados entre dos y cuatro veces en el Pacífico Mexicano y

Estados Unidos (LA pod). Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. En negrita se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.

Año Región Integrantes Clave de Grupo

2001 D MX169 y MX171 02.01 2004 MX169 y MX306 02.04

1989 F MX16 y “MX17” 01.89 1997 MX16, “MX17”, MX18, MX19 03.97 2003* D MX16 (E157), E158 y MX380 (E159) 36.03 2006 F MX16, “MX17” y MX380 05.06

1985 A “MX2”, MX3, MX4, MX6 y MX8 (LA pod) 01.85 1988 E “MX2” y MX125 02.88

1982-1996 H LA pod (Black et al. 1997) -

1992 C MX33 y MX135 01.92 1993 MX135 y MX137 01.93

2000 D MX410 03.00 2000* G MX410 (E082), E083, E084, E085 28.00 2006 D MX410 12.06

2002 D MX192 06.02 2006* G MX192 (E221), E219, E220, E222, E223 51.06

1993 C MX140 02.93 1999* E MX140 (E49), E50 y E51 19.99

1993* E E130, E131, E134-E136 5.93 1993* E E127, E128, E129, E130 y E131 6.93

69

Tabla III. Agrupaciones que comparten algún individuo en común y que han sido

observados en cuatro de las siete regiones del Pacífico Mexicano. Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. Los individuos clave se indican en cursiva subrayada. En negrita se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.


1991 C

MX36 05.91 1993 “MX37”, MX40, MX41, MX45, “MX72” 03.93 1994 MX36 y “MX37” 01.94 1993* E “MX37” (“E111”), MX40 (E110) y MX143 (E106) 04.93 1993* E MX143 (E106), MX49 (E137) y MX144 (E138)-E141 07.93 1994 A MX49, MX50 y MX51 03.94 2000* D “MX72” (“E062”), E058, E059, E60, E061, E063 y

E064 25.00

2003* E MX143 (E106), MX144 (E138), E141, E162, E164, E165, E168-E170, E161, E163, E166 y E171

34.03

70

Tabla IV. Agrupaciones observadas en tres regiones del Pacífico Mexicano y Estados Unidos (Black et al. 1997). Los registros con * fueron obtenidos durante la comparación que se hizo entre el catálogo del Pacífico Mexicano con el del POT (Olson y Gerrodette 2008). La clave de grupo corresponde a la que cada grupo tiene en ese catálogo. Los individuos clave se indican en cursiva y subrayada. En negrita se indican los machos, entre comillas (“”) están las hembras y el resto corresponde a los individuos indeterminados.


1989 C MX29-MX31 y MX127 y MX128 03.89 1986 A MX53 y MX95 02.86 1995 C MX53, “MX54” y MX52 01.95 1999 C “MX54”, MX87, MX162 y MX163 03.99 2001 C MX157, MX174-MX176 y MX177 03.01 1998 C MX157 y MX156 01.98 2000 C MX87 y MX157 02.00 2006* C MX157 (E261) 42.06 2006 C MX157, MX375-MX378 04.06 2003 C MX87, MX196, MX197 y MX198 03.03 2004* C MX87 (E256), MX179 (E258), E257, MX333 (E259) 40.04 2005 C MX87, MX318, “MX319”, MX320-MX324 02.05 2005 C MX87, “MX48”, MX334, MX332, MX333, MX335-MX338 03.05 2006 C MX87, MX179 y MX162 02.06 2006* C MX87 (E256) y MX333 (E259) 43.06 2008 C MX87, MX334, MX403-MX409 y MX179 01.08 2002 C MX179 y MX180 02.02 2005 C MX179 y MX366 11.05 1993 C “MX48”, MX46(CA70), MX139 y MX140 02.93 2002 C “MX48”, MX133, “MX169”, MX182-MX184, MX185, MX186 y “MX38” 03.02 2004 C MX48, MX190, MX307 y MX313, 07.04 1995 C “MX38” y MX39 05.95 2002 C MX190, MX189 y MX191 04.02 2002 C MX190 y “MX24” 05.02 1990 C “MX24” y MX26 02.90 1991 C “MX24” y MX26 01.91 2005 C “MX334”, MX347, MX348, MX349-MX352 09.05 2005 D MX185 y MX344 06.05 1982 H MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1982 H MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1982 H MX46 (CA70), MX84 (CA89), CA87, CA88 y CA71 Black et al. (1997) 1985 A MX46 (CA70), CA88, MX84 (CA89) 03.85 1985 A MX46 (CA70), MX84 (CA89) y CA88 Black et al. (1997) 1986 C MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1987 C MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1988 A MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1988 A MX46 (CA70), CA88, MX93, MX84 (CA89) 03.88 1992 C MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1995 C MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1996 C MX46 (CA70) Black et al. (1997) 1985 A MX46 (CA70) y MX86 05.85 1983 A MX86 Black et al. (1997) 1984 A MX86 2.84 1984 B MX86 4.84 1984 A MX86 y MX87 5.84 1984 A MX86 y MX87 6.84 1986 A MX86 2.86 1985 A MX86 5.85 1988 B MX86 1.88 1991 C MX86 y MX53 6.91

71

Estabilidad Grupal

En la Tabla V se muestra qué tan estables fueron las asociaciones de nueve orcas durante el periodo de

estudio con base en el análisis de los datos de las fotografías. Para ello se tomó en cuenta el tiempo

transcurrido entre el primer registro y el último en que se vieron juntas. Sólo una asociación entre dos

individuos fue estimada por el tiempo transcurrido entre el primero y el tercer encuentro de ambos

animales. El resto de las asociaciones se estimaron por el tiempo transcurrido entre los dos avistamientos

en los que ambas orcas fueron fotografiadas. Con base en los resultados se puede observar que las

asociaciones entre individuos del mismo sexo o de sexo diferente son estables a lo largo del tiempo, con

más de seis años de duración.

De las nueve orcas asociadas a otros individuos, seis tuvieron asociaciones con un individuo en particular,

durando de cinco meses hasta nueve años. Sólo dos orcas (MX48) y (MX16) estuvieron asociadas a dos

individuos diferentes en dos ocasiones. En el primer caso, ambas duraron un mes, mientras que en el

segundo, una asociación duró dos años y la otra 17.

De las 15 asociaciones, sólo dos fueron entre machos y siete entre ambos sexos. En el caso de los

machos, éstas duraron dos años, mientras que en el segundo caso, éstas fueron tanto cortas (meses)

como largas (años) en duración. La asociación más duradera (17 años) fue la de la hembra (MX17) y el

macho (MX16).

El mayor número de asociaciones las presentó un macho (MX87). De las cinco asociaciones que formó con

otras orcas catalogadas, una fue con un macho, dos con hembras y las dos restantes con dos animales

indeterminados. El tiempo de duración de estas asociaciones osciló entre los 11 meses y seis años.

72

Tabla V. Estabilidad de asociaciones entre individuos en el Pacífico Mexicano.

Individuo Individuo Tiempo de Asociación Avistamientos Provincia/Región

MX48 (H) MX190 (M) 1 mes 04-Mar-04 C 03-Abr-04 C

MX48 (H) MX307 (H?) 1 mes 04-Mar-04 C 03-Abr-04 C

MX190 (M) MX307 (H) 1 mes 04-Mar-04 C

03-Abr-04 C MX24 (H) MX26 (H) 5 meses 17-Oct-90 C

Primavera 91 C

MX37 (E111) (H) MX40 (E110) (M) 5 meses Mar-93 E

13-Ago-93 C

MX87 (E256) (M) MX48 (H) 11 meses 04-Mar-04 C

21-Feb-05 C

MX87 (E256) (M) MX333 (E259) (H?) 2 años 19-Mar-04 G de CA

21-Feb-05 C

MX87 (E256) (M) MX179 (E258) (M) 2 años 19-Mar-04 G de CA

04-Mar-06

MX87 (E256) (M) MX334 (H?) 3 años, 1 mes 21-Feb-05 C

09-Mar-08 C

MX87 (E256) (M) MX162 (H) 6 años, 5 meses 29-Oct-99 A

04-Mar-06 G de CA

MX84 (H?) MX46 (M) 3 años 21-Ago-85 A 28-Ago-88

MX16 (E157) (M) MX380 (E159) (M) 2 años, 8 meses 14-Ago-03 B

08-Abr-06 F

MX16 (E157) (M) MX17 (H) 17 años, 2 meses 23-Feb-89 F 15-Mar-97 F 08-Abr-06 F

MX36 (M) MX37 (E111) (H) 3 años, 4 meses 24-May-91 C

23-Sep-94 C

MX143 (E106) (H?) MX144 (E138) (H?) 9 años, 9 meses 27-Oct-93 E

07-Ago-03 E

73

Asociaciones inter-individuales

Para hacer el análisis cuantitativo de las asociaciones entre individuos, se tomaron en cuenta 38

animales que habían sido observados dos o más ocasiones. El número de identificaciones que se

obtuvieron en un periodo de 28 años (1980-2008) fue de 139. El promedio de identificaciones por

año fue de 5.56 individuos y el número de individuos identificados fue de 4.44. La proporción de

individuos identificados por año fue de 0.11 y la asociación promedio por diada fue de 0.14.

Al aplicar el análisis para determinar las asociaciones en estas 38 orcas, se obtuvo una estimación

de la diferenciación social (coeficiente de variación de los índices de asociación verdaderos). Este

coeficiente, que es una medida de qué tan variado es el sistema social, determina la proporción de

tiempo en que las diadas están juntas. Valores menores de 0.3 indican sociedades homogéneas,

mayores de 0.5 sociedades bien diferenciadas y valores mayores de 2.0 se refieren a sociedades

extremadamente diferenciadas (Whitehead 2009). En este trabajo se obtuvo un CV= de 2.037 (SE=

0.304), lo cual indica que es una sociedad sumamente diferenciada, generalmente con relaciones

débiles y con unas cuantas relaciones muy sólidas (Whitehead 2008).

Por otro lado se obtuvo también una estimación de la correlación entre las asociaciones reales y las

calculadas usando una aproximación de Poisson de 0.599 (SE = 0.042), el cual es un indicador del

poder del análisis para detectar el verdadero sistema social, por lo que en este caso por ser próximo

a 1 (que indicaría un trabajo perfecto), se concluye que es bueno (Whitehead 2008). El error

estándar del bootstrap se obtuvo con 1000 réplicas.

En el Anexo 1 se presentan los índices de asociación obtenidos para los 38 individuos y el promedio

de los índices de asociación de cada individuo con el resto y la suma de todas las asociaciones por

individuo también se muestran en el Anexo 2. En la Figura 1 se observa que la mayoría de las orcas

no presentaron asociación alguna. Los valores del HWI por individuo estuvieron en el intervalo de

0.1 y 0.89 (Fig. 2; Anexo 2), sin embargo sólo siete orcas tuvieron asociaciones entre 0.80 y 0.90

(O.89= MX16 y MX17; 0.86= MX3 y MX6; 0.80= MX2, MX190 y MX307), de las cuales tres fueron

machos, dos hembras y dos indeterminados (Anexo 1). Un total de siete individuos presentaron el

mayor número de asociaciones (entre tres y 10), de los cuales, los valores más altos fueron para un

macho (10) y una hembra (8). Cabe mencionar que estos individuos se tienen identificados como

individuos clave.

74

Aún cuando el macho MX87 tuvo el mayor número de diadas (10), sus asociaciones no fueron tan

sólidas (entre 0.1 y 0.35), mientras que para la hembra MX48, sus asociaciones estuvieron dentro

del intervalo de 0.18 y 0.57, siendo esta última con un macho MX190.



75

Organización social

Al hacer un análisis jerárquico de cluster de las asociaciones se obtuvo un árbol o dendograma en

donde se indica el índice de asociación entre los clusters de individuos (Fig. 3). El coeficiente de

correlación cofenética obtenido en este análisis fue de 0.90245. Este coeficiente se define como el

coeficiente de correlación lineal entre las distancias cofenéticas obtenidas del árbol y las distancias

originales usadas para construirlo. Por lo que este valor, al ser mayor a 0.8, indica que el

dendograma representa fielmente a las distancias entre las observaciones (Whitehead 2009).

Figura 3. Análisis jerárquico de cluster de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y*Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano

En el dendograma se alcanza a ver dos clusters principales, uno inferior, conformado por animales

que se han observado sólo en el Pacífico Mexicano (Región E y F, COBC y Archipiélago de

Revillagigedo, respectivamente) (Capítulo 1) o que se han observado en alguna de estas localidades

76

y en el Golfo de California, y el otro que está conformado por animales que se han observado

exclusivamente en el Golfo de California.

Dentro del cluster del Pacífico se puede detectar dos subclusters. El primero (inferior) está

conformado por dos individuos (MX16 y MX17), quienes presentaron la asociación más fuerte en el

análisis (0.89), y la orca MX380. Estos tres individuos se han reportado exclusivamente para el

Archipiélago de Revillagigedo e Isla Clarión. Cabe mencionar que estos dos primeros individuos han

sido observados juntos a lo largo de 17 años, en 1989, 1997 y en 2006.

El segundo cluster está integrado por aquellas orcas que han tenido avistamientos sólo en la Costa

Oriental de Baja California, por que el lector se pierde) del área de estudio, o que se han recapturado

en alguna de las cuatro regiones del Golfo de California. En este cluster principal se pueden detectar

dos subclusters con individuos avistados sólo en esta zona y un cluster completamente aparte del

resto, compuesto por la asociación de los machos, MX84 y MX46. La particularidad que presentan

estos dos animales que se han avistado en el Golfo de California en repetidas ocasiones, radica en

el hecho de que también fueron observados en una ocasión en San Diego, California, con otros

individuos reportados sólo para el Pacífico Norteamericano, (Capítulo 1), aunque el segundo macho

también se ha observado solo. Sin embargo, aún cuando todas las orcas que conforman el cluster

principal del Golfo de California no hayan sido observadas juntas en algún avistamiento, sí se

encuentran asociadas unas con otras por individuos clave. Algunas de las asociaciones que se

observaron dentro del cluster del Golfo de California también fueron a largo plazo como en el caso

de algunos individuos avistados sólo en el Pacífico Mexicano. Por ejemplo, la hembra MX54 y el

indeterminado MX53 (HWI= 0.44), fueron fotografiados juntos por primera vez el 30 de enero de

1986 en el Canal de Ballenas y por segunda vez el 25 de febrero de 1995, en Loreto, abarcando un

lapso de nueve años entre avistamientos. Al presentar un índice alto es más factible que esta

asociación entre ambos individuos sea por afinidad que por mera coincidencia o por efecto del azar.

La Fig. 4 resume la distribución diferencial de las agrupaciones observadas en todo el Pacífico

Mexicano representando la escala bidimensional de la matriz de asociación. Cada punto representa

a un individuo, siendo la distancia entre éstos inversamente proporcional a su índice de asociación

(Whitehead 2008), apreciándose que los individuos observados exclusivamente en el Archipiélago

77

de Revillagigedo, se encuentran completamente separados y sin relación con el resto de las orcas

avistadas en el Pacífico Mexicano.

.

El desempeño de este análisis (medido en estrés) fue de 0.0264, por lo que los valores menores al

10% se consideran como una representación adecuada (Morgan et al. 1976).

Figura 4. Representación bidimensional de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

El sociograma derivado de la matriz de los índices de asociación muestra los individuos (puntos)

dispuestos alrededor de un círculo. El grosor de las líneas entre los puntos indica la fortaleza de la

relación, es decir, el valor del índice de asociación (Fig. 5). De esta manera, entre más gruesa la

línea que une un punto con otro (individuos), más sólida o fuerte será la relación entre éstos. Se

efectuó una prueba para determinar asociaciones preferidas/no preferidas entre individuos (Tests for

preferred/avoided associations among individuals) (Whitehead 2008) para evaluar la preferencia de

una orca por asociarse con determinados individuos, encontrándose que la media real de los índices

de asociación fue significativamente mayor en comparación a la media de los índices calculados

(0.03602, SD= 0.12408, CV= 3.44505; 0.00004, SD= 0.00012, CV= 0.00345, respectivamente),

rechazándose la hipótesis nula de que la distribución real de los índices de asociación no es distinta

78

de lo esperado por una asociación azarosa y en consecuencia que determinados individuos

prefieren asociarse entre si.

Figura 5. Sociograma de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

En el presente estudio se encontró que la tasa de asociación rezagada estandarizada fue mayor a la

tasa de asociación nula o al azar para todos los individuos en un periodo de 12 años (Fig. 6). Los

individuos estuvieron asociados más de lo esperado por largos periodos, manteniéndose las

asociaciones prácticamente constantes en el tiempo. Las tasas de asociación fueron muy altas por

periodos cortos (aproximadamente tres años), disminuyendo posteriormente hasta más o menos

estabilizarse a largo plazo, lo cual indica que la mayoría de las asociaciones entre los individuos

duraron más de un año. El modelo que mejor describe el patrón de asociación en las orcas del

Pacífico Mexicano es el que representa compañeros constantes (Whitehead 2009), con base en el

Criterio de Información cuasi Akaike (QAIC) con menor valor (Tabla VI; Fig. 7).

79

Figura 6. Tasas de asociación rezagadas estandarizadas de 38 individuos FotoID en el Pacífico Mexicano, con estimaciones de precisión de tipo “jacknife”.

Figura 7. Ajuste de los distintos modelos de sistema social para las tasas de asociación

estandarizadas rezagadas. El modelo de recta que representa a los Compañeros constantes es el de color verde (0.14639) ya que presenta el QAIC con menor valor.

80

Tabla VI. Ajuste de los modelos de sistema-social a las tasas de asociación rezagadas

estandarizadas (standardized lagged association rate).

Modelo Fórmula Valores de los parámetros de

máxima similitud

Errores estándar “jacknife” de los

parámetros

No. de parámetros

QAIC

Compañeros Constantes

g(a1 a1=0.14639 0.073306 1 273.0995

Compañeros Casuales

g(a2e(-a1 a1=-0.0022841 0.050643 2 275.0918

a2=0.14462 0.066354

Compañeros Constantes + Compañeros

Casuales

g(a2 + a3e(-a1 a1=9.227 13.8561 3 274.7033

a2=0.16091 0.37765 a3=-725.6424 347945.949

Dos niveles de Compañeros

Casuales

g(a3e(-a1a4e

(-a2 a1=0.016121 37.8613 4 276.3940 a2=7.0888 16.67

a3=0.17714 207.082 a4=101.4821 226.3054

DISCUSIÓN

Composición de los grupos

La disponibilidad de alimento suele jugar un papel importante en la determinación del tamaño de

grupo en algunas especies como el tursión, ya que afecta en la decisión de un individuo para unirse

o abandonar un grupo en particular (Lusseau et al. 2004). De esta manera, la información en

relación a la disponibilidad de alimento se transmite rápido a través de la red social en donde se

desenvuelve el organismo, resultando ventajoso para explotarlo en aquellas zonas en donde se

encuentra en parches, variando en tamaño conforme pasa el tiempo.

En el presente trabajo se encontró que varios individuos se encuentran relacionados indirectamente

entre sí por animales clave, lo cual encaja con la definición de comunidad para el ecotipo transeúnte,

propuesta por Ford y Ellis (1999) y que se define de la siguiente manera:

Una comunidad está formada por orcas que se pueden relacionar unas con otras a través de

asociaciones. A pesar de que todas las orcas dentro de una comunidad no se hayan observado

juntas en un momento, todas pueden relacionarse entre sí a través de asociaciones intermedias. Lo

anterior también ha sido reportado para subpoblaciones de orcas observadas en Nueva Zelanda

81

(Visser 2000). La presencia de individuos clave entre grupos permite la transferencia de información

en varios niveles (Rendell y Whitehead 2001).

De esta manera, bajo el concepto de comunidad anteriormente descrito y que encaja con la

dinámica de los grupos observados en este trabajo, se propone la presencia de cinco comunidades

para el Pacífico Mexicano (excluyendo al LA pod). Una exclusiva para la costa oriental de la

Península de Baja California, una para el Archipiélago de Revillagigedo, una para el Golfo de

California, una específica para orcas que se desplazan al sur de México y otra compuesta por

aquellas orcas que entran y salen del Golfo de California hacia el Pacífico Nororiental Mexicano y

Pacífico Norte.

Aún cuando se proponen estas comunidades no se descarta el hecho de que con la recopilación de

futuros avistamientos y fotografías, algunas de los siete grupos reportados en la Tabla II se reduzcan

en número, relacionándose entre sí, o bien asociándose con el resto de las comunidades

propuestas.

En relación a la comunidad exclusiva del Archipiélago de Revillagigedo, es necesario tomar en

cuenta el movimiento del macho MX16 de esta región oceánica hacia la región costera de Bahía de

Banderas, por lo que se necesitaría más evidencia fotográfica en la que se mostrara la asociación de

este individuo y sus acompañantes comunes (MX17 y probablemente MX380) con las orcas

residentes del Golfo de California, o bien, con las orcas observadas exclusivamente en Bahía de

Banderas, así como las que se desplazan hacia el sur. Esta comunidad se propone como exclusiva

de esta región debido a que los avistamientos y recapturas de estos individuos en 1989, 1997 y

2006, demuestran filopatría al lugar.

Por otro lado, con base en los grupos observados en la Tabla II, se tendría a la comunidad

conformada por orcas que se desplazan hacia el Pacífico Sur (Región G), tanto costera como

oceánicamente. Esta comunidad sería la menos estudiada, por lo que obtener avistamientos y

fotografías de esta zona ayudaría a esclarecer la identidad de las orcas que se han observado ahí y

que se han reavistado en la Provincia D del Golfo de California, así como en regiones oceánicas,

82

con el objetivo de ver si son individuos que vienen del Pacífico Sur, o si son animales con una

distribución más oceánica que no se tiene bien documentada.

Lo anterior concuerda con el primer varamiento masivo reportado por Guerrero-Ruiz et al. (2006), en

donde se varó un grupo de orcas que presentaban un fuerte desgaste en los dientes. Esta

característica en la dentición ha sido reportada para orcas oceánicas (Bain 1995; Caldwell y Brown

1964; Morin et al. 2006). Además de que este ecotipo es el que presenta un ámbito hogareño mayor

al descrito para el ecotipo residente y transeúnte y del que se tienen registrada la distancia más

grande recorrida en un solo sentido (4,435 Km.) (Dahlheim et al. 2008).

Otra comunidad sería exclusiva para la porción occidental de la costa de la Península de Baja

California, ya que hay algunos individuos que sólo han sido reportados en esa región (E), y que a

pesar de que fueron avistamientos hechos a principio de la década de 1990s concuerdan con

avistamientos de otras orcas solitarias observadas en la misma región en la década de 1970s,

alimentándose de pinnípedos.

La otra comunidad sería la conformada por los individuos mencionados en la Tabla III, que exhiben

movimiento entre el Golfo de California y la porción nororiental del Pacífico Mexicano. Sin embargo,

con fotografías posteriores pudiera relacionarse estos individuos con el grupo de orcas que muestran

movimiento entre el Golfo de California, Pacífico Mexicano y Estados Unidos. Estos individuos

pudieran conformar una comunidad completamente aparte de las mencionadas, que se desplazan al

interior del Golfo de California en búsqueda de alimento o de parejas para reproducirse.

El desplazamiento de orcas adentro y hacia afuera del Golfo de California se ha documentado

también en el ecotipo de orcas conocido como LA pod (Black et al. 1997). Algunos de sus individuos

visitaron ocasionalmente la Región A del golfo y la Región E del área de estudio. Esta comunidad de

orcas pede ser descrita como una comunidad nómada del Pacífico Mexicano (Capítulo 2).

Finalmente, la comunidad principal, la más grande, antigua y la más importante para el Pacífico

Mexicano, sería la conformada por las orcas FotoID y catalogadas exclusivamente en el Golfo de

California, que se muestran en la Tabla IV. Esta comunidad utiliza en casi toda su totalidad toda esta

83

región (A,B,C y D), explotando diferentes nichos y presas, por lo que en un momento dado sería

necesario hacer propuestas y recomendaciones especiales para su manejo y conservación, así

como para las presas sobre las cuales se alimenta (Capítulo 4).

El avistamiento más antiguo para todo el Golfo de California ocurrió en 1983 y el más reciente en el

2008, lo cual reitera el hecho de que se trata de una población de orcas que vive permanentemente

en toda esta región, ya que en más de 20 años no se ha registrado ninguna recaptura de estos

individuos con otra zona del Pacífico Mexicano (Región E, F, y G). Si tanto machos como hembras

no se dispersan, el aislamiento de otras comunidades favorecerá la organización social estable que

se observa en el Golfo de California. De acuerdo a Lusseau et al. (2003) un depredador tope deberá

tener la necesidad de pasar información acerca de la ubicación del alimento en relación al tiempo y

espacio, la cual sólo puede ser recopilada a lo largo de muchas generaciones para una exitosa

búsqueda del alimento. Si los miembros de la comunidad dependen de la transferencia de esta

información, será necesario para este tipo de organización social estabilizarse para permitir

reciprocidad en cuanto al intercambio de información y maximizar su adaptabilidad (Barta y Szep

1995; Barta y Giraldeau 2001; Crowley 2001).

En el Golfo de California se encuentran animales que han sido observados año con año, así como

individuos que no se habían FotoID con anterioridad. Esto último se puede explicar si se considera

que pudieran ser individuos pertenecientes a la comunidad residente de la región, que han

alcanzado la madurez y que están conformando sus propios grupos, o bien, que se trate

efectivamente de individuos que provengan de otras comunidades, moviéndose entre regiones. Al

analizar la Tabla IV resalta que sólo dos machos: MX46 y MX84 son los únicos individuos

registrados con avistamientos en el Golfo de California y en Estados Unidos (California). Por estar

relacionados con otros individuos que se han observado exclusivamente en esta última región (H),

se asumiría que pertenecen a esa población y que entraron al Golfo de California como lo hicieron

algunos integrantes del LA pod en algún momento (Black et al. 1997), en búsqueda de alimento o de

parejas para la reproducción. Sin embargo, los registros en California datan de 1982 y los

avistamientos subsecuentes que se tienen reportados en el área de estudio son de años posteriores.

84

Estabilidad Grupal

En el presente se halló que las comunidades del Golfo de California y Pacífico Mexicano; oceánicos

y costeros, exhiben estabilidad grupal, tanto a corto como a mediano y largo plazo. Dicha estabilidad

ocurre entre individuos de ambos y distintos sexos, así como individuos observados dentro del Golfo

de California o en el Pacífico Mexicano, o incluso entre ambas regiones.

Guerrero-Ruiz (1997) reportó que la estabilidad en los grupos encontrados entre 1972 y 1997 fue

muy variable, siendo la mínima de mes y medio y la máxima de poco más de nueve años. En el

presente estudio se encontró algo similar, siendo la duración mínima entre una asociación de un

mes o cinco hasta otras de dos, tres y cinco años.

El tiempo de duración de las asociaciones encontradas en este trabajo pudiera ser incluso mayor al

reportado, permaneciendo juntos los individuos por periodos más largos. Sin embargo, quizá esto no

se pudo registrar debido a la escasa cantidad de fotografías recopiladas durante el periodo de

estudio, o a que no todos los individuos de un avistamiento fueron fotografiados.

El periodo de asociación más largo encontrado en este trabajo fue la del macho MX16 y la hembra

MX17, quienes han sido reavistados juntos en tres ocasiones en un periodo de 17 años. Ya que en

la sociedad de las orcas los grupos consisten en matrilíneas, formadas por una hembra y sus crías,

se propone que la relación entre estos dos individuos consiste en una asociación de madre e hijo.

En las orcas transeúntes, un grupo matrilineal viajará la mayor parte del tiempo solo y en este

ecotipo, el primer macho que nace permanece con su madre por el resto de su vida, mientras que

los otros machos se dispersan de su grupo maternal, al alcanzar o no la madurez sexual (Ford y Ellis

1999). La permanencia de este macho con su madre probablemente sea benéfica para ambos en

cuanto a la búsqueda y captura del alimento, ya que se han visto durante la época invernal en el

Archipiélago de Revillagigedo alimentándose de ejemplares de ballena jorobada.

En Nueva Zelanda, se ha encontrado que los tursiones tienen asociaciones estables a lo largo de

siete años. Estas asociaciones se dan entre machos y hembras, por lo que se plantea la hipótesis de

que éstas corresponden a relaciones entre madres e hijos, las cuales tienden a incrementar la

adaptabilidad de ambos individuos (Lusseau et al. 2003). En Australia, las hembras de (Tursiops

85

aduncus) tienden a asociarse con aquellos individuos con los cuales comparten haplotipo (Möller et

al. 2006).

En muchas de las poblaciones de delfines, la mayoría de las asociaciones y las más fuertes ocurren

entre individuos del mismo sexo. Las interacciones pueden involucrar muchas combinaciones de

individuos de distinta clase de edad y sexo, sin embargo, las asociaciones a largo plazo están

correlacionadas con la edad, el sexo, el estado reproductivo y el parentesco (Wells et al. 1999).

Por otro lado, se ha observado en primates, que las hembras generalmente son las que emigran de

los grupos y forman lazos sociales laxos o variables cuando la competencia por el alimento es

relajada, mientras que cuando la competencia por el alimento es fuerte, serán filopátricas y crearán

lazos fuertes con individuos con los que estén emparentados (Wrangham 1980; van Schaick 1983).

Asociaciones inter-individuales y Organización social

Todos los animales necesitan de un espacio para sus distintas actividades, tanto individuales como

sociales. En todas las especies, la organización espacial ha de ser flexible para poderse adaptar a

las diferencias en la distribución y disponibilidad de los recursos. Cualquiera que sea el tamaño y

tipo del grupo, los animales mantienen relaciones espaciales, que dan como consecuencia la

formación de territorios, de los que se distinguen, el territorio personal o propio (home range), el

territorio actual y el territorio social.

El denominado territorio propio o home range (ámbito hogareño), es el territorio que utiliza el animal,

el área que conoce y habitualmente ocupa. Es el área particular a la que un animal limita sus

actividades y puede ser modificado por el hábitat, disponibilidades de alimento, estructura social y

tamaño del grupo. En el presente trabajo se encontró que el territorio personal de algunos individuos

del Pacífico Mexicano (e.g. MX87), es en su casi totalidad, el Golfo de California), mientras que para

otros (e.g. MX16 y MX17) lo es el Archipiélago de Revillagigedo. Con base en los avistamientos del

macho MX87 a lo largo de 24 años en todas las regiones del Golfo de California, en ambas costas, y

con diferentes grupos, se demuestra que el ámbito hogareño de este individuo es restringido para el

Golfo de California, dando uso al hábitat en toda la extensión.

86

El territorio actual es el espacio acotado que rodea al animal y puede ser delimitado mediante

estructuras físicas, sin embargo, aparentemente no existe ninguna barrera topográfica que limite el

movimiento de las orcas hacia afuera del Golfo de California en dirección al Norte o al Sur del

Pacífico o hacia zonas oceánicas. Lo anterior se refuerza con base en el intercambio de individuos,

aunque limitado, entre zonas costeras y oceánicas y entre el Golfo de California, la costa occidental

de la Península de Baja California y Estados Unidos.

En este trabajo se encontró que el desplazamiento a grandes distancias lo realizaron tanto machos

como hembras, lo cual concuerda con lo reportado para otros delfínidos como el tursión. En esta

especie se ha reportado que los machos se desplazan hasta los límites extremos del ámbito

hogareño de su comunidad con mayor frecuencia que las hembras, siendo éstos los que sirven de

mediadores en el flujo genético (Wells et al. 1987; Krützen et al. 2004). Sin embargo, hay casos en

donde se ha encontrado, que dicha mediación es dirigida por las hembras también (Parsons 2002;

Rogers et al. 2004).

Los patrones de dispersión pueden modificarse según la época del año y el estado reproductivo.

Algunos autores sugieren que cada unos de estos patrones se han desarrollado para permitir

estrategias anti-depredadores y ser adoptados con relación a la localización de las fuentes de

alimento u otros recursos ambientales. Para el caso de la orca, que es el depredador tope (Pitman

2011), quizá no aplique el primero punto, pero sí el segundo, ya que para encontrar una pareja para

reproducirse y que no sea un pariente cercano pudiera ocasionar que haya dispersión del grupo

natal.

El territorio social constituye el mínimo, que de manera rutinaria, establece el animal con el resto y

cubre las necesidades ecológicas de los animales. Dentro de los espacios propios o específicos se

identifican grupos familiares, lo que sugiere que el mantenimiento de estos espacios es un

comportamiento aprendido que pasa de generación a generación. Estos grupos familiares son muy

estables a lo largo de los años, como se ha observado en las orcas residentes del Pacífico

Nororiental (Ford et al. 1994) y en este trabajo lo mismo se observó en algunos individuos, con base

en las recapturas entre avistamientos y entre las asociaciones a largo plazo que resultaron sólidas.

87

Sin embargo, a pesar de haber obtenido asociaciones de 0.89, los individuos que las presentaron

fueron muy pocos, siendo en su mayoría asociaciones clasificadas como débiles o moderadas.

De esta manera se puede concluir que realmente la estructura social de las orcas que habitan en el

Pacífico Mexicano es más fluida, como una sociedad en fisión-fusión. Este tipo de sociedades se

conforman por individuos que viven en comunidades grandes, cuyos miembros forman agrupaciones

que cambian frecuentemente de integrantes (White 1992), como algunos primates (Goodall 1986; de

Waal 1997), el venado rojo (Cervus elaphus) (Conradt y Roper 2000), el tursión (Connor et al.

2000), y la ballena jorobada (Valsecchi et al. 2002), mientras mantienen asociaciones a largo plazo

con individuos específicos (Würsig y Würsig 1977; Wells et al. 1987; Smolker et al. 1992; Möller et al.

2001).

Se ha hipotetizado que los patrones de asociación en aquellas sociedades de tipo fisión-fusión

disminuye la competencia por el alimento al permitir que los individuos se dispersen (Connor et al.

2000a).

Como ya se mencionó anteriormente, mayor cantidad y calidad de material fotográfico en cada

avistamiento, permitiría conocer la asociación entre un mayor número de orcas y evaluar su

evolución a través del tiempo. Si el esfuerzo para avistar orcas en el Pacífico Mexicano es adecuado

y se trata de fotografiar a la mayor parte de los animales que integren un grupo, este aspecto de la

biología de las orcas mejorará e incluso mucha más información se desprenderá de este tipo de

datos.

El sistema social y el comportamiento ecológico de las orcas en el Pacífico Mexicano se están

conociendo gradualmente al combinar la información fotográfica (Capítulo 2 y 3), ecológica (Capítulo

4), genética (Capítulo 5) y acústica (Iriarte 2009). Con base en los resultados que se han obtenido

hasta el momento, las orcas presentan características sociales divergentes a sus coespecíficos en el

Pacífico Nororiental. De esta manera se concluye que la estructura social de las orcas del Golfo de

California, COBC y AR es divergente respecto a la de los ecotipos estudiados en el Pacífico

Nororiental (Residente, Transeúnte y Oceánico).

88

La genealogía de los individuos del Pacífico Mexicano se desconoce, de ahí resalta la importancia

de que se lleven a cabo estudios moleculares para determinar el parentesco entre los individuos de

un grupo. Si las orcas del Pacífico Mexicano se asocian fuertemente con individuos con los que

tienen un alto grado de parentesco, habría que conocer entonces si el entrecruzamiento ocurre entre

estos individuos o con individuos de grupos distintos.

De esta manera, para cualquier población de orcas en el mundo, tanto la estructura, como la

organización social de los individuos que la conforman, presenta implicaciones importantes en

términos de la frecuencia de genes intercambiados entre las subpoblaciones que potencialmente

llegan a formar una meta-población (Visser 2000), ya que si el intercambio de genes entre los grupos

es bajo, el entrecruzamiento entre parientes favorecería a la pérdida de genes, lo cual incrementaría

su potencial de extinción (Caughley 1994).

89

Capítulo 4. Evidencia de Aislamiento Geográfico de Orcas en el Pacífico Mexicano: Divergencia de sus hábitos alimenticios respecto a los de poblaciones ya descritas.

INTRODUCCIÓN

Las orcas consumen gran diversidad de presas: algunas especies de medusas (Similä et al. 1996)

y cefalópodos (Rice 1968; Ivashin 1981; Berzin y Vladimirov 1983; Hoyt 1990); varias especies de

peces (Christensen 1982; Matkin et al. 1986; Dahlheim 1988; Gladstone 1988; Bigg et al. 1990;

Ford et al. 1998); tiburones (Fertl et al. 1996; Dahlheim et al. 2008; Schulman-Janiger et al. 2011;

Visser 2000a; Visser 2005) y mantarrayas (Visser 1999); tortugas (Caldwell y Caldwell 1969; Hoyt

1990); pingüinos (Condy et al. 1978; Guinet 1990) y otras aves (Martínez y Klinghammer 1970;

Hoyt 1990; Williams et al. 1990), pinnípedos (Yukhov et al. 1976; Guinet y Bouvier 1995; Matkin et

al. 2012), nutrias (Jefferson et al. 1991), sirenios (Jefferson et al. 1991; Anderson y Prince 1985);

diversos cetáceos (Martínez y Klinghammer 1970; Whitehead y Glass 1985; Hoyt 1990; Jefferson

et al. 1991; Goley y Straley 1994), e incluso algunas especies de mamíferos terrestres (Ford y Ellis

1999). Así, sus estrategias de caza son diversas. Pueden alimentarse de peces en solitario (Bigg

et al. 1987) o en grupos coordinados (Similä y Ugarte 1993; Ford et al. 1994; Fertl et al. 1996;

Visser 1999). Optan por vararse intencionalmente para cazar pinnípedos (Guinet y Bouvier 1995;

López y López 1985) o dividir su labor para atacar presas grandes como ballenas, delfines o

marsopas (Tarpy 1979; Goley y Straley 1994; Visser 1999a; Baird y Dill 1995) y actuar en

sincronía para voltear los bloques de hielo en donde se encuentran sus presas (Smith et al. 1981).

También se asocian a ciertas pesquerías alimentándose de peces capturados en distintos tipos de

redes (Dahlheim 1999; Northridge 1991, Yano y Dahlheim 1995; Secchi y Vaske Jr. 1998; Dalla

Rosa y Secchi 2007) e incluso exhibir “simbiosis” con balleneros en Australia, al aleatorios sobre la

proximidad de ballenas a las que conducen a posiciones idóneas para su captura por parte de los

balleneros, obteniendo partes de la caza como recompensa (Mitchell y Baker 1980).

A nivel global, la orca es un depredador oportunista, pero algunas poblaciones presentan

especialización trófica (Bigg et al. 1990; Ford et al. 1994; Ford y Ellis 1999), aún en áreas en las

que su distribución se sobrepone. El ecotipo Residente de orcas del Pacífico Nororiental, presenta

movimientos estacionales sincrónicos con la migración costera de su presa predominante, la cual

es principalmente el salmón Chinook Oncorhynchus tshawytscha, en Columbia Británica, y el

90

salmón coho O. kisutch, en Prince Wiliam Sound, Alaska (Ford et al. 1998; Saulitis et al. 2000).

Aunque se les ha observado alimentándose de mamíferos marinos, no hay evidencia de que éstos

formen parte importante de su dieta (Ford 2002). Comparativamente, la abundancia y distribución

del ecotipo Transeúnte apenas cambia estacionalmente pues se alimenta de presas distribuidas

todo el año en aguas costeras (Ford y Ellis 1999). En Columbia Británica se alimentan

principalmente de foca común (Phoca vitulina) y con menor frecuencia de lobos marinos de Steller

(Eumetopias jubatus), de California (Zalophus californianus), marsopas común (Phocoena

phocoena), y de Dall (Phocoenoides dalli) y delfín de costados blancos del Pacífico

(Lagenorhynchus obliquidens) (Ford et al. 1998). En Prince William Sound, Alaska, consumen foca

común y marsopas de Dall (Saulitis et al. 2000). Y en California depredan ballenas con más

frecuencia que en Columbia Británica (Ford 2002). Nunca se ha observado a estas orcas

alimentarse de peces y ningún resto de peces se ha recuperado de estómagos de orcas

Transeúntes varadas. Por otra parte, las orcas Oceánicas, se distribuyen más ampliamente.

Algunos individuos muestran gran capacidad de desplazamiento. Una orca Oceánica se desplazó

entre Alaska y California en tan sólo 77 días (Dahlheim et al. 2008). Su presencia en aguas

costeras es esporádica y relacionada con la disponibilidad de sus presas. Se les ha observado

próximas a especies de pinnípedos, ballenas y delfines pero sin exhibir conductas depredatorias

(Dalheim et al. 2008). Se ha reportado a este ecotipo alimentándose de salmón Chinook (Ford et

al. 1992; Heise et al. 2003; Dalheim et al. 2008), y se ha encontrado en orcas varadas restos de

peces del género Cottus sp. (Heise et al. 2003), mero del Pacífico (Hippoglossus stenolepis)

(Jones 2006) y de la especie Lampris guttatu (Morin et al. 2006). Por otro lado, Ford et al. (2011)

describieron dos encuentros con orcas Oceánicas que se alimentaban de tiburón dormilón del

Pacífico Somniosus pacificus. Este reporte es el primero en donde se confirma la presa de la cual

se alimenta este ecotipo. Los mismos autores muestran cuantitativamente el atípico desgaste de

los dientes de estas orcas, el cual es mayor que en orcas Residentes y Transeúntes, por lo que

proponen que se debe a la abrasión ocasionada por los dentículos dérmicos que se encuentran

embebidos en la piel de los tiburones. Morin et al. (2006) ya habían reportado la presencia de

aletas pectorales de tres tiburones no identificados, y aletas pectorales y pélvicas de carcarínidos

(Carcharhinidae). Por otro lado, en las afueras de California se observaron varias orcas Oceánicas

golpeando tiburones azules (Prionace glauca) con la aleta caudal, aunque no hubo evidencia de

que los consumieron (Dalheim et al. 2008).

91

La especialización trófica también se observa en otras poblaciones de orca en el mundo. En Japón

también coinciden dos poblaciones con distintos intervalos de longitud. Una con individuos de 6 a

7 m y otra con individuos de 5 a 5.5 m. Al parecer el ecotipo pequeño consume peces y convive

con el ecotipo más grande que consume mamíferos marinos (Nishiwaki y Handa 1958).

Similarmente en el Atlántico Norte, una población de orcas de 6 a 7 m de longitud que entra en

aguas costeras de Noruega, consume mamíferos marinos (Jonsgard y Lyshoel 1970), mientras

que otra población de orcas de menor longitud (5 a 5.5 m) y que frecuenta aguas costeras, se

alimenta de peces (Christensen 1984). Recientemente, se describieron tres ecotipos en Antartica,

(A, B, y C). El A es similar a una orca normal, su distribución es oceánica y se alimenta

principalmente de rorcual de Minke (Balaenoptera bonaerenses). El B es de color gris, negro y

blanco, con una “capa dorsal” y una mancha ocular muy grande, habita zonas de témpanos

sueltos y aparentemente se alimentan de pinnípedos. El C, es similar en coloración al tipo B, pero

la mancha ocular es angosta y algo inclinada, habita zonas con una cobertura de hielo densa y

aparentemente consumen peces (Pitman y Ensor 2003). Mikhalev et al. (1981) y Berzin y

Vladimirov (1983) ya habían reportado para Antártica una población de individuos con longitudes

de 6 a 7 m que al parecer sólo consumía mamíferos y que pudiera referirse al tipo A reportado por

Pitman et al. 2007), así como una población con longitudes de 5 a 5.5 m que se alimentaba de

peces, correspondiendo tal vez al tipo C (Pitman et al. 2007).

De acuerdo a Ford (2002), este tipo de dietas tan especializadas en poblaciones simpátricas han

evolucionado gradualmente a través de largos periodos, por medio de estrategias de caza exitosas

que han ido mejorando y que se van pasando de una generación a otra. Las estrategias para

capturar presas distintas pudieran haber jugado un papel importante en la separación histórica de

los grupos ancestrales de orcas Residentes y Transeúntes hasta convertirlas en poblaciones

social y reproductivamente aisladas.

Es probable que esta divergencia en las preferencias hacia ciertos tipos de presas pueda

presentarse en otras poblaciones de orcas en el mundo también (Ford et al. 1998). Así en aquellos

lugares donde hay alimento de manera abundante y confiable durante todo el año haya orcas con

una dieta especializada, mientras que en otros lugares con condiciones opuestas se esperaría que

hubiera estrategias de caza oportunistas.

92

ANTECEDENTES Y JUSTIFICACIÓN

Para el Pacífico Mexicano se han reportado avistamientos aislados de orcas en las que se han

observado atacando y/o alimentándose de diversos tipos de presas, como: cetáceos (Scammon

1874; Pond 1939; Brown y Norris 1956; Tarpy 1979; Vidal y Pechter 1989; Silber et al. 1990;

Gendron y Sánchez 1994; Hernández-Ventura et al. 2001); pinnípedos (Norris y Prescott 1961;

Rice 1968; Martínez y Klinghammer 1970; Samaras y Leatherwood 1974; Bravo 1982); tortugas

(Esquivel et al. 1993 ; Sarti et al. No publicado) y tiburones (Fertl et al. 1996). Hace quince años se

recopilaron los avistamientos de orcas en este tipo de actividades, incluyendo los mencionados y

otros no publicados (Guerrero-Ruiz 1997), encontrando que los cetáceos son la presa principal de

las orcas del Golfo de California, sin embargo no se hizo ningún análisis en cuanto al tipo de presa

consumido por individuo Foto ID. Por otra parte, como se ha visto, la dieta es un factor importante

que define la historia natural de los ecotipos de orcas, pues al estar compuesta por distintos tipos

de presas, determinó que hayan sido seleccionadas distintas estrategias de depredación y por lo

tanto el tamaño de grupo y estructura del mismo (Ford et al. 1994; Ford y Ellis 1999). Así, las

distintas estrategias para la obtención de alimento y los diferentes tipos de presas que consumen

las orcas han permitido evidenciar la existencia de distintas poblaciones e incluso especies del

género Orcinus, lo que será instrumental para proponer e implementar estrategias de manejo

específicas para cada población, sobre todo cuando éstas sean pequeñas (NMFS 2005; 2011).

Por ello se percibe importante analizar lo anterior en el contexto de la identidad poblacional, para

evaluar si la dieta de las orcas del Pacífico Mexicano (Costa Occidental de la Península de Baja

California y Golfo de California), podría estar evidenciando la existencia de una población discreta

y aislada.

HIPÓTESIS

Los hábitos alimenticios de las orcas del Pacífico Mexicano (Costa Occidental de la Península de

Baja California y Golfo de California) son divergentes respecto a los de los ecotipos estudiados en

el Pacífico Nororiental.

OBJETIVO

Evaluar y comparar los hábitos alimenticios de las orcas distribuidas en el Pacifico Mexicano

(Costa Occidental de la Península de Baja California y Golfo de California) con la de otros ecotipos

de orcas distribuidos en el resto del Pacifico Nororiental y el mundo.

93

METODOLOGÍA

Se actualizó la lista de especies que forman parte de la dieta de la orca en el Pacífico Mexicano. A

dicha lista se agregó la información relacionada a los individuos identificados en cada avistamiento

para poder determinar si hay una predilección por algunos animales a consumir cierto tipo de

presas.

Por otro lado para comparar los hábitos alimenticios de las orcas del Pacífico Mexicano con el

resto de las poblaciones de orcas, se hizo una matriz de presencia-ausencia en relación al tipo de

presa y al ecotipo o población sobre la cual se tiene bien documentado el tipo de alimentación. Lo

anterior se realizó, ya que cuando no es posible representar los objetos por medio de medidas p-

dimensionales razonables, se comparan pares de objetos simplemente con base en la presencia o

ausencia de características, utilizando valores 0-1 para las variables cualitativas (variables

binarias). Una vez obtenida la matriz, se realizó un análisis de cluster, el cual se define como un

conjunto de técnicas utilizadas para clasificar los objetos o casos en grupos homogéneos

llamados conglomerados (clusters) con respecto a algún criterio de selección predeterminado.

Para evaluar las diferencias y similitudes entre las variables categóricas se utilizó el método de las

medidas de asociación. Se seleccionó el algoritmo de agrupación (algoritmo pareado) para formar

los grupos (clusters) y así se pudo determinar el número de grupos que se formaron. Para agrupar

las variables se utilizó la medida de asociación de Jaccard. A partir de esas medidas de similitud

se obtuvo un árbol jerárquico o dendograma, en donde cada objeto se incluye en su único grupo

propio y en pasos sucesivos los grupos más similares, van agrupándose constituyendo nuevos

conglomerados hasta llegar a un único cluster final que los contiene todos. Los objetos dentro de

cada grupo (conglomerado), son similares entre sí (alta homogeneidad interna) y diferentes a los

objetos de los otros conglomerados o clusters (alta heterogeneidad externa). Todo lo anterior se

llevó a cabo con el programa PAST (Hammer et al. 2001).

RESULTADOS

De los 329 avistamientos recopilados en el área de estudio, en 59 las orcas atacaron y/o se

alimentaron de otras especies asociadas al avistamiento (Anexo 1) y entre éstos sólo en 44

avistamientos se observó a orcas alimentándose.

94

El tamaño de grupo de orcas alimentándose fluctuó de 2 a 30 animales (Promediando 6.9

individuos). En 24 (40.6%) de los 59 avistamientos referidos, se Foto ID 75 individuos. La Tabla I

resume las presas consumidas por individuo. Los cetáceos fueron la presa más frecuente,

siguiendo en importancia los pinnípedos, tortugas y peces. La distribución temporal de los

avistamientos referidos, indica que en el área de estudio las orcas se alimentan a lo largo del año.

Espacialmente, la mayoría de los avistamientos de alimentación tuvieron lugar en las Provincias D

y C, del Golfo de California.

95

Tabla I. Presas consumidas por 65 individuos catalogados en el Pacífico Mexicano. Los individuos del LA pod (CA) se denotan con * (Black et al. 1997) y los que corresponden al catálogo del POT con + (Olson y Gerrodette 2008). Actividad: A (Ataque); P (Persecución); Al (Alimentación).

Individuo Sexo Actividad Presa Localidad (Provincia/Región)

MX97 M A Mirounga angustirostris Isla San Benitos (E) MX6 (CA3)* M P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX8 (CA90)* I P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX2 (CA66)* I P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX4 (CA92)* I P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX3 (CA65)* I P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX86 M P Delphinus delphis Canal de Ballenas (A) MX16(E157)+ M P Megaptera novaeangliae Isla Socorro (F) MX17 I P M. novaeangliae Isla Socorro (F) MX29 I AL tiburón Loreto (C) MX31 I AL tiburón Loreto (C) MX30 I AL tiburón Loreto (C) MX128 I AL tiburón Loreto (C) MX127 I AL tiburón Loreto (C) MX46 M AL Mola mola Bahía de La Paz (C) MX139 M AL Mola mola Bahía de La Paz (C) MX48 H AL Mola mola, mantas Bahía de La Paz y Loreto (C) MX140(E49)+ M AL Mola mola Bahía de La Paz (C) MX49(E137)+ M AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX50 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX51 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX36 M AL Rhincodon typus Bahía de La Paz (C) MX37(E111)+ I AL Rhiniodon typus Bahía de La Paz (C) MX52 M AL D. delphis Loreto (C) MX53 I AL D. delphis Loreto (C) MX54 I AL y P D. delphis, D. capensis Bahía Magdalena (E) y Loreto (C) MX57 I AL D. sp. Bahía de La Paz (C) MX87(E256)+ M AL Balaenoptera edeni, B. physalus,

Tursiops truncatus, mantas Loreto y Bahía de La Paz (C)

MX88 M AL Zalophus californianus Bahía Kino (A) MX156 I AL B. edeni Bahía de La Paz (C) MX157(E261)+ M AL, P B. edeni, D. capensis Bahía de La Paz y Loreto (C)

MX160 I AL, P B. edeni, D. capensis Bahía de La Paz y Loreto (C) MX167 M P M. novaeangliae Bahía de Banderas (D) MX169 M AL M. novaeangliae Bahía de Banderas (D) MX179 M AL B. physalus Bahía de La Paz (C) MX195 M AL M. novaeangliae Bahía de Banderas (D) MX300 M P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX301 I P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX302 I P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX303 I P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX304 M P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX305 I P S. longirostris Bahía de Banderas (D) MX318 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX319 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C)

96


Individuo Sexo Actividad Presa Localidad (Provincia/Región)

MX320 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX321 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX322 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX323 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX324 I AL T. truncatus Bahía de La Paz (C) MX332 I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX333(E259)+ I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX334 I AL mantas, B. physalus Bahía de La Paz y Loreto (C) MX335 I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX336 I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX337 I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX338 I AL mantas Bahía de La Paz (C) MX345 M AL D. capensis Cabo San Lucas (D) MX367 I AL mantas Loreto (C) MX403 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX404 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX405 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX406 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX407 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX408 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C) MX409 I AL B. physalus 20 Km. sur Loreto (C)

Al analizar el tipo de presas consumido por orca Foto ID, se observaron en total seis individuos

alimentándose más de una vez. Algunos de ellos de la misma presa y otros cambiando no sólo dentro del

mismo orden (e.g. cetáceos – ballenas vs. delfines), sino variando completamente de grupo, como se

observó en MX87 y MX334. Ambos animales se encontraron juntos alimentándose en una ocasión de

rorcual común y en otro de mantas, con tamaños de grupo similares (12 y 10, respectivamente) aunque no

con los mismos individuos. Aún cuando no todas las orcas Foto ID en este trabajo se han observado juntas

al mismo tiempo, al complementar la información de las comunidades propuestas en el Capítulo 3 con los

datos obtenidos en este apartado, se encontró un panorama mucho más amplio acerca de los hábitos

alimenticios de casi todas las orcas Foto ID en el Pacífico Mexicano (198) como se muestra en la Tabla II.

Esto se logró analizando las asociaciones entre individuos, ya que se supone que orcas con estilos de vida

similares se asociarán unas con otras, acorde a estudios a largo plazo de Foto ID en orcas Residentes de

la Columbia Británica y Washington, que han demostrado que existe una estructura social estable en

donde no existe emigración por parte de ningún individuo del grupo natal o matrilínea (Olesiuk et al. 1990).

El nivel más alto de la estructura social de las orcas Residentes es la comunidad, la cual está conformada

por varios pods que se asocian regularmente unos con otros. La comunidad está definida únicamente por

los patrones de asociación más que por la genealogía maternal o por similitudes acústicas.

97

Los pods de una comunidad no se han visto asociados o viajando con pods de otra comunidad, aunque

sus ámbitos de distribución se traslapen de cierta forma (Ford 2002; Matkin et al. 1999). Por otro lado, las

orcas Transeúntes presentan una organización social no tan bien conocida como en las orca Residentes

(Ford y Ellis 1999). La unidad básica de la sociedad de este ecotipo es la matrilínea, los descendientes

pueden dispersarse de la misma por periodos prolongados o de manera permanente, ya sea como jóvenes

o como adultos (Ford 2002), sin embargo, aún cuando los patrones de asociación de las matrilíneas de

orcas Transeúntes son muy dinámicas y no forman grupos consistentes como el de los pods de orcas

Residentes, todos los grupos de orcas en una comunidad transeúnte pueden relacionarse unos con otros

por una red de asociaciones (Ford 2002). De esta manera, si por ejemplo, el individuo clave MX87

observado en el Golfo de California, que se ha alimentado de ballenas y mantas, se ha visto con otros

individuos de los que no se tiene documentado el tipo de presas que consumen, se asumirá por

consiguiente que estos últimos tendrán preferencias por un tipo de alimento similar al de la orca clave con

la que se asociaron.

Con base en lo anterior, fue que a partir de las asociaciones de 65 orcas Foto ID en el Pacífico Mexicano,

que se pudo determinar los hábitos alimenticios de un total de 119 individuos. En este total, se encuentran

incluidos tres individuos catalogados como “desconocidos” dentro del catálogo de orcas de California

(Black et al. 1997) (asociados con MX46(CA70) y MX84(CA89)) y 18 individuos del catálogo de orcas del

POT (Olson y Gerrodette 2008) (asociados con MX37(E111), MX40(E110), MX49(E137), MX72(E062),

MX143(E106) y MX144(E138)).

98

Tabla II. Hábitos alimenticios de las comunidades propuestos para el Pacífico Mexicano y algunos individuos solitarios. En paréntesis están las claves de los individuos del catálogo de California (Black et al. 1997) y del POT (Olsen y Gerrodette (2008). MX54 vista en: a) 1995, b) 1997, c) 1999.

Grupo Presas Individuos FotoID

Revillagigedo

(Tabla II, Capítulo 3)

Ballena jorobada MX16, MX17, MX18, MX19, MX158 y MX380

Golfo de California

(Bahía de Banderas) (Tabla II,

Capítulo 3)

Ballena jorobada MX169, MX171, MX195 y MX306

Golfo de California con costa

Occidental de la Península de

Baja California

(Tabla III, Capítulo 3)

Tursiones y tiburón

ballena

MX36, MX37 (E111), MX40(E110), MX41, MX45, MX49

(E137), MX50, MX51, MX72(E062), MX143(E106),

MX144(E138), E258-E261, E063 y E064, E139, E141,

E161-E166, E168-E170 y E171

Residentes del

Golfo de California

(Tabla IV, Capítulo 3)

Rorcual común,

rorcual tropical,

ballena, delfín común,

tursiones tiburón, pez

luna, mantas

MX24, MX26, MX29-31, MX38, MX39, MX46 (CA70),

CA71, CA87, CA88, MX48, MX52-MX54, MX84 (CA89),

MX86, MX87, MX93, MX127,MX128, MX140(E49),

E050, E051, MX156, MX157, MX160, MX162, MX163,

MX179, MX182-MX186, MX189-MX191, MX196-

MX198, MX307, MX313, MX318-MX324, MX332-

MX338, MX344, MX347-MX352, MX375-MX378,

MX407-MX409,

Costa Occidental de la Península

de Baja California

Foca elefante MX97

Golfo de California

(Bahía Kino)

Lobo marino común MX88

Golfo de California

(Bahía de La Paz)

Delfín MX57

Golfo de California

(Bahía de Banderas)

Ballena jorobada MX167

Golfo de California

(Bahía de La Paz)

Delfín común de

rostro largo

MX367

Golfo de California (Cabo San

Lucas)

Mantas MX345

99

Al comparar todas las poblaciones de orcas sobre las cuales se tiene un buen registro del tipo de presas

que consumen, se encontró que hay poblaciones con una dieta muy especializada, así como poblaciones

con cierto grado de similitud (Fig. 1).

Figura 1. Análisis de cluster de los tipos de presa consumidos por distintas poblaciones en el mundo.

Dentro del primer segmento del dendograma, se encuentran las orcas de Antártica (D, C, B Gerlache y B),

las cuales se alimentan de especies de peces, aves y focas que sólo se distribuyen en el Hemisferio Sur,

como es el caso del bacalao austral (Dissostichus eleginoides), bacalao Antártico (Dissostichus mawsoni),

pingüino Papúa y barbijo (Pygoscelis papua y P. antarcticus) y foca Weddell (Leptonychotes weddellii),

respectivamente. Como otro grupo aislado, se encuentran las orcas del Atlántico Norte (Tipo 1), que por su

alimentación específica en arenque (Clupea harengus) (Foote 2011; Kuningas et al. 2007) se encuentra

separadas del resto de las poblaciones de orcas. Posteriormente se observa un cluster agrupando las

orcas del tipo A de Antártica, Islas Crozet y Argentina, las cuales se alimentan de mamíferos marinos,

como ballenas y focas, siendo la presa en común la foca elefante del sur (Mirounga leonina) (Guinet y

100

Jouventin 1990; Guinet 1991; Guinet y Bouvier 1995; Guinet y Tixier 2011, López y López 1985; Íñiguez et

al. 2002; Pitman 2011). El siguiente cluster presenta a las orcas que se distribuyen en el Hemisferio Norte y

cuya presa en común es el salmón (Oceánicas y Residentes) (Bigg et al. 1987; Ford et al. 1994; Ford et al.

1998; Dahlehim et al. 2008; Matkin y Durban 2011). Posteriormente se distingue otro cluster, que incluye

aquellas orcas que se alimentan de ballenas y otros mamíferos marinos. En un extremo se encuentran las

orcas Transeúntes de la Columbia Británica y Washington y el tipo AT1 de Alaska, que consumen

básicamente pinnípedos y marsopas (Baird y Stacey 1988; Baird y Dill 1994; Ford et al. 1998; Straley et al.

2007; Matkin y Durban 2011); y el segundo conformado por aquellas poblaciones en las que el común

denominador en la dieta son los delfines y las ballenas y que incluye las orcas del Tipo 2 del Atlántico

Norte, que se alimentan de rorcual de Minke (Balaenoptera acutorostrata) y el resto de las orcas

Transeúntes de Alaska, que además de consumir cetáceos, se alimentan también de pinnípedos, y es la

única población que incluye a las nutrias en su dieta (Matkin et al. 2007; Matkin y Durban 2011).

Finalmente, el segundo subcluster, asociado al anterior, está conformado por las orcas de Hawaii que

consumen ballena jorobada (Megaptera novaeangliae) y cefalópodos (Baird et al. 2006), y dentro del

mismo subcluster las orcas de Nueva Zelanda y las del Pacífico Mexicano. De todas las poblaciones de

orcas analizadas, las dos últimas son las únicas que presentan comunidades o subpoblaciones con hábitos

alimenticios generalistas, cuyos individuos consumen tanto peces (óseos y cartilaginosos) como cetáceos.

DISCUSIÓN

El comportamiento alimenticio observado en el periodo de estudio fue dividido en actividad de persecución,

ataque y alimentación. Esta división se realizó debido a que muchas veces es común encontrar a las orcas

persiguiendo a su presa sin éxito o bien porque no se pudo confirmar que fue consumida. Las orcas

pueden atacar a la presa o jugar con ella sin matarla y comerla, lo cual se cree que sirve como enseñanza

de las estrategias de caza para los miembros más jóvenes del grupo (Guinet 1990).

De acuerdo a Baird (1994) existe un tamaño promedio grupal óptimo para que cada integrante obtenga una

compensación energética, es decir, al parecer existe un número óptimo para ciertos hábitos alimenticios,

los cuales implican una cierta estrategia de caza. En el caso de las orcas Transeúntes de la Columbia

Británica, este número es de tres, siendo la principal presa la foca común (Baird y Dill 1996), aunque el

tamaño de grupo puede ser mayor debido a factores sociales también. En el presente estudio, al separar

los avistamientos en actividad alimenticia por tipo de presa se encontró que el grupo promedio de orcas

consumiendo cetáceos fue de 8.5 orcas, mientras que el tamaño grupal de aquellas que se alimentaron de

101

pinnípedos fue de 5.1, para mantas de 8, para tiburones de 5.5, para peces de 3.3 y para tortugas fue de

2.5. De esta manera el tamaño óptimo para las orcas del área de estudio varía de acuerdo al tipo de presa

que consumen, además de que grupos grandes como los encontrados en este estudio (20, 30 y 45

animales) pudieran formarse con la finalidad no sólo de facilitar la captura de grandes presas o presas

numerosas, sino para socializar también. Filatova et al. (2008) encontraron que en aquellos avistamientos

en donde había tamaños de grupo grande, hubo un incremento en eventos de socialización. Estas grandes

agrupaciones o multi-pods pudieran tener como finalidad la reproducción, así como la formación y el

fortalecimiento de lazos entre individuos. En la familia Delfinidae, las agregaciones que se forman entre

animales de distintos grupos sociales (pods, familias) son comunes (Würsig y Würsig 1980; Hoelzel 1994),

ya que al cazar juntos, deben mantener los lazos sociales y más aún si se trata de una especie con una

sociedad de tipo fisión-fusión (Connor 2007), como sería el caso de la mayoría de las orcas que habitan en

el Pacífico Mexicano (e.g. comunidad residente del Golfo de California). De acuerdo a Felleman et al.

(1991) los patrones estacionales en la ocurrencia de orcas Residentes están relacionados con las

variaciones estacionales en la abundancia y distribución de sus presas. En aquellos periodos en donde

hubo un incremento en la abundancia del salmón hubo también un incremento en la interacción social y

sexual entre grupos. Con base en esto, las orcas del Pacífico Mexicano pudieran sacar ventaja de los

incrementos en la abundancia y disponibilidad de las presas que consumen para aprovechar los

encuentros con individuos de otros grupos y detectar individuos del sexo opuesto con quien reproducirse,

sin necesidad de dispersarse de su grupo natal, lo cual pudiera explicar la fuerte asociación entre MX16 y

MX17, así como la fidelidad al área del macho MX87 al Golfo de California. Por otro lado, también pudiera

explicar la razón de que en el periodo de estudio se hayan reportado grupos de hasta 45 individuos en un

lugar persiguiendo una presa de gran tamaño (ballenas) o grupos de 10 o más orcas alimentándose de

presas de menor tamaño pero que se encuentran en grandes cantidades (delfines comunes, mantas).

Existe mucha literatura en donde se pueden encontrar listas con las presas que forman parte de la dieta de

las orcas (Rice 1968; Hoyt 1990; Martínez y Klinghammer 1970; Ford y Ellis 1999). La mayoría de las

presas reportadas en este trabajo caen dentro de las ya conocidas para la especie, siendo unas muy

comunes y otras en menor grado. Dentro de las presas comúnmente consumidas por las orcas del Pacífico

Mexicano se encuentran los cetáceos, lo cual es de esperarse, siendo el Golfo de California una zona en

donde se encuentran 31 especies, algunas residentes permanentes, y otras visitantes temporales del lugar,

por lo que hay alimento durante todos los meses del año (Guerrero-Ruiz et al. 2006a).

102

En este trabajo se logró documentar el primer ataque y alimentación de orcas a delfín tornillo en Bahía de

Banderas (Provincia D). En ninguno de los listados que existen en relación a las presas consumidas por las

orcas se encuentra registrada esta especie. En otras partes del mundo se ha observado a las orcas

interactuando con ella, pero sin evidencia de consumo. Jefferson et al. (1991) reporta a una orca

asociándose con delfines tornillo en Hawaii (Pryor 1973) y en Papua Nueva Guinea, Visser y Bonoccorso

(2003) reportan dos eventos en donde estos delfines huían de la zona en donde se encontraban o habían

estado las orcas. En la literatura también se encontró que dentro de las presas poco comunes está el pez

luna y las mantas. En el Pacífico Mexicano, las mantas fueron consumidas en el Golfo de California,

mientras que las otras poblaciones de orcas que también las consumen se encuentran alrededor de las

Islas Galápagos (Fertl et al. 1996), Nueva Zelanda (Visser 2000) y Papua Nueva Guinea (Visser y

Bonoccorso 2003). Por otro lado, el avistamiento de orcas alimentándose de pez luna es el cuarto reporte a

nivel mundial en donde se habla de esta especie como presa. Los otros registros corresponden a la Gran

Barrera de Australia (Gladstone 1988), Nueva Zelanda (Visser 2001) y Papua Nueva Guinea (Visser y

Bonoccorso 2003).

Con base en la información analizada se encontró que las orcas que se encuentran en el Pacífico

Mexicano presentan una dieta de tipo generalista, lo cual por primera vez se reportó para las orcas de

Australia, Nueva Zelanda, el Archipiélago Crozet y Hawaii (Visser 2000, 2005; Visser et al., 2010; Ford

2002; Baird et al. 2006). De acuerdo a Baird (2000), este tipo de dieta está ligado a zonas de baja

productividad, aunque no es el caso para el Golfo de California. Trabajos recientes han demostrado que

este patrón de alimentación es más común de lo que se pensaba. En las Islas Crozet los mismos

individuos Foto ID a principios de la década de 1990 ya se han documentado atacando ballenas,

pinnípedos, pingüinos y peces (Guinet 1991, 1992, 2000; Tixier et al. 2010; Guinet y Tixier 2011). Fuera de

la costa de la Patagonia, en Argentina, aquellas orcas Foto ID, que originalmente se documentaron

alimentándose de pinnípedos, ya han sido observadas consumiendo tiburón de siete branquias

(Notorhynchus cepedianus) (Reyes y García-Borboroglu 2004). En la misma región, Íñiguez et al. (2002)

han reportado una dieta más generalista en las orcas que ahí se distribuyen, la cual incluye pingüinos y

peces. En Sudáfrica también se ha reportado la naturaleza oportunista de las orcas, las cuales se

alimentan de cetáceos, pinnípedos, peces, calamares y aves marinas (Best et al. 2010). Con base en

avistamientos de individuos del tipo A de Antártica en Australia y Nueva Zelanda, el espectro alimenticio de

estas orcas incluye ahora no sólo rorcual de Minke, sino que ahora incluye elasmobranquios, pinnípedos,

dugones, peces pelágicos y de peces en líneas de pesca (Morrice 2004; Bruyn et al. 2013).

103

Aún cuando la mayoría de los individuos Foto ID en el Golfo de California son generalistas, tampoco se

descarta la posibilidad de que algunos individuos que se distribuyen en otras regiones del Pacífico

Mexicano se especialicen en un cierto tipo de alimento, por ejemplo aquellos individuos Foto ID en el

Archipiélago de Revillagigedo, que hasta el momento no se han asociado a ningún individuo de la

comunidad propuesta como residente del golfo, y a que además sólo se les ha documentado consumiendo

ballena jorobada. Algo similar se ha reportado para las poblaciones simpátricas de Nueva Zelanda, en

donde las cuatro subpoblaciones identificadas muestran algún tipo de especialización en las presas

consumidas (e.g. cetáceos, o peces óseos y cartilaginosos), mientras que otras presentan una dieta

completamente generalista, alimentándose de todas las anteriores (Visser 2000).

Una dieta selectiva hace posible que la distribución de las poblaciones se traslape sin competencia. Esto

pudiera explicar el hecho de que se observe un stock mezclado en el Pacífico Mexicano, que al tener las

distintas poblaciones de orcas con hábitos alimenticios deferentes, no compitan entre sí por el alimento. De

acuerdo a Barrett-Lennard (2011), las características de una dieta selectiva y la cultura del grupo van de la

mano con la exclusividad social para permitir que poblaciones discretas de orcas se formen y diverjan

ecológica y genéticamente, lo cual pudiera explicar la presencia de una población discreta y aislada en el

Golfo de California, la cual se ha demostrado que existe por la baja tasa de recapturas con California y el

Pacífico Oriental Tropical, así como por la nula tasa de recapturas con los ecotipos descritos para el

Pacífico Nororiental, así como la presencia de otra población simpátrica en el Archipiélago de Revillagigedo

y otro en la Costa Occidental de Baja California, ambos con hábitos alimenticios diferentes.

De acuerdo a Riesch et al. (2012), en áreas de alta productividad, es común encontrar en simpatría a dos o

más linajes o ecotipos de orcas, acorde a su dieta, patrones de movimiento, comportamiento, estructura

social y estabilidad grupal, como se ha reportado para los ecotipos del Pacífico Nororiental (Baird 2000;

Barrett-Lennard y Heise 2006; Ford 2009; Ford y Ellis 2012). Esta coincidencia en simpatría se ha

documentado también en el Atlántico Nororiental y en Antártica, así como en Nueva Zelanda, el este de

Rusia, el Atlántico Noroccidental y el Pacífico Oriental Tropical (Reeves et al. 2004), donde existen

poblaciones distintas de cada ecotipo (Barrett-Lennard y Heise 2006). Por ejemplo, el ecotipo transeúnte se

compone de la población de la Costa Oeste de Estados Unidos y Canadá (Ford y Ellis 1999), de la

población del Golfo de Alaska (Matkin y Durban 2011), de la población AT1 transeúnte de Prince William

104

Sound, Alaska (Matkin et al. 2008), y de otras poblaciones en el Mar de Bering, alrededor de las Islas

Aleutianas (Riesch et al. 2012).

La transferencia cultural de información sobre la ubicación de las presas y del cómo capturarlas son

factores importantes en sistemas sociales estables como el que exhiben las orcas. Como se mencionó en

el Capítulo 3, la asociación entre MX17 y MX16 se explicaría como relación de madre e hijo. Al ser ella la

matriarca y la más vieja, tendría la experiencia y memoria acerca de los lugares previos en donde hubo

éxito alimenticio (Würsig 1986), lo cual explicaría la filopatría al Archipiélago de Revillagigedo (Región F) y

el alto grado de asociación entre ambos individuos. Por otro lado, el que el macho no se haya dispersado

del grupo natal podría deberse a su inhabilidad de garantizar su propia paternidad, obteniendo un mayor

beneficio al permanecer y contribuir a la supervivencia de sus parientes y a obtener alimento (Heimlich-

Boran y Heimlich-Boran 1990) o a que no necesita alejarse de la matrilínea indefinidamente como ocurre

en algunos casos de orcas Transeúntes (Ford 2002), en las que ciertas matrilíneas son estables durante

toda la vida de los individuos que las conforman (Ford y Ellis 1999; Matkin et al. 1999; Matkin et al. 2011).

Además de la especialización de dieta, los ecotipos del Pacífico Nororiental también difieren cuanto al

tamaño de grupo y grado de filopatría (Riesch et al. 2012). La naturaleza de la asociación entre MX16 y

MX17 pudiera ser similar a la de las orcas Transeúntes, que exhiben matrilíneas muy reducidas con grupos

pequeños aparentemente especializados en mamíferos marinos (Baird y Dill 1996; Ford y Ellis 1999). En

este caso, los individuos (MX16 y MX17) se observaron alimentándose de ballena jorobadas en la región.

Hoelzel et al. (2007) han propuesto que la explotación de aquellos recursos distribuidos estacionalmente en

parches por cada ecotipo de orcas promueve la filopatría social en ambos sexos y que la endogamia la

evitan reproduciéndose fuera de su grupo social durante asociaciones temporales con otros individuos o

grupos. Esto pudiera explicar las múltiples recapturas de algunos individuos en algunas provincias del

Golfo de California, como la D (Bahía de Banderas) en donde año con año se observa a los mismos

individuos de orcas alimentándose de ballena jorobada. Esto también podría explicar la fluidez en los

grupos de orcas en el Golfo de California, en donde individuos clave han sido fotografiados en distintos

grupos. Hoelzel et al. (2007) reportan que este tipo de interacciones se pueden presentar tanto en aquellos

grupos que buscan el mismo tipo de recursos, como entre grupos especializados en distintos tipos de

presas. Como se mencionó con anterioridad, la dieta es el principal factor que determina el estilo de vida

de los ecotipos de orcas y determina las estrategias para buscar y capturar el alimento, así como el tamaño

y estructura del grupo (Ford et al. 1994; Ford y Ellis 1999). Si las estrategias y tácticas de caza son

105

aprendidas y requieren un largo periodo de práctica y guía por parte de algunos individuos, todas las que

ya han sido aprendidas para ambos casos imposibilitarían la capacidad de poder alternar presas y volverse

generalistas.

Baird et al. (1992) mencionan que las habilidades conductuales que exhiben las orcas Transeúntes

incrementan su habilidad para alimentarse de pinnípedos, haciendo que su capacidad para encontrar

peces y alimentarse de ellos disminuya. Al estar habituadas a consumir un espectro de presas más

reducido, se ven obligadas a heredar culturalmente estas tácticas de caza, por lo que su habilidad para

cambiar sus hábitos alimenticios de un tipo de presas a otro y adaptarse rápidamente a los cambios que el

ambiente pudiera presentar, se vería seriamente limitada (Ford et al. 2009). De igual manera, las

estrategias que utiliza el ecotipo residente para maximizar los encuentros con peces, disminuirían la

probabilidad de que encontraran presas como mamíferos marinos. Además, no sólo se necesita aprender

tácticas o estrategias de caza, sino también la ubicación de donde se encuentran esas presas. De esta

manera el aprendizaje resulta ser de gran importancia para el desarrollo de las tácticas de caza en las

orcas, principalmente cuando son jóvenes y adolescentes (López y López 1985). Lo anterior apoya la

evidencia de filopatría de ciertos individuos en algunas regiones del Pacífico Mexicano. Una vez algunos

individuos aprenden a realizar una actividad en particular, ésta será transmitida a través de toda la

población rápidamente (Barret-Lennard 2011).

Como ya se mencionó, en el Pacífico Nororiental se han encontrado poblaciones de orcas simpátricas que

se especializan en cierto tipo de presa (Ford et al. 1998; Saulitis et al. 2000; Berzin y Vladimirov 1983). Se

sugiere que esta especialización pudiera encontrarse en otras partes del mundo (Ford et al. 1998), lo que

ha sido demostrado en Antártica, Atlántico Norte y Nueva Zelanda (Pitman 2011; Foote 2011; Visser 2000).

En el Pacífico Mexicano al parecer ocurre lo mismo, presentándose en simpatría orcas especializadas en

cierto tipo de presas (cetáceos) y orcas generalistas, sugiriendo la existencia de un stock mezclado, con

subpoblaciones con distintos patrones de movimiento, dieta y estructura social y divergente respecto a los

ecotipos descritos del Pacífico Nororiental. Por lo que se concluye que los hábitos alimenticios de las orcas

del Pacífico Mexicano (Costa Occidental de la Península de Baja California y Golfo de California) son

divergentes respecto a los de los ecotipos estudiados en el Pacífico Nororiental.

106

La subdivisión de la población de orcas del Pacífico Mexicano en diferentes comunidades con base en su

distribución y estructura social, se ve complementada con los resultados mostrados en este capítulo en

relación a la identificación de los distintos tipos de presas consumidos por los individuos que las

conforman. Esta información junto con los resultados arrojados por los análisis moleculares (Capítulo 5)

ayudará a precisar si las orcas del Pacífico Mexicano y Golfo de California son distintivas lo que permitirá

optimizar el esfuerzo para su conservación y manejo en el área de estudio.

107

Capítulo 5. Evidencia del aislamiento poblacional de O. orca en el Golfo de California y Pacífico Mexicano: Análisis de un marcador mitocondrial.

INTRODUCCIÓN

La ecología molecular surgió a partir de la idea de estudiar las bio-moléculas para comprender la

ecología de los organismos, sus relaciones y su evolución (Monsen-Collar y Dolcemascolo 2010),

aplicando biotecnología molecular para responder preguntas ecológicas (Beebee y Rowe 2004).

Estas técnicas permiten detectar la variación genética y diferencias que existen dentro y entre las

especies, poblaciones e individuos, comparando la información hereditaria (ADN y Proteínas,

Finger y Klank 2010). Los métodos utilizados en las últimas dos décadas han permitido responder

preguntas acerca de la ecología y conservación de las especies. Por ejemplo, las dirigidas a

conocer su distribución y demografía histórica y actual y a desarrollar estrategias de manejo para

recuperar sus poblaciones (Finger y Klank 2010). Las herramientas más socorridas son los

marcadores génicos (secciones del genoma del organismo). Su desarrollo ha permitido precisar,

patrones y procesos, que han determinado por ejemplo, el parentesco entre especies, la historia

evolutiva de sus poblaciones; o su variación genética, comportamiento y niveles de expresión

genética (Monsen-Collar y Dolcemascolo 2010). Información fundamental al momento de diseñar

e implementar estrategias de manejo y conservación de recursos bióticos.

Existen distintas clases de marcadores, aplicados según el tipo de información que proporcionan.

a) Alozimas: Técnica de bajo costo para cuantificar la variación geno-geográfica de poblaciones

silvestres (Avise 1994). Son enzimas codificadas en el genoma, que intervienen en procesos

metabólicos importantes (e.g. glucólisis). Evolucionan con relativa rapidez, aunque menos que

las secuencias no codificantes (e.g. microsatélites, ADN mitocondrial). Permiten estimar niveles

de variación genética (moderada a alta), dependiendo del taxa analizado. La variación debida a

mutación a nivel de genes codificantes, se refleja en el reemplazo de amino ácidos, que

determinan cambios en las proteínas. Estos cambios, se detectan como bandas (alelos) en un

gel de electroforesis (DeYoung y Honeycutt 2005). Las alozimas se han utilizado con

frecuencia en estudios de sistemática de plantas y para detectar variación genética dentro y

entre poblaciones (Steiner y Joslyn 1979; Bartlett 1981; Loxdale et al. 1985). Sin embargo, su

poder es limitado en estudios filogenéticos (Lowe et al. 2004). Su principal limitante

metodológica es que para obtener su información, se requiere muestrear órganos frescos.

108

b) Marcadores obtenidos mediante Reacción en Cadena de la Polimerasa o PCR (por sus siglas

en inglés: Polymerase Chain Reaction) (Monsen-Collar y Dolcemascolo 2010). La PCR se

aplica para obtener millones de copias de secuencias específicas de ADN a partir de su

extracción de muestras de tejido (Burton 1996). La técnica requiere el desarrollo primers

oligonucleótidos de ADN (20 pb), complementarios a los extremos de la secuencia de ADN que

se pretende amplificar y analizar. En numerosas regiones de los genomas, existen secuencias

de ADN conservadas, permitiendo el desarrollo de primers universales (específicos para

amplificar vía PCR genes determinados de varios taxa, Burton 1996). Entre los más usados

están:

Marcadores Anónimos: “Amplified Fragment Length Polymorphisms” (AFLPs) y “Random

Amplified Polymorphic DNA” (RAPD)s”. Mediante PCR, se generan patrones de bandas

que se contabilizan para estimar la variación genética producto de mutaciones puntuales

(e.g. inserciones y/o deleciones) en los sitios amplificados flanqueados por primers,

permitiendo comparar la variación genética intra e interpoblacional (De Young y Honeycutt

2005). Ambas técnicas emplean con frecuencia primers inespecíficos al ADN del taxa en

cuestión, pueden rendir resultados equívocos por contaminación (Sunnucks 2000).

Además al ser dominantes, estos marcadores no permiten detectar alelos (es decir, no

podemos saber si la banda visualizada en el gel corresponde al genotipo AA o Aa).

Específicamente, la técnica AFLP, requiere ADN genómico de alto peso molecular, en el

que se detectan sitios polimórficos flanqueados por secuencias blanco de corte de

restrictasas, y rinde fragmentos de ADN de distintos tamaños que se utilizan como huellas

genéticas individuales, en estudios filogenéticos y análisis de diversidad genética intra e

interpoblacional (Weising et al. 2005, Simmons et al. 2007). Su ventaja radica en que no

es necesario conocer previamente el genoma del organismo. La técnica RAPDs consiste

en amplificar aleatoriamente secuencias de ADN durante la PCR, utilizando un mínimo de

10 pares de primers elegidos al azar (Lowe et al. 2004; Weising et al. 2005). Es una

técnica exploratoria para detectar diferencias entre poblaciones o especies, analizando la

frecuencia de fragmentos de longitud variable en el genoma, cuyo origen y composición

nucleotídica se desconoce. Puede dar resultados distintos al cambiar las condiciones de

PCR implicando problemas de replicabilidad (Agarwal et al. 2008). Su uso en análisis

filogenéticos es limitado (Allan y Max 2010).

109

Sitios secuencia etiquetada (“Sequence-Tagged Site”STS): son secuencias cortas (200-

500 pb) de ADN con ubicación única en el genoma. Se localizan mediante PCR y primers

diseñados por el investigador. Entre estos están los microsatélites (MSATs: secuencias

repetitivas simples: “SSRs: Simple Strand Repeats”: o secuencias cortas repetidas en

tándem: “STR: Short tándem Repeat”). Son secuencias de ADN compuestas por una

secuencia (de dos a seis pares de bases) repetida consecutivamente (el número de

repeticiones define distintos alelos). En general estos marcadores se localizan en zonas

no codificantes del ADN. Son neutros, co-dominantes, con una alta tasa de mutación que

determina sean muy polimórficos, lo que provee resolución para diferenciar individuos,

pues al ser codominantes (se amplifican ambos alelos), revelan una huella dactilar

genética para cada individuo. Por ello, se aplican en análisis de parentesco y estudios

poblacionales. Su diseño requiere identificar regiones conteniendo repeticiones en tándem

de nucleótidos como “ATC” o “GAG”. Sin embargo, dado que su exacta composición

nucleotídica no siempre es conocida su homología es difícil de determinar, así se usan

poco en estudios filogenéticos pues (Allan y Max 2010). Los minisatélites aportan

información similar a la de los microsatélites. Son repeticiones en tándem en número

variable de secuencias “Variable Number Tándem Repeats” (VNTRs), pero su secuencia

de ADN es más larga (10-60 pb). La información proporcionada tanto por los marcadores

STS y las aloenzimas puede utilizarse para determinar si la heterocigocidad las

poblacional se relacionada con variables ecológicas.

Secuenciación Automática Directa de Regiones del Genoma (Secuenciación de Sanger):.

Requiere conocer los genes o secuencias a analizarse. La combinación de PCR y diseño

apropiado de primers, permite conocer el nivel más fino de las secuencias génicas, al

obtener el orden de sus nucleótidos. Esto permite comparar distintos niveles taxonómicos

(phyla, especies e individuos; Allan y Max 2010). Así la secuenciación es ideal para

explorar la historia evolutiva de los taxa e para inferir los procesos y patrones evolutivos

que han moldeado sus características. Por ejemplo, la base genética de una característica

adaptativa como la respuesta circadianas en plantas (evolución de los genes involucrados

en la misma); patrones históricos de migración y expansión de taxa animales y la

evolución de características involucradas en la diversificación taxonómica de vertebrados

(Allan y Max 2010). Los genomas analizados con frecuencia para identificar patrones

http://es.wikipedia.org/wiki/ADN

http://es.wikipedia.org/wiki/Alelo

http://es.wikipedia.org/wiki/Mutaci%C3%B3n

http://es.wikipedia.org/wiki/Poblaciones

110

geográficos de distribución, migración y filogenia son: el del cloroplasto en plantas, y ADN

mitocondrial en animales. El ADNmt tiene propiedades biológicas que lo hacen poderoso

para estudiar la diversidad genética en animales: Es una molécula haploide, cuenta con

pocas duplicaciones, no hay intrones y presenta regiones intergénicas cortas (Gissi et al.

2008). La herencia del ADNmt es clonal (vía materna, por lo que la diversidad individual se

reduce), es un solo locus no recombinante (todos sus sitios tienen genealogía común), lo

que simplifica la representación y el análisis de la información variable intraespecífica. Así,

la historia intraespecífica del ADNmt puede representarse apropiadamente por un sólo

árbol que rastrea los orígenes y movimientos geográficos de los linajes maternos (Avise et

al. 1987). Además este genoma, presenta regiones conservadas e hipervariables, las que

acumulan mutaciones al azar a lo largo del tiempo, a un ritmo que se estima constante.

Así, la magnitud de su cambio puede servir para estimar el tiempo de divergencia

evolutiva entre taxa (Curtis y Barnes 2000). En este trabajo se analiza una de las regiones

variables del ADNmt analizada con mayor frecuencia: la Región Control (en adelante RC),

flanqueada por secuencias conservadas (e.g. ADN ribosomal) que permiten diseñar los

primers para llevar a cabo su amplificación (Galthier 2009). La RC presenta tasas de

mutación mayores a las del genoma nuclear (Wan et al. 2004), se utiliza para reconstruir

filogenias de linajes animales e inferir su historia evolutiva. Se considera uno de los

mejores marcadores para resolver problemas taxonómicos (Wan et al. 2004) y patrones

filogeográficos intra e inter específicos (De Young y Honeycutt 2005; Behura 2006),

identificando regiones de endemismo (Proudfoot et al. 2006) y definiendo Unidades

Evolutivamente Significantes (UES, Wan et al. 2004).

ANTECEDENTES

Los análisis de la RC mitocondrial han demostrado poder para inferir la estructura poblacional e

historia demográfica de taxa vertebrados. Por ejemplo al determinar la estructura poblacional de

merluzas en la Bahía de Vizcaya (Lundy y Hewitt 2000); la subdivisión poblacional e historia

demográfica de Helicoenus, peces de aguas profundas (Aboim et al. 2005) y revelar procesos de

la historia natural que han dado lugar a los patrones de sub división geográfica de algunas

especies, como en el caso del tiburón toro Carcharhinus leucas (Tillett et al. 2012).

111

Estudios con resultados igualmente motivantes se han desarrollado para determinar la estructura

poblacional de reptiles marinos, como es el caso de las tortugas verdes Chelonia mydas en el

Mediterráneo (Encalada et al. 1996) y las tortugas Laúd a nivel mundial (Dutton et al 2006); aves

marinas como la gaviota ploma Larus fuscus (Liebers et al. 2001) y también en cetáceos, animales

cuya capacidad potencial para desplazarse en un medio que aparente carecer de barreras sugiere

la ausencia de sub división poblacional y que sin embargo se ha detectado en distintos casos. Así,

en la última década los estudios de sistemática y taxonomía de cetáceos, basados en el análisis

de secuencias mitocondriales aumentaron. Por ejemplo se analizó el polimorfismo de 10 loci

microsatélites y la divergencia de las secuencias de la RC del ADNmt de Hyperoodon ampullatus

para determinar si la población que se distribuye en el cañón submarino “Gully” en Nueva Escocia,

era distinta respecto a otras poblaciones del Atlántico Noroccidental y Central, encontrando que se

trata de una población divergente y única debido a la filopatría de hembras y machos (Dalebout et

al. 2006). De manera similar, se corroboró la identificación de 21 especies conocidas de la familia

Ziphiidae confirmando la diferenciación de sus secuencias RC (437 pb) y citocromo b (384 pb),

demostrando así que ambos loci son útiles para identificar especies y que su comparación

filogenética (Dalebout et al. 2004) clasificados erróneamente con base en su morfología. Otros

estudios que han analizado secuencias de ADNmt, también han revelado la existencia de

poblaciones aisladas de distintas especies en distintas partes del mundo e.g. el rorcual de Minke

del Mar de Japón (B. acutorostrata scammoni) (Baker et al. 2000), el zifio de Cuvier (Ziphius

cavirostris) en el Mar Mediterráneo (Dalebout et al. 2005), y la marsopa común (Phocoena

phocoena) en el Mar Negro (Rosel et al. 1995). Finalmente, se ha confirmado que aún especies e

gran tamaño y con gran potencial de dispersión muestran subdivisión poblacional, tal es el caso de

la ballena azul circum-Antártica Balaenoptera musculus intermedia (Sremba et al. 2012).

En el caso del Golfo de California, el análisis de la RC reveló el semi asilamiento del rorcual

común Balaenoptera physalus en el Golfo (Bérubé et al. 2002), el endemismo de la vaquita

Phocoena sinus (Munguía-Vega et al. 2007); y el incipiente aislamiento de tursiones costeros y

oceánicos (Segura et al 2006). En cuanto a la orca, la cuantificación de la diversidad ínter e

intraespecífica del ADNmt ha permitido examinar aspectos de estructura poblacional, movimientos

e intercambio genético entre sus poblaciones (Hoelzel y Dover 1991; Barret-Lennard 2000;

Hoelzel et al. 2002; Hoelzel et al. 2007; LeDuc et al. 2008; Morin et al. 2006; Morin et al. 2010).

112

Las orcas muestran una diversidad mitocondrial muy reducida. La mayoría de sus poblaciones

tienen un solo haplotipo (Hoelzel et al. 2002). Entre 203 muestras de orcas Residentes (colectadas

en Washington, SE de Alaska, Rusia, Islas Aleutianas y Mar de Bering), Transeúntes (SE de

Alaska y California) y Oceánicas, se encontró que los individuos de cada población compartían un

solo haplotipo (Hoelzel et al. 2007). Esta reducida variación se atribuye al efecto combinado de un

tamaño poblacional efectivo muy reducido (por cuellos de botella demográficos); una estructura

social matrilineal muy cohesiva (Hoelzel et al. 2002); marcada filopatría de las hembras y

dispersión limitada de machos hacia otras poblaciones del Pacífico Norte (Hoelzel et al. 2007). La

diversidad de la RC las orcas de Antártica, también es muy reducida. El análisis de secuencias de

tres de cinco ecotipos reconocidos hasta la fecha (Pitman 2011), indicó que los ecotipos

pagofílicos (B y C) forman un clado monofilético independiente del ecotipo A (LeDuc et al. 2008),

lo que se corroboró con análisis mitogenómicos subsecuentes que indican que los ecotipos B y C

son una especie distintas (Morin et al. 2010). Varios de los trabajos referidos reportan el análisis

de secuencias mitocondriales de muestras de orcas del Pacífico Mexicano. En el primero se

analizaron 995 pb, de la RC mitocondrial de muestras colectadas en Pacífico Nororiental, para

comparar la población de orcas Residentes en el sur de Alaska, y Washington con las orcas

Transeúntes con distribución simpátricas en ambas regiones y con muestras de orcas

Transeúntes de California y México. El haplotipo más observado en este estudio fue el “ENPT1”,

exclusivo de las orcas Transeúntes, el cual fue encontrado en 13 pods (secuenciadas para toda la

RC y para 1812 pb en nueve de esos pods). Las secuencias combinadas fueron idénticas para

este haplotipo en aquellos pods muestreadas en Alaska, Washington, California y México (Golfo

de California) (Hoelzel et al. 2002). Un trabajo posterior, comprendió el análisis de 160 pb de la RC

mitocondrial de muestras de huesos y dientes provenientes de 25 individuos incluyó un ejemplar

colectado en Bahía de Sebastian Vizcaíno, B.C.S. (Dahlheim et al. 1982; Vidal 1991), el que

acorde a su haplotipo fue identificado como perteneciente a la forma Oceánica (Morin et al. 2006).

El estudio más comprensivo hasta hoy día, comprendió el análisis del mitogenoma de 139

individuos muestreados a partir de las poblaciones: Oceánica, Residente y Transeúnte del Pacífico

Nororiental, los tipos 1 y 2 del Atlántico Noriental. Además de individuos de ecotipo desconocido

muestreados en Antártica; Pacífico Nororiental; Pacífico Oriental tropical; el Golfo de México; el

Atlántico Occidental y Nueva Zelanda.

113

Los 139 mitogenomas analizados rindieron un total 66 haplotipos. Ninguno fue compartido por

animales de distinto ecotipos o distinta región oceánica. Además de evidenciar la monofilia de los

ecotipos antárticos B y C y su divergencia sustancial del ecotipo antártico A, el trabajo también

evidenció la profunda divergencia entre los clados de orcas Transeúntes, Oceánicas y Residentes

del Pacífico Nororiental proponiéndose que el ecotipo Transeúnte es una especie independiente

(Morin et al. 2010). Específicamente, entre las 139 muestras referidas siete fueron recolectadas

en aguas Mexicanas (haplotipo ETPUMex2: en la COBC , una en el Pacífico Sur Mexicano y tres

en los alrededores de la Isla Clipperton (ETPUMex1_Cl). Los haplotipos determinados para estas

muestras presentaron afinidad filogenética con el clado de orcas Oceánicas (Morin et al. 2010).

Los antecedentes expuestos indican que los trabajos respecto a la afinidad filogenética de las

orcas del Pacífico Mexicano tienen una cobertura limitada, en cuanto al número de individuos

analizados. Lo anterior y el que al momento no exista ningún análisis respecto a la estructura

génico-poblacional de las orcas en el Pacífico Mexicano, necesario para enriquecer y reforzar los

resultados de los análisis expuestos en los capítulos II a IV, justifica el desarrollo de este ejercicio;

que fundamentalmente busca rendir información instrumental para diseñar e implementar medidas

para la conservación y manejo sustentable del género en aguas mexicanas.

HIPÓTESIS

Las orcas distribuidas en el Pacífico Mexicano (COBC y Archipiélago de Revillagigedo) y el Golfo

de California y constituyen una unidad poblacional distintiva, respecto al resto de las orcas del

Pacífico Nororiental.

La distintividad genética del Pacífico Mexicano (COBC y Archipiélago de Revillagigedo) es

producto del aislamiento por distancia de esta población respecto a la del resto de poblaciones de

orca del Pacífico Nororiental.

OBJETIVO

Contrastar la diversidad genética de la RC mitocondrial de orcas muestreadas en el Pacífico

Mexicano y Golfo de California, con aquella agregaciones de orcas reconocidas en el Pacífico

Nororiental, evaluando el grado de estructura génico-poblacional y divergencia evolutiva.

114

MÉTODOS

Recolección de muestras y Análisis de Laboratorio: Para conducir este análisis se recolectaron

muestras de tejido de orca. Cuarenta seis distintas zonas del Golfo de California y fueron donadas

por el Dr. Jorge Urbán Ramírez (n=26), responsable del Programa de Investigación de Mamíferos

Marinos (PRIMMA) de la UABCS; la Dra. Diana Gendron (n=7), del Centro Interdisciplinario de

Ciencias Marinas del Instituto Politécnico Nacional (CICIMAR-IPN); el Biól. Mar. Roberto Moncada

Cooley (n=2), responsable del Grupo de Investigación de Mamíferos Marinos (GRIMMA) del

Instituto Tecnológico de Bahía de Banderas y el Dr. Sergio Flores (n=11), responsable del

Laboratorio de Ecología Molecular de la UABCS. Dos muestras adicionales colectadas en la

vecindad de Isla Socorro fueron donadas por el Dr. Jeff Jacobsen. La mayor parte de las muestras

de tejido, se colectaron en el campo, disparando con una ballesta al dorso de cada individuo, un

dardo modificado con un flotador-tope y punta hueca diseñada para obtener una pequeña biopsia

de tejido (ca. 0.5 cm3 de epidermis y grasa) al momento de hacer contacto con el animal

(Lambersten 1987). Una vez colectada la biopsia, esta se extrajo de la punta del dardo con pinzas

estériles, se almacenó en viales con etanol al 96% y se trasladaron al laboratorio de Ecología

Molecular de la UABCS donde fueron congeladas hasta ser analizadas. Se purificó el ADN total de

cada muestra siguiendo un protocolo de extracción estándar fenol-cloroformo-alcohol isoamílico

(Sambrook et al. 1989, Anexo 1). El ADN de cada individuo y oligonucleótidos iniciadores OproF

(5ÁAGAGACATTAAACCTCACCA-3´) y OpheR (5´GCCCATCTAGACATTTTCAG-3´), se usaron

para amplificar, la RC de cada individuo vía PCR (Las condiciones de PCR se describen en el

Anexo 2). La presencia y tamaño esperado de los productos de PCR se verificó por medio de

electroforesis en gel de agarosa-EtBr (1.3%), a 100 volts durante 30 min. A su término, los

productos de PCR en el gel fueron revelados por exposición a luz ultravioleta y los de tamaño

esperado, se secuenciaron en ambas direcciones (F’ y R’ en un secuenciador automático 3730KL

(Macrogen Inc, Corea del Sur).

Análisis Bioinformático de Secuencias Región Control de O. orca.

Identidad y Homología: Una vez obtenidas las secuencias, se integraron los contiguos RC

(Forward y Reverse) de cada orca con el software ChromasPro ver. 1.41 (Technelysium Pty Ltd,

Tewantin, Australia), verificando que las hebras (F’ y R’) de cada secuencia fuesen

complementarias, corrigiendo ambigüedades y eliminando los flancos correspondientes a los

115

primers para obtener ca. 8456 pb. Acto seguido, para confirmar la naturaleza RC de cada

secuencia de O. orca, cada secuencia editada se sometió a un análisis de homología, alineándola

y comparándola sitio a sitio con secuencias RC homólogas almacenadas en GENBANK con el

software BLASTn (Basic Local Search Alignment Tool Nucleotide, http://www.ncbi.nlm.nih.gov/);

estimando el grado de homología de cada secuencia del estudio, con las de ejemplares del

Pacífico Nororiental, Atlántico Norte y del Hemisferio Sur (Morin et al. 2010; Claves GenBank:

GUI87153-GUI87164; GUI87166-GUI87219 y HM060332-HM060334). Hecho lo anterior, las

secuencias de Orca obtenidas en este trabajo se sometieron a un segundo chequeo de edición y

se confirmó su grado de homología con aquellas secuencias previamente publicadas, mediante

un análisis Bayesiano de Asignación Filogenética (Munch et al. 2008). Este se basa en recuperar

automáticamente secuencias de ADN de bases de datos (p. ej. GenBank), alineándolas con las

propias, para asignarlas a grupos homólogos mediante Análisis Filogenéticos Bayesianos

implementados en el software SAP (Munch et al. 2008).

El poder de este método radica en que el mismo provee valores de significancia estadística

bayesiana. Para ello, se consideraron los haplotipos RC de 139 orcas analizados previamente

(Morin et al. 2010, http://www.genome.org). Estas secuencias corresponden a ejemplares del

Pacífico Norte, Atlántico Norte y del Hemisferio Sur y que corresponden a 66 haplotipos diferentes

(Morin et al. 2010). Estas secuencias se encuentran en GenBank bajo las claves GUI87153-

GUI87164, GUI87166-GUI87219 y HM060332-HM060334. Las frecuencias haplotípicas de estas

139 muestras se obtuvieron del material complementario disponible en http://www.genome.org.

Hecho lo anterior, las secuencias obtenidas en este trabajo y las 139 secuencias descritas

previamente, se alinearon con el programa ClustalX (Thompson et al. 1997) para establecer la

correspondencia entre las bases de cada sitio nucleotídico. Una vez alineadas las secuencias, se

determinó el modelo de sustitución nucleotídica de máxima verosimilitud que explica el patrón de

sustitución de los nucleótidos de estas secuencias, alimentando en línea la aplicación FindModel

(http://www.hiv.lanl.gov/content/sequence/findmodel/findmodel.html), y considerando el ajuste a

28 modelos de sustitución nucleotídica. FindModel estima bajo el criterio de máxima verosimilitud

cuál de los modelos de sustitución nucleotídica explica con mayor precisión la forma en que han

mutado las bases en un alineamiento de secuencias de ADN (en este caso de secuencias RC de

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/

http://www.genome.org/


http://www.hiv.lanl.gov/content/sequence/findmodel/findmodel.html

116

Orcinus) y establece acorde al Criterio de Información Akaike (AIC), el grado de ajuste los datos

de sustitución a cierto modelo:

AIC = -2 In L + 2N

Donde: L corresponde máxima verosimilitud con que determinado modelo con N parámetros,

explica el patrón de sustitución observado en las secuencias alineadas (Akaike 1974; Posada y

Crandall 1998). El modelo se identificó con referencia a la filogenia de las secuencias RC

referidas, reconstruida bajo el criterio de optimización de Weighbor (Saitou y Nei 1987).

Análisis Filogenéticos

Se reconstruyeron las relaciones evolutivas entre grupos de orcas muestreados en el Pacífico

Mexicano y en otras áreas geográficas, para evaluar su divergencia, realizando análisis

filogenéticos y comparando la topología de árboles filogenéticos construidos acorde a los

criterios de optimización de Distancia Génica: Neighbor-Joining (NJ), y Divergencia de Carácter

acorde a Máxima Verosimilitud (ML) y Máxima Parsimonia (MP) respectivamente. La

reconstrucción de NJ y ML, consideró el modelo de sustitución obtenido de FindModel, como se

describe antes. Todas las reconstrucciones se efectuaron con el software MEGA 5.05 (Tamura

et al. 2011), considerando una secuencia RC de delfín tursión como grupo externo (No. de

acceso GenBank: EU557093). En cada caso, la robustez de la topología del árbol filogenético,

se verificó mediante remuestreo no paramétrico (bootstrap) fijado en 1000 (Kumar et al. 2000).

Diversidad genética de la RC y Estructura Génico-Poblacional de agregaciones de Orcas

Las secuencias RC de Orcinus obtenidas en este trabajo y las referidas en el trabajo más

comprensivo sobre el género (Morin et al. 2010, http://www.genome.org). Se analizaron para

estimar y comparar la variabilidad genética de las orcas en el Pacífico Mexicano, muestreadas

en el Golfo de California, respecto otras poblaciones de Orcinus en el mundo en lo referente a su

diversidad haplotípica (h) y nucleotídica (p). Así, la diversidad haplotípica (h) se estimó

considerando a la probabilidad de que al extraer dos haplotipos azarosamente de una muestra,

éstos sean diferentes (Nei 1987; Sirna-Teranova et al. 2006), calculada como:

donde:


117

n = número de copias de los haplotipos en la muestra j = número de haplotipos diferentes P = frecuencia de la muestra del i-haplotipo (Nei 1987) Mientras que la diversidad nucleotídica (p) se estimó como la probabilidad de que al elegir al

azar dos nucleótidos homólogos de una secuencia, éstos resulten distintos, calculada como:

donde: n = es el número de copias de los haplotipos en la muestra

La estimación de ambos parámetros y sus variancias se efectuó considerando a los datos crudos

y también ponderando de acuerdo al modelo se sustitución nucleotídica obtenido con FindModel

(http://www.hiv.lanl.gov/content/sequence/findmodel/findmodel.html), como ya se describió y

considerando1000 réplicas de permutación no paramétrica implementados en el software

ARLEQUIN 3.1 (Excoffier et al. 2005).

Además, las secuencias RC de Orcinus obtenidas en este trabajo se analizaron para estimar el

grado de subdivisión poblacional entre la agregación de Orcas del Pacífico Mexicano (muestras

del Golfo de California) y las descritas en el trabajo más comprensivo sobre el género (Morin et

al. 2010, http://www.genome.org). Para ello, se calcularon los índices de fijación Fst y st y se

llevó a cabo su análisis de variancia molecular (AMOVA) (Excoffier et al. 1992) para medir el

grado de diferenciación genética entre las orcas de cada población y dentro de cada una. El

análisis de varianza del índice de fijación Fst y su análogo st compara el nivel de variación

genética entre dos o más subpoblaciones en relación al total de variación genética contenida en

todas las subpoblaciones analizadas, es decir, la población total (en este caso todas las orcas

analizadas en este trabajo y en el de Morin et al. 2010). Si el apareamiento en la población total

es al azar, entonces las subpoblaciones y la población total tendrá el mismo valor de variación

genética, por lo que Fst y su análogo Fst tenderán fuertemente a cero. Si por el contrario, el

apareamiento entre las subpoblaciones no es al azar, es decir, están por lo menos parcialmente

aisladas reproductivamente, la variación genética de cada población será menor que la variación

genética de la población total y Fst incrementará tendiendo a un valor máximo de 1, indicativo de

la completa diferenciación entre las subpoblaciones (Hedrick 2005). Así, el análisis de AMOVA



118

calcula los componentes de variancia genética y un análogo a la F-estadística jerárquica (Fst

descrita por Wright 1943), evaluando la significancia de la variancia observada mediante el

método de permutaciones (Excoffier et al. 2005), comparando los valores obtenidos con los de

una distribución aleatoria de 1000 muestras generadas permutando los haplotipos entre

poblaciones.

El flujo genético (número de inmigrantes por generación) entre las distintas poblaciones de orcas

se estimó a partir de Fst y st y bajo el método de alelos privados propuesto por Slatkin (1995),

calculando el grado de aislamiento entre poblaciones. La matriz de Slatkin linearizada como

t/M=FST/(1-FST), considera un modelo demográfico simple, donde dos poblaciones de tamaño

N han divergido hace t generaciones desde una población de tamaño idéntico, permaneciendo

estas poblaciones siempre separadas sin intercambios y migraciones.

Además se realizaron pruebas de neutralidad: D de Tajima (Tajima 1989), la Fs de Fu (Fu 1997)

y la de Ewens Watterson (Ewens 1972, Watterson 1975) para comprobar la expansión o

contracción demográfica. La relación entre los estimadores permite determinar si las secuencias

se encuentran bajo el modelo neutral o bien, si se desvían de este. Si ambos estimadores dan el

mismo resultado en cuanto a variación genética, entonces el polimorfismo observado es neutro y

se encuentra distribuido aleatoriamente. En caso de que los valores sean diferentes, estaríamos

frente a selección positiva o negativa, es decir, se identificaría si las poblaciones han atravesado

por un cuello de botella o si hay evidencia de un crecimiento poblacional reciente (Eguiarte et al.

2007). La significancia de ambas pruebas se evaluó a través de 1000 permutaciones con el

programa ARLEQUIN 3.1 (Excoffier et al. 2005) y partiendo de la hipótesis de neutralidad

selectiva y equilibrio poblacional. De manera complementaria, para tener evidencia adicional

respecto a si las poblaciones de orcas analizadas están en equilibrio o expansión, se realizó un

análisis de distribución de frecuencias de los sitios coincidentes y no coincidentes entre los

nucleótidos de un par de secuencias comparadas sito a sitio (Mismatch Distribution). Este

análisis construye un histograma que describe la variación en la cantidad de diferencias

nucleotídicas entre pares de haplotipos aportando información sobre la historia demográfica de

las poblaciones (Rogers y Harpending 1992). Cuando la distribución de las diferencias

nucleotídicas coincide con la esperada, se observa una curva en equilibrio (multimodal), que

119

indica que el tamaño de la población se ha mantenido constante (Waterson 1975). Por el

contrario, si la población ha padecido alguna perturbación, la curva que se obtenga será similar a

una distribución unimodal parecida a una distribución de Poisson. El intervalo de confianza se fijó

al 95%, realizándose 1000 permutaciones, partiendo del modelo de expansión (Schneider y

Excoffier 1999), utilizando el programa ARLEQUIN 3.1 (Excoffier et al. 2005). Cuando los valores

de la suma de las desviaciones cuadradas entre dos distribuciones no pareadas son

significativos, la población se encontrará en equilibrio y no en una fase de expansión (Sima-

Teranova et al. 2006).

RESULTADOS

Recolección de muestras y Análisis de Laboratorio

La técnica empleada para la extracción de ADN genómico dio resultados favorables, el análisis

cuantitativo espectrofotométrico de absorbancia indicó que el 56% de las muestras (n=27) rindió

en promedio 200 ng/µl de ADN genómico.

Análisis mitocondrial

En el presente trabajo, se obtuvieron y analizaron productos de PCR correspondientes a

secuencias RC de ADN mitocondrial de 32 de un total de 48 individuos pertenecientes al género

Orcinus. Estas secuencias comprenden 845 pb de las ca. 1000 pb que integran la RC. En la Fig. 2

se observa algunas de las muestras que amplificaron.

Análisis Bioinformático de Secuencias Región Control de O. orca.

Identidad y Homología: De cada muestra se obtuvo un fragmento consenso de 845 pb a partir de

las secuencias Forward y Reverse para cada individuo. Una vez que se revisaron a ojo las

secuencias, se verificó que las secuencias obtenidas son secuencias RC de Orcinus acorde al

análisis BLASTn y a su asignación Bayesiana mediante el software SAP. Análisis que indican que

las secuencias RC obtenidas son homólogas con secuencias RC previamente descritas en orcas

de otras regiones del mundo almacenadas en GenBank (Tabla III).

120

Tabla I. Análisis de homología de las secuencias RC de orcas muestreadas en el Golfo de California con aquellas depositadas en GenBank. Se muestran los 32 organismos cuyas biopsias rindieron ADN (Oo2 a Oo50), su haplotipo definido en el Pacífico Mexicano (PM1 a PM10), su homología al haplotipo que exhibe determinado ecotipo previamente descrito dado su número de acceso GenBank, su identidad con el mismo en pares de bases coincidentes y porcentaje y significancia del análisis de alineamiento local (BLASTn).

+Hoelzel et. al. 2002. Low worldwide genetic diversity in the killer whale (O. orca): implications for demographic history JOURNAL Proc. R. Soc. Lond., B, Biol. Sci. 269, 1467-1473 (2002). * LeDuc et al. 2008.

Las secuencias descritas en la tabla anterior y 139 secuencias descritas previamente (Morin et al.

2010), además de una secuencia RC del delfín tursión (Grupo externo, No. acceso GenBank:

EU557093), se alinearon con el programa ClustalX (Thompson et al. 1997). Una vez alineadas, se

determinó el modelo de sustitución nucleotídica de máxima verosimilitud que explica el patrón de

sustitución de los nucleótidos de estas secuencias, alimentando en línea la aplicación FindModel

(http://www.hiv.lanl.gov/content/sequence/findmodel/findmodel.html). considerando el ajuste a 28

modelos de sustitución nucleotídica, análisis que indicó que el patrón de mutación de las

secuencias corresponde al modelo: K81uf: Kimura de 3-parámetros más Gamma (model 31): LnL

= -1803.164677; AIC = 3618.329354. Frecuencias (0.32583, 0.24325, 0.29456, 0.13636), gamma=

0.04000


121

Análisis filogenéticos

Las Figura 1, muestra las topologías de NJ; ML y MP, correspondientes a la reconstrucción de las

relaciones evolutivas entre las secuencias de Orcinus obtenidas a partir de individuos

muestreados en el Golfo de California y Archipiélago de Revillagigedo (este trabajo) y aquellas

descritas previamente en el trabajo más comprensivo de la especie (Morin et al. 2010). Resalta el

que la topología de los árboles construidos mediante diferentes algoritmos de optimización NJ

(que considera distancias génicas) y Máxima verosimilitud (ML) y Máxima Parsimonia (MP), fue en

general coincidente indicando que tres de las secuencias reveladas por este trabajo (PM1; PM6 y

PM7, secuencias subrayadas en la Figura 1, fueron significativamente divergentes del resto de las

secuencias del análisis por lo que no mostraron una agrupación robusta con alguna del resto de

las secuencias contempladas en este análisis. Algo similar se verificó respecto a las secuencias

PM2 y PM3 que independientemente del algoritmo de optimización considerado (NJ; ML, u MP),

se agruparon de manera consistente con secuencias correspondientes a individuos pertenecientes

al ecotipo oceánico u offshore (Recuadro Discontinuo de Bordes Suaves y en la Fig. 2). Es

importante indicar que las secuencias: PM4, PM8 y PM9, no obstante el algoritmo de optimización

considerado (NJ; ML, u MP), se agruparon de manera consistente (Recuadro Discontinuo en la

Fig. 1), formando un grupo independiente aunque débilmente soportado, del resto de las

secuencias. Comparativamente, las secuencias PM5 y PM10, independientemente del el algoritmo

de optimización de reconstrucción filogenética (NJ; ML, u MP), formaron un grupo

estadísticamente soportado (Recuadro en la Fig. 1) con una secuencia obtenida de un organismo

muestreado en Hawai (ETPHU1). Comparativamente, resalta el que al realizar las mismas

reconstrucciones filogenéticas, sin incluir las secuencias de organismos del Pacífico Mexicano,

varios linajes se agruparan significativamente (linajes indicados en recuadros de línea continua en

la Figura 1: (Los árboles filogenéticos sin secuencias del PM, que les siguen a los que se

presentan en la página siguiente) indicando la mayor probabilidad de su ancestría común como ya

se había descrito en un trabajo anterior. Estos resultados indican que, si bien las secuencias PM5

y PM10 compartieron coancestría con una secuencia del Pacífico Esta Tropical (ETPHU1), su

divergencia respecto a las misma apoya la pertinencia de considerar al tota de secuencias

obtenidas en este trabajo como divergentes y en consecuencia, el analizarlas como marcadores

de una población aislada.

122

Fig

. 1. R

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123

Fig

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52%

) .

124

Diversidad genética de la RC y Estructura Génico-Poblacional de agregaciones de Orcas

Diversidad genética de la RC

Estructura y Diversidad genética de las poblaciones de orcas

Una vez editadas las secuencias y alineadas se determinaron los sitios polimórficos (S) de la RC

del ADN mitocondrial, habiéndose encontrado un total de 14 (Anexo 3), siendo 13 transiciones

(Ts). El valor de diversidad haplotípica (Hexp) fue alta para el ecotipo del Golfo de California

(0.84±0.07) fue el más alto de los once ecotipos y también el mayor número de haplotipos con 7,

seguida por el ecotipo de ANT A del antártico, con un valor de 0.83±0.22 (Tabla II).

En general las diferencias nucleotídica fueron baja para la mayoría de los ecotipos, los valores

más altos, después de el ecotipo de Hawaii (ETPHI) (8.050±6.036), se presentaron también en los

ecotipos del Golfo de California y del ecotipo ANT A (4.879±2.526) y (4.187±0.2.620),

respectivamente (Tabla II). En cuanto a la diversidad nucleotidica, el ecotipo del Golfo de

California fue el ubicado en segundo lugar con (0.005±0.003), después del ecotipo de hawaii

(0.009±0.010).

En la Tabla III se muestra la composición de bases nitrogenadas observada para cada una de los

ecotipos analizados, siendo en su mayoría muy similares.

En total se identificaron siete haplotipos (Tabla IV), siendo cinco exclusivos para el Pacífico

Mexicano (PM1, PM4, PM6, PM8 y PM9). Los otro cuatro corresponden a haplotipos previamente

reportados, tres para el Pacífico Norte y uno para el Atlántico.

El haplotipo con mayor abundancia fue el PM3, con nueve individuos. La composición haplotípica

de los grupos muestreados en el Pacífico Mexicano se muestra en la Tabla V en donde se

observa que algunos grupos comparten haplotipo, mientras que otros grupos son mixtos.

Los sitios polimórficos de los haplotipos de la población de orcas del Pacífico Mexicano se

encuentran localizados en 14 posiciones nucleotídicas como se muestra en la Tabla VI.

125

Tabla II. Estadísticas descriptivas para once ecotipos de Orcinus.

Ecotipo n No.

Hapl. S Hesp K

PMX 14 7 13 0.84 (0,07) 4.879 () 0,005 (0,003)

ENP TRANSIENTS 19 4 4 0.68(0,08) 1.124 ( 0.765) 0,001(0,001)

ENP RESIDENTS 7 1 0 0,00 (0,00) 0,000 (,000) 0,000 (,000)

ENP OCEANIC 15 1 0 0,00 (0,00) 0,000 (,000) 0,000 (,000)

ETPHI 2 2 8 0,00 (0,50) 8,050 (,036) 0,009 (,010)

ANT A 4 3 8 0,83 (0,22) 4,187 (,620) 0,004(,003)

ANT B 23 2 1 0,16 (0,09) 0,166 (,232) 0,000 (,000)

ANT C 28 3 2 0,31 (0,10) 0,325 (,338) 0,000 (,000)

ENA 12 4 5 0,63 (0,12) 1,396 (,919) 0,001 (,001)

CNP 11 1 0 0,00 (0,00) 0,000 (,000) 0,000 (,000)

SWP 10 1 0 0,00 (0,00) 0,000 (,000) 0,000 (,000)

n = Tamaño de muestra, No. Hapl. = Número de haplotipos, S = No. de sitios polimórficos, Hexp = Diversidad genética (± d. e.) (Nei, 1987),

K = Diferencias nucleotídicas promedio de las comparaciones (± d. e.) (Tajima, 1993), = Diversidad nucleotídica (± d. e.) (Nei, 1987),

126

Tabla III. Composición de las bases nucleotidicas de un fragmento de 845 bp de la región control de para los once ecotipos de Orcinus.

Ecotipo A % C % G % T %

PMX 24.23 33.15 28.66 13.96

ENP TRANSIENTS 24.24 33.15 28.46 14.15

ENP RESIDENTS 24.14 33.25 28.64 13.96

ENP OCEANIC 24.38 33.02 28.64 13.96

ETPHI 24.26 33.14 28.40 14.20

ANT A 24.26 33.14 28.67 13.93

ANT B 24.14 33.25 28.65 13.95

ANT C 24.04 33.35 28.64 13.96

ENA 24.30 33.21 28.46 14.03

CNP 24.26 33.14 28.62 13.96

SWP 24.26 33.25 28.52 13.96

127

Tabla IV. Haplotipos encontrados en el Pacífico Mexicano y su homología con haplotipos previamente reportados en GenBank (NCBI).

Haplotipos PM

Haplotipos GenBank 100% cobertura e identidad

Muestras PM

PM1 Oo24, Oo07, Oo29, Oo50, Oo33 PM2 OFF (DQ399079.1) Oo26, PM3 ENPOAL1 (GU187200.1) Oo27, PM4 ETPUHI1 (GU187187.1) Oo30,Oo31, Oo35, PM5 Atl_2_28 (GQ303363.1) Oo42, Oo49, PM6 Oo34 PM7 Oo38

Tabla V.

Composición haplotípica de los grupos de orcas muestreados en el Pacífico Mexicano.

Fecha Muestras PM Haplotipos PM Haplotipos 100% homólogos GenBank

28/09/2006 Oo07 PM1, PM2* *OFF (DQ399079.1) 29/05/2006 Oo08, Oo09, Oo10,

Oo11, Oo12 PM3´, PM2* ÉNPOAL1 (GU187200.1),

*OFF (DQ399079.1) 25/02/2005 Oo39, PM5 ETPUHI1 (GU187187.1) 13/01/2004 Oo24 PM1, 11/05/2005 Oo30, Oo31, Oo33,

Oo34, Oo35 PM1, PM6*, PM7, PM3´

*Atl_2_28 (GQ303363.1), ÉNPOAL1 (GU187200.1)

Tabla VI. Variación nucleotídica y frecuencias haplotípicas del Pacífico Mexicano.

Haplotipo Posición Nucleotídica Frecuencias haplotípicas

96

190

270

277

452

484

497

532

536

620

623

752

845

PM1 C A G C T G T G C T T A T 5

PM2 . . . . C A C G T T C A T 1 PM3 . . . . C G C G T T C A A 1 PM4 . . A T C G C G T T T G T 3 PM5 T G A T C A C G T . T G T 1 PM6 . . A T C G C A T . T G T 1 PM7 . . . . C G C G C T T A T 2

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/nucleotide/270301977?report=genbank&log$=nuclalign&blast_rank=1&RID=WP7T71PE014

http://www.ncbi.nlm.nih.gov/nucleotide/270301977?report=genbank&log$=nuclalign&blast_rank=1&RID=WP7T71PE014

128

De los 28 modelos evolutivos evaluados mediante el software FindModel, el modelo de sustitución

nucleotídica al que mejor se ajustan las secuencias de orcas del Pacífico Mexicano y el resto del

mundo fue el de Hasegawa-Kishino-Yano (HKY+I) (Hasegawa et al. 1985) al presentar el valor

más bajo de AIC (Posada y Crandall 1998).

Los resultados del AMOVA para el total de los ecotipos de Orcinus de fijación st se muestran en

la Tabla VII. Para todos los ecotipos como un grupo y también para todos los grupos desde el dos

hasta el siete mostrarón diferencias significativas en st, indicando que existen diferencia

genéticas entre al menos dos de los ecotipos. De todas las agrupaciones de ecotipos, la única que

regionalmente fue significativa en CT, con el valor mayor, en la formación de siete grupos (Tabla

VII), indicando que esta es la forma de la subdivisión geográfica más probable.

129

Tabla VII. Resultados del análisis molecular de v ariancia para los once ecotipos de Orcinus .

Partición observ ada Estadístico

Agrupaciones Variancia % Total F P

Todas las localidades

1 GRUPO (PMX, ENP T, ENP R, ENP O, ETPHI, ANT A, ANT B, ANT C , ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos 1.93 79.7 FST = 0.796 <0.001

Dentro de Ecotipos 0.49 20.42

2 GRUPOS (PMX) (ENP T, ENP R, ENP O, ETPHI, ANT A, ANT B, ANT C, ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región -0.74 -40.98 FCT =-0.409 =0.089

Entre Ecotipos dentro de regiones 2.08 114 FSC =0.808 <0.001

Dentro de Ecotipos 0.49 26.97 FST =0.730 <0.001

3 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R, ENP O, ETPHI, ANT A, ANT B, ANT C, ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región 0.846 29 FCT = 0.290 =0.151

Entre Ecotipos dentro de regiones 1.57 53.98 FSC =0.761 <0.001


4 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O, ETPHI, ANT A, ANT B, ANT C, ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región 0.721 25.65 FCT =0.256 =0.176



5 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O) (ETPHI, ANT A, ANT B, ANT C, ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región 0.627 23.74 FCT = 0.237 =0.200

Entre Ecotipos dentro de regiones 1.522 57.63 FSC = 0.755 <0.001


Basado en regiones oceánicas

5 GRUPOS (PMX) (ENP T, ENP R, ENP O) (ETPHI) (ANT A, ANT B, ANT C) (ENA, CNP, SWP)




6 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O) (ETPHI) (ANT A, ANT B, ANT C, ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región -0.1 0 FCT = - 0,023 =0.150

Entre Ecotipos dentro de regiones 4.39 >99.99 FSC = - 0,023 <0.001

Dentro de Ecotipos FST = - 0,023 <0.001

7 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O) (ETPHI) (ANT A, ANT B, ANT C) (ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región 1.53 58.28 FCT = 0.582 <0.001



8 GRUPOS (PMX) (ENP T, ENP R, ENP O) (ETPHI) (ANT A, ANT B, ANT C) (ENA, CNP, SWP)

Entre Ecotipos por región -0.168 -7.00 FCT =- 0.069 =0.687



9 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O) (ETPHI) (ANT A) (ANT B) (ANT C) (ENA, CNP, SWP)




10 GRUPOS (PMX) (ENP T) (ENP R) (ENP O) (ETPHI) (ANT A) (ANT B) (ANT C) (ENA) (CNP, SWP)




130

En relación a los valores obtenidos de Fst y st entre todos los ecotipos se muestran en la tabla VII. De 55 posibles comparaciones, 12 resultaron

no significativas, principalmente aquellas comparaciones con los ecotipos de antartica (ANT A y ANT B) (Tabla VIII). Las comparaciones entre ENA,

CNP y SWP con ETPHI fueron no significativas. El ecotipo del golfo de California (PMX) resulto no significativo en los valores de diferenciación con

ETPHI y ANT A, de Fst; st resulto no significativo con los ecotipos de ANT A y ANT B.

Tabla VIII. Comparaciones pareadas de Fst (bajo la diagonal) y st (arriba de la diagonal) entre los once ecotipos de Orcinus.

PMX ENP T ENP R ENP O ETPHI ANT A ANT B ANT C ENA CNP SWP

PMX - 0.23914* 0.48495* 0.58698* 0.11579* 0.1586 0.54611 0.46822* 0.25554* 0.54303 0.53020*

ENP T 0.23914* - 0.54943* 0.62915* 0.24891* 0.26674 0.59120* 0.52127* 0.33726* 0.59430* 0.58428*

ENP R 0.48495* 0.54943* - 1.00000 0.83133* 0.69499 0.87445 0.76212* 0.61644* 1.00000* 1.00000*

ENP O 0.58698* 0.62915* 1.00000* - 0.91643* 0.81873 0.90019* 0.80160* 0.71054* 1.00000* 1.00000*

ETPHI 0.11579 0.24891 0.83133 0.91643 - 0.11111 0.75270* 0.59925* 0.28358 0.88832 0.87805

ANT A 0.15860 0.26674* 0.69499 0.81873* 0.11111 - 0.69919* 0.56863* 0.29412* 0.77296* 0.75758*

ANT B 0.54611* 0.59120* 0.87445* 0.90019* 0.75270* 0.69919* - 0.75372* 0.65338* 0.88888* 0.88562*

ANT C 0.46822* 0.52127* 0.76212* 0.80160* 0.59925 0.56863 0.75372* - 0.56614* 0.78397* 0.77899*

ENA 0.25554* 0.33726* 0.61644* 0.71054* 0.28358 0.29412 0.65338* 0.56614* - 0.67082* 0.65895*

CNP 0.54303* 0.59430* 1.00000* 1.00000* 0.88832 0.77296* 0.88888* 0.78397* 0.67082* - 1.00000*

SWP 0.5302* 0.58428* 1.00000* 1.00000* 0.87805 0.75758 0.88562* 0.77899* 0.65895* 1.00000* -

* valores significativos con P < 0,001(después de la correción de Bonferroni).

131

Se calculó el flujo genético (número de inmigrantes) entre los ecotipos de orcas analizadas (Tabla

IX). Respecto a los valores pareados de Nm, se observa que el Golfo de California comparte un

número infinito de migrantes, ya que entre estos dos ecotipos se observo un haplotipo en común.

132

Tabla XI. Número de migrantes entre los once ecotipos de Orcinus calculados a partir de

FST.


PMX

ENP T 2.54

ENP R 0.74 0.41

ENP O 0.48 0.29 0

ETPHI inf. 1.51 0.10 0.05

ANT A 7.17 1.37 0.22 0.11 4.00

ANT B 1.69 0.85 0.33 0.25 0.95 0.94

ANT C 0.76 0.46 0.16 0.12 0.33 0.38 0.39

ENA 3.59 1.11 0.21 0.11 1.86 1.60 0.80 0.35

CNP 0.58 0.34 0.00 0.00 0.06 0.15 0.28 0.14 0.25

SWP 0.61 0.36 0.00 0.00 0.07 0.16 0.29 0.14 0.26 0

inf. = Infinto.

Se identificaron los eventos histórico-demográficos de las diferentes ecotipos de orcas a partir de

los resultados generados por los análisis de la prueba de diferencias pareadas (Mismatch), los

cuales se obtuvieron a través de los cambios en la cantidad de diferencias nucleotídicas entre

pares de haplotipos (mutaciones) de cada ecotipo de orcas, las cuales denotan diferencias en la

historia demográfica de las mismas (Tabla X). Se observa que las distribuciones pareadas no se

ajustan al modelos de expansión poblacional para ninguno de los ecotipos de orcas, como es

reflejado por la no significancia en los valores de P de S.S.D.; ni tampoco el índice de

Raggednness es significativo, indicando que no existe una distribución suave de las diferencia

nucleotidicas de los ecotipos y que por lo tanto estos se han mantenido en un equilibrio

demográfico Tabla X).

Todas las distribuciones de las diferencias pareadas entre todos los ecotipos no mostraron ajusto

con el modelo de expansión poblacional (Figura 3). Para el ecotipo del Golfo de California se

observa una distribución bimodal, la cual sugiere que no hubo cambios en el tamaño de la

población, infiriendo que estos ecotipos se encuentran en un equilibrio demográfico (Fig. 3).

De manera complementaria se realizaron pruebas de neutralidad. Los valores obtenidos en la

prueba de D de Tajima y Fs de Fu muestraron valores negativos, si embargo no fueron

significativos (valores no mostrados). Los valores negativos pueden estar infiriendo un exceso de

polimorfismos de baja frecuencias, indicando una población en expansión poblacional. En este

133

caso, se deduce que estas poblaciones están bajo selección direccional o purificadora, es decir,

están en expansión, creciendo después de un cuello de botella.

134

Tabla X. Resultados de la distribución pareada para los once ecotipos de Orcinus. Los parametros del modelo de expansión poblacional

son mostrados, la prueba de bondad del modelo y el índice Raggedness.


n

7.016 1.312 0 0 0 8.117 2.965 0.385 2.719 0 0

θ 0 0 0 0 0 0 0.45 0 0.002 0 0

θ1 36.016 9.739 0 0 0 11.886 0.45 9999 2.539 0 0

Prueba de bondad

S.S.D. 0.049 0 0 0 0 0.272 0.023 0.003 0.047 0 0

P a 0.032 0.954 0 0 0 0.072 0.164 0.435 0.271 0 0

Índice Reggedness 0.075 0.024 0 0 0 0.75 0.473 0.231 0.159 0 0

P b 0.267 0.923 0 0 0 0.315 0.435 0.423 0.448 0 0

n , númeror de haplotipos usados en el cálculo; θ0 y θ1, tamaños poblacionales pre-expansión y post-expansión, respectivamente; tiempo en número de generaciones, desde el episodio de expansión,

P a Probabilidad de observar una desviación de cuadrados de igual (S.S.D.) o P b, por puro

azar el Índice de Raggedness. (A trevés de simulaciones de Monte Carlo).

135

0

5

10

15

20

25

0 1 2 3 4 5 6 7 8 9

Fre

cu

en

cia

i diferencias

PMX

Obs.

Esp.

010203040506070

0 1 2 3 4

Fre

cu

en

cia

i diferencias

ENP T

Obs.

Esp.

00.5

11.5

22.5

33.5

1 2 3 4 5 6 7 8 9

Fre

cu

en

cia

i diferencias

ANT A

Obs.

Esp.

0

50

100

150

200

250

1 2 3F

recu

en

cia

i diferencias

ANT B

Obs.

Esp.

Figura 3. Distribución de diferencias pareadas (Mismatch) para los ecotipos de orcas analizadas.

136

0

50

100

150

200

250

300

1

Fre

cu

en

cia

i diferencias

ANT C

Obs.

Esp.

05

1015202530

1

Fre

cu

en

cia

i diferencias

ENA

Obs.

Esp.

Figura 3. (continuación). Distribución de diferencias pareadas (Mismatch) para los ecotipos de orcas analizadas.

137

DISCUSIÓN

Análisis mitocondrial

De las 48 muestras se pudo determinar el sexo de 16 machos y 32 hembras. Con base en la información

de los avistamientos, el tamaño de grupo y el sexo se observó que los grupos de orcas están conformados

por uno o dos machos y el resto de hembras, con tamaños de grupo de 1-17 orcas.

Una vez editadas las secuencias y alineadas se determinaron los sitios polimórficos (S) de la RC del ADN

mitocondrial, habiéndose encontrado un total de 13, siendo éstas transiciones (Ts). El número de sitos

variables por haplotipo fue de tres a ocho. Morin et al. (2010) reportan 40 diferencias fijas en el clado de las

orcas Transeúntes, el cual corresponde al 17% de todos los sitios variables detectados para el género en el

mundo. El resto de los ecotipos de orcas difieren entre sí por la presencia de tres a 25 diferencias fiijas

(Morin et al. 2010).

Estructura y Diversidad genética de los ecotipos de orcas

Los valores de diversidad haplotípica (h) que se encontraron en este trabajo fueron altos para aquellos

ecotipos de orcas del Golfo de California, ENP T, ANT A y ENA. Dichos valores están asociados a un

número de haplotipo alto del ecotipo con relación a otros ecotipos, de menos de 3 haplotipos diferentes por

ecotipo de orca.

Con base en las muestras analizadas, la diversidad nucleotídica que se observó fue muy baja,

presentándose un patrón similar a la diversidad haplotípica. Sin embargo en este caso, aunque la mayor

diversidad nucleotídica también correspondieron al ecotipo Hawaii (ETPHI) y en segundo al del Golfo de

California y similar a ANT A. Se ha reportado una diversidad mitrocondrial baja para la orcas (= 0.0052)

(Hoelzel et al. 2010) y se ha propuesto que esta escasa variación en el ADNmt es resultado de la

estructura social matrilineal de los grupos, en donde la descendencia (generalmente las hembras)

permanece en su grupo natal, sin dispersarse (Hoelzel et al. 2002). Tiedemann y Milinkovitch (1999) han

demostrado que la heterogeneidad estocástica en la fecundidad es suficiente para causar una reducción

drástica en la diversidad mitocondrial de aquellas poblaciones matrilineales.

Comparativamente en otros odontocetos se ha obsevado una diversidad mitocondrial también baja. En el

caso del cachalote (Physeter macrocephalus) Lyrholm y Gyllensten (1998) mencionan que es de 0.39%;

mientras que para el género Ziphius es de 1.27%, siendo la mitad de la observada para la ballena jorobada

138

(Megaptera novaeangliae) (2.57%) (Baker et al. 1993), especie cuya distribución es muy amplia.

Comparativamente, los misticetos muestran una diversidad mitocondrial alta, por ejemplo, en la ballena

franca del Hemisferio Sur (Eubalaena australis) y en el Pacífico Norte (Eubalaena japonica) la diversidad

mitocondrial es de 2.68% y 2.10%, respectivamente; aunque la de la ballena franca del Atlántico norte

(Eubalaena glacialis), que se encuentra en peligro, es considerablemente baja (= 0.60%) (Rosenbaum et

al. 2000).

La reducción en la diversidad genética es resultado de tamaños efectivos poblacionales pequeños y

eventos de cuello de botella (Hoelzel et al. 2002), además de que se ha propuesto que la cultura de

“hitchhiking” como una hipótesis alternativa de la baja diversidad en el ADNmt en matrilíneas de especies

de odontocetos O. orca (Whitehead 1998).

En el presente estudio se identificaron un total de siete haplotipos, siendo seis exclusivos para el Pacífico

Mexicano (PM1, PM2, PM3, PM4, PM5 y PM6,). El haplotipo PM7 corresponde a un haplotipo previamente

reportado de Hawaii (ETPUHI1). Lo anterior contrasta con lo reportado por Hoelzel et al. (2002) quienes

mencionan que la diversidad haplotípica de las orcas es extremadamente baja, encontrando sólo un

haplotipo mitocondrial en la mayoría de las poblaciones. Las poblaciones de orcas Transeúntes de

California y el Sureste de Alaska comparten el mismo haplotipo (ENPT1), mientras que todas las

poblaciones de orcas Residentes presentan uno de los dos haplotipos descritos (ENPSR o ENPAR). Las

orcas Oceánicas tienen un haplotipo distinto (ENPO) a las anteriores (Hoelzel et al. 2007). Por su parte,

Morin et al. (2010) reportó un total de 66 haplotipos en 139 muestras del Pacífico Norte, Atlántico Norte y el

Hemisferio Sur, sin que estos haplotipos se compartan entre ecotipos o entre océanos. En Antártica Le Duc

et al. (2008) reportaron un total de 16 haplotipos a partir de 81 muestras, que al compararlas con

secuencias del Pacífico Norte publicadas en GenBank y en Hoelzel et al. (2002) arrojaron un total de 35

haplotipos únicos con 36 sitios variables, corroborando los bajos niveles de variación mitocondrial

reportados para las orcas (Hoelzel et al. 2002). Para el POT, se han reportado 10 haplotipos diferentes en

29 muestras de orcas, con 16 sitios polimórficos y difiriendo estos entre sí por entre una a 11 pb (Taeyoung

2007).

En el Pacífico Mexicano, se observó que de los siete haplotipos encontrados, el de mayor abundancia fue

PM1, con cinco individuos. La composición haplotípica de los grupos muestreados en el área de estudio

indica que algunos grupos comparten haplotipo, mientras que otros grupos son mixtos. Algo similar se ha

reportado para las orcas del POT. De los seis grupos muestreados (Tabla XI) se encontró que la mitad de

139

los grupos presentaban un solo haplotipo, mientras que la otra mitad contaba con dos haplotipos, cada uno

representado por uno o más individuos (Taeyoung 2007). En este mismo trabajo se encontró que las orcas

mostraron una relación parental (vía materna) significativa en todos aquellos grupos con más de dos

individuos muestreados. Por ejemplo, en el grupo 1 se encontraron seis relaciones pareadas entre cuatro

individuos, mientras que en el grupo 3 se encontrarona tres relaciones pareadas entre los tres individuos.

En el grupo 4, un individuo tuvo relación pareada con dos orcas y en el grupo seis dos subgrupos distintos

compartieron una alta relación de parentesco, un subgrupo tuvo seis relaciones pareadas que involucraban

cinco individuos y el segundo subgrupo tuvo tres relaciones pareadas abarcando tres individuos.

Tabla XI. Tamaño de grupo de orcas en el POT, número de muestras recolectadas, número de haplotipos encontrados y frecuencia haplotípica (Taeyoung 2007).

Clave de grupo

Región Tamaño grupal estimado

Número de muestras recolectadas

Número de haplotipos

(frecuencia)

1 POT 4 4 1 (3) 2 POT 2 2 1 (1) 3 POT 6 4 2 (1 c/u) 4 Hawaii 10 5 2 (3 y 1) 5 Alaska 2 2 1 (2) 6 POT 20-22 10 2 (7 y 3)

Taeyoung (2007) menciona que en general, los grupos de orcas en el POT mostraron un parentesco

significativo (en cuatro de los seis grupos muestreados), (hermanos, medios hermanos y relación directa de

madre-hijo). El parentesco entre individuos de un grupo juega un papel importante en la composición

grupal de la orca, ya que en un grupo se encuentran varias generaciones relacionadas entre sí por vía

materna. Este alto grado de parentesco entre individuos de un grupo es similar a los que se ha reportado

para los pods del Pacífico Nororiental donde una matrilínea está conformada por una a cuatro

generaciones de individuos maternamente emparentados (Barrett-Lennard 2000). Sin embargo como lo

demuestra este trabajo y el de Taeyoung (2007) las matrilíneas no son la única base de la estructura de los

grupos de orcas del Pacífico Mexicano y el POT. Algunos grupos con más de dos orcas muestreadas

incluyen uno o más individuos sin parentesco con el resto del grupo. Lo interesante de esto resulta en el

hecho de que esos individuos no emparentados no son sólo machos que se asocian con un grupo diferente

al suyo en búsqueda de hembras potenciales para aparearse, sino que también la dispersión se da por

parte de las hembras, lo cual difiere de la creencia general que se tiene en relación a que en los

140

mamíferos, los machos son los que muestran dispersión y las hembras son filopátricas, ya que dependen

de los recursos locales, prefieriendo quedarse en ambientes óptimos para tener y criar a su descendencia

(Greenwood 1980).

Es poco lo que se sabe acerca de la selección de pareja en la orca y su influencia en el flujo genético entre

grupos sociales. En un estudio genético acerca de los patrones de apareamiento en orcas del Pacífico

Noroccidental mostró que 14 de 19 posibles padres se dieron entre individuos de distinto clan acústico y

que 18 de ellos fueron entre individuos de distinto pod (Barrett-Lennard 2000). Hoelzel et al. (2007)

sugieren que el aprovechamiento de recursos que se encuentran distribuìdos de forma estacional y en

parches promueve la filopatría social en orcas de cada ecotipo en ambos sexos y que la endogamia se

evita por medio de la reproducción afuera del grupo social durante interacciones temporales, las cuales

pueden presentarse básicamente entre grupos que buscan los mismos recursoss, sin embargo se ha

sugerido que esto pudiera ocurrir también entre grupos especializados en distitnos tipos de presas (Hoelzel

et al.2007) generando un bajo flujo genético entre poblaciones a una tasa similar a la que se da dentro y

entre ecotipos (Hoelzel et al. 2007).

Pilot et al. (2010) detectaron algunos casos de dispersión de individuos entre pods y entre poblaciones.

Estos mismos autores encontraron que la asignación de parentesco materno se da típicamente dentro de

la población natal y grupo social, mientras que la asignación de los padres ocurre frecuentemente afuera

de la población y en su mauyoría (83% de los casos) afuera del grupo natal, lo cual indica que existe flujo

genético mediado por los machos sin que haya dispersión de los mismos. Esta baja dispersión del grupo

natal pudiera deberse a la especialización trófica dado el hecho de que cada individuos invierte

significativamente tiempo para aprender las estrategias asociadas a la explotación de cada recurso,

disminuyendo su adecuación al integrarse a poblaciones con otra especialización trófica que utilizan

estrategias de caza diferente. Sin embargo, la dispersión de animales jóvenes pudiera ser necesaria para

aquellos grupos que se alimetnan de mamíferos marinos con base en el argumento de que existe un

tamaño grupal máximo con base al tipo de presa consumido o a que un cierto tamaño de grupo es mejor

para la captura eficiente de cierto tipo de presa (Hoelzel 1991; Baird y Whitehead 2000).

En el Pacífico Norte se ha observado que las poblaciones regionales de orcas muestran haplotipos fijos, lo

cual indica que las hembras no se dispersan y que ésta dispersión sí se presenta en los machos aunque en

un nivel bajo tanto para poblaciones próximas como distantes (Hoelzel et al. 2007). Algo similar se ha

reportado para otras especies marinas. Por ejemplo, en el lefante marino del sur (Mirounga leonina) los

141

machos se dispersan grandes distancias para aparearse y las hembras son filopátricas a los sitios de

reproducción (Fabiani et al. 2003). Un patrón similar se encuentra en el tiburón blanco (Carcharodon

carcharias) (Pardini et al. 2001).

Tanto este trabajo como el de Taeyoung (2007) demuestran que dentro de un mismo grupo hay dos o más

matrilíneas presentes, representadas en ocasiones por varios individuos. La fusión temporal de estos

grupos pudiera ser para aparearse o para cazar. Además se evidencia la dispersión en ambos sexos, lo

cual es de suma importancia ya que la dispersión genética determina la continuidad entre poblaciones

(Engelhaupt et al. 2009). En este estudio, la dispersión por individuos de ambos sexos también se

corroboró con Foto ID al observar individuos clave de ambos sexos en grupos distintos de los observados

originalmente. La dispersión de individuos a sitios próximos o distantes también se ha evidenciado con

Foto ID. En el primer caso se tiene al macho MX87, recapturado en casi todo el Golfo de California,

mostrando filopatría y residencia por más de 20 años; mientras que en el segundo caso se tiene el ejemplo

del macho MX16 quien ha mostrado movimientos del Archipiélago de Revillagigedo hacia el Golfo de

California (Provincia D) con la hembra MX17 y que se ha propuesto que conforman una subpoblación del

Pacífico Mexicano que al parecer se alimenta exclusivamente de ballena jorobada. La organización social

entre orcas del ecotipo Transeúnte es de tipo “fusión-fisión” caracterizada por la pérdida periódica de

algunas asociaciones (Holekamp et al. 1997; Ford y Ellis 1999; Baird y Whitehead 2000). Las hembras con

sus crías (grupo materno) muestran una fuerte tendencia a permanecer juntos y formar asociaciones a

largo plazo, conformando la unidad básica de la sociedad de este ecotipo (Dahlheim et al. 1997; Ford y

Ellis 1999; Baird y Whitehead 2000).

Con base en valores para los índices de fijación de st, siendo significativamente diferentes de cero, lo

que indica que existe una estructura genética entre los ecotipos de orcas analizadas. El índice de fijación

st es considerado como el mejor en detectar una estructura en donde el tiempo que ha transcurrido es lo

suficiente como para poder detectar una señal de divergencia (Escorza-Treviño y Dizon 2000). En este

trabajo se observa que este índice tuvo un valor ligeramente mayor al índice Fst, el cual es

significativamente diferente de cero. De acuerdo a (Hoelzel et al. 2007) los valores de los índices de fijación

Fst en los ecotipos de orcas simpátricos son de la misma magnitud que entre poblaciones del mismo

ecotipo en ambos lados del Pacífico, lo cual implica que la especialización ecotípica y la distancia

geográfica son importantes para determinar la estructura de las poblaciones.

142

Se calculó el flujo genético (número de migrantes por generación) entre los ecotipos de orcas analizadas.

Respecto a los valores pareados de Nm, se observa que para las zonas geográficamente más cercanas,

como es el caso del Pacífico Mexicano, con Hawaii y el Pacífico Nororiental, los valores son más elevados,

evidenciando una tasa de migración alta entre las mismas, es decir, un flujo genético entre éstas.

Pilot et al. (2010) encontraron que un macho Transeúnte (CA20), reportado básicamente en la costa de

California entre 1987 y 1995), es un posible inmigrante de la población Transeúnte de Alaska a la de

California, aunque fue avistado dos veces afuera de California, en el Sureste de Alaska en 1989 y a lo largo

de la costa de la Columbia Británica y Washington (Black et al. 1997). Dichos casos de migración

representan interacciones temporales entre individuos de distintas poblaciones, más que dispersión

permanente. Lo anterior también se ha demostrado fotográficamente en este estudio con las 14 recapturas

del macho MX46 (CA70) (Black et al. 1997) en el Golfo de California y California. Este individuo junto con

MX84 (CA89) son considerados como individuos clave en el Golfo de California ya que a través de su

asociación con otras orcas se ha determinado la relación de 86 individuos en el Golfo de California. Estas

dos orcas también se han observado con otros individuos de California (CA71, CA87 y CA88). Mientras

que en el Golfo de California, mostró preferencias por asociarse con MX48, hembra clave y MX93. Debido

a que MX46 se observó primero en California en tres ocasiones durante 1982 y a que posteriormente se

registró 11 veces en el Golfo de California entre 1985 hasta 1996, asociándose con otros individuos clave,

se pudiera pensar que es una orca del Golfo de California que se dispersó inicialmente hacia el Pacífico

Norte en busca de posibles oportunidades de apareamiento.

Por otro lado, Pilot et al. (2010) también detectaron la migración de una orca Transeúnte a una población

de orcas Oceánica y las altas tasas de migración estimadas en su estudio concuerdan con la existencia de

flujo genético entre estos dos ecotipos, lo cual pudiera suceder en aguas más oceánicas. Lo anterior

pudiera explicar el hecho de haber encontrado en el Golfo de California grupo compuesto por cuatro

haplotipos, dos reportdos sólo para el Pacífico Mexicano (este trabajo) (PM1 y PM8) y otros dos reportados

con anterioridad: PM7 (Atl_2_28) y PM3 (ENPOAL1) y que corresponden a ecotipos diferentes. El primero

fue reportado para el Atlántico Norte (Escocia y las Islas Faeroe) y que corresponde al tipo 2, conformado

por orcas que persentan una dieta especializada, al parecer en cetáceos (Foote et al. 2009).

143

De acuerdo a Pilot et al. (2010) la posibilidad de detectar flujo genético entre distintos océanos no debiera

de excluirse, especialmetne debido al hecho de que este flujo pudiera ocurrir a través de poblaciones

intermedias y a que éstas quizá no se han muestreado aún.

Análisis filogenéticos

Se analizaron las relaciones filogenéticas de los haplotipos evaluando su divergencia con base en su

distancia génica (algoritmo Neighbor-Joining) (Saitou y Nei 1987). En dicho árbol se observan varios

clados. El primer clado está conformado por dos subclados, uno compuesto por las poblaciones de orcas

Transeúntes del Pacífico Nororiental (ENP) (sureste de Alaska y Mar de Bering) y Pacífico Noroccidental

(WNP) (Islas Aleutianas y Rusia) y el segundo por las poblaciones de Antártica. Dentro del primer subclado

se encuentran dos muestras de orcas del Golfo de California, con dos de los haplotipos sólo reportados

para esta zona, PM6 y PM1. Cabe mencionar que estos dos individuos se muestrearon dentro del mismo

grupo en el 2004 y que han sido FotoID sólo una vez. Por otro lado, dentro de este subclado se observa el

haplotipo ETPUHI2, que corresponde a orcas de ecotipo desconocido distribuidas en Hawaii. Baird et al.

(2006) reportan que en este lugar se han documentado dos secuencias de RC de (989 bp) , una idéntica al

haplotipo GAT2 de orcas Transeúntes del Golfo de Alaska y la otra, con una base diferente al haplotipo

GAT y una base diferente del haplotipo AT1 (ecotipo Transeúnte de Alaska) (haplotipos designados por

Barrett-Lennard 2000). Este último haplotipo corresponde a uno descrito únicamente para Hawaii por el

SWFSC (Morin et al. 2010).

El segundo subclado está conformado por las poblaciones de orcas de Antártica, en donde se observa

claramente la divergencia del tipo B y C, del A. Le Duc et al. (2008) mencionan que el tipo A representa un

grupo parafilético, el cual está subdividido. Uno de los grupos que lo conforman se encuentra más

relacionado al tipo B y C de Antártica, mientras que otro está más emparentado con las orcas Transeúntes

del Pacífico Nororiental. Morin et al. (2010) reportan que las secuencias completas de ADNmt apoyan la

separación del grupo monofilético conformado por las orcas del tipo B y C, no sólo en un ecotipo distinto,

sino en una especie distinta a la actualmente conocida (Orcinus orca).

En el segundo clado (B) se observan dos haplotipos descritos para el Atlántico, uno de la porción

Noroccidental (Golfo de México) y otro de la Nororiental (Escocia). El haplotipo PM4 sólo se encontró en un

grupo de orcas observadas en 2005 en el Golfo de California. Un individuo de este avistamiento (MX366)

se fotografió junto con un macho (MX179) que ha sido fotografiado en cinco ocasiones distintas y quien a

144

su vez está relacionado con otros individuos FotoID que conforman la población de orcas denominada

como Residente del Golfo de California, cuya alimentación es generalista (presas: ballenas, delfines,

mantas y peces óseos). El flujo genético entre poblaciones aisladas pudiera presentarse a través de

poblaciones intermedias (Hoelzel et al. 2007; Pilot et al. 2010; Foote et al. 2011). Este flujo genético entre

grupos sociales pudiera ocurrir por la interacción de los pods o grupos sociales debido al traslape de

recursos (Pilot et al. 2010; Foote et al. 2011) o bien por fines sociales específicos (Filatova et al. 2009).

El tercer clado (C) lo conforma un haplotipo del Pacífico Nororiental de orcas Residentes de las Islas

Aleutianas, un haplotipo del Pacífico Norte Central, el cual se encuentra relacionado con dos haplotipos

registrados en el Pacífico Mexicano.

Como se puede observar 12 (39%) de las 31 muestras de orcas del Pacífico Mexicano presentan algún tipo

de haplotipo relacionado con las orcas Oceánicas, lo cual no es extraño si se toma en consideración que

este ecotipo tiene la distribución más amplia de los tres ecotipos descritos para el Pacífico Nororiental

(Herman et al. 2005; Dahlheim et al. 2008). Probablemente este ecotipo conforme una sola población que

va de las Islas Aleutianas hasta California. En total se han encontrado 57 recapturas entre Alaska y

Washington, seis entre alaska y Oregon y 81 entre Alaska y California, de los cuales 46 individuos se han

observado en las localidades principales. Además se pudo documentar la distancia recorrida por un

individuo de Dutch Harbor, Alaska a Dana Point, California (4,435 kilómetros) y de dutch Harbor, Alaska

hasta Los Ángeles, California (4,345 km). La velocidad a la que pueden viajar es de 42 km/dìa, con base en

el recorrido de dos individuos de Kodiak Alaska a Monterey, California en 77 días

(http://alaskafisheries.noaa.gov/newsreleases/2008/killerwhalestudy.htm). Aún cuando no se han

encontrado recapturas entre los individuos Foto ID del catálogo del Pacífico Mexicano con las orcas

Oceánicas del catálogo de California (Black et al. 1997) no se descarta la posibilidad de que orcas de este

ecotipo visiten el Golfo de California. Cabe mencionar que en esta zona se documentó el primer varamiento

de orcas (Guerrero-Ruiz et al. 2006) en donde los individuos analizados eran de menor tamaño y

presentaban un desgaste dental, características distintivas del ecotipo Oceánico (Dahlheim et al. 2008). De

esta forma, si se han encontrado idividuos con haplotipo Oceánico en el Golfo de California, se pudiera

sugerir que el ámbito hogareño de este ecotipo se extiende hasta el Pacífico Mexicano.

En el otro extremo de este clado se encuentran los haplotipos descritos para el Atlántico Nororiental de

Islandia y Noruega (Tipo 1) y uno de Nueva Zelanda. Los haplotipos “ENA Tipo 1” anteriormente

http://alaskafisheries.noaa.gov/newsreleases/2008/killerwhalestudy.htm

145

mencionados se han descrito recientemente con gase a su dieta y morfología (Foote et al. 2009). Con base

en análsisi genéticos de 66 mitogenomas, Morin et al. (2010) muestran que estos haplotipos se agrupan en

un cluster junto con las orcas Residentes y Oceánicas del Pacífico Nororiental, indicando que las muestras

de donde proveienen muestran niveles de diversidad haplotiípica similares, por lo que no es claro si la

población ancestral proveien del Atlántico Norte o del Pacífico Norte o si ambas surgieron a partir de una

población generalista en latitudes bajas la cual no se ha muestreado aún.

Finalmente en el extremo inferior del árbol filogenético se observa como secuencia aparte, el haplotipo PM

5, el cual es el segundo en frecuencia (n=8) en el Pacífico Mexicano, y que como ya se mencionó

corresponde a uno descrito para Hawaii (ETPUHI1). Este haplotipo lo presentaron orcas muestreadas en el

Golfo de California y el Archipiélago de Revillagigedo y corresponde a uno de los dos haplotipos reportados

por Morin et al. (2010), el cual está relacionado con las orcas Residentes y Oceánicas.

Con base en lo anterior se puede concluir que este trabajo muestra evidencia molecular que sugiere que

las orcas distribuidas en el Pacífico Mexicano (Golfo de California) constituyen una unidad poblacional

distintiva, respecto al resto de los ecotipos del Océano Pacíifico. Es importante seguir documentando

individuos de orcas para conocer cómo éstos y los grupos a los que pertenecen utilizan sus áreas de

distribución en tiempo y espacio (Dahlhaime et al. 2010). El tipo de especialización trófica define los roles

ecológicos de las orcas y determinará su exposición a el impacto del hombre (pesca y contaminación).

Cada una de estas especies, subespecies o ecotipos representa a un depredador tope en el ecosistema,

siendo componentes importantes del mismo. Ya se ha demostrado que algunas actividades como la pesca,

la contaminación marina y el cambio climático están afectando negativamente algunas poblaciones de

orcas en el mundo (Hickie et al. 2007; Krahn et al. 2007; Ross et al. 2000; Ylitalo et al. 2001), por lo que

con base en el conocimiento generado en este trabajo, el cual evidencia la existencia de una población

discreta de orcas en el Pacífico Mexicano (con base en ecología, morfología, especialización trófica y

genética), se propone que ésta se considere como un stock distinto a los cinco stocks reportados para el

Pacífico Nororiental (Caretta et al. 2009), para que se puedan proponer medidas de manejo adecuadas.

146

CONCLUSIONES

Se encontraron evidencias del aislamiento geográfico de Orcas del Pacífico Mexicano con base en frecuencias de avistamiento y Foto-identificación. Existe evidencia del aislamiento geográfico de las orcas en el Golfo de California y el Pacífico Mexicano.

Existe una divergencia en la estructura social de las orcas del Pacífico Mexicano de las de poblaciones ya

descritas.

Existe una divergencia en los hábitos alimenticios de las orcas del Pacífico Mexicano respecto a los de

poblaciones ya descritas.

Se encontró evidencia del aislamiento poblacional de O. orca en el Golfo de California y Pacífico Mexicano

con base en el análisis de un marcador mitocondrial.

147

LITERATURA CITADA

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169

ANEXOS

170

ANEXOS CAPÍTULO 2.

171

Anexo 1. Número de avistamientos de orcas obtenidos en los cruceros realizados por la NOAA entre 1974 y 2006 en el POT, costa Occidental de E.U., Costa Occidental de la Península de Baja California y Golfo de California. Se muestra el punto de inicio y punto final del recorrido, la distancia recorrida y número de orcas observadas por avistamiento.Sexo de 48 muestras de orcas del Pacífico Mexicano.

Crucero

NOAA

Distancia recorrida en

esfuerzo

(Millas náuticas y km)

Punto inicio - Punto final

Fecha

No.

Avistamientos

No.

Animales

Fuente

0084 POT/3752 mn San Diego-Panamá-San Diego Ene-Mar 1974 1 1 Lee 1993

0168 POT/5421 mn Hawaii-Islas Galápagos-Isla Cocos-Costa Rica-San

Diego

Ene-Mar 1976 1 2 Lee 1993

0213 POT/6040 mn San Diego-Perú-San Diego Ene-Mar 1977 2 13 Lee 1993

0214 POT/7537 mn Hawaii-Tahiti-Islas Marquesas-Tahiti-Hawaii Ene-Mar 1977 1 4 Lee 1993

0319 POT/4896 mn San Diego-Perú-San Diego Oct-Nov 1977 3 18 Lee 1993

0428 POT/1371 mn - Ago-Sep 1978 2 5 Lee 1993

0463 POT/6124 mn Porción sureña México y América Central Ene-Mar 1979 1 9 Lee 1993

0464 POT/5988 mn Porción sureña México y América Central Ene-Mar 1979 1 5 Lee 1993

0564 Costa Occidental EU y

BC/2302 mn

San Diego (Corriente de California) Sep-Oct 1979 1 2 Lee 1993

0598 POT/5319 mn San Diego-Panamá-Manzanillo-México-San Diego Ene-Mar 1980 2 15 Lee 1993

0648 POT/2625 mn Miami-Caribe-Canal de Panamá-Pacífico Tropical-

Miami

Jul-Sep 1980 1 2 Lee 1993

0716 POT/4510 mn Seattle-San Diego-Panamá-Seattle May-Jul 1981 1 3 Lee 1993

0798 Costa Occidental EU y

BC/1173 mn

Ensenada del Sur de California-San Diego Abr 1982 1 2 Lee 1993

0801 POT/6028 mn San Diego-Hawaii-Manzanillo-México-San Diego May-Ago 1982 3 11 Lee 1993

172

Anexo 1. (continuación).

Crucero

NOAA


esfuerzo


Punto inicio - Punto final Fecha No.

Avistamientos

No.

Animales

Fuente

0843 POT/588 mn San Diego-Islas Galápagos-San Diego Ene-Abr 1983 1 2 Lee 1993

1467 POT/4513 nm San Diego-Guatemala-Costa Rica-Panamá-Costa Rica-

Panamá

Jul-Nov 1992 1 8 Mangels y Gerrodette 1994

1468 POT/3886.7 nm San Diego-Guatemala-Costa Rica-Panamá-Colombia-San

Diego

Jul -Nov 1992 4 15 Mangels y Gerrodette 1994

1508 Océano Pacífico y Golfo de

California/4589 nm

San Diego-San Francisco-Mazatlán Jul -Nov 1993 3 21 Mangels y Gerrodette 1994a

1509 Océano Pacífico y Golfo de

California/5412 nm

San Diego-Mazatlán-San Diego-Mazatlán-San Diego Julio -Nov 1993 7 34 Mangels y Gerrodette 1994a

1610 POT/15399 km San Diego-Guatemala-Panamá-Manzanillo-San Diego Jul - Dic 1998 15 103

Kinzey et al. 1999

1611 POT/15563 km Panamá-Manzanillo-Costa Rica-Perú-Panamá Jul - Dic 1998 11 54 Kinzey et al. 1999

1612 POT/12343 km San Diego-Mazatlán-Panamá-Manzanillo-Costa Rica-

Panamá-San Diego

Jul - Dic 1998 1 3 Kinzey et al. 1999

1613 13743 km San Diego- Manzanillo- Acapulco-Costa Rica- Ecuador-Perú-

Panamá- San Diego

Jul -Dic 9 1999 6 31 Kinzey et al. 2000

1614 16989 km San Diego-Hawaii- Costa Rica-Acapulco-Manzanillo-San

Diego

Jul -Dic 1999 7 28 Kinzey et al. 2000

173


Crucero

NOAA


esfuerzo


Punto inicio - Punto final Fecha No.

Avistamientos

No.

Animales

Fuente

1615 POT/13792 km San Diego-Manzanillo-Acapulco-Costa Rica-

guatemala-Manzanillo-San Diego

Jul -Dic 2000 10 55 Kinsey et al. 2001

ORCA

WALE

Océano Pacífico

Oriental/9756km

California-Oregon-California-Oregon-California Jul - Dic 2001 9 25 Appler et al. 2004

1623 POT/14219 km San Diego-Hawaii-Costa Rica-Perú-Panamá-San

Diego

Jul -Dic 2004 7 30 Jackson et al. 2004

1624 POT/11981 km San Diego-Manzanillo-Acapulco-Costa Rica-

Guatemala-Manzanillo-San Diego

Jul -Dic 2004 8 86 Jackson et al. 2004

1630

1631

POT/13382 km

POT/8855 km

San Diego-Manzanillo-Costa Rica-Guatemala-

Acapulco-Manzanillo-San Diego

San Diego-Hawaii-Ecuador-Manzanillo-San Diego

Jul - Dic 2006 17 - Jackson et al. 2007

174

Anexo 2. Rutas trazadas por cada crucero realizado por la NOAA de 1974 a 2006 en la costa Occidental de E.U., Costa Occidental de la Península de Baja California, Golfo de California y POT.continuación).

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Anexo 3. Investigadores que han contribuido con avistamientos de orcas.

A. Acevedo P. Folkens T. Pfister G. Abaroa O. Frey Raven A. Aguayo A. Frisch R. Rocha C. Alba J. P. Gallo M. E. Rodríguez F. Almada C. Garland F. Salazar A. Álvarez S. González C. Salvadeo C. Álvarez M. Greenfelder J. Sánchez F. Arcas S. Hernández-Ventura A. Schulman-Janiger E. Asper W. J. Houck M. Scott F. Balthiss ITESM R. Sears J. C. Barajas J. Jacobsen SFS N. Black O. Janiger G. Silber A. Carter J. Ketchum G. Sosa C. Conduit-Taylor Kujima J. Swenson D. Croll E. Lugo M. de J. Vázquez R. de la Rosa Pacheco G. Meyer B. Villa A. Delgado-Estrella R. Moncada K. Villavicencio G. Ellis J. J. Morales M. Webber L. Enríquez A. Morgan S. Wick C. Esquivel M. Nájera F. Wilson L. Findley J. Pettis S. Zeff V. Flores de Sahagún C. Navarro J. Ford E. Ochoa

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Anexo 4. Cuadro comparativo de la estructura grupal de la orca en el área de estudio y otras poblaciones que han sido estudiadas sistemáticamente.

Ecotipo Rango Media SD Moda Presa

Pacífico Mexicano y Golfo de California ¿? 1 a 45 5.5 6.2 2 Cetáceos, pinnípedos, tiburones, mantas, peces, tortugas marinas

Baird y Dill 1995 Sur de Isla Vancouver, Columbia Británica

transeúnte 1 a 15 4.2 3 Pinnípedos y marsopas

Bigg et al. 1987; Ford et al. 1994 Columbia Británica y Washington

residente 3 a 39 13.3 9.6 Salmón

Black et al. 1997 – Los Ángeles LA pod 13 Tiburón blanco Morrice (2004) – Australia Tipo A? 1 a 100 4 3.07 Rorcual tropical Tarasyan et al. 2005 – Kamchatka Oriental residente 1 a 49 9.56 6 a 10 Peces Burdin et al. 2006 Golfo de Avacha, Península de Kamchatka, Rusia

transeúnte 1 a 10

3.8 Mamíferos marinos

Burdin et al. 2006 Golfo de Avacha, Península de Kamchatka, Rusia

residente 4 a 98

28.6 Peces

Visser 2000, 2005- Nueva Zelanda ¿? 2 a 22 4.5 12 Rayas, tiburones, peces y cetáceos Keith et al. 2001 Marion Island, Océano Sur

¿? Hasta 28 2.9 0.03 ¿?

Condy et al. 1978 Isla Marion ¿? Hasta 25 2.8 a 4.8 2 ¿? López y López 1985 - Patagonia ¿? 1 a 12 3.2 3.6 2 Pinnípedos Guinet 1990 – Archipiélago Crozet ¿? 2 a 7 4.2 1.5 Pinnípedos, pingüinos, peces, cetáceos Wade y Gerrodette 1993 – POT ¿? 5.4 ¿? Olson y Gerrodette 2008 – POT ¿? 2 a 22 7.7 0.95 ¿? Baird et al. 2006 – Hawaii ¿? 1 a 10 4.2 2.1 Cetáceos, pulpos y calamares Dahlheim et al. 1982 - POT ¿? 1 a 75 5.3 García-Godos 2004 – Perú ¿? 1 a 10 4.5 2.99 Cetáceos Siciliano et al. 1999 - Brasil ¿? 1 a 15 3.9 Rayas

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Anexo 5. Número de recapturas, intervalo entre éstas y localidades donde han sido observados 51 individuos. En paréntesis se encuentra las claves del catálogo de California (*LA pod) (Black et al. 1997) y del catálogo del Pacifico Oriental Tropical (POT) (Olson y Gerrodette 2008).

Individuo Int. Rec. GC COBC AR CAL USA POT MX87 (E256) 24 años CB (2)

BK (1) BL (3) BG (1) BLP (8) ICa (1) BG (1)

MX60 12 años BL (1) BLP (1) BG (1)

MX157 (E261)

8 años BL (2) BLP (3) ICa (1)

MX41 8 años CB (3) BLP (1)

MX72 (E062)

7 años BLP (1) CCo (1)

MX179 (E258)

6 años BLP (2) LF (1) BL (2)

MX45 5 años BLP (2) IAG (1)

MX36 3 años BLP (3)

MX169 3 años BB (6)

MX190 2 años BLP (2) BL (1) LF (1)

MX52 1 año BL (1) CB (1)

MX410 (E082)

6 años BB (2) PMS (1)

MX192 (E221)

4 años BB (1) MS (1)

MX82 13 años BLP (1) BMa (1) Perú (1)

MX140 (E049)

6 años BLP (1) COBC (1)

MX49 (E137) 1 año BLP (1) PEu (2)

MX40 (E110) 5 meses BLP (1) COBC (1)

MX97 4 años ISB (2)

MX86 10 años CB (7) ISPM (1) BL (2)

IC (1)

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Macho Int. Rec. GC COBC AR CAL USA POT

MX380 (E159)

3 años ITM (1) IC (1)

MX16 (E157) 17 años ITM (1) IC (1) IS (2)

MX46 (CA70)*

14 años BL (3) CB (4) BLP (3)

OCo (2) SnD (1)

MX6 (CA3)*

14 años CB (1)

Ice (1) ISB (1) ISMa (1)

LAn (9) SBa (3) OCo (3) BMy (4)

MX109 (CA64)

2 años ICo (1) OCo (3)

Hembra Int. Rec. GC COBC AR CAL USA POT

MX17 17 años IS (1) IC (1)

MX130 11 años BL (1) BLP (1)

MX133 11 años BL (1) BLP (1)

MX53 9 años CB (2) BL (3)

MX76 9 años CB (1) BB (1)

MX162 7 años BK (1) BL (2)

MX38 17 años CB (1) BLP (3)

MX24 12 años BLP (3)

MX48 12 años BLP (2) BL (2) CSL (1)

MX84 (CA89) 3 años CB 8 (3)

MX185 3 años BP (1) BB (1)

MX334 3 años BP (3)

MX204 2 años BL (1) LF (1)

MX333 (E259)

2 años BP (2)

MX26 1 año BP (2)

MX135 1 año BP (2)

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Hembra Int. Rec. GC COBC AR CAL USA POT

M307 1 mes BL (1) LF (1)

MX37 (E111 3 años BP (3) COBC (1)

MX3 (CA65)*

6 años CB (1) ISB (1) ISMa (1)

LAn (4) SnD (2)

MX54 13 años CB (1) BL (2) BK (1) BLP (1)

BMa (1)

MX8 (CA90)* 5 años CB (1) ISB (1) SBa (1)

MX2 (CA66)* 4 años CB (1) ISB (1) LAn (4) OCo (1)

MX143 (E106)

10 años PEu (3)

MX144 (E138)

10 años PEu (3)

E131 14 días COBC (2)

E130 14 días COBC (2)

MX141 10 años COBC (2)

BB(GC): Bahía de Banderas; BG(GC) Bahía de Guaymas; BK(GC) Bahía Kino; BL(GC) Bahía Loreto; BLP(GC) Bahía La Paz; BMa(PM) Bahía Magdalena; CB(GC) Canal de Ballenas; CCo(GC) Cabo Corrientes; COBC(PM) Costa Occidental de Baja California; CSL(GC) Cabo San Lucas; IC(PM) Isla Clarión; ICo(PM) Isla Coronados; ICe(PM): Isla Cedros; IS(PM) Isla Socorro; ISB(PM) Isla San Benitos; ISMa(PM) Isla San Martín; ISPM(GC): Isla San Pedro Mártir; Ica: Isla Carmen; ITM(GC) Islas Tres Marias; IAG(GC): Isla Ángel de la Guarda; LAn(USA) Los Angeles; LCa(GC) Los Cabos; LF(GC) Los Frailes; MS(POT) Mathematician Seamount; NGC(GC) Norte del Golfo de California; OCo.(USA) Orange County; Perú; PEu(PM) Punta Eugenia; SBa(USA) Santa Barbara; SnD(USA) San Diego; BMy (USA): Bahía de Monterrey; PMS (PM): Pacífico Sur Mexicano.

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ANEXOS CAPÍTULO 3.

193

Anexo 1. Asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

******* E138* E141* MX143 MX144 MX157 MX16*MX162 MX169*MX17 MX179 MX185 MX190*MX2**MX3* MX307 MX333 MX334 MX344*MX36* MX37*MX38 MX380 MX40* MX41* MX45*MX46* MX48* MX49* MX52*MX53* MX54* MX6* MX72*MX84* MX85* MX86* MX87*MX95

E138 1.00 E141 0.67 1.00 MX143 0.00 0.50 1.00 MX144 0.00 0.67 0.67 1.00 MX157 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX16 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX162 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX169 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX17 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.89 0.00 0.00 1.00 MX179 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.25 0.00 0.00 1.00 MX185 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.25 0.00 0.00 1.00 MX190 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX2 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX3 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.80 1.00 MX307 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.80 0.00 0.00 1.00 MX333 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.25 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX334 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.25 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 1.00 MX344 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.67 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX36 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX37 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.57 1.00 MX38 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX380 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.40 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX40 0.00 0.00 0.50 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.67 0.00 0.00 1.00 MX41 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.25 0.00 0.00 0.33 1.00 MX45 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.29 0.00 0.00 0.40 0.29 1.00 MX46 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX48 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.18 0.00 0.00 0.29 0.50 0.00 0.00 0.57 0.25 0.25 0.00 0.00 0.00 0.22 0.00 0.00 0.00 0.00 0.13 1.00 MX49 0.00 0.40 0.40 0.50 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX52 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX53 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.29 1.00 MX54 0.00 0.00 0.00 0.00 0.20 0.00 0.29 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.44 1.00 MX6 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.67 0.86 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX72 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.50 0.33 0.40 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX84 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.46 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 1.00 MX85 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.40 0.00 0.00 0.00 1.00 MX86 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.17 0.15 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.14 0.00 0.10 0.00 0.00 0.00 0.27 0.00 0.14 0.00 0.00 0.00 1.00 MX87 0.00 0.00 0.00 0.00 0.10 0.00 0.35 0.00 0.00 0.32 0.00 0.12 0.00 0.00 0.13 0.35 0.24 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.21 0.00 0.00 0.00 0.11 0.00 0.00 0.00 0.00 0.17 1.00 MX95 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.33 0.00 0.00 0.00 0.00 0.00 0.18 0.00 1.00 ******* E138* E141* MX143 MX144 MX157 MX16*MX162 MX169*MX17 MX179 MX185 MX190*MX2**MX3* MX307 MX333 MX334 MX344*MX36* MX37*MX38 MX380 MX40* MX41* MX45*MX46* MX48* MX49* MX52*MX53* MX54* MX6* MX72*MX84* MX85* MX86* MX87*MX95

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Anexo 2. Distribución de las asociaciones de 38 orcas (HWI, Cairns y Schwager 1987) con dos o más avistamientos en el Pacífico Mexicano.

ID Mean Assoc. (sd) Sum of Assocs (sd) Max. Assoc. (sd)

E138 0.02 1.67 0.67 E141 0.06 3.23 0.67

MX143 0.06 3.40 0.67 MX144 0.05 2.83 0.67 MX157 0.01 1.30 0.20 MX16 0.03 2.22 0.89

MX162 0.03 2.22 0.35 MX169 0.02 1.63 0.25 MX17 0.03 2.29 0.89

MX179 0.03 2.07 0.32 MX185 0.04 2.54 0.67 MX190 0.04 2.42 0.80

MX2 0.04 2.63 0.80 MX3 0.05 2.81 0.86

MX307 0.04 2.50 0.80 MX333 0.04 2.52 0.35 MX334 0.03 2.07 0.33 MX344 0.02 1.67 0.67 MX36 0.02 1.57 0.57 MX37 0.07 3.44 0.67 MX38 0.02 1.76 0.33

MX380 0.02 1.73 0.40 MX40 0.06 3.40 0.67 MX41 0.04 2.35 0.33 MX45 0.04 2.37 0.40 MX46 0.02 1.69 0.46 MX48 0.07 3.61 0.57 MX49 0.04 2.30 0.50 MX52 0.02 1.62 0.33 MX53 0.04 2.66 0.44 MX54 0.05 2.77 0.44 MX6 0.05 2.67 0.86

MX72 0.04 2.57 0.50 MX84 0.01 1.46 0.46 MX85 0.02 1.73 0.40 MX86 0.04 2.32 0.27 MX87 0.06 3.09 0.35 MX95 0.01 1.52 0.33

Overall 0.04 ( 0.02) 2.33 ( 0.62) 0.53 ( 0.20)

***

195

ANEXOS CAPÍTULO 4.

196

Anexo 1. Lista de especies que conforman la dieta de las orcas del Pacífico Mexicano.

ESPECIES FECHA LOCALIDAD ACTIVIDAD TAMAÑO GRUPO

FUERTE

MISTICETOS

Ballena gris

Eschrichtius robustus 1858 Laguna Ojo de Liebre, B.C.S. alimentación 3 Scammon (1874)

Eschrichtius robustus 14 febrero 1858 Bahía Magdalena alimentación 8-10 Saratoga 1857-58MS

Eschrichtius robustus 1907 Bahía Magdalena alimentación “pod” Pond (1939)

Eschrichtius robustus 1907 Roca Vela, Bahía Magdalena alimentación “pod” Pond (1939)

Ballena jorobada

Megaptera novaeangliae 1973 Islas Tres Marías ataque 3 E. Asper

Megaptera novaeangliae 23 febrero 1989 Isla Socorro molestando 3-4 J. Jacobsen ‘pers. comm.’.

Megaptera novaeangliae marzo 1998 Bahía de Banderas ataque ------ M.E. Rodríguez V.

Megaptera novaeangliae 7 marzo 1998 Isla Clarión ataque 12 J. Jacobsen ‘pers. comm.’.

Megaptera novaeangliae febrero 1999 Bahía de Banderas ataque ------ M.E. Rodríguez V.

Megaptera novaeangliae 2 enero 2000 Bahía de Banderas molestando ------ A. Frisch ‘pers. comm.’.

Megaptera novaeangliae febrero 2001 Punta Mita, Nayarit ataque ------ M.E. Rodríguez V.

Megaptera novaeangliae febrero 2001 Bahía de Banderas ataque ------ Hernandez-Ventura et al. (2001)

Megaptera novaeangliae 6 marzo 2002 Bahía de Banderas

alimentación 2 M.E. Rodríguez V./Z. Foubert

Megaptera novaeangliae 28 diciembre 2002 Bahía de Banderas

alimentación 3 M.E. Rodríguez V.





197



FUERTE

MISTICETOS

Ballena azul

Balaenoptera musculus 1978 Cabo San Lucas alimentación 30 Tarpy (1979)

Rorcual común

Balaenoptera physalus 2 marzo 1982 Tojaui, Sonora molestando 3 Vidal y Pechter (1989)

Balaenoptera physalus 28 enero 2005 Santa Rosalía alimentación 6 J.J. Morales ‘pers. comm.’.

Rorcual tropical

Balaenoptera edeni 3 mayo 1988 Islas Rocas Consag

alimentación 15 Silber et al. (1990)

Balaenoptera edeni 11 abril 1998 Isla San José

alimentación 13-14 J. Swenson ‘pers. comm.’.

Balaenoptera edeni febrero 2000 Isla Carmen alimentación 20 M. Fishback ‘pers. comm.’.

ODONTOCETOS

Delfín común de rostro largo

Delphinus bairdii (=capensis) otoño 1947 Alijos Rocks, B.C. alimentación 15-20 Brown y Norris (1956)

Delphinus capensis 6 marzo 1999 Ensenada Grande molestando 40-50 CICIMAR

Delphinus capensis 31 marzo 2005 Cabo San Lucas alimentación 3 M. Greenfelder ‘pers. comm.’. (Lindblad Expeditions-Sea Lion)

Delphinus capensis 15 marzo 2006 Isla Carmen alimentación 6 R. Rocha ‘pers. comm.’.

Delfín común de rostro corto

Delphinus delphis 25 febrero 1995 25o49’N/111o24’W alimentación 9 CICIMAR

Delfín tornillo

Stenella longirostris 22 enero 2004 Bahía de Banderas molestando 5 A. Frisch ‘pers. comm.’.

198



FUERTE

ODONTOCETOS

Tursión

Tursiops truncatus 7 abril 1994 Las Animas

alimentación 6 Gendron y Sánchez (1994)

Tursiops truncatus 4 febrero 2005 Los Islotes alimentación 9 S. Zeff ‘pers. comm.’.

Delfines no identificados

Delphinus sp. enero 1985 Canal de Ballenas molestando 6 Black et al. (1997)

Unidentified species of dolphins 21 mayo 1995 Bahía de La Paz

alimentación 4 UABCS

Unidentified species of dolphins 29 junio 1996 Bahía de La Paz


Delphinus sp. 1997 Golfo de California alimentación 4 E. Lugo ‘pers. comm.’.

PINNÍPEDOS

Foca común

Phoca vitulina 1940’s Estero de Punta Banda, B.C. alimentación ------ Norris y Prescott (1961)

Lobo marino de California

Zalophus californianus abril 1952 Bahía Magdalena, B.C.S. alimentación 5-7 Norris y Prescott (1961)

Zalophus californianus 9 febrero 1967 Isla San Benito, B.C. 28o19’N/115o34’W

alimentación 6 Rice (1968)

Zalophus californianus ----------- Off the Coast of Baja California alimentación 5-7 Martinez y Klinghammer (1970)

Zalophus californianus 14 febrero 1982 Isla Coronados, B.C. 32o24’N/117o14’W

alimentación 6 A. Schulman/N. Black ‘pers.comm.’.

Zalophus californianus 4 mayo 1996 Islas alimentación 4 T. Pfister ‘pers. comm.’.

Foca elefante

Mirounga angustirostris 28 diciembre 1973 Isla San Benito

ataque 2 Samaras y Leatherwood (1974)

Mirounga angustirostris 1978-1981 Isla Cedros, B.C. alimentación 3 Bravo (1982)

199



FUERTE

TORTUGAS

Dermochelys coriacea 17 diciembre 1990 El Salado

alimentación 1 Sarti et al. (unpublished)

Lepidochelys olivacea 23 julio 1992 Bahía de Banderas

alimentación 4 Esquivel et al. (1993)

Lepidochelys olivacea 24 julio 1992 Bahía de Banderas

alimentación 3 Esquivel et al. (1993)

Lepidochelys olivacea 22 diciembre 2003 Bahía de Banderas


PECES

rayas

Mantas 3 agosto 1983 Canal de Ballenas alimentación 7 B. Tershy ‘pers. comm.’.

Mantas 17 emero 2000 20o37’N/105o17’W


Mantas 21 octubre 2001 San Evaristo

alimentación 10 CICIMAR

Mantas 21 febrero 2005 Isla Espíritu Santo

alimentación 10 S. Zeff ‘pers. comm.’.

Mantas 8 julio 2005 Bahía de La Paz alimentación 2 UABCS

Tiburones

Rhiniodon typus 1990’s Bahía de Los Angeles alimentación 2 Fertl et al. (1996)

Rhiniodon typus 23 septiembre 1994 Bahía de La Paz alimentación 3 UABCS

Tiburón no identificado 6 abril 1989 Bahía de La Paz alimentación 12 UABCS

Tiburón no identificado -------- Puerto Gato, Gulf of California alimentación ------ Fertl et al. (1996)

Peces

Mola mola 28 junio 1993 Bahía de La Paz


Marlin 30 agosto 1994 Bahía de Banderas molestando 1 R. Moncada ‘pers. comm.’.

unidentified fish 24 octubre 1995 Bahía de Banderas

alimentación 3 R. Moncada ‘pers. comm.’.

200

ANEXOS CAPÍTULO 5.

201

Anexo 1. Extracción Estándar Fenol-Cloroformo-Alcohol Isoamílico (Sambrook et al. 1989).

Cada muestra se trituró y se colocó en un tubo Eppendorf para posteriormente agregársele 500 μl de

buffer STE 1.0M, 10 μl de Proteinasa K (10 mg/ml) y 10 μl de SDS al 20% y machacarse. Los tejidos se

dejaron en proceso de digestión toda la noche a una temperatura de aproximadamente 37°C.

Al día siguiente, se llevaron a cabo dos lavados con 500 μl de fenol-cloroformo-alcohol isoamílico y un

último lavado con 500 μl de cloroformo alcohol isoamílico. En cada lavado se agitó cada muestra de

manera vigorosa y se centrifugaron por 30 min a 14000 rpm. La fase acuosa de cada muestra fue

conservada y se colocó en un tubo nuevo para seguir con los lavados. Una vez realizado el último

lavado, se agregaron 1000 μl de alcohol al 100% frío con la finalidad de precipitar el ADN y se dejó en

refrigeración durante toda la noche. Una vez concluído este paso, cada muestra se centrifugó a 4°C

durante 40 min, a 14000 rpm. Posteriormente se decantó el alcohol y se hizo una última precipitación con

alcohol al 70%. Finalmente se retiró el alcohol y el pellet obtenido se resuspendió en 50 μl de buffer TE

1x para su preservación y análisis posterior.

202

Anexo 2. Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR), para la determinación del sexo y amplificar la RC mitocondrial (Rossel 2003).

Determinación del sexo

El sexo del individuo fue determinado mediante la amplificación vía PCR de la Región del Sexo del

cromosoma Y (Sex Región Y chromosome), utilizando los oligonucleótidos iniciadores descritos por

Rossel (2003): (TtSRY Forward y PMSRY Reverse), los cuales amplifican productos de 339 pares

de bases.

La amplificación por PCR se realizó en un volumen total de 12.5 μl, empleando 9.35 μl de agua, 0.62

μl de buffer (10x), 0.31 μl de MgCl2 (20x) a 30mM, 0.32 de solución de deoxinucleótidos trifosfatados

(dNTP) (10mM), 0.13 μl de cada oligonucleótido iniciador (F y R), 1 unidad de REDTaq polimerasa

Superpak y 1.0 μl de ADN previamente extraído.

Dicha región se amplificó en un termociclador Gene Amp. 9700 PCR System, con un perfil de

termociclado que comprendió: una primer desnaturalización a 94°C por 4 min, seguida de 35 ciclos

comprendiendo: desnaturalización por 1 min a 94°C, alineamiento por 45 seg a 58°C y extensión por

2.30 min a 72°C; seguidos de una extensión final por 15 min a 72°C (modificado de Jayasankar et

al. 2008).

La presencia y tamaño de los productos derivados del PCR se verificaron por medio de

electroforesis de gel de agarosa al 1.3%, tiñéndolos con de Bromuro de Etidio (1.5 μl). Para ello se

utilizaron 4 μl de cada uno de los productos de PCR, los que se mezclaron con 1 μl de buffer de

carga (azul de bromofenol, xilencianol y glicerol) y se sometieron a alectroforesis a 100 volts durante

30 min.

Al término de la electroforesis el gel fue revelado por medio de la exposición a rayos ultravioleta. La

visualización de una banda evidencia que el individuo en cuestión es macho mientras que la

ausencia de la banda indica un individuo hembra (Berubé y Palsboll 1996) (Ver Fig. 1).

203


Amplificación de la RC

Las primeras pruebas se realizaron en volúmenes de 12.5 µl, de los cuales 9.05 µl correspondieron

al agua, 1.5 µl de buffer (10X), 0.62 µl de MgCl2 a 30mM, 0.2 µl de dNTP’s, 0.13 de cada

oligonucleotido antes descrito, 0.12 µl de Taq Polimerasa Seuperpak y 1 µl de ADN. La

amplificación se hizo con el mismo termociclador y bajo el mismo perfil de termo-ciclado utilizado

para la determinación del sexo. Los productos de la amplificación se verificaron por medio de

electroforesis de gel de agarosa al 1.3%.

Una vez obtenidos los productos de ADN, se tomaron 4 μl de cada uno y se mezclaron con 1 μl de

buffer de carga (azul de bromotimol, xilencianol y glicerol). Esto con la finalidad de verificarlos en un

gel de agarosa al 1%, por medio de electroforesis, empleando la tinción con Bromuro de Etidio (1.5

μl). Dicho procedimiento fue sometido un campo eléctrico de 60 volts durante 2 hrs. Al término de la

electroforesis, el gel fue velado por medio de la exposición a rayos UV. Una vez confirmada la

extracción de ADN total de cada muestra, se cuantifico el ADN obtenido mediante un

espectrofotómetro de absorción. Con base en la cuantificación se hicieron alícuotas con 100ng/µl de

ADN, las cuales se preservaron a una temperatura de -20°C hasta su posterior análisis.

204

Anexo 3. Sitios polimórficos de 32 secuencias de orcas en el Pacífico Mexicano.

Oo24 1 G G A A A A G C T T A T T G T A C A A T T A C T A T A A C A T C A C A G T A C T A C C C T A G T A T T A A A A G T A A C T G T T T T A A A A A C A T T C C A C T G T A C

Oo26 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo27 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo35 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo02 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo04 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo13 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo08 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo14 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo06 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo09 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo10 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo11 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo12 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo39 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo40 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo41 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo49 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo07 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo23 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo28 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo29 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo30 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo31 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo33 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo34 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo38 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo42 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo46 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo47 1 . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo50 1 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

205


Oo24 85 A C A C C A C A T A C A C A C A T A C A C A T A C A T A T T A A T A T T C T A G T C T T C T C T T T A T A A T A T T C G T A T A T A C A T G C T A T G T A T T A T T G T

Oo26 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo27 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo35 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo02 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo04 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo13 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo08 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo14 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo06 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo09 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo10 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo11 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo12 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo39 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo40 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo41 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo49 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo07 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo23 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo28 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo29 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo30 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo31 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo33 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo34 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo38 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo42 85 . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo46 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo47 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo50 85 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo24 169 G C A T T C A T T T A T T T T C C A T A C G A T A A G T T A A A G C C C G T A T T A A T T A T C A T T A A T T T T A C A T A T T A C A T A A T T T G C A T G C T C T

Oo26 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo27 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo35 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo02 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo04 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo13 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo08 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo14 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo06 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo09 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo10 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo11 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo12 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo39 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo40 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo41 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo49 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo07 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo23 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . .

Oo28 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo29 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo30 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo31 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo33 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo34 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo38 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo42 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . G . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo46 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo47 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo50 169 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo24 251 T A C A T A T T A T A T G T C C C C T A A T G T T T T T A C T T C C A T T A T A T C C T A T G G T C A C T C C A T T A G A T C A C G A G C T T A A T C A C C A T G C C G

Oo26 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo27 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo35 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo02 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . A . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo04 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo13 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo08 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo14 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo06 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo09 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo10 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo11 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo12 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo39 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo40 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo41 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo49 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo07 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo23 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo28 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo29 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo30 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo31 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . A . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo33 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo34 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . A . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo38 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . A . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo42 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo46 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo47 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo50 251 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

208

Anexo 3. (continación).

Oo24 335 C G T G A A A C C A G C A A C C C G C T T G G C A G G G A T C C C T C T T C T C G C A C C G G G C C C A T A C C T C G T G G G G G T A G C T A A T A A T G A T C T T T A

Oo26 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo27 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo35 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo02 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo04 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo13 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo08 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo14 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo06 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo09 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo10 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo11 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

Oo12 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo40 335 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo24 419 T A A G A C A T C T G G T T C T T A C T T C A G G A C C A T T T T A A T T T A A A A T C G C C C A C T C G T T C C C C T T A A A T A A G A C A T C T C G A T G G A T

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Oo24 501 T C A T G A C T A A T C A G C C C A T G C C T A A C A T A A C T G A G A T T C C A T A C A T T T G G T A T T T T T T A A T T T T T G G G G G G G A G C T T G C A C C G A

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Oo24 585 C T C A G C T A T G G C C T T A G A A A G G C C C C G T C A C A G T C A A A T A A A T T G T A G C T G G A C C T G T G T G T A T T T T T G A T T G G A C T A G C A C A A

Oo26 585 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . C . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo24 669 C C A A C A G G T G T T A T T T A A T T A A T G G T T A C A G G A C A T A G T A C T C C A T A T T C C C C C C G G G C T C A A A A A A C C C T A T C T C A T A G A G

Oo26 669 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .

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Oo24 751 G T T T A A C C C C C C T T C C C C C T T A C A A A A C T A A T C G T C T G C T T T G A T A T T C A C C A T C C C C C T A C A G T G C T T C G T C C C T A G A T C T A C

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