UNIVERSIDAD DE EL SALVADOR FACULTAD DE CIENCIAS …ri.ues.edu.sv/20116/1/19201106.pdf · facultad de ciencias naturales y matemÁtica escuela de biologÍa distribuciÓn, actividad

UNIVERSIDAD DE EL SALVADOR

FACULTAD DE CIENCIAS NATURALES Y MATEMÁTICA

ESCUELA DE BIOLOGÍA

DISTRIBUCIÓN, ACTIVIDAD Y FORRAJEO DE MURCIÉLAGOS DE LA FAMILIA

NOCTILIONIDAE EN EL ÀREA NATURAL PROTEGIDA BARRA DE SANTIAGO,

AHUCHAPÁN, EL SALVADOR

TRABAJO DE GRADUACIÓN PRESENTADO POR:

GUILLERMO ANTONIO RUGAMAS MELARA

PARA OPTAR AL GRADO DE:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA

SAN SALVADOR, CIUDAD UNIVERSITARIA, JULIO DE 2018









PARA OPTAR AL GRADO DE:

LICENCIADO EN BIOLOGÍA

DOCENTE ASESORA:

MSD Virginia Geraldine Ramírez Pineda










TRIBUNAL EVALUADOR:

Licda. Dora Alicia Armero Durán

Licda. Milagro Elizabeth Salinas


AUTORIDADES UNIVERSITARIAS

RECTOR

M.Sc. ROGER ARMANDO ARIAS

SECRETARIO/A GENERAL

M.Sc. CRISTOBAL RÍOS

FISCAL GENERAL

LIC. RAFAEL HUMBERTO PEÑA MARÍN

DECANO

LIC. MAURICIO HERNÁN LOVO CÓRDOVA

DIRECTORA DE LA ESCUELA DE BIOLOGÍA

M.Sc. ANA MARTHA ZETINO CALDERÓN


ÍNDICE DE CONTENIDO

ÍNDICE DE CUADROS……………………………………………………………………….…....I

ÍNDICE DE FIGURAS…………………………………………………………………..................I

RESUMEN………………………………………………………………………………...............IV

I. INTRODUCCIÓN…………………………………………………………….……….................1

II. OBJETIVOS……………………………………………...………….……………….................2

III. MARCO TEÓRICO……………………………………………………………………………..3

3.1. Antecedentes ………………………………………………………………………………....3

3.2. Ecosistema de manglar………………………………………………………………….…...4

3.3. Familia Noctilionidae ……………………………………………………………………...….5

3.3.1. Distribución……………………………………………………………….....................6

3.3.2. Hábitos alimentarios………………………………………………………………...….6

3.3.3. Noctilio leporinus………………………………………………………………………..6

3.3.4. Noctilio albiventris……………………………………………………………………....7

3.4. Ecolocalización …………………………………………………………………………...…..8

3.5. Muestreo acústico ………………………………………………………………………......10

IV. METODOLOGÍA…………………………………………………………………..................13

4.1. Área de estudio…………………………………………………………………..................13

4.2. Muestreo……………………………………………………………………………………...14

4.3. Análisis de datos……………………………………………………………………….........17

V. RESULTADOS ………………………………………………………………………….….....18

5.1. Muestreo acústico pasivo……………………………………………………………….….18

5.1.1. Distribución de pases……………………………………………………………..….18

5.1.2. Sitios de forrajeo (Fases terminales/feeding buzz)……………………................20

5.1.3. Patrón de actividad………………………………………………………………..….24

5.1.4. Marea ………………………………………………………………………................27

5.2. Muestreo activo…………………………………………………………………..................38

5.2.1. Pases…………………………………………………………………………………...29

5.2.2. Fases terminales…………………………………………………………..................29

VI. DISCUSIÓN……………………………………………………………………………………32

VII. CONCLUCIONES…………………………………………………………………...............38

VIII. RECOMENDACIONES……………………………………………………………………..39

IX. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS………………………………………………………...40

I

ÍNDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Total de pases de N. leporinus y N. albiventris en el interior y entrada de tres

canales (El Cajete, El Zapatero y El Embarcadero) para abril y septiembre de 2016 de Barra

de Santiago, Ahuachapán, El Salvador…………………………………………………………18

Cuadro 2. Fases terminales en canal y estero…………………………………………….......20

Cuadro 3. Promedio de Feeding Buzz por canal ……………………………………….…..…21

Cuadro 4. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Embarcadero. Diferencia marcada en

cantidad solo en N. albiventris…………………………………………………………………...22

Cuadro 5. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Zapatero. Se observa que no se

obtuvieron fases terminales en la entrada del canal para ambas especies……………….…22

Cuadro 6. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Cajete. Solo en este canal se

obtuvieron mayor cantidad de fases terminales en la entrada para ambas especies……....23

Cuadro 7. Promedio de pases por horas………………………...……………….…………....24

Cuadro 8. Pases totales marea alta y marea baja…………..……………………….……..…29

Cuadro 10. Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea alta……………………...……...30

Cuadro 11. Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea baja………….………….….......30

ÍNDICE DE FIGURAS

Figura 1. Manglar del canal El Embarcadero en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador……………………………………………………………………………………………..5

Figura 2. Noctilio leporinus………………………………………………………………………..7

Figura 3. Noctilio albiventris………………………………………………………….………..….8

Figura 4. Vocalización de Noctilio albiventris…………………………………………………..10

Figura 5. Detector acústico para murciélagos EM3+ full spectrum (Wildlife Acoustics)…...10

Figura 6. Detector acústico para murciélagos SM3 full spectrum (Wildlife Acoustics)……..11

II

Figura 7. Mapa del Área Natural Protegida Barra de Santiago, Ahuchapán, El

Salvador..............................................................................................................................13

Figura 8. Canal principal, Barra de Santiago, El Salvador………………………………..…..14

Figura 9. Detector acústico SM3BAT en el interior del canal El Zapatero, Barra de Santiago,

El Salvador………………………………………………………………………...………………15

Figura 10. Entrada canal El Zapatero, Barra de Santiago, El Salvador……………………16

Figura 11. Feeding buzz de Noctilio leporinus…………………………………………………16

Figura 12. Pase de Noctilio leporinus……………………………………………….……….....17

Figura 13. Archivos totales y utilizados para muestreo acústico pasivo en tres canales de

Barra de Santiago, Ahuachapán para abril y septiembre de 2016……………………….…..18

Figura 14. Pases totales en interior y en entrada de tres canales de Barra de Santiago (El

Cajete, El Zapatero y El Embarcadero), para abril y septiembre de 2016, Ahuachapán, El

Salvador……………………………………………………………………………………………19

Figura 15. Promedio de pases de N. leporinus (a) y N. albiventris (b) por canal (EC: El

Cajete, EE: El Embarcadero, EZ: El Zapatero) en el interior (I) y entrada (E) para abril y

septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador………………………20

Figura 16. Eventos de caza en canales y estero para abril y septiembre de 2016 en Barra

de Santiago, Ahuachapán, El Salvador…………………………………………………..….....21

Figura 17. Promedio y desviación estándar de FB de N. leporinus (a) y N. albiventris (b) por

canales para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador…………………………………………………………………………………………....22

Figura 18. Fases terminales en el canal El Embarcadero para abril y septiembre de 2016

en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador……………………………………….…......23

Figura 19. Fases terminales el canal El Zapatero para abril y septiembre de 2016 en Barra


III

Figura 20. Fases terminales en el canal El Cajete para abril y septiembre de 2016 en Barra


Figura 21. Promedio y desviación estándar de pases de N. leporinus (a) y N. albiventris (b)

por hora para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, el

salvador…………………………………………………………………………………………....25

Figura 22. Punto de mayor actividad N. albiventris y N. leporinus canal El Embarcadero

(interior) para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador……………………………………………………………………………………………26

Figura 23. Punto de menor actividad de N. albiventris y N. leporinus canal El Zapatero

(entrada) para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador……………………………………………………………………………………………26

Figura 24. Feeding buzz por gradiente de marea para N. albiventris (a)(b) para los meses

de abril y septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador……………………...27

Figura 25. Feeding buzz por gradiente para N. leporinus para los meses de abril y

septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador…………………………….....27

Figura 26. Pases en marea alta y baja para Noctilio leporinus para los meses de abril y

septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador………………………..…….....28

Figura 27. Pases en marea alta y baja para Noctilio albiventris para los meses de abril y

septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador…………………………………28

Figura 28. Pases en marea alta y baja para los meses de abril y septiembre en Barra de

Santiago, Ahuachapán, El Salvador……………………………………………………..….…..29

Figura 29. Fases terminales en marea alta para los meses de abril y septiembre en Barra

de Santiago, Ahuachapán, El Salvador……………………………………………….……...…30

Figura 30. Fases terminales en marea baja para los meses de abril y septiembre en Barra

de Santiago, Ahuachapán, El Salvador…………………………………………………..….….31

IV

RESUMEN

La familia Noctilionidae está compuesta por un género y dos especies de distribución

Neotrópical (Barquez, 2004). Esta familia agrupa a los murciélagos pescadores. Sin

embargo, estos murciélagos no viven solo de peces, sino que también incorpora en su dieta

a grandes insectos y anfibios. Esta familia está compuesta por Noctilio leporinus y N.

albibentris (Simmons, 2005).

Este estudio se llevó a cabo debido a la falta de información sobre murciélagos en bosques

salados en el país, se utilizó muestreo acústico, un método diferente de los tradicionales

como redes de neblina y trampas arpa para la toma de datos, el muestreo acústico tiene la

peculiaridad de no ser invasivo para las especies. La investigación se realizó en el Área

Natural Protegida Barra de Santiago, entre los meses de abril y septiembre de 2016 en tres

canales secundarios (El Cajete, El Zapatero y El Embarcadero) y el canal principal (estero),

totalizando 12 noches de grabaciones de las 18 hasta las 5 horas. Se identificó la

distribución entre los canales (interior o exterior de los canales), sitios de forrajeo, periodos

de actividad y si la marea está relacionada con los eventos de caza. Para la identificación

de las mareas se asignó un gradiente de 1 a 12, siendo los valores correspondientes entre

1-6 para marea baja y los valores entre 7-12 para marea alta.

La prueba estadística utilizada para comparar los datos de actividad fue Chi-cuadrado, para

los pases totales en el interior y la entrada de los canales secundarios el cálculo de X2 da

un valor significativo (X2=388.790 con P<0.001) por lo que existe una diferencia entre los

pases del interior con los de la entrada, teniendo mayor actividad en el interior de estos. La

actividad tuvo un comportamiento bimodal durante todas las noches de grabaciones,

coincidiendo en las horas de mayor actividad para ambas especies y que se dio en dos

picos a lo largo de la noche, este fue entre las 18 y las 20 horas siendo más activo N.

albiventris con mayor cantidad de pases, luego hubo un periodo de varias horas con

cantidad de pases muy reducida y posteriormente se dio el segundo pico de actividad entre

las 2 am y las 4 am, en esta ocasión N. leporinus tuvo ligeramente mayor activad. Para los

datos de feeding buzz de ambas especies en el gradiente de marea se obtuvo un resultado

de Chi cuadrado significativo (con valor de P<0.001), por lo que existe una relación entre la

marea y las fases terminales, en marea baja hubo mayor cantidad de eventos de caza.

1

I. INTRODUCCIÓN

El orden Chiroptera está dividido en dos subórdenes: Yinpterochiroptera que se

encuentran restringida al viejo mundo y se compone de seis familias y Yangochiroptera que

cuenta con 13 familias (Jones and Teeling, 2006). En El Salvador existen 7 familias de las

cuales 6 son insectívoras, y dentro de las 6 familias se encuentra la Noctilionidae. (Owen

and Girón, 2012). Los miembros de la familia Noctilionidae se alimentan principalmente de

peces, crustáceos e insectos, aunque también consumen otros invertebrados acuáticos

(Barquez et al., 2008).

Numerosas adaptaciones morfológicas, fisiológicas y de comportamiento han permitido

que los murciélagos conquisten una gran cantidad de hábitats, el vuelo y la ecolocalización

son las adaptaciones que les han permitido ese gran éxito a los murciélagos (Schnitzler and

Kalko, 1998; Kalko at al., 2003).

Debido a esas adaptaciones, los murciélagos han adquirido habilidades que les permite

tener un vuelo alto y la capacidad de esquivar objetos principalmente los murciélagos

insectívoros y piscívoros, lo que hace un poco inútil a los métodos convencionales como

las redes (Rydell, Arita, Santos and Granados, 2002).

El método de muestro acústico ha sido de gran importancia en el estudio de murciélagos

insectívoros lo que hace posible la identificación de especies, la descripción de llamados,

ampliar listas taxonómicas e identificar sitios de forrajeo (MacSwiney et al., 2009). Debido

a esto es fundamental el estudio de murciélagos insectívoros en zonas de manglares en El

Salvador utilizando esta metodología, que permite obtener una gran cantidad de

información sin ser invasiva.

Este trabajo se enfoca en obtener información de la distribución, actividad y forrajeo de

murciélagos de la familia Noctilionidae en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador

utilizando muestreo acústico, la identificación de los sitios de mayor interés biológico y como

estos son afectados por las mareas. Esta es la primera investigación que se realiza en el

país con esta familia y en una zona de manglar utilizando bioacústica.

2

II. OBJETIVOS

Objetivo general

Conocer la distribución, actividad y forrajeo de murciélagos de la familia

Noctilionidae utilizando muestreo acústico en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador.

Objetivos específicos

Establecer la distribución y si existe diferencia entre puntos de grabación en los

canales para las especies de la familia Noctilionidae en Barra de Santiago,

Ahuachapán, El Salvador.

Identificar los sitios de forrajeo y si existe diferencia entre puntos de grabación en

los canales para las especies de la familia Noctilionidae en Barra de Santiago,

Ahuachapán, El Salvador.

Determinar los periodos de actividad de la familia Noctilionidae en Barra de

Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

Establecer si la marea está relacionada con la actividad de forrajeo de la familia

Noctilionidae en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

3

III. MARCO TEÓRICO

3.1 Antecedentes

El muestreo acústico aplicado al estudio de los murciélagos es una técnica que se ha venido

empleando desde hace al menos tres décadas. La variedad de estudios realizados presenta

datos que están enfocados en la identificación de especies, la descripción de los llamados,

a ampliar listados taxonómicos y la distribución de las especies, así como a evaluar la

conducta y la actividad de forrajeo (MacSwiney et al., 2009).

En las zonas neárticas la descripción de las vocalizaciones ha sido realizada para la

mayoría de las especies, lo que ha permitido que se lleven a cabo otros estudios

relacionados (Fenton y Bell, 1979).

Sin embargo, en los trópicos la gran diversidad de especies dificulta la identificación y

descripción de las vocalizaciones, por lo que los estudios han sido muy limitados, otra

limitante es que los trabajos sobre este tema están restringidos a algunos países (México,

Belice, Costa Rica, Argentina, Venezuela y Panamá) y dentro de ellos a unas cuantas

localidades (O’Farrell y Miller, 1997; O’Farrell y Miller, 1999).

El Salvador se ha ocupado la bioacústica para registrar nuevas especies de murciélagos

para el país o nuevas distribuciones de especies raras de capturar (Girón 2005; Owen and

Girón 2012).

Rydell et al. (2002) en Yucatán, México, utilizaron el detector acústico Petterson D960 y

D980 (Pettersson Elektronics, Uppsals, Sweden) para grabar las vocalizaciones de 10

especies de murciélagos y formar una biblioteca acústica para el estado.

Báñez et al. (2002) realizaron un estudio de tres especies de murciélagos en dos estados

del país y uno fuera de éste: Balantiopteryx plicata grabada en Michoacán y Colima, B. io

en Tabasco y B. infusca en Ecuador; hicieron una comparación entre los tamaños del

cuerpo, el lugar donde prefieren forrajear y su ecolocalización.

Trejo (2011) estudió la distribución y caracterización acústica de los murciélagos

insectívoros en el parque nacional Huatulco en México, los muestreos se realizaron de julio

a noviembre y se utilizó un AnaBat SD1 para hacer las grabaciones ultrasónicas. Se logró

4

la identificación de 13 especies pertenecientes a 5 familias en las cuales está presente la

familia Noctilionidae. La especie de la familia Noctilionidae exhibió vocalizaciones

características de banda ancha y frecuencia modulada (con una parte de frecuencia

constante).

Otro estudio a relacionado el comportamiento en la captura de alimento y la ecolocalización

en Noctilio leporinus, donde se han identificado las horas de mayor actividad de esta

especie comenzando entre las 6:00 pm y 7:00 pm con una actividad media y entre 9:00 pm

y la media noche que ha sido el período de mayor actividad de esta especie (Kalko et al.,

1994).

Además, Kalko (1998) estudió la ecolocalización y el forrajeo de Noctilio albiventris en Costa

Rica y en Panamá, e identificó que utilizan una combinación de captura de insectos en el

aire y chapuzones con la punta del hocico o rastrillado con sus garras a través del agua.

Otro trabajo realizado en Centro América es sobre como los murciélagos aprovechan la

ecolocalización y obtienen su comida, donde la estructura y el patrón de señales de

aproximación están fuertemente influenciadas por la tarea previa de búsqueda que debe

ser resuelta por los murciélagos que se acercan a la comida (Kalko and Schnitzler, 1998).

3.2 Ecosistema de manglar

Los manglares están formados por un conjunto de especies de árboles, arbustos, algunos

bejucos y por lo menos tres helechos que se desarrollan en áreas inundadas

periódicamente por las mareas en las costas de ciertas regiones tropicales y subtropicales

(Wolanski y Boto 1990). Los ecosistemas de manglar constituyen el tipo de vegetación

dominante de las costas en la banda tropical y subtropical. Representan un enorme valor

científico, económico y cultural para América Latina y el Caribe. Existen manglares en toda

América Latina, exceptuando las tres naciones más al sur del continente (Yáñez-Arancibia

& Lara-Domínguez, 1999). Son los árboles que sostienen la biodiversidad de los

ecosistemas costeros tropicales, en los humedales forestados intermareales y áreas de

influencia tierra adentro (Yáñez-Arancibia et al., 1998).

Los bosques de manglar dominan aproximadamente un 75 % de la línea de costa en todo

el mundo, se localizan entre los 30° N y los 30° S (Kangas y Lugo, 1990), son considerados

sistemas altamente productivos, lo cual es muy variable entre los diferentes tipos de

5

manglar, como resultado de los gradientes topográficos y las variaciones de la

hidrodinámica (Twilley et al., 1986). Son diversos los factores que afectan la estructura y

productividad de los bosque de manglar, entre los que se incluyen a la hidrología, la

dinámica de nutrientes, el tipo de sedimentos y la salinidad del suelo (Lugo et al., 1988).

Los manglares de la costa Pacífica de Centro América cubren un área aproximada de

320,000 ha. De acuerdo a la geomorfología de la costa, los manglares se clasifican en dos

grupos: 1) ambientes con fuerte oleaje y barrera arenosa y 2) ambientes de bajo oleaje y

amplio rango de mareas. La vegetación de estos ecosistemas está compuesta por una

mezcla de árboles, hierbas, lianas y epifitas (Jiménez, J. A. 1999).

En El Salvador, el área total de bosques salados es de 33000 ha correspondiendo a la Barra

de Santiago una extensión aproximada de 1980 ha, o sea, un 5.92 % del área total (Castillo

1980). Entre las especies de mangle presentes en Barra de Santiago están: Rhizophora

racemosa, R. mangle, Avicennia germinans, A. bicolor, Laguncularia racemosa y

Conocarpus erectus (Molina y Esquivel, 1993).

Figura 1. Manglar del canal El Embarcadero en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador.

3.3 Familia Noctilionidae

Compuesta por un género y dos especies de distribución Neotrópical (Barquez, 2004).

6

Esta familia agrupa a los murciélagos pescadores. Sin embargo, estos murciélagos no viven

solo de peces, sino que también incorpora en su dieta a grandes insectos y anfibios. Esta

familia está compuesta por Noctilio leporinus y N. albibentris (Simmons, 2005).

3.3.1 Distribución

La especie Noctilio leporinus se distribuye desde norte de México (Sinaloa) a las Guyanas,

Surinam, Brasil, norte de Argentina, Paraguay, Bolivia, Ecuador y Perú, también en Trinidad

y Tobago, Antillas Mayores, Menores y sur de Bahamas (Simmons 2005). La especie

Noctilio albiventris se distribuye desde el sur de México hasta Guayanas, Brasil, Perú,

Bolivia y norte de Argentina (Simmons 2005). Su ámbito va desde 0 msnm hasta los 1000

msnm (Fiona, 2009).

3.3.2 Hábitos alimentarios

Existen especies de murciélagos insectívoros que poseen combinaciones características

alares y de ecolocalización, probablemente reflejando las diferencias en su comportamiento

de forrajeo y uso de microhábitats (Mancina, García-Rivera and Miller, 2012).

Algunas especies insectívoras se caracterizan por capturar presas más duras,

características que probablemente se deban a diferencias en la altura de vuelo y

ecolocalización (Muñoz and Molinari, 2000).

Los murciélagos utilizan la ecolocalización para orientarse en el espacio o, dicho de otra

manera, para determinar la posición relativa que ocupan en el ambiente. Otro uso que le

dan, principalmente los murciélagos insectívoros y carnívoros, es el de detectar, identificar

y localizar a su presa (Schnitzler and Kalko, 2001).

3.3.3 Noctilio leporinus

Llamado comúnmente “murciélago pescador”, Noctilio leporinus (Fig.1) habita en zonas de

bosque húmedo, desde México hasta el norte de Argentina, incluidas las Antillas (Trujillo et

al., 2005).

Puede llegar a medir 13 cm de longitud y pesar entre 40 y 70 gramos. El antebrazo tiene

ente 77 y 88 mm de largo. Su pelo es muy corto, aunque más largo en el cuello y hombros;

7

en los machos el pelaje superior es rojo-anaranjado, en tanto que las hembras son gris-

marrón; en el vientre más claro en ambos casos. Las membranas de las alas y la cola son

pardas traslúcidas. Tienen cola y patas muy largas con respecto a otros murciélagos. Los

labios son hinchados; la barbilla presenta pliegue transversal; en las mejillas tiene bolsas

para almacenar el alimento; las orejas puntiagudas y estrechas, están separadas. Las

garras de las patas traseras son largas, curvas, y muy comprimidas lateralmente, lo que les

permite surcar el agua casi sin resistencia (Trujillo et al., 2005).

Se alimenta principalmente de crustáceos, insectos y peces, aunque también consumen

otros invertebrados acuáticos. Al atardecer salen de sus cuevas y vuelan rápidamente a ras

del agua, ecolocalizando en busca de presas, atrapándolas con la membrana interfemoral

o con las garras ganchudas de las patas traseras, o con ambas a la vez. Pescan durante la

noche y durante el día vive en colonias numerosas al interior de cuevas o bajo las ramas

de árboles de follaje denso (Barquez et al., 2008).

Figura 2. Noctilio leporinus.

3.3.4 Noctilio albiventris

La especie Noctilio albiventris (Fig. 2), conocida como “murciélago pescador de vientre

blanco” habita desde América Central hasta el norte de Sudamérica (Barquez et al., 2008).

Estos murciélagos son de color marrón y los machos poseen un tono un tanto rojizo. Su

longitud es de 7.5 cm, y cada brazo mide 6 cm; estos murciélagos llegan a pesar unos 30

8

gr. Por lo general viven cerca del agua o en sitios húmedos, habitando en troncos huecos

o en inmediaciones de casas.

Tratan de cazar utilizando la ecolocalización a insectos que vuelan cerca de la superficie

del agua; también han desarrollado la habilidad de capturar insectos que han caído a la

superficie del agua. Ocasionalmente, los murciélagos más grandes atrapan y se alimentan

de pequeños peces (Barquez et al., 2008). Alcanzan la madurez sexual al año de edad, y

viven un total de diez años, aproximadamente.

Figura 3. Noctilio albiventris.

3.4 Ecolocalización

La ecolocalización en los animales es un sistema emisor de sonidos de frecuencias altas

(en su mayoría ultrasónicas), que por medio de la recepción de sus ecos permite

caracterizar y localizar objetos. Esta adaptación se encuentra bien desarrollada en los

murciélagos y los delfines (Schnitzler and Kalko, 2001).

Numerosas adaptaciones morfológicas, fisiológicas y de comportamiento han permitido que

los murciélagos conquisten una gran cantidad de hábitats. El vuelo y la ecolocalización son

las adaptaciones que les han permitido ese gran éxito a los murciélagos (Schnitzler and

Kalko 1998; Kalko et al., 2003).

9

La evolución de la ecolocalización en los primeros murciélagos represento la llave que

abriera el paso a nuevos sitios que pudieron habitar y conquistar en la oscuridad (Schnitzler,

Kalko and Denzinger, 2003).

El tamaño del cuerpo está restringido a las necesidades impuestas por el vuelo y la

ecolocalización, estas dos características afectan indirectamente todos los aspectos de la

ecología de los murciélagos (Arita and Fenton, 1997).

A cada uno de los sonidos emitidos en la ecolocalización se les denomina llamado, el cual

es una vocalización (o pulso vocal) simple y continuo que se separa del resto de los

llamados por medio del silencio. El llamado se compone de tres partes de donde se obtienen

sus principales características que permiten identificar a las especies: la extensión inicial,

el cuerpo (parte media) y la extensión final. Estos llamados tienen patrones diferentes para

cada familia y dentro de ellas para cada especie, incluso pueden variar entre poblaciones

de la misma especie (O F́arrell et al., 2000).

El diseño de las llamadas de búsqueda está estrechamente relacionado con el tipo de

hábitat, en particular, a la distancia entre objetos (Jung, Kalko and Von-Helversen, 2007).

El llamado del murciélago pescador (N. leporinus) es un segmento de gran anchura de

banda (22 kHz) y duración promedio de 7.83 ms. Comienza con un componente de

frecuencia cuasi-constante que alcanza su mayor frecuencia en los 56.6 kHz (Fmax), la

duración de este componente puede o no ser breve en ocasiones se aprecia inclinado,

mientras que en otras pareciera de frecuencia constante.

El componente de frecuencia cuasi-constante desciende bruscamente y empieza el

segmento de frecuencia modulada alcanzándose aquí la frecuencia mínima (Fmin)

promedio de 34.82 kHz. Este componente de frecuencia modulada es el más largo de la

vocalización y comprende casi el total de banda de la señal emitida (Trejo, 2011).

10

Figura 4. Vocalización de Noctilio albiventris.

La resolución de los sonogramas hace las comparaciones visuales entre las especies muy

difícil (O’Farrel and Miller, 1997).

Dentro del proceso de ecolocalización, el murciélago tiene que llevar a cabo varias etapas

que le permitirán obtener a su presa durante el forrajeo, éstas son: fase de búsqueda, fase

de aproximación y fase de caza (fase terminal o feeding buzz) (Trejo, 2011).

3.5 Muestreo acústico

El muestreo acústico es un método que se ha empleado para obtener datos de presencia,

abundancia o actividad de murciélagos insectívoros, utilizando un detector especial (Rydell,

1999; Swystun et al., 2001).

Figura 5. Detector acústico para murciélagos EM3+ full spectrum (Wildlife Acoustics).

11

Figura 6. Detector acústico para murciélagos SM3 full spectrum (Wildlife Acoustics).

Una de las ventajas es que en los últimos años este método ha brindado datos importantes

sobre la presencia de especies de murciélagos insectívoros, caracterizados por tener

vuelos elevados y que debido a su habilidad para esquivar obstáculos, su estudio a través

de los métodos convencionales como son redes de niebla y trampas arpa, resultan ser

ineficientes (Rydell et al., 2002).

Otra de las ventajas del muestreo acústico es el tamaño del área de estudio, que puede ser

tan extensa como uno lo desee, en dependencia de la distancia recorrida. En cambio, al

utilizar la técnica tradicional de redes de niebla el área comprendida es relativamente

pequeña si se compara con el área ocupada por los murciélagos, esto depende del tamaño

y el número de redes, además de que se requiere de una constante revisión. Cuando el

equipo y el personal son insuficientes resulta imposible abarcar un área de mayor tamaño

y se genera una mayor inversión en tiempo, dinero y esfuerzo (O’Farrell y Gannon, 1999).

El muestreo acústico puede llevarse a cabo de dos maneras diferentes de acuerdo a los

objetivos del estudio, la primera es la forma pasiva en donde la presencia del investigador

no es necesaria ya que el detector acústico se coloca en lugares estratégicos y se programa

para que grabe los llamados de ecolocalización mientras estos son almacenados como

archivos en una memoria digital que permite guardar varios meses de información. La otra

forma es la activa, donde las vocalizaciones pueden ser vistas en el tiempo real, realizando

inmediatamente la identificación de las especies. Con el muestreo acústico activo la

presencia del investigador es indispensable ya que en ese momento se decide qué archivos

serán almacenados y cuáles no, además de que el detector acústico es dirigido hacia el

12

murciélago con el objetivo de obtener un mayor número de grabaciones y de mejor calidad

(Britzke, 2004).

De esta manera, junto con el uso de redes de niebla y trampas arpa, el muestreo acústico

complementa el estudio de los murciélagos, genera información de presencia, actividad,

datos ecológicos y requiere de un esfuerzo menor para su uso.

13

IV. METODOLOGÍA

4.1 Área de estudio

El área natural protegida está ubicada en el departamento de Ahuachapán, entre los

municipios de Jujutla y San Francisco Menéndez, con coordenadas 13°41'34.19”N y

90°00'45.91”O y con una extensión de 2234.200000 hectáreas (MARN, 2003). Se

encuentra inmersa en la zona climática tierra caliente (0-13 msnm). Contiene especies de

flora y fauna que se encuentran amenazadas a nivel local (MARN, 2003).

Entre los bienes y servicios ecosistémicos que presenta el área están la regulación del

clima, protección contra eventos climáticos extremos (MARN, 2003).

Figura 7. Mapa del Área Natural Protegida Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

Barra de Santiago cuenta con un canal principal o estero que desemboca en el mar y con

cinco canales secundarios que conectan con el estero, entre los canales secundarios de

mayor importancia se encuentran: El Cajete, El Zapatero y El Embarcadero, que sirven de

tránsito para los habitantes de esta zona.

14

Figura 8. Canal principal, Barra de Santiago, El Salvador.

4.2 Muestreo

El muestreo se realizó en los meses de abril y septiembre de 2016. El área se visitó seis

noches y se realizó 1 repetición, totalizado 12 noches de esfuerzo de muestreo.

Se emplearon los detectores acústicos SM3BAT y EM3+ de banda ancha (Wildlife

Acoustics) el cual utiliza la tecnología de grabación “full spectrum” de 16-bit, ajustado a

varias sensibilidades, las cuales varían de acuerdo a las condiciones ambientales (viento,

ruido, lluvia, etc.) y los sitios de monitoreo.

Los detectores acústicos SM3BAT/EM3+ estuvieron activos desde el atardecer (6:00 PM)

hasta el amanecer (5:00 AM), cada detector tuvo un uso específico para monitoreo activo

(EM3+) y monitoreo pasivo (SM3BAT). La forma activa se utilizó durante las horas de mayor

actividad de los murciélagos; se dirigió el detector hacia donde se observaban volando los

organismos y se les siguió hasta donde fue posible con la finalidad de obtener la mayor

cantidad y mejor calidad en las grabaciones (Schnitzler and Kalko). El método pasivo se

empleó durante toda la noche (Kunz y Pierson, 1994). Se colocó el detector SM3BAT a 1

metro de altura fijado en un árbol con el micrófono en posición vertical. Todas las

vocalizaciones se almacenaron en una memoria SDHC para su posterior análisis.

15

Figura 9. Detector acústico SM3BAT en el interior del canal El Zapatero, Barra de

Santiago, El Salvador.

Se realizaron dos tipos de muestreo: muestreo acústico activo y muestreo acústico pasivo.

El muestreo acústico activo se realizó por medio de puntos seleccionados en el estero,

aproximadamente a 250 metros de distancia de la entrada de los canales, se utilizaron 6

puntos (2 puntos de grabación cercanos cada una de las entradas de los 3 canales) en los

cuales se grabó un punto por noche por tres horas (6 pm - 9 pm) (figura 7) con la marea

que se encontrara en esas horas, luego se esperó hasta la marea contraria y se grabó hasta

el amanecer, esto se repitió en todas las noches de grabación. El grabador se apuntó hacia

donde se observaban murciélagos y se seguían hasta que se dejaba de registrar

vocalizaciones con el detector, se intercalo 10 minutos de grabación y luego 10 minutos sin

grabar hasta completar las 3 primeras horas de grabación, luego se repitió el patrón de

grabación en marea contraria hasta el amanecer.

El muestreo acústico pasivo se realizó en 3 canales del manglar (El Cajete, El Zapatero y

El Embarcadero) (figura 7), se colocó el grabador la primera noche en el interior de uno de

los canales y la segunda noche en la entrada del mismo canal y se siguió el mismo método

hasta completar los tres canales (6 noches) el grabador acústico se programó para tomar

datos durante 11 horas (6:00 p. m. a 5:00 a. m.).

16

Figura 10. Entrada canal El Zapatero, Barra de Santiago, El Salvador.

Se obtuvieron datos de los pases y feeding buzz (zumbido de alimentación) que permitieron

identificar a los murciélagos y diferenciar el tipo de actividad que realizaban. Un pase

(Figura 12) es un grupo de pulsos que se puede observar en un sonograma, se necesitan

como mínimo tres pulsos para contarlos como pase y se cuenta como un nuevo pase

cuando la separación entre pulso y pulso es de tres veces la de los pulsos anteriores.

Cuando los murciélagos detectan una presa, los pulsos de navegación son emitidos de

forma muy rápida y continua. Cuando esto ocurre, los pulsos se transforman en pulsos FM,

aumentan la frecuencia de máxima energía, se hacen más cortos y el intervalo interpulsos

se reduce tanto que suena como un zumbido (Figura 11). A esto se le denomina feeding

buzz caza (Lisón, 2011).

Figura 11. Feeding buzz de Noctilio leporinus.

17

Figura 12. Pase de Noctilio leporinus.

4.3 Análisis de datos

Las grabaciones obtenidas durante esta investigación fueron analizadas utilizando los

softwares Kaleidoscope versión 3.1.2. y Analook versión 3.9c que permiten la visualización

de los sonogramas, los datos fueron ordenados en tablas dinámicas de Excel para hacer

los gráficos comparativos de las especies.

Para prueba estadística de Chi-cuadrado se utilizó el software JMP versión 7.0, los datos

fueron ajustados a un modelo lineal generalizado con distribución de Poisson.

La significación de Chi-cuadrado (p) es una medida más exacta que el propio valor de Chi

y por ello se utiliza mejor este dato para comprobar si el resultado es significativo o no.

Si p < 0,05 el resultado es significativo, y por lo tanto concluimos que ambas variables

estudiadas son dependientes, existe una relación entre ellas.

Si p > 0,05 el resultado no es significativo, y por lo tanto concluimos que ambas variables

estudiadas son independientes, no existe una relación entre ellas.

El valor de 0,05 es un valor establecido de acuerdo al nivel de confianza del 95%.

Para el análisis de los datos de marea se asignó un gradiente de 1 hasta 12, el valor

correspondiente entre 1-6 es para marea baja y el valor entre 7-12 es marea alta, de esta

forma se pudo categorizar los feeding buzz y relacionarlos gráficamente.

18

V. RESULTADOS

Se grabó un total de 12 noches sumando 132 horas (7,920 minutos) de esfuerzo de

muestreo. La cantidad total de archivos grabados para el muestreo acústico (pasivo y

activo) fue de 18,930, del total de archivos solo fueron utilizados 1,245 que son las que

tenían grabaciones de Noctilio albiventris y Noctilio leporinus.

5.1 Muestreo acústico pasivo

Se obtuvieron un total de 14,738 archivos grabados de los cuales solo 1,123 fueron

utilizados ya que pertenecían a las especies de la familia Noctilionidae, el resto de archivos

fue descartado en esta investigación porque eran especies pertenecientes a otras familias,

grabaciones fragmentadas o con demasiado ruido, cada una fue analizada y clasificada de

acuerdo al punto de muestreo. El punto que registró mayor cantidad de archivos útiles fue

El embarcadero (interior) con 591 y el punto con menor cantidad fue El Zapatero (entrada)

con 4 (Figura 13).

Figura 13. Archivos totales y utilizados para muestreo acústico pasivo en tres canales de

Barra de Santiago, Ahuachapán para abril y septiembre de 2016.

5.1.1 Distribución (Pases)

Cuadro 1. Total de pases de N. leporinus y N. albiventris en el interior y entrada de tres

canales (El Cajete, El Zapatero y El Embarcadero) para abril y septiembre de 2016 de Barra

de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

97 92

402

4

591

138

2222

3601

1517

21542453

1668

0

500

1000

1500

2000

2500

3000

3500

4000

El Cajete(interior)

El Cajete(entrada)

El Zapatero(interior)

El Zapatero(entrada)

ElEmbarcadero

(interior)

ElEmbarcadero

(entrada)

Gra

bac

ion

es

Útiles

Totales

19

Total pases interior y entrada

Interior (Pases) Entrada (Pases) Total Promedio (pases)

Noctilio albiventris 749 131 880 440

Noctilio leporinus 350 181 531 265.5

Total 1099 312 1411

Promedio por punto 366.33 104

Para los pases totales en el interior y la entrada el cálculo de Chi cuadrado da un valor

significativo (X2=388.790 con P<0.001) por lo que existe una diferencia entre los pases del

interior con los de la entrada. Se registró considerablemente mayor actividad en el interior

de los canales que en la entrada de los mismos, siendo N. albiventris la especie con más

pases obtenidos 749 pases en el interior y 131 en la entrada teniendo una marcada

diferencia entre ambos sectores de los canales, N. leporinus se comportó de igual manera

obteniendo mayor cantidad en el interior de los canales con 350 pases y menor cantidad en

la entrada con 181 pases, la diferencia entre ambos sectores fue menos marcada pero

siempre presente (Figura 14).

Figura 14. Pases totales en interior y en entrada de tres canales de Barra de Santiago (El

Cajete, El Zapatero y El Embarcadero), para abril y septiembre de 2016, Ahuachapán, El

Salvador.

El resultado de Chi cuadrado (X2=10.877 y P=0.001) para pases en el interior y entrada por

canal fue significativo y existe una diferencia de pases entre las dos especies en los

749

350

131181

0

100

200

300

400

500

600

700

800

Noctilio albiventris Noctilio leporinus

Pa

se

s

Interior

Entrada

20

canales, se obtuvo mayor cantidad de pases para ambas especies en la parte interior del

canal El Embarcadero siendo N. albiventris el que registro más actividad, la menor cantidad

de pases fue registrada en la entrada del canal El Zapatero con solo cuatro pases para las

dos especies (Figura 15).

a) b)

Figura 15. Promedio de pases de N. leporinus (a) y N. albiventris (b) por canal (EC: El

Cajete, EE: El Embarcadero, EZ: El Zapatero) en el interior (I) y entrada (E) para abril y

septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

5.1.2 Sitios de forrajeo (Fases terminales/feeding buzz)

Con los sonogramas identificados se pudo determinar las fases terminales (eventos de

caza) para muestreo pasivo.

Se puede observar que la mayor cantidad de eventos de caza se registraron en los canales,

donde Noctilio albiventris registro 215 y Noctilio leporinus 125. La cantidad de eventos de

caza fue mucho menor en el estero teniendo solo 6 para Noctilio albiventris y 24 para

Noctilio leporinus, esta tendencia se mantuvo durante todas las noches de grabaciones ya

que la mayor cantidad de datos se obtuvieron en los canales (Figura 16).

Cuadro 2. Fases terminales en canal y estero.

Tabla de fases terminales

Especie n n-caza Canal Estero

Noctilio albiventris 824 221 215 6

Noctilio leporinus 669 149 125 24

Total 1493 370 340 30

0

5

10

EC (E) EC (I) EE (E) EE (I) EZ (E) EZ (I)

N. leporinus

0

5

10


Act

ivid

ad (

pas

es)

N. albiventris

21

Figura 16. Eventos de caza en canales y estero para abril y septiembre de 2016 en Barra


Cuadro 3. Promedio de Feeding Buzz por canal.

Canal N. leporinus (FB) N. albiventris (FB)

El Cajete (entrada) 0.40 0.19

El Cajete (Interior) 0.31 0.02

El Embarcadero (entrada) 0.67 0.42

El Embarcadero (interior) 0.63 2.54

El Zapatero (entrada) 0.00 0.00

El Zapatero (interior) 0.60 1.31

Se identificó que utilizan todos los puntos de los canales para forrajear a acepción de la

entrada del zapatero donde no se obtuvo y un solo feeding buzz (Figura 17).

El valor de Chi cuadrado (X2=1.710 y P= 0.180) determina que no existe una diferencia

significativa entre los feeding buzz de N. leporius y N. albiventris, por lo que no existe

preferencia de sitios de forrajeo entre los canales.

En los canales (El Cajete, El Zapatero y El Embarcadero) el punto donde se obtuvo mayor

cantidad de fases terminales fue el canal El Embarcadero registrando 200 pases (promedio

de 4.26 pases cada media hora), el canal El Zapatero tuvo 92 pases (promedio de 1.91

pases cada media hora) y el punto con menor número de registro de pases de alimentación

fue el canal El Cajete con 42 pases (Promedio de 0.92 cada media hora) (Cuadro 3).

215

125

624

0

50

100

150

200

250


Feed

ing

bu

zz

Eventos de caza en canales y estero

Canales

Estero

22

a) b)

Figura 17. Promedio de FB de N. leporinus (a) y N. albiventris (b) por canales para abril y

septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

En los cuadros 4, 5 y 6 se puede observar que ambas especies utilizan todos los puntos

seleccionados de los canales para forrajear, menos la entrada del punto El Zapatero.

Cuadro 4. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Embarcadero. Mayor cantidad de FB

en el interior para N. albiventris y mayor cantidad de FB en la entrada para N. leporinus.

Fases terminales (Feeding buzz) El Embarcadero

Especie Interior Entrada Total

Noctilio albiventris 122 20 142

Noctilio leporinus 30 32 62

Cuadro 5. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Zapatero. Se observa que no se

obtuvieron fases terminales en la entrada del canal para ambas especies.

Fases terminales (Feeding buzz) El Zapatero




0

1


Pas

es (

feed

ing

bu

zz)

N. leporinus (FB)

0

1

2

3


Pas

es (

feed

ing

bu

zz)

N. albiventris (FB)

23

Cuadro 6. Fases terminales (Feeding buzz) canal El Cajete. Se obtuvo mayor cantidad de

fases terminales en la entrada para ambas especies.

Fases terminales (Feeding buzz) El Cajete




Como se observa en el gráfico Nº 18 la mayor cantidad de pases de alimentación fueron de

N. albiventris registrando 70% (141) para este punto y solo 30% (59) pases de N. leporinus

(figura 18).

Figura 18. Fases terminales en el canal El Embarcadero para abril y septiembre de 2016

en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

En El Zapatero N. albiventris obtuvo 68% (63 pases) y al igual que El Embarcadero fue

mayor que N. leporinus que registro 32% (29 fases terminales) (figura 19).

70%

30%

Fases terminales (FB) El Embarcadero


68%

32%

Fases terminales (FB) El Zapatero


24

Figura 19. Fases terminales el canal El Zapatero para abril y septiembre de 2016 en Barra


En el punto El Cajete se dio una gran reducción de fases terminales en comparación a El

Embarcadero y también vario la especie con mayor cantidad de pases siendo aquí N.

leporinus con 77% (32 pases), N. albiventris solo obtuvo 23% (10 pases) (figura 20).

Figura 20. Fases terminales en el canal El Cajete para abril y septiembre de 2016 en

Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

5.1.3 Patrón de actividad

La actividad se representa mediante las grabaciones obtenidas durante la noche, donde se

puede determinar las horas o periodos de mayor y menor actividad de ambas especies de

murciélagos en los sitios de grabación.

Cuadro 7. Promedio de pases por horas

Hora Promedio de N. leporinus (pases)

Promedio de N. albiventris (pases)

06 p.m. 3.58 6.38

07 p.m. 2.75 17.50

08 p.m. 2.29 4.00

09 p.m. 2.46 1.17

10 p.m. 0.63 0.67

11 p.m. 0.33 0.46

12 a.m. 0.83 0.50

01 a.m. 1.13 2.17

02 a.m. 2.58 1.71

03 a.m. 2.50 1.17

04 a.m. 2.04 0.83

23%

77%

Fases terminales (Feeding buzz) El Cajete


25

05 a.m. 1.00 0.13

Se puede apreciar claramente en el gráfico Nº 21 que la actividad tuvo un comportamiento

bimodal durante todas las noches de grabaciones, coincidiendo en las horas de mayor

actividad para ambas especies y que se dio en dos picos a lo largo de la noche, este fue

entre las 6 pm y las 8 pm siendo más activo N. albiventris con mayor cantidad de pases,

luego hubo un periodo de varias horas con cantidad de pases muy reducida y

posteriormente se dio el segundo pico de actividad entre las 2 am y las 4 am, en esta

ocasión N. leporinus tuvo ligeramente mayor activad (Figura 21).

a) b)

Figura 21. Promedio de pases de N. leporinus (a) y N. albiventris (b) por hora para abril y

septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, el salvador

El punto con mayor actividad para Noctilio albiventris fue el canal El Embarcadero (interior)

especialmente entre las 18:00 y 20:00 horas (figura 22), mientras que en punto de menor

actividad fue el canal El Zapatero (entrada) con un solo pase (figura 23). Noctilio leporinus

al igual que N. albiventris tuvo mayor actividad en el canal El Embarcadero (interior) entre

las 18:30 y 21:30 teniendo otro pico en horas de la madrugada entre la 1:30 y las 4:30

(figura 22), el punto con menor actividad también fue el canal El Zapatero (entrada) con 3

pases (figura 23).

0

5

10

15

20

06

p.m

.

07

p.m

.

08

p.m

.

09

p.m

.

10

p.m

.

11

p.m

.

12

a.m

.

01

a.m

.

02

a.m

.

03

a.m

.

04

a.m

.

05

a.m

.

Act

ivid

ad (

Pas

es)

Promedio de N.leporinus (pases)

0

5

10

15

20

06

p.m

.

07

p.m

.

08

p.m

.

09

p.m

.

10

p.m

.

11

p.m

.

12

a.m

.

01

a.m

.

02

a.m

.

03

a.m

.

04

a.m

.

05

a.m

.

Act

ivid

ad (

Pas

es)

Promedio de N.albiventris (pases)

26

Figura 22. Punto de mayor actividad N. albiventris y N. leporinus canal El Embarcadero

(interior) para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

Figura 23. Punto de menor actividad de N. albiventris y N. leporinus canal El Zapatero

(entrada) para abril y septiembre de 2016 en Barra de Santiago, Ahuachapán, El

Salvador.

5.1.4 Marea

Para los datos de feeding buzz de N. albiventris en el gradiente de marea se obtuvo un

resultado de Chi cuadrado significativo (X2 =24.571 con valor de P<0.001), por lo que existe

una relación entre la marea y las fases terminales. La figura 24 muestra que en marea baja

hay mayor cantidad de eventos de caza.

020406080

100120140160180

18

:00

18

:30

19

:00

19

:30

20

:00

20

:30

21

:00

21

:30

22

:00

22

:30

23

:00

23

:30

00

:00

00

:30

01

:00

01

:30

02

:00

02

:30

03

:00

03

:30

04

:00

04

:30

05

:00

Act

ivid

ad (

pas

es)

Hora

Actividad El Embarcadero (interior)

Noctilio albiventris

Noctilio leporinus

00.5

11.5

22.5

33.5

18

:00

18

:30

19

:00

19

:30

20

:00

20

:30

21

:00

21

:30

22

:00

22

:30

23

:00

23

:30

00

:00

00

:30

01

:00

01

:30

02

:00

02

:30

03

:00

03

:30

04

:00

04

:30

05

:00

Act

ivid

ad (

pas

es)

Hora

Actividad El Zapatero (Entrada)


Noctilio leporinus

27

a) b)

Figura 24. Feeding buzz por gradiente de marea para N. albiventris (a)(b) para los meses

de abril y septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

Para N. leporinus el valor de Chi cuadrado (X2 =12.587 con P<0.001) es significativo por lo

que existe una relación entre la marea y las fases terminales, se puede observar en la figura

25 que existe mayor cantidad de eventos de caza entre los gradientes 1 y 5.

a) b)

Figura 25. Feeding buzz por gradiente para N. leporinus para los meses de abril y

septiembre en Barra de Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

En la figura Nº 26 se observa claramente que hay una mayor cantidad de pases en marea

baja (68% de los pases) que en alta (32% de los pases), con la prueba de Chi cuadrado

(X2=12.587 y p<0.001) se determina que existe una relación entre la marea y los pases para

N. leporinus.

0

5

10

15

20

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Act

ivid

ad (

Pas

es)

Gradiente de marea


0

10

201

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12Noc_alb

0

20

40

60

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Act

ivid

ad (

pas

es)

Gradiente de marea

Noctilio leporinus

0

5

10

151

2

3

4

5

6

7

8

9

10

11

12Noc_lep

28

Figura 26. Pases en marea alta y baja para Noctilio leporinus para los meses de abril y


Para Noctilio albiventris se mantiene la relación al igual que en N. leporinus obteniendo

mayor cantidad de pases en marea baja (60% de los pases) y menor en marea alta (40%

de los pases) y con la prueba de Chi cuadrado (X2=24.571 y un P<0.001) que nos da un

dato significativo se establece que también existe una relación entre marea y los pases para

Noctilio albiventris.

Figura 27. Pases en marea alta y baja para Noctilio albiventris para los meses de abril y


5.2. Muestreo acústico activo

Del total de archivos grabados 5,315 solo 122 fueron utilizados ya que pertenecían a las

especies de la familia Noctilionidae, el resto de archivos fue descartado de esta

investigación porque eran especies pertenecientes a otras familias, grabaciones

fragmentadas o con demasiado ruido.

215, 32%

456, 68%

Pases marea alta y baja N. leporinus

Alta N. leporinus Baja N. leporinus

363, 40%

547, 60%

Pases marea alta y baja N. albiventris

Alta N. albiventris 363 Baja N. albiventris 547

29

5.2.1 Pases

Con los archivos utilizados ya identificados se prosiguió a contar la cantidad pases de

ambas especies en marea alta y marea baja.

Se observa en el cuadro 8 que en marea baja se registraron la mayor cantidad de pases

para ambas especies, N. leporinus fue el que tuvo mayor número con 105 en marea baja y

35 en marea alta, N. albiventris tuvo 24 pases en marea baja y 7 en marea alta.

Cuadro 8. Pases totales marea alta y marea baja

Marea alta Marea baja

Noctilio albiventris 7 24

Noctilio leporinus 35 105

Total 42 129

Media pases 21 64.5

Para N. albiventris se obtuvo un resultado de Chi cuadrado significativo (X2 =9.852 con

P<0.001), para N. leporinus el Chi cuadrado también fue significativo (X2=36.627 y

P<0.001), por lo que existe una relación de ambas especies con la marea y se puede

apreciar que N. leporinus y N. albiventris tuvieron mayor actividad en marea baja.

Figura 28. Pases en marea alta y baja para los meses de abril y septiembre en Barra de

Santiago, Ahuachapán, El Salvador.

5.2.2 Fases terminales

De los datos del cuadro 9 el único punto con fases terminales en marea alta es P2 (El

Cajete) con 5 para N. leporinus, en los demás puntos no se obtuvieron datos de feeding

buzz.

7

2435

105

0

20

40

60

80

100

120

Marea alta Marea baja

Act

ivid

ad (

pas

es)

Muestreo acústico activo marea alta y baja


Noctilio leporinus

30

Cuadro 9. Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea alta

En el cuadro 10 se observa que al igual que en marea alta el punto con mayor cantidad

fases terminales para N. leporinus es el P2 (El Cajete) con 15 pero a diferencia de marea

alta si se obtuvieron feeding buzz en otros puntos y para ambas especies.

Cuadro 10. Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea baja

Se observa claramente en la figura 31 que N. leporinus en marea alta obtuvo el 100% de

los pases de FB ya que solo se obtuvieron datos de esta especie.

Figura 29. Fases terminales en marea alta para los meses de abril y septiembre en Barra


0, 0%

5, 100%

Fases terminales (FB) Activo Marea alta


Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea alta.

Especie P1 (El Cajete)

P2 (El Cajete)

P3 (El Zapatero)

P4 (El Zapatero)

P5 (El Embarcadero)

P6 (El Embarcadero) Total

Noctilio albiventris 0 0 0 0 0 0 0

Noctilio leporinus 0 5 0 0 0 0 5

Fases terminales (feeding buzz) Activo Marea baja

Especie P1 (El Cajete)

P2 (El Cajete)

P3 (El Zapatero)

P4 (El Zapatero)

P5 (El Embarcadero)

P6 (El Embarcadero) Total

Noctilio albiventris 3 0 0 0 3 0 6

Noctilio leporinus 1 15 0 1 2 0 19

31

En la figura 32 se aprecia que la cantidad de fases terminales aumento considerablemente

en marea baja para las dos especies en comparación con la marea alta, N. leporinus fue el

que tuvo la mayor cantidad de feeding buzz con el 76% de pases.

Figura 30. Fases terminales en marea baja para los meses de abril y septiembre en Barra


6, 24%

19, 76%

Fases terminales (FB) Activo Marea baja


32

VI. DISCUSIÓN

Los estudios que utilizan está metodología se llevan a cabo desde hace más de treinta años

en Centro América, sin embargo, en el país ha sido poco utilizada y mucho menos en

manglares, por lo que los resultados obtenidos serán de mucha importancia para

investigaciones posteriores sobre murciélagos en manglares.

Las especies Noctilio leporinus y Noctilio albiventris que son ampliamente encontradas en

Barra de Santiago y que según Moreno & Álvarez, 2003 están estrechamente relacionados

a zonas con agua y en especial a manglares, generalmente estas especies utilizan los

cuerpos de agua asociados a bosques salados como los ríos, para forrajear, beber, migrar

y para encontrar sitios para refugio (Lloyd et al., 2006).

En los datos obtenidos respecto a la distribución entre los puntos seleccionados (pases),

se observa que hay variación entre la entrada del canal y el interior del mismo, registrando

casi cuatro veces más pases en el interior para ambas especies, Noctilio albiventris duplico

la cantidad respecto a Noctilio leporinus y esto se debe a que N. albiventris incorpora mayor

cantidad de insectos a su dieta que N. leporinus lo que coincide con lo encontrado por

Barquez et al. (2008) quien describió que N. albiventris frecuenta áreas cercanas a las

desembocaduras de los ríos y zonas de bosque donde la abundancia de insectos es mayor.

En un estudio realizado en el Centro de Investigaciones Macagual en Colombia por Marin-

Vásquez et al. entre 2001 y 2004 obtuvieron capturas de N. albiventris en bosque alejado

del manglar y no reporto capturas de N. leporinus, igual que Landmann et al. (2008) quienes

realizaron un estudio de murciélagos de la región de la Gamba, bosque lluvioso Esquinas,

Costa Rica solo registraron N. albiventris en sus puntos de muestro que estaban alejados

varios kilómetros de la costa y la zona de manglar y no tuvieron registros de N. leporinus

en estos puntos. Ochoa et al. (2000) solo registro grabaciones de N. leporinus en sus puntos

de muestreo cercanos al manglar y no en los puntos dentro del bosque.

Trejo (2011) realizo una caracterización acústica de murciélagos insectívoros en Oaxaca,

México, tomando puntos de muestreo cercanos al manglar y puntos de muestreo dentro del

bosque teniendo como resultados pases de N. leporinus en el manglar y no lo registro en

los puntos dentro del bosque, esto coincide con lo registrado en el ANP Barra de Santiago,

donde hubo mayor cantidad de grabaciones de Noctilio leporinus dentro del manglar que

en las zonas cercanas a la desembocadura de ríos y área de bosque.

33

Los resultados obtenidos por la mayoría de los autores concuerdan con los datos reflejados

en esta investigación, ya que de las dos especies hubo mayor presencia de N. albiventris

en zonas cercanas a las desembocaduras de los ríos que N. leporinus.

La familia Noctilionidae es la única familia de murciélagos especializados para la pesca y

para incorporar peces e invertebrados marinos como un componente importante de su

dieta, de esta familia, N. leporinus es el que depende casi en su totalidad de peces, solo

unas pocas especies de murciélagos pescan ocasionalmente en todo el mundo, como las

sub especies Pizonix y Leuconoe del genero Myotis (Brosset 1966; Brosset and

Doboutteville 1966; Robson 1984).

Durante esta investigación se pudo apreciar el modo de arrastre utilizado por ambas

especies. Se observó el comportamiento de los murciélagos al sobrevolar el agua mientras

había luz, utilizando el detector acústico EM3+ se identificaron ambas especies. Se pudo

evidenciar que N. leporinus vuela entre 10 a 50 centímetros sobre la superficie del agua, se

registraron dos barridos de búsqueda por lo general cuando pasaban frente al bote, es decir

pasaban dos veces por el mismo espacio donde estaban buscando y eran atraídos por

movimientos producidos en el agua. Según Kalko (1994) quien estudio el comportamiento

de N. leporinus describe que utiliza varios tipos de estrategias cuando está cazando,

realizando búsquedas sobre la superficie del agua entre 20 a 50 centímetros y emitiendo

varios tipos de señales de ecolocalización pero que siempre está presente la frecuencia

constante (CF) y frecuencia modulada (FM) además que la perturbación de la superficie

causada por los saltos de los peces se mueve lentamente a lo largo del agua, y el vuelo de

los murciélagos es siguiendo el movimiento ondulatorio del agua, por lo que este

comportamiento indica que los murciélagos “Conocen” que hay presas en el área.

N. albiventris presento en esta investigación patrones similares de búsqueda que N.

leporinus, con la diferencia de que N. albiventris realizaba las búsquedas a mayor altura

sobre la superficie (> 50 centímetros) enfocándose mayormente en insectos que

sobrevolaban, en ocasiones realizaba pequeños chapoteos de sus garras sobre la

superficie del agua. Esto concuerda con lo descrito por Kalko (1998) quien estudio la

ecolocalización y el comportamiento de forrajeo de N. albivetris en Costa Rica donde

sostiene que la estrategia predominante de caza fue capturar insectos en el aire a media

altura frecuentemente de 2 a 5 metros sobre el agua, también capturaron las presas

34

directamente de la superficie del agua con sus largas y puntiagudas extremidades inferiores

que fueron dirigidas a un punto donde el insecto flotaba y agitaba la superficie del agua.

N. leporinus y N. albivetris utilizan este tipo de comportamiento y se valen también de la

ecolocalización para forrajear, N. leporinus debe de monitorear constantemente la posición

de los peces debido a que la onda debe atravesar el agua y regresar hasta su posición,

reajustando su orientación y esto puede dificultarle capturar a su presa (Kalko, 1998). Esta

es la razón por la que se pudo apreciar en esta investigación que N. leporinus realiza

búsquedas más cercanas a la superficie del agua.

En cuanto a los eventos de caza se registró mayor cantidad en los canales que en el estero,

obteniendo 11 veces más feedin buzz, siendo N. albiventris el que obtuvo casi el doble de

pases que N. leporinus pero ambas especies utilizan todo el manglar. Esto se constató con

el valor de P para Chi cuadrado ya que no existe una diferencia significativa entre los

eventos de caza de ambas especies por lo que se puede decir que existe presencia y que

las dos especies hacen uso del manglar para alimentarse. Si comparamos los eventos de

caza de ambas especies en los tres canales si existe una diferencia significativa en el valor

de P para Chi cuadrado, obteniendo que ambas especies cazan más en el canal llamado

El Embarcadero y la mayoría de feeding buzz son de la parte interior del canal, coincidiendo

con los otros dos canales donde también hubo mayor actividad de caza en el interior de los

canales que en la entrada. Esto puede deberse a que estos murciélagos tienen memoria

de los buenos sitios de caza dentro del manglar, estos resultados coinciden con los

obtenidos por Kalko et al. (1994) quienes realizaron una investigación en el Parque Nacional

Tortuguero en Costa Rica y sostienen que N. leporinus busca su alimento sobrevolando la

superficie del agua y que cuando existe una escases de peces o insectos en las áreas de

búsqueda, se traslada a zonas donde tiene más probabilidades de encontrar alimento y

esto está basado en la memoria que tienen los murciélagos de los buenos puntos de caza.

Cuando los murciélagos no pueden utilizar la ecolocalización para detectar los peces en la

superficie del agua, los murciélagos utilizan una estrategia que estos investigadores

llamaron Memoria aleatoria de barrido.

Gonsalves et al. (2012) realizo un estudio con murciélagos insectívoros en Nueva Gales del

sur, haciendo grabaciones acústicas en tres diferentes zonas, cerca de la costa y manglar,

zona intermedia y en tierra adentro encontrando que la actividad de forrajeo vario entre

especies y entre sitios pero que la zona de mayor forrajeo fue el punto cercano a la costa y

35

manglar. El estudio realizado por Trejo (2011) encontró que del total de murciélagos

insectívoros grabados solo de 6 especies se obtuvo eventos de caza, de esas especies N.

leporinus solo fue grabada en sus puntos de muestreo situados en el manglar por lo que se

reafirma la dependencia del manglar para esta especie. Los datos obtenidos en esta

investigación coinciden con los resultados de estos autores ya que N. leporinus tuvo mayor

cantidad de eventos de caza en el canal principal del manglar.

Durante las noches de muestreo se obtuvo un patrón característico de la actividad de N.

albiventris y N. leporinus, las horas de mayor y menor actividad fueron casi las mismas para

ambas especies comportándose de forma bimodal a lo largo de todas las noches de

muestreo.

N. leporinus tuvo el primer pico de actividad al atardecer entre las 18:00 horas y las 21:00

horas, posteriormente se registró un declive en la cantidad de pases de alrededor de 3

horas entre las 22:00 y la 1:00, el segundo pico de actividad se registró entre las 2:00 y las

4:00 de la madrugada, la ultima hora de grabación volvió a bajar la cantidad de pases, este

patrón con dos picos de actividad durante la noche coincide con lo reportado por Kalko

(1994) para N. leporinus que registro que poco antes del atardecer, varios murciélagos

fueron observados cazando cerca de la orilla indicando que su actividad inicia al atardecer.

Usualmente obtuvo un pico de actividad entre cerca de las 18:00 y 19:00 horas, seguido

por un periodo de silencio, y a veces retomando la actividad por periodos de pocos minutos

hasta una hora o más entre las 21:00 y la media noche.

Durante esta investigación N. albiventris también tuvo su primer pico de actividad al

atardecer entre las 18:00 y las 21:00 horas, posteriormente se registró un declive de la

cantidad de pases entre las 22:00 y las 00, el segundo pico de actividad se registró entre la

1:00 y las 3:00 de la madrugada, al igual como se comportó N. leporinus, las restantes dos

horas fueron de poca actividad.

Esto concuerda con parte de los resultados obtenidos por Hayes (1997) quien reporta que

la actividad media dentro de una noche tenía una distribución bimodal con un pequeño pico

de actividad después del atardecer y un segundo pico más pequeño justo antes del

amanecer. Este patrón es característico de muchas especies de murciélagos insectívoros

(Erkert, 1982; Kunz, 1973) y probablemente resulte de un periodo inicial de forrajeo y beber

agua después de emerger de un día de percha, reducen su actividad durante la media

36

noche cuando los murciélagos se encuentren haciendo una percha nocturna, y una ronda

final de actividad de forrajeo y comunicación antes de retornar a los lugares de percha

diurnos (Kunz et al., 1995). A pesar de que la distribución de la actividad nocturna tendía a

ser bimodal en la investigación realizada por Hayes (1997), varias veces los patrones de

actividad variaban sustancialmente entre noches. La distribución de la actividad fue bimodal

en algunas noches, pero frecuentemente el segundo pico de actividad desaparecía. En

otras noches, la actividad persistió a niveles moderados durante toda la noche con múltiples

picos, y ocasionalmente había un poco de actividad temprano en la tarde, con incremento

de actividad en la tarde noche. Esta variabilidad no fue observada en Barra de Santiago y

las razones no están claras, y pueden estar relacionadas con cambios en la abundancia de

insectos, condiciones meteorológicas, factores sociales, necesidades energéticas de los

murciélagos, o por algún otro factor que desconocemos a la fecha. Hayes (1997) reporta

que su actividad total vario sustancialmente entre las noches. Los niveles de actividad

cambiaron según temporada, pero a veces los niveles de actividad en noches consecutivas

también variaron.

Mancina et al. (2012) trabajo con cuatro especies de Mormopidos y obtuvo que sus patrones

de actividad mostraron una marcada diferencia interespecifica a lo largo de todas las

noches de grabación. Parte de los resultados obtenidos en esta investigación difieren de

lo encontrado por estos autores ya que a pesar de que la actividad media por noche es

similar teniendo una distribución bimodal, no hubo una marcada variación entre las noches

de grabación ni entre las especies como lo reportado por Hayes (1997) y Mancina et al.

(2012).

Trejo (2011) detalla que para todas las especies de murciélagos insectívoros que estudio,

encontró que la mayor actividad ocurrió al atardecer y que fue disminuyendo en el

transcurso de la noche, observo algunos picos de actividad cerca de la media noche que

probablemente se debieron a murciélagos que regresaban a sus refugios. Para N. leporinus

obtuvo que su actividad inicio cerca de las 18: 00 horas, teniendo principalmente durante

todas las noches solo un pico de actividad entre las 19:00 y las 21:00 horas. Esto difiere

con los resultados de esta investigación, ya que para N. albiventris y N. leporinus se

registraron dos picos de actividad por noche.

Holland et al. (2011) describió que para el murciélago insectívoro Molossus molossus el

patrón de actividad diaria promedio entre individuos y noches muestra un pico bimodal claro

37

que refleja la actividad al atardecer y al amanecer. Este incremento de actividad también se

da dentro de los sitios de refugio de los murciélagos. Durante esta investigación se pudo

evidenciar el mismo patrón de actividad tanto para N. albiventris y N. leporinus coincidiendo

con los resultados de este autor.

La marea tuvo incidencia en los eventos de caza y en la actividad de los murciélagos. N.

leporinus y N. albiventris tuvieron un valor de Chi cuadrado significativo al relacionar la

marea con los eventos de caza, teniendo como resultado que cuando la marea disminuía

aumentaban la cantidad de eventos de caza registrados. Las dos especies tuvieron un

comportamiento similar en la actividad, obteniendo un valor de P significativo también y a

medida disminuía la marea se registraba mayor actividad de las especies. Estos datos

difieren con lo registrado por Girón (2016) en Golfito, Costa Rica, donde obtuvo incremento

en la actividad de murciélagos a medida que el gradiente de marea iba aumentando, esto

puede deberse a que se necesita un mayor esfuerzo de muestreo para poder comprobar el

comportamiento de la actividad respecto a la marea y además ver si varía respecto a la

época seca y lluviosa.

38

VII. CONCLUCIONES

Noctilio leporinus y Noctilio albiventris hacen uso del canal principal (Estero) como

de los canales secundarios de Barra de Santiago.

Noctilio albiventris duplico la cantidad de pases de Noctilio leporinus en los puntos

cercados a la desembocadura de ríos y zona de bosque, esto se pudo deber a que

N. albiventris incorpora mayor cantidad de insectos a su dieta y no depende de

peces en su totalidad.

Se registró mayor actividad (cantidad de pases) en el interior de los canales que en

la entrada de estos.

Hubo mayor cantidad de eventos de caza en los canales secundarios (El

Embarcadero, El Zapatero y El Cajete) que en el canal principal (Estero).

El patrón de actividad de esta familia fue de dos picos, uno al atardecer y otro en la

madrugada, es decir que se comportó de forma bimodal a lo largo de todas las

noches de grabación, esto está influenciado por factores como: la intensidad de la

luz de la luna, la velocidad del viento, los factores sociales, la precipitación y la

temperatura.

La marea está relacionada con los eventos de caza, se obtuvo un valor significativo

para feeding buzz en los gradientes pertenecientes a marea baja.

Durante esta investigación se pudo apreciar el modo de arrastre utilizado por ambas

especies para la captura de presas en el agua.

Los tres canales utilizados en esta investigación se encuentran protegidos y con

veda permanente de tala de mangle por lo que hay mayor probabilidad que se

encuentren sitios de percha dentro de estos.

39

VIII. RECOMENDACIONES

Continuar haciendo muestreos de grabaciones a lo largo de la época seca, para

observar cómo se comportan los datos de distribución, actividad y forrajeo de los

murciélagos de la Familia Noctilionidae en la epoca seca y lluviosa.

Hacer estudios de murciélagos en otros manglares de El Salvador ya que se carece

de información de especies de este grupo en estos ecosistemas.

Realizar más investigaciones con murciélagos utilizando métodos de grabación

acústica, para generar más información para la región y ampliar el conocimiento de

este grupo en El Salvador.

Hacer estudios enfocados en la influencia de las mareas en la actividad y forrajeo

de los murciélagos, ya que casi no existen investigaciones que hagan esta relación

y esto llenaría muchos vacíos de información.

Difundir información sobre los beneficios y la importancia ecológica de los

murciélagos Noctilio leporinus y Noctilio albiventris en los ecosistemas, ya que estos

también son controladores biológicos de insectos y evitan la propagación de

enfermedades comunes de los trópicos como el dengue.

Fomentar la creación de políticas más fuertes para la conservación de los

ecosistemas de manglar y de las especies que habitan y hacen uso de este en El

Salvador.

40

IX. REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

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