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Capítulo 7

BIOINDICADORES DE CALIDAD DE AGUA Y CAUDAL

AMBIENTAL

María del Carmen Zúñiga

Grupo de Investigación en Ingeniería de Recursos Hídricos y Desarrollo de Suelos - IREHISA

Escuela de Recursos Naturales y del Ambiente – EIDENAR

Facultad de Ingeniería, Universidad del Valle

7.1 Introducción

En los últimos años el rápido crecimiento de los centros urbanos, la ampliación de la frontera agrícola y el

desarrollo industrial, entre otros factores, han propiciado una gran demanda de agua, cuyo deterioro en

cantidad y calidad es creciente, ya que la mayoría de corrientes superficiales están siendo utilizadas como

reservorio de aguas servidas en diferentes campos de la actividad humana, limitando su uso para

diferentes propósitos, lo cual implica un impacto económico importante ya que son necesarios métodos y

sistemas de tratamiento mas elaborados y costosos para recuperar el nivel de calidad deseado.

A pesar que la contaminación del agua es esencialmente un problema de tipo biológico, en Colombia la

mayoría de estudios de calidad de agua están basados en información de tipo fisicoquímico y

bacteriológico y solo durante las últimas décadas se inicia la incorporación del componente biológico en

este tipo de estudios. En adición a los parámetros de naturaleza física y química de uso corriente en el

estudio de la contaminación hídrica y la calidad del agua, actualmente se está dando impulso a una serie

de parámetros biológicos, que a pesar de no ser suficientemente conocidos, son importantes por la valiosa

información que suministran en el análisis integral e interpretación de los diferentes factores que inciden

sobre la calidad de cuerpos de agua utilizados como reservorios de carga residual de origen antrópico. Los

parámetros biológicos en referencia hacen alusión a los llamados “indicadores ecológicos de calidad de

agua”, los cuales se hallan constituidos por un grupo de pequeños macroinvertebrados bentónicos como

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larvas y ninfas de insectos de los órdenes Ephemeroptera, Plecoptera, Trichoptera, Coleoptera y Diptera,

entre otros taxa, crustáceos, platelmintos, anélidos hirudineos y oligoquetos, y moluscos gasterópodos.

La adaptación que presentan estos organismos a condiciones específicas del medio, su tamaño

relativamente grande que hace menos difícil su identificación y enumeración, la movilidad restringida y

sus largos ciclos de vida en el medio acuático, en algunos casos meses o años, son factores ecológicos que

permiten relacionar los macroinvertebrados bentónicos con la condiciones ambientales que han

prevalecido por un período largo, en contraposición con los análisis fisicoquímicos que revelan

condiciones puntuales del momento en que se realizan.

El manejo de los recursos hídricos por el hombre ha generado alteraciones en el flujo natural de muchos

de los cuerpos de agua de interés regional, en cuyo caso, los impactos de estas alteraciones en la

biodiversidad están ampliamente documentados por Ritcher et al. (1997). Debido a la necesidad de

predecir los impactos relacionados con el uso de estos recursos sobre la biota presente, se han desarrollado

numerosos modelos y métodos de evaluación que buscan establecer criterios para mantener los recursos

bióticos y los bienes y servicios ambientales asociados con los ecosistemas hídricos. Sin embargo, la gran

mayoría de estos modelos han sido criticados por ser simplistas de los procesos e interacciones que

ocurren en estos ecosistemas complejos y muchos de ellos se rigen con base en la descarga diaria

promedio o el flujo anual promedio que circula por la corriente hídrica y, en general, en cuanto a la

protección de ecosistemas de agua corriente, se enfatiza en la calidad del agua y el caudal mínimo como el

aspecto relevante en relación con la cantidad de agua.

La variación hidrológica de un cuerpo de agua tiene un papel vital en la estructuración de su

biodiversidad, por ser un factor determinante en el control de las condiciones del hábitat, tanto en el cauce

del río como en la zona hiporréica y la llanura aluvial, por tal razón, esta variación se considera la fuerza

determinante que impulsa los ecosistemas ribereños. La estrecha relación entre el flujo de una corriente, la

inundación de las tierras aluviales y su movimiento de agua en el hiporréico, generan procesos de gran

dinamismo como el intercambio de organismos, partículas, energía y diferente tipo de sustancias disueltas

que usan el agua como vehículo a lo largo del cauce y en diferentes niveles y compartimentos (Ritcher et

al., 1997).

Existen diferentes tipos de factores que originan los patrones del hábitat que controlan la distribución de

las especies acuáticas y ribereñas, íntimamente relacionadas. Algunos de los factores que inciden en el

hábitat son: la velocidad de la corriente, profundidad, la temperatura, el contenido de oxígeno disuelto, el

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sustrato, la turbidez, la humedad y saturación del suelo, entre otras condiciones físicas, químicas y bióticas

(Ritcher et al., 1997). En tal sentido, el manejo y conservación de la integridad del ecosistema no puede

enfocarse exclusivamente hacia la corriente, sino que tiene que considerar integralmente su zona ribereña

y la llanura aluvial.

7.2 Caudal ambiental y macroinvertebrados acuáticos

Para la integridad de los ecosistemas de agua dulce, el control de la contaminación es necesaria, pero

insuficiente, si el caudal de agua no está disponible cuando las comunidades nativas lo requieran, o si la

cuenca ha sido degradada de forma severa por el uso inadecuado del suelo. Las necesidades de los

sistemas acuáticos y las necesidades de la sociedad para abastecerse de agua son algunos de los problemas

relacionados con el complejo manejo de este importante recurso natural, cuyas exigencias actuales en

cuanto a cantidad y calidad deben involucrar un concienzudo análisis de las alternativas que faciliten la

optimización de las fuentes disponibles.

La sociedad exige cada vez más extracción de grandes cantidades de agua de diferentes fuentes para suplir

los requerimientos urbanos, agrícolas, energéticos e industriales. Sin embargo, hoy en día hay un

reconocimiento creciente acerca de los ecosistemas de agua dulce como proveedores de materias primas

de valor económico y servicios ambientales para la sociedad. A largo plazo, la conservación de la

integridad de estos sistemas es importante para mantener la producción de bienes y servicios de cara a

alteraciones ambientales de impacto global como el cambio climático.

La definición de los requerimientos para proteger o restaurar los ecosistemas acuáticos es un gran reto de

la comunidad científica y los técnicos encargados del manejo del recurso hídrico, ya que los enfoques

actuales están conceptualizados de manera fragmentada y orientados hacia el consumo, lo cual no

permitirá resolver los problemas derivados de la creciente degradación del recurso en términos de cantidad

y calidad ambiental. Los debates sobre el uso sustentable de los ecosistemas acuáticos necesitan nuevas

políticas de manejo que asignen equitativamente el recurso y generen estabilidad entre el funcionamiento

natural del ecosistema y las necesidades extractivas en ascenso de la sociedad.

Los ecosistemas de agua dulce son dinámicos y requieren de cierta variación natural para mantener su

viabilidad. Las variaciones del caudal entre periodos de lluvias y tiempo seco a lo largo del tiempo son

condiciones necesarias para garantizar la biodiversidad y para mantener los bienes y servicios del sistema

hídrico. Las oscilaciones en la tasa y periodicidad del caudal de una corriente tiene relación con el tamaño

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de las poblaciones de plantas y animales nativas, en su estructura de edades, en la presencia de especies

raras o especializadas, poblaciones que interactúan entre si, con su ambiente circundante y con otros

procesos de funcionalidad y estabilidad del sistema. El régimen de caudales también influye de manera

significativa en la calidad del agua, en su capacidad natural de asimilación de carga orgánica residual y

autodepuración y en las conexiones y circulación de energía en los ecosistemas acuáticos, los cuales han

evolucionado al ritmo de la variabilidad hidrológica natural (Barón et al. 2003). Los aspectos enunciados

tienen una incidencia trascendental en la estructura y distribución de la comunidad de macroinvertebrados

presentes, cuyas poblaciones sufren modificaciones no sólo en cuanto a su densidad sino también en el

tipo de organismos que caracterizan estos ambientes impactados en cuanto a la cantidad de agua

disponible y calidad necesaria para la sobrevivencia de la biota presente.

Algunos de los más importantes impactos sobre las comunidades de macroinvertebrados bentónicos,

generados por extracción inadecuada de agua que conlleva modificaciones substanciales en el caudal

ambiental indispensable para suplir los requerimientos que garanticen la conservación de los organismos

acuáticos, se detallan a continuación (The Nature Conservancy 2005):

• Detrimento en la calidad del agua.

• Concentración de nutrientes.

• Concentración de agentes contaminantes.

• Influencia negativa sobre la temperatura y los niveles de saturación de oxígeno.

• Cambio en los microhábitats del cuerpo de agua con tendencia al predominio de ambientes

lénticos.

• Modificación de la morfología del río y las condiciones de hábitat físico.

• Detrimento de las comunidades de macroinvertebrados bentónicos.

• Competencia y tensión sobre organismos tolerantes.

• Alteración del volumen de nutrientes y materia orgánica intercambiados entre el río y la llanura de

inundación.

• Alteración de la carga de sedimentos y textura en el canal de circulación del agua.

• Modificación del sustrato en el canal.

• Aislamiento de organismos en islas o en la llanura de inundación.

• Baja movilidad de los organismos en el borde del canal o en la orilla.

• Restricción en la disponibilidad de hábitat para los organismos acuáticos en la llanura de

inundación.

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• Restricción en la disponibilidad de minerales en el suelo.

• Restricción del acceso a los sitios de reproducción o de alimento para poblaciones asociadas al

corredor ribereño.

• Favorece la eutroficación y los ambientes en los cuales la vegetación inmersa, emergente o

flotante coloniza el lecho del río.

En este contexto, la utilización de los macroinvertebrados bentónicos como indicadores de la alteración

hidrológica y la calidad del agua, se constituye en una valiosa herramienta que permite aportar

información para evaluar las interrelaciones entre los fenómenos del flujo y las respuestas bióticas, con el

objeto de conservar los ecosistemas fluviales y su biodiversidad dentro de rangos de variabilidad natural.

7.3 Concepto de bioindicador ambiental o de hábitat

Este concepto está relacionado con la detección de cambios en un estado ambiental específico. Las

variables predefinidas tanto del bioindicador como del parámetro ambiental, son relativamente

observables y cuantificables con un comportamiento predictivo. En la literatura es ampliamente conocida

la aplicación de estos supuestos en la bioindicación de calidad de agua, cuyas primeras aproximaciones se

dieron hace aproximadamente cien años, inicialmente en Europa y luego en Norte América (Cairns &

Pratt, 1993; Resh et al., 1996).

El concepto de bioindicador aplicado a la evaluación de calidad de agua es definido por Johnson et al.

(1993), como una especie o una población o comunidad indicadora, que tiene requerimientos específicos

con relación a un conjunto de variables físicas o químicas conocidas, cuyos cambios en la presencia o

ausencia, número de individuos, morfología, fisiología o comportamiento de estas especies, indican que

las variables fisicoquímicas dadas están fuera de sus límites preferidos. El factor o factores que regulan la

población puede actuar sobre algunos de los estados de su ciclo vital y éstos pueden ser de origen abiótico

o biótico. El indicador ideal es aquel que tiene tolerancias ambientales estrechas y de manera antagónica,

aquellos organismos o poblaciones que tienen amplias tolerancias para diferentes condiciones

ambientales y cuyos patrones de distribución o abundancia se afectan poco por variaciones del hábitat, se

consideran pobres indicadores de calidad ambiental.

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7.3.1 Principales perturbaciones del hábitat

La principal aplicación de la bioindicación de calidad de agua está relacionada con la evaluación del

impacto de la contaminación, especialmente referida al enriquecimiento de carga orgánica residual y su

consecuente déficit de oxígeno en corrientes superficiales de agua. La información de los

macroinvertebrados del bentos se asocia particularmente con los mecanismos de autodepuración, e

intentan interpretar la ecología sapróbita de sistemas lóticos. Además de la utilización prioritaria descrita,

existen otra serie de tensores ambientales, entre ellos las alteraciones del régimen hidrológico, cuyo

impacto puede ser medido con base en bioindicadores. Roldán (1999), resume algunas importantes

perturbaciones de la siguiente manera:

De manera directa en el cuerpo de agua:

• Vertimientos de origen doméstico, industrial, agrícola y minero.

• Vertimientos de naturaleza tóxica de origen orgánico.

• Alteraciones en el nivel del oxígeno disuelto, temperatura, condiciones de pH, eutroficación,

grado de mineralización.

• Estratificación térmica y de oxígeno en la columna del agua.

• Regulación del caudal y desviaciones.

• Destrucción del hábitat por dragado, canalización, revestimientos, construcción de presas y

sedimentación.

• Introducción de especies exóticas, manipulación de la cadena de alimentos y cambios

estructurales y de sucesión de la comunidad.

• Procesos de mezcla entre el epilimnio y el hipolimnio en cuerpos lénticos.

• Turbulencia del agua y régimen de caudales.

De manera indirecta en el área de captación de la cuenca:

• Prácticas inadecuadas forestales como erosión, deforestación, quemas, arrastre de sedimentos.

• Movimientos de tierra en obras civiles.

• Prácticas de agricultura intensiva y riego.

• Substracción de agua y construcción de canales de desvío.

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De manera indirecta en la zona ribereña:

• Dinámica de nutrientes y sedimentos.

• Aportes alóctonos.

• Morfología del cauce.

• Efectos de la productividad primaria.

Algunos de los factores de perturbación ambiental descritos alteran la calidad del agua y generan

compuestos, que como fue discutido en el capítulo “Calidad de las aguas naturales en relación con los

caudales ecológicos”, contribuyen a crear traumas y transformaciones de naturaleza física, química y

biológica en ambientes acuáticos ecológicamente balanceadas. Así por ejemplo, la disminución del

contenido de oxígeno disuelto, el aumento de materia en suspensión, la eutrofización y el crecimiento

masivo de organismos de origen vegetal, los cambios de pH con tendencias extremas en acidez y

alcalinidad, el incremento de sustancias tóxicas, la producción de depósitos bentales estimulados por la

sedimentación de diferentes tipos de residuos y, en fin, las condiciones típicas de sistemas acuáticos

intervenidos, desencadenan transformaciones y desequilibrios ecológicos que originan la pérdida total o

parcial de las comunidades naturales y, por ende, de su biodiversidad.

7.3.2 Características del bioindicador ideal

Johnson et al. (1993), definen algunas características que debe cumplir un bioindicador “ideal” para

brindar información confiable en la bioindicación de calidad de agua:

• Taxonomía definida y fácilmente reconocible por no especialistas.

• Distribución cosmopolita para facilitar estudios comparativos a nivel regional, nacional o

internacional.

• Abundancia numérica para facilitar el muestreo y evaluar cuantitativamente patrones de distribución.

• Baja variabilidad ecológica y genética, con estrecho rango de adaptación y demanda ecológica.

• Tamaño apreciable para facilidad de recolección y recuento.

• Movilidad limitada y largos ciclos de vida para facilitar la integración de escalas temporales y

espaciales.

• Características biológicas y ecológicas bien conocidas.

• Disponible para estudios de laboratorio.

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En las regiones templadas como Europa y Estados Unidos de Norte América, en donde la aplicación de la

bioindicación se inició hace más de cien años, se conocen taxa identificados hasta el nivel de especie y la

información autoecológica y de distribución está bien definida. En países de clima tropical, incluida

Colombia, este conocimiento es incipiente y en cuanto a la taxonomía de los grupos con mejor potencial

en bioindicación, en la mayoría de los casos se alcanza el nivel genérico y solo excepcionalmente el

específico, particularmente referido a organismos pertenecientes al género Anacroneuria (Plecoptera:

Perlidae).

7.4 Los macroinvertebrados como bioindicadores de calidad de agua

La definición de un bioindicador de calidad de agua implica un conocimiento previo de la biota que

caracteriza la zona de estudio. La mayor parte de los investigadores consideran los macroinvertebrados

acuáticos como los mejores indicadores ecológicos de calidad de agua. Resh et al. (1996), resume las más

importantes ventajas y desventajas con relación al uso de esta comunidad, en la cual los insectos en estado

inmaduro representan la mayor parte de su abundancia, diversidad y biomasa.

Ventajas:

• Son afectados por perturbaciones ambientales en todo tipo de aguas y hábitats y un gran número

de especies ofrece un espectro de respuestas rápidas a estos tensores.

• La bioindicación es un parámetro de evaluación directa de la calidad del agua y los grupos

muestran especificidad con respecto al hábitat al cual se hallan asociados.

• La taxonomía de varios grupos es conocida y su identificación es relativamente menos compleja

comparada con grupos inferiores como algas, bacterias u hongos.

• La naturaleza sedentaria de muchas especies facilita la evaluación espacial de efectos adversos a

largo plazo en la comunidad.

• Largos ciclos de vida que facilitan el análisis temporal de efectos perturbadores acumulados

intermitentemente, aspecto que los análisis fisicoquímicos no detectan.

• Son de amplia distribución, abundantes y de fácil recolección por su tamaño que los hace visibles

a simple vista.

• Las técnicas de muestreo están bien desarrolladas y se puede hacer con equipos simples y poco

costosos.

• Varios métodos de análisis de datos han sido desarrollados con base en las comunidades de

macroinvertebrados bentónicos.

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• La selección de especies o grupos de bioindicadores simplifica y reduce los costos de la

valoración del estado ambiental de un cuerpo de agua, con respecto a aquella basada

exclusivamente en información de tipo fisicoquímica y bacteriológica.

• La utilización de bioindicadores facilita una evaluación integral de la calidad del agua, suple las

deficiencias que presentan las variables de tipo fisicoquímico y revela alteraciones permanentes

en el cuerpo de agua.

Desventajas:

• Las especies o poblaciones y las escalas de valores utilizadas en bioindicación no son de

aplicación universal.

• Es una comunidad heterogénea y la taxonomía de algunos grupos no es bien conocida.

• Otros factores diferentes de la calidad de agua pueden afectar la distribución y abundancia de los

organismos.

• Variaciones estacionales o de dinámica de la población pueden interferir en la interpretación o la

comparación de resultados.

• Los macroinvertebrados no son sensibles a algunas perturbaciones como los patógenos de origen

humano.

• Evaluaciones cuantitativas pueden requerir de gran número de muestras que incrementan los

costos de aplicación de la bioindicación en programas de evaluación de calidad del recurso

hídrico.

Los aspectos ecológicos de mayor importancia que se tienen en cuenta en la utilización de los

macroinvertebrados bentónicos en bioindicación son: sus largos ciclos de vida y movilidad restringida,

abundancia y distribución cosmopolita, así como su especificidad con respecto al hábitat y su capacidad

de expresar condiciones que han prevalecido a largo plazo. Una vez que los organismos han sido

identificados y clasificados en su estado ecológico, su manejo en la evaluación cuantitativa se apoya en

ciertas características de la comunidad, las cuales de una u otra forma son el reflejo de las condiciones

ambientales del cuerpo de agua analizado. Algunas de las variables de referencia son, la diversidad de

especies, la estructura y distribución de la comunidad, la presencia o ausencia de poblaciones específicas y

la densidad de la población o de la comunidad, entre otras. Esta información es posible involucrarla en un

parámetro numérico, para lo cual existen varios modelos matemáticos e índices biológicos que permiten

fijar criterios acerca del grado de contaminación y alteración de la calidad ambiental del cuerpo de agua.

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7.4.1 Medidas utilizadas en protocolos de bioindicación de calidad de agua.

7.4.1.1 A nivel de organismos

Indicadores bioquímicos. Los indicadores de estrés ambiental se pueden ubicar en las siguientes

categorías: energía metabólica, actividad enzimática, contenido de DNA, RNA, amino ácidos, proteínas y

regulación iónica.

Indicadores fisiológicos. Se encuentran las siguientes categorías: crecimiento, tasas de respiración,

alimentación y asimilación, reproducción, consumo de oxígeno, balance de nitrógeno.

El uso de indicadores de tipo bioquímicos y fisiológicos son muy restringidos por la falta de conocimiento

básico de estos procesos en la mayoría de macroinvertebrados bentónicos de agua dulce. El conocimiento

de la variabilidad normal de un indicador particular es esencial para que los cambios se puedan asociar

con el estrés ambiental. En Colombia no hay experiencia ni información en este campo.

Deformidades morfológicas. La ocurrencia de deformidades morfológicas en macroinvertebrados

expuestos a la contaminación es conocida a partir de las últimas décadas (Pescador & Rasmussen, 1995),

pero desafortunadamente las medidas están restringidas a solo unos pocos organismos y la frecuencia de

aparición de la deformidad es muy variable en los organismos involucrados, que en la mayoría de casos

son Chironomidae (Insecta:Diptera) y Oligochaeta (Annelida).

En Colombia Nazarova et al. (2004), realizaron observaciones sobre deformidades del aparato bucal en

larvas de Chironomidae en canales laterales de la Ciénaga Grande de Santa Marta. La comunidad es

dominada por especies de Goeldichironomus y Chironomus. La tasa promedio de deformidades bucales

sobre todas las larvas de Chironomidae encontradas fue del 21%. Bajo condiciones naturales, las tasas de

deformidades generalmente no exceden del 8%. La presencia de metales pesados en los sedimentos

provenientes de los canales del río Magdalena, la estructura física de los sedimentos depositados y un

agotamiento nocturno del oxígeno disponible a causa de la contaminación orgánica de la zona de estudio,

posiblemente contribuyan a una parte importante de los procesos esenciales a pequeña escala espacial.

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7.4.1.2 A nivel de población y comunidad

Algunas de las medidas utilizadas con base en macroinvertebrados están relacionadas con protocolos que

involucran: Crecimiento poblacional, sobrevivencia y tasas de natalidad y mortalidad, abundancia absoluta

y relativa, densidad, diversidad, similitud, dominancia y riqueza de la comunidad, biomasa, grupos

funcionales, índices bióticos, estudios multivariables y modelos predictivos.

Las mediciones de bioindicación de calidad de agua a partir de las poblaciones y las comunidades de

macroinvertebrados bentónicos son de amplia utilización a nivel general y regional. Pinilla (1998), realiza

una recopilación de los trabajos existentes en Colombia sobre este aspecto con base en diferentes taxa. A

partir de esta información, los grupos de mayor utilización son: el fitoplancton, especialmente asociado

con las desmidiáceas (Duque & Donato, 1992; Ramírez, 1992; Peña, 2005), y los macroinvertebrados con

énfasis en los insectos.

7.5 Antecedentes

El concepto de indicadores biológicos de condiciones ambientales se origina en Alemania a principios del

siglo pasado con los trabajos de Kolkwitz y Marsson, quienes desarrollan las bases del sistema saprobio

como una medida del grado de contaminación por materia orgánica y su consecuente déficit del oxígeno

disuelto en cuerpos de agua receptores de aguas servidas en diferentes actividades antrópicas (Cairns &

Pratt, 1993). En el análisis de la respuesta de las comunidades de macroinvertebrados bentónicos al

enriquecimiento de carga orgánica residual en corrientes superficiales, Metcalf (1989) analiza tres

enfoques principales: el sapróbito, el de diversidad y el biótico.

En el enfoque sapróbito, observaciones sobre relativas restricciones en la presencia de ciertas taxa bajo

condiciones específicas del hábitat permite el desarrollo de listas de organismos indicadores de calidad

ambiental. El sistema sapróbito, tiene amplia aplicación en Alemania y se desarrolló para dar un índice

numérico en donde se utilizan todos los organismos acuáticos, desde los de nivel inferior como algas y

hongos, hasta los vertebrados. La inclusión de una gran variedad de taxa y comunidades es una de las

ventajas del sistema saprobio, pero la principal limitación para su aplicación en bioindicación es que fuera

de Alemania, muy pocas regiones tienen un nivel de conocimiento de los organismos hasta el nivel de

especie, aspecto que es más crítico especialmente en el neotrópico, en donde un mínimo porcentaje de la

comunidad acuática se conoce hasta este nivel taxonómico.

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El enfoque de diversidad está fundamentado en la estructura de la comunidad de macroinvertebrados y su

respuesta a la calidad del hábitat con base en las medidas de riqueza, uniformidad y abundancia. En tal

sentido, la diversidad de la comunidad se usa como una medida de la calidad ambiental de un cuerpo de

agua. La teoría de la información generó el desarrollo de diferentes índices matemáticos utilizados en

bioindicación que involucran el concepto de diversidad. Algunos de los índices de más amplia utilización

son: Shannon & Wiener, Simpson, Margalef y Wilhm & Dorris. Con referencia a los ecosistemas

acuáticos, Washington (1984) hace una revisión crítica de los índices más conocidos, los cuales oscilan

alrededor de 100, y discute varias experiencias en cuanto a su aplicación en la evaluación biológica de

calidad de agua.

Aunque este tipo de índices como Shannon Wiener, Simpson y Margalef son muy populares, sus

resultados pueden ser muy fluctuantes dependiendo de la normalización de los métodos de muestreo

empleados, el sustrato donde se recolecten los individuos, el nivel de identificación taxonómica de los

macroinvertebrados, el período del muestreo particularmente referido a condiciones secas o de lluvias y,

en los países de clima templado, a las diferentes estaciones que se presentan a lo largo del año.

En el enfoque biótico se combina información cualitativa y cuantitativa basada en criterios del sistema

sapróbito y de diversidad, para evaluar mediante una expresión numérica simple la respuesta de taxa

específicos al hábitat. Entre los índices bióticos más conocidos, se pueden enumerar: el índice de

saprobiedad de Pantle & Buck, el índice de integridad biológica de Karr, el cual fue concebido como una

herramienta multiparamétrica basada en la comunidad de peces, pero cuyo uso se ha extendido a otros

grupos (Cairns & Pratt, 1993). Resh et al. (1995) proponen métodos rápidos para la evaluación de calidad

de agua con base en la comunidad de macroinvertebrados. En este enfoque también se encuentran los

índices funcionales relacionados con el nicho ecológico o función que desempeñan los organismos en la

comunidad, como por ejemplo, filtradores, colectores, trituradores o depredadores, así como también con

el flujo de nutrientes.

En relación con el uso de diferente tipo de indicadores ambientales de calidad de recursos hídricos, en las

última décadas se han desarrollado nuevas versiones de sistemas predictivos para comunidades de

macroinvertebrados sujetas a estrés ambiental en un amplio rango de sistemas hídricos, entre ellos, el

modelo RIPACS (River Invertebrate Prediction and Classification System) desarrollado en Gran Bretaña.

La presencia de diferentes familias de macroinvertebrados se utiliza también como base para el ìndice

biótico BMWP (Biological Monitoring Working Party), desarrollado en Inglaterra y el cual asigna rangos

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de calidad en ambientes lóticos (Armitage et al., 1983). Este tipo de sistema facilita la interpretación de

gran cantidad de información proveniente del monitoreo biológico de calidad de agua. En Europa,

especialmente en España, en la última década se ha extendido el uso de adaptaciones del sistema británico

de puntuación BMWP y la experiencia y uso de este método para evaluar la calidad de las aguas de los

ríos es muy amplia en la Península Ibérica a través del proyecto GUADLMED, que incluye 65 ríos de las

12 cuencas mediterráneas ibéricas y el comportamiento del índice en referencia. Discusiones y

recomendaciones para su utilización e interpretación son presentadas por Alba Tercedor & Sánchez

Ortega (1988) y Alba Tercedor et al. (2002).

En la aplicación de índices ambientales de tipo predictivo en Colombia, el índice BMWP es muy popular

y de uso frecuente en evaluaciones ambientales de calidad de agua. En varias regiones del país como

Antioquia, Cauca, la Sabana de Bogotá y Norte de Santander, entre otras, hay adaptaciones a condiciones

locales con base en la fauna de macroinvertebrados que tipifican la zona (Roldán, 2003; Riss et al., 2002;

Liévano & Ospina, 2007). En la cuenca alta del río Cauca y el sur-occidente colombiano, la autora aborda

una versión de este índice, en el cual se incorpora la información relacionada con las familias

predominantes en la región y su sensibilidad a la contaminación orgánica y al déficit de oxígeno generado

por acción antrópica en cuerpos de agua de interés regional, con énfasis en corrientes de la cuenca alta del

río Cauca (Tabla 1). Los rangos de clasificación de calidad ecológica de agua, basados en la escala de

valores de un cuerpo de agua, se basan en los criterios establecidos por Alba Tercedor y Sánchez Ortega

(1988), rangos corroborados en su aplicación para corrientes superficiales del sur occidente colombiano

(Tabla 2).

En Colombia, la información sobre trabajos en bioindicación de calidad de agua, en general, es reducida

debido a que la mayor parte de ella está disponible en resúmenes de eventos académicos o en tesis de

grado de diferentes programas universitarios. Estos estudios se han realizado principalmente en los

Departamentos de Antioquia, Valle del Cauca, Cundinamarca, Cauca, Magdalena, Chocó, Norte de

Santander, Tolima y en el área de influencia del oleoducto Caño Limón – Coveñas.

Con relación al estudio de procesos funcionales en los ecosistemas lóticos, en Colombia la investigación

es muy incipiente. Sólo a partir de 1990 se ha incrementado el interés por este aspecto relacionado con la

bioindicación de calidad de agua. Castillo et al. (1991), Vásquez et al. (1998) y Blanco Libreros (2000),

realizan un seguimiento controlado del flujo de nutrientes en un ecosistema lótico y determinan los

caudales mínimos ecológicos en algunas corrientes del Valle del Cauca. Los trabajos en referencia evalúan

la relación entre el flujo de materia orgánica particulada y de nitrógeno, con las variaciones de caudal y de

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precipitación y explican la diversidad de los grupos funcionales entre los insectos fragmentadores,

filtradores, raspadores, extractores y depredadores.

Las alteraciones en el flujo natural de corrientes superficiales y la necesidad de predecir los impactos

sobre la biota presente para establecer criterios en la asignación de caudales ecológicos compatibles con la

estabilidad del recurso hídrico, es un tópico que necesita ser abordado con urgencia no sólo desde el punto

de vista hidráulico. En tal sentido, la utilización de la comunidad de macroinvertebrados bentónicos puede

aportar información valiosa dada su sensibilidad a las modificaciones del hábitat y la calidad del agua,

aspectos íntimamente relacionados con las modificaciones del régimen de caudales.

7.5.1 Insectos utilizados como bioindicadores de calidad de agua

Entre los artrópodos, los insectos constituyen el componente de mayor diversidad, tanto en ecosistemas

acuáticos como terrestres, debido a que ocupan una gran variedad de nichos funcionales y microhábitats a

lo largo de un amplio espectro de escalas espaciales y temporales. La investigación sobre la distribución

de ciertos taxa de insectos puede facilitar la definición de tipos de comunidades que aportan información

temprana sobre cambios en un estado ambiental específico.

Muchos insectos indicadores responden a los cambios ambientales más rápidamente que los vertebrados

utilizados como indicadores, cuyas poblaciones pueden exhibir respuestas evidentes cuando ya es tarde,

desde el punto de vista del manejo de la conservación. La calidad de los indicadores puede variar

dependiendo de su uso con fines de inventario o de monitoreo. Si son usados con propósitos de monitoreo,

es conveniente que las asociaciones de indicadores exhiban diferentes sensibilidades a las perturbaciones

ambientales y diversidad en cuanto a preferencias ecológicas. Las asociaciones utilizadas en inventarios es

necesario que muestren diversidades específicas relativamente altas, endemismo y que abarquen el rango

geográfico de interés.

En general, los aspectos taxonómicos y bioecológicos han sido poco estudiados para los ecosistemas

acuáticos neotropicales. En Colombia, los grupos de insectos de mayor utilización en evaluaciones de

calidad de agua son, los tricópteros, plecópteros, efemerópteros y coleópteros. Otros taxa se han usado con

menor frecuencia y, en la mayoría de lo casos, la información derivada de ellos se reduce a especies

cosmopolitas de uso muy genérico, como es el caso de los dípteros, sin conocimiento previo de la

distribución, taxonomía y los requerimientos ecológicos de estos grupos. A continuación se hace una

síntesis del estatus de los grupos de insectos de mayor utilización en bioindicación de calidad de agua en

Colombia.

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El orden Trichoptera en Colombia, es uno de los grupos que mayor interés ha despertado en la región, sin

embargo, los estudios están centrados casi exclusivamente en las formas inmaduras y hay muy poco

trabajo a nivel de adultos, destacándose los trabajos de Flint (1991) en el departamento de Antioquia.

Evaluaciones regionales sobre taxonomía, diversidad, distribución geográfica, altitudinal y aspectos

ecológicos de larvas y su relación con la calidad del hábitat se encuentran reportadas en Ballesteros et al.

(1997), Rincón (1999) y Muñoz Quesada (2004).

A la fecha se conocen 208 especies de Trichoptera para Colombia, distribuidas en 13 familias y 45

géneros (Muñoz Quesada, 2000), siendo Hydropsychiidae la familia de mayor distribución y diversidad en

la región. Las especies reportadas son nominales y el conocimiento de su distribución y biología es muy

incipiente. Adicionalmente, la asociación de los estados inmaduros y sus correspondientes adultos, aún es

desconocida para la gran mayoría de las especies registradas en Colombia, razón por la cual a nivel de

inmaduros, la máxima jerarquía taxonómica en cuanto a su identificación sólo alcanza la categoría de

género, ya que el adulto-macho es indispensable para definir la identificación de la especie, como sucede

con la gran mayoría de taxa de la entomofuana acuática. Claves taxonómicas para la identificación de

formas inmaduras y adultos de Trichoptera presentes en Sudamérica y en Colombia se encuentran

reportadas por Angrisano & Korob (2001), Flint (1991) y Posada & Roldán (2003).

Las formas inmaduras de Trichoptera poseen buen potencial en términos de bioindicación de calidad de

agua, es un grupo abundante, diverso, con amplio perfil altitudinal y sensible al impacto ambiental del

hábitat y la calidad del agua. En el sur-occidente colombiano, los géneros mas sensibles están

representados por Triplectides (Leptoceridae), Rhyacopsyche (Hydroptiliidae), Chimara (Philopotamidae),

Marilia (Odontoceridae) y Phylloicus (Clamoceratidae), mientras Leptonema (Hydropsychidae) y

Atanatolica (Leptoceridae) muestran un espectro ambiental más amplio y mejor adaptación a ambientes

con degradación incipiente (Ballesteros et al., 1997) (Figuras 1 y 2).

En cuanto al Orden Ephemeroptera, a pesar de ser de amplia distribución en diferente tipo de ecosistemas

y perfiles altitudinales, el conocimiento taxonómico del grupo aun es incompleto especialmente a nivel de

imagos, y en Colombia reciben mayor atención las formas inmaduras. La fauna de Ephemeroptera

conocida, se cataloga en 8 familias 40 géneros y cerca de 60 especies, siendo Baetidae y Leptophlebiidae

las familias de mayor distribución y diversidad (Zúñiga et al., 2004; Domínguez et al., 2006). A nivel

sudamericano, en la actualidad se encuentra disponible un libro que recopila información sobre ninfas y

adultos del orden en la región e incluye aspectos taxonómicos, ecológicos y de distribución, así como

también claves ilustradas para los géneros y especies conocidas en la zona (Domínguez et al., 2006).

191 1

Estudios regionales recientes en diferentes zonas del país han contribuido a incrementar el conocimiento

del orden en aspectos como taxonomía, diversidad, distribución geográfica y altitudinal y aspectos

ecológicos de las ninfas en relación con la calidad del hábitat (Zúñiga et al., 1997; Muñoz & Ospina,

1999; Zúñiga et al., 2004). La Universidad del Valle en colaboración con el Instituto Superior de

Entomología de la Universidad de Tucumán, llevan a cabo estudios orientados hacia el conocimiento de la

diversidad, taxonomía y distribución de imagos y la asociación de éstos con sus correspondientes ninfas,

trabajos que se centran prioritariamente en la región andina del suroccidente de Colombia.

En términos de bioindicación de calidad de agua, las formas inmaduras exhiben buen potencial, es un

grupo sensible a la degradación del hábitat, además de ser una comunidad diversa, abundante y de amplia

distribución altitudinal en ecosistemas hídricos. En el sur-occidente colombiano, entre los géneros

sensibles se encuentran Lachlania (Ologineuriidae), Haplohyphes (Leptohyphidae), Mayobaetis

(Baetidae) Atopophlebia y Thraulodes (Leptobhlebiidae), mientras Camelobaetidius, Baetodes (Baetidae)

y Leptohyphes, Tricorythodes (Leptohyphidae), son de amplio espectro ambiental (Zúñiga et al., 1993,

Zúñiga et al., 1997) (Figuras 1 y 2).

Respecto del orden Plecoptera, durante las dos últimas décadas, estudios realizados por el grupo de

Investigaciones Entomológicas de la Universidad del Valle en colaboración con la Universidad de

Mississippi, contribuyen a incrementar el conocimiento de la diversidad y distribución del orden en

Colombia, representado por la familia Gripopterygidae, de reciente registro para los andes centrales del

Tolima y el sur de Nariño y Perlidae, de la cual hacen presencia los géneros Klapalekia, Anacroneuria,

dominante en Colombia y en la región neotropical y Macrogynoplax, conocido únicamente de la región

amazónica. El registro actual de Anacroneuria es de 61 especies, la mayoría de ellas de la región natural

andina y, a la fecha, aún no hay información disponible para la región de la Orinoquía (Barreto et al.,

2005; Zúñiga et al., 2007; Zúñiga & Stark, 2007). Claves disponibles para la identificación de estados

inmaduros y adultos se encuentran en Romero (2001) y Stark et al. (1999)

Adicional a la información sobre aspectos taxonómicos y de distribución de adultos de Anacroneuria en

las diferentes regiones naturales de Colombia, hay algunos trabajos ecológicos disponibles orientados a las

relaciones con el microhábitat y la calidad del agua, hábitos alimentarios y patrones de emergencia. El

microhábitat es un factor determinante en la distribución y abundancia de los plecópteros y, en general, se

encuentran en la zona de corriente rápida y muestran preferencia por la piedra del lecho y la hojarasca y se

asocian muy poco con el sedimento de tipo arenoso (Zúñiga et al., 2003; Tamaris Turizo et al., 2007). En

términos de bioindicación, Anacroneuria es uno de los taxa de mayor sensibilidad al deterioro ambiental

192 1

(Figura 2). Estudios de la Universidad del Valle en el suroccidente colombiano evidencian una fuerte

asociación entre la calidad del agua y la abundancia de Anacroneuria. Las especies tienden a ubicarse

entre aguas de Clase I de óptima calidad ambiental y Clase II de buena calidad, con contaminación

orgánica incipiente pero con niveles de oxígeno disuelto cercanos a la saturación. La abundancia,

diversidad y riqueza parecen estar condicionados por factores como la calidad de agua, el sustrato y la

vegetación ribereña.

Los estudios relativos al Orden Coleoptera son muy incipientes en Colombia. En Antioquia, Tolima, Valle

del Cauca y el suroccidente del país hay trabajos que contribuyen al conocimiento de la biodiversidad y

distribución altitudinal de los principales grupos de coleópteros acuáticos y semiacuáticos. La información

en relación con su utilización en bioindicación de calidad de agua aún es muy preliminar. Elmidae es la

familia de mayor diversidad y distribución actitudinal (Figura 2). A la fecha no hay un registro

consolidado de las familias, géneros y especies que hacen presencia en Colombia. (Machado, 1989;

Ramos & Zúñiga, 1997; Arias Díaz et al., 2007). Claves taxonómicas para su identificación, adaptadas a

condiciones regionales pueden ser consultadas en Archangelsky (2001).

Entre los dípteros de mayor frecuencia en ambientes lóticos, la familia Chiromidae representa uno de los

grupos menos conocidos en Colombia (Figura 1). Esta familia cosmopolita de amplia distribución hace

parte importante de la biomasa de numerosos ecosistemas, sin embargo, su desconocimiento taxonómico

induce a la aplicación indiscriminada y errónea de puntajes asociados con su respuesta al deterioro

ambiental y su consecuente tergiversación de las escalas de valores en términos de calidad de agua. Los

estudios de diversidad, taxonomía y diversidad de Chironomidae aún son muy preliminares en la región;

Ospina et al. (1999), aportan información y una guía para la identificación genérica de larvas de las

principales subfamilias presentes en Cundinamarca.

7.6 Protocolos de muestreo en programas de bioindicación de calidad de agua

En Colombia no existen protocolos normalizados para trabajos en bioindicación de calidad de agua

aplicados a nivel regional o nacional, que faciliten comparaciones entre estudios realizados en diferentes

zonas del país. Rueda Delgado (2002) detalla algunas consideraciones a ser tenidas en cuenta en el estudio

de las comunidades bénticas útiles en estudios de bioindicación de calidad de agua. A continuación se

presenta el protocolo de muestreo utilizado por el Programa de investigación en entomofauna acuática y

bioindicación de calidad de agua de la Universidad del Valle.

193 1

La recolección de los organismos bentónicos en cada una de las estaciones de estudio preseleccionadas en

cada caso particular, se hace en una sección de 50 metros de longitud de la corriente hídrica. Con el fin de

tener en cuenta los diferentes microhábitats presentes se utilizan los siguientes métodos de captura (Figura

3):

Red Surber. Esta metodología facilita la búsqueda de los organismos presentes en piedras y diferentes

tipos de sustratos del lecho de la corriente. La red de ojo de malla de 500 µm permite obtener información

cuantitativa en función del área de barrido y se recomienda tener en cuenta tres réplicas en cada unos de

los muestreos, para lo cual se ubica la red en diferentes lugares seleccionados al azar. El material retenido

en la red es necesario llevarlo a una bandeja esmaltada para separar los organismos con la ayuda de pinzas

entomológicas.

Draga Peterson. Se utiliza para muestrear fondos arenosos o fangosos, en especial cuando la profundidad

de la capa de agua no permite hacer colectas manuales. De acuerdo con las medidas del fabricante, el

equipo suministra información cuantitativa porque en cada arrastre se dispone de un área de muestreo

determinado. Como en el caso anterior, se recomiendan tres réplicas para cada estación de muestreo. Los

organismos se separan con pinzas entomológicas del material colectado en la draga, mediante lavado con

agua en bandejas esmaltadas y el uso de tamices de ojo de malla de 500 µm.

Red de pantalla. El lecho de tipo pedregoso de una corriente también puede ser muestreado con la red de

pantalla o patada, en cuyo caso la información y el recuento de organismos bentónicos será de tipo

cualitativo o semicuantitativo, si se define con anterioridad el área de barrido de la red. El material

retenido en la red se ubica en una bandeja esmaltada para separar los organismos con la ayuda de pinzas

entomológicas.

Sustratos artificiales. Para homogenizar el muestreo en aquellos sitios en donde las condiciones locales

no garantizan la ubicación de los diferentes hábitats tenidos en cuenta para la búsqueda de los

macroinvertebrados, se utilizan 3 dispositivos de sustrato artificial, los cuales se recogen después de 3

semanas para dar suficiente tiempo de colonización por parte de los organismos bentónicos. Estos

sustratos en general utilizan redes de plástico o de metal rellenas con piedras del lecho de la corriente.

Recolección manual. Para la captura manual de los macroinvertebrados bentónicos se recomiendan los

siguientes microhábitats:

194 1

Hojarasca. En este microhábitat es posible encontrar una gran abundancia y diversidad de

organismos adheridos al sustrato. Con la ayuda de una red manual de tipo ¨D¨ se colecta a lo

largo de la sección de muestreo, la hojarasca aportada por la vegetación circundante y retenida en

el lecho del cuerpo de agua en una proporción equivalente, en volumen, al litro. La hojarasca

obtenida debe ser lavada en bandejas esmaltadas para separar los macroinvertebrados bentónicos.

Sedimentos. Con una red manual o una pala pequeña se colectan los sedimentos finos de tipo

arenoso o limoso predominantes en diferentes sectores del lecho de la corriente en una proporción

aproximada, en volumen, al medio litro. Posterior al muestreo, el material debe ser lavado en

bandejas esmaltadas con ayuda de tamices de ojo de malla de 500 µm para separar los organismos.

Piedras. En los sustratos pedregosos de mayor tamaño y con el fin de normalizar la unidad de

esfuerzo en la búsqueda de organismos bentónicos, se utiliza un equipo entrenado de 3 personas

para ejecutar esta actividad con ayuda de pinzas entomológicas y durante un período de 30 a 45

minutos por muestreo.

El material colectado por medio de las metodologías descritas, se preservan en viales de vidrio con alcohol

etílico al 80 % para su posterior identificación, recuento y análisis cualitativo y cuantitativo de los

organismos asociados a los diferentes tipos de sustratos. Para la identificación y recuento se utiliza un

microscopio estereoscópico y la ayuda de claves taxonómicas especializadas para cada uno de los grupos

de macroinvertebrados presentes.

7.7 Referencias bibliográficas

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201 2

Tabla 1. Puntuaciones asignadas a las Familias de Macroinvertebrados Bentónicos para la obtención del Índice

BMWP-Univalle

FAMILIAS PUNTUACION

Plecoptera: Perlidae

Ephemeroptera: Oligoneuriidae

Trichoptera: Calamoceratidae

Coleoptera: Psephenidae

Diptera: Blepharoceridae

Odonata: Polythoridae

10

Ephemeroptera: Euthyplociidae

Trichoptera: Helicopsychidae, Odontoceridae, Philopotamidae, Anomalopsychidae

Coleoptera: Ptilodactylidae

Megaloptera: Corydalidae

9

Ephemeroptera: Leptophlebiidae, Polymitarcyidae, Caenidae

Trichoptera: Leptoceridae,Hidrobiosidae,Xiphocentronidae,Hydroptilidae

Odonata: Gomphidae

8

Ephemeroptera: Leptohyphidae

Trichoptera: Glossosomatidae, Polycentropodidae

Coleoptera: (Elmidae),

Odonata: Aeshnidae, Calopterygidae

7

Coleoptera: Elmidae, Scyrtidae

Odonata: Coenagrionidae

Diptera: Simuliidae

Hemiptera: Corixidae, Gerridae, Veliidae

Gasteropoda: Ancylidae

6

Ephemeroptera: Baeatidae

Trichoptera: Hydropsychidae

Coleoptera: Staphylinidae

Odonata: Libellulidae

Hemiptera: Naucoridae

Diptera: Tipulidae, Muscidae

5

Coleoptera: Curculionidae, Crysomelidae, Hydrophilidae, Gyrinidae,

Diptera: Tabanidae, Ceratopogonidae, Psychodidae, Dixidae, Empididae

Hemiptera: Belostomatidae

Lepidoptera: Pyralidae

Tricladida: Planariidae

Gasteropoda: Planorbidae, Lymneidae, Thiaridae

4

202 2

Coleoptera: Dytiscidae

Hemiptera: Hydrometridae

Gastropoda: Physidae

Bivalvia: Sphaeriidae

Hirudinea: Glossiphonidae

3

Diptera: Chironomidae, Culicidae, Syrphidae 2

Oligochaeta: Tubificidae 1

Tabla 2. Rangos de Clasificación del Índice Biótico BMWP.

Índice de calidad Clasificación Color

> 120 Aguas muy limpias Azul

101 – 120 Aguas no contaminadas o no

alteradas de modo sensible

Azul

61 – 100 Son evidentes algunos efectos de

contaminación

Verde

36 – 60 Aguas contaminadas Amarillo

16 – 35 Aguas muy contaminadas Naranja

< 15 Aguas fuertemente contaminadas Rojo

Fuente: Alba Tercedor & Sánchez Ortega (1988).

203 2

Figura 1. Macroinvertebrados acuáticos. A) Glossiphoniidae (Annelida: Hirudinea); B) Chironomidae:

Tanypodinae (Insecta: Diptera); C) Simulium (Insecta: Diptera: Simuliidae); D) Blepharoceridae (Insecta:

Diptera); E) Helicopsyche (Insecta: Trichoptera: Helicopsychidae); F) Caenis (Insecta: Ephemeroptera:

Caenidae); G) Physa (Mollusca: Gasteropoda: Physidae) (Fotos: M.del C. Zúñiga).

204 2

Figura 2. Macroinvertebrados acuáticos. A) Phylloicus (Insecta: Trichoptera: Calamoceratidae); B)

Corydalus (Insecta: Megaloptera: Corydalidae); C) Heterelmis (Insecta: Coleoptera: Elmidae); D)

Thraulodes (Insecta: Ephemeroptera: Leptophlebiidae); E) Americabaetis (Insecta: Ephemeroptera:

Baetidae); F) Anacroneuria (Insecta: Plecoptera: Perlidae) (Fotos A, B, D y F: G. Zabala; C y E: W.

Cardona).

205 2

Figura 3. Métodos de captura de macroinvertebrados acuáticos. A) Red de pantalla; B) Red Surber;

C) Draga Peterson; D) Red ¨D¨ (manual) (Fotos: W. Cardona).

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Capítulo 7. BIOINDICADORES DE CALIDAD DE AGUA Y CAUDAL AMBIENTAL

7.1 Introducción

7.2 Caudal ambiental y macroinvertebrados acuáticos

7.3 Concepto de bioindicador ambiental o de hábitat

7.3.1 Principales perturbaciones del hábitat

- De manera directa en el cuerpo de agua

- De manera indirecta en el área de captación de la cuenca

- De manera indirecta en la zona ribereña

7.3.2 Características del bioindicador ideal

7.4 Los macroinvertebrados como bioindicadores de calidad de agua

- Ventajas

- Desventajas

7.4.1 Medidas utilizadas en protocolos de bioindicación de calidad de agua.

7.4.1.1 A nivel de organismos

- Indicadores bioquímicos.

- Indicadores fisiológicos.

- Deformidades morfológicas.

7.4.1.2 A nivel de población y comunidad

7.5 Antecedentes

7.5.1 Insectos utilizados como bioindicadores de calidad de agua

7.6 Protocolos de muestreo en programas de bioindicación de calidad de agua

- Red Surber

- Draga Peterson.

- Red de pantalla

- Sustratos artificiales.

- Recolección manual.

- Hojarasca.

- Sedimentos.

- Piedras.

7.7 Referencias bibliográficas