Embed Size (px)
Citation preview
Salmonella en huevos de gallina y factores de riesgo asociados
Dannay Carolina Batista Agresott
Universidad de San Buenaventura
Facultad de Ciencias de la Salud
Cartagena de Indias
2020
Salmonella en huevos de gallina y factores de riesgo asociados
Dannay Carolina Batista Agresott
Monografía para optar al título de Bacterióloga
Asesor
Piedad Astrith Franco Anaya
Docente líder Grupo de Investigación en Microbiología y Ambiente-GIMA
Magister en Administración con especialidad en Sistemas Integrales de Gestión
de Calidad, Seguridad y Medio Ambiente.
Universidad de San Buenaventura
Facultad de Ciencias de la Salud
Cartagena de Indias
2020
Dedicatoria
A Dios, por la fe y fuerza que me ha dado para luchar por alcanzar uno de mis sueños
y ser mi guía siempre. A mi madre y hermanas, las personas más importantes de mi
vida gracias por su soporte, cariño, apoyo y paciencia incondicional durante el
transcurso de estos años de estudio.
Agradecimientos
En primer lugar, a Dios por ser mi fortaleza, mi guía y regalarme la bendición de haber
podido llegar a estas instancias de mi carrera. A cada uno de los miembros de mi familia
mi Madre y mis Hermanas, que de una u otra forma gracias al apoyo y su amor me han
dado la fuerza y ánimos para culminar mi carrera. Por último y no menos importante a
mis compañeras de mil batallas por su incondicional amistad y a mi asesora de esta
monografía quién me ayudó en todo momento, Dra. Piedad Franco Anaya, gracias por
su disposición siempre y por ayudarme a sacar adelante este trabajo, por ser una
persona a la cual admiro, considerándola como un ejemplo a seguir. A la Universidad
San Buenaventura y profesores por brindarme los conocimientos necesarios durante
todo el proceso de mi formación académica.
Tabla de contenido Resumen ................................................................................................................................... 8
Introducción .......................................................................................................................... 10
Marco ..................................................................................................................................... 14
Antecedentes ...................................................................................................................... 14
Salmonelosis....................................................................................................................... 27
Salmonella: Generalidades ............................................................................................... 28
Salmonella y salud publica ............................................................................................... 33
Salmonella en los huevos .................................................................................................. 34
Características del huevo ................................................................................................. 35
Riesgo sanitario en la producción de huevos .................................................................. 37
Factores de riesgo que contribuyen a la contaminación del huevo por Salmonella .... 38
Medidas y control en las granjas ponedoras .................................................................. 40
Objetivos ............................................................................................................................ 43
Objetivo general ............................................................................................................ 43
Objetivos específicos ..................................................................................................... 44
Metodología ........................................................................................................................... 45
Estrategia de búsqueda ..................................................................................................... 45
Criterios de selección. ....................................................................................................... 45
Discusión ................................................................................................................................ 47
Conclusiones .......................................................................................................................... 56
Bibliografía ............................................................................................................................ 58
Lista de tablas
Pág.
Tabla 1. Estudios de Salmonella en huevos y factores de riesgos asociados. 24
ANEXOS
Pág.
Certificado del TURNITI 66
8
Resumen
Introducción: La salmonelosis es una de las enfermedades más importantes en salud
pública, ya que su propagación se produce a través del consumo de diversos alimentos
contaminados (principalmente los de origen avícola), provocando brotes que alteran la
salud de cientos de personas. Salmonella es una de las cuatro causas principales de
agentes causantes de enfermedades diarreicas a nivel mundial.
Objetivo: Analizar la contaminación de los huevos por Salmonella y los factores de
riesgo que se asocian a ella.
Metodología: La revisión realizada es de carácter investigativo y el tipo de
metodología que se utilizó para llevar a cabo esta monografía fue descriptivo utilizando
el método cualitativo.
Resultados principales: El presente estudio se basó en recopilar estudios previos que
hacían referencia a la presencia y contaminación de los huevos por Salmonella y que
factores se habían visto asociados con este comportamiento. En un estudio reciente
realizado en Australia, el propósito de este fue hacer un rastreo de dos bandadas al aire
libre a lo largo de toda su vida productiva (desde el nacimiento hasta el final de la
puesta) para identificar el punto de inflexión más común para Salmonella. La
temperatura y el tiempo de almacenamiento son factores importantes que afectan la
composición de los huevos, porque con la edad, la cutícula se encoge y expone los
poros permitiendo la entrada de las bacterias.
9
Conclusión: Se puede concluir que entre más tiempo el huevo envejezca y pase mucho
tiempo almacenado en las condiciones que son propicias para el crecimiento y
multiplicación de los microorganismos, hay más posibilidades de que se contamine.
PALABRAS CLAVES: SALMONELLA, HUEVOS, SALUD PUBLICA,
SEGURIDAD ALIMENTARIA, FACTORES DE RIESGO. (Fuente: DECS,
Descriptores en Ciencias de la Salud, 2019) (1).
10
Introducción
La salmonelosis es una de las enfermedades más importantes en salud pública, ya que
su propagación se produce a través del consumo de diversos alimentos contaminados
(principalmente los de origen avícola), provocando brotes que alteran la salud de
cientos de personas. En Colombia, Salmonella spp. es considerada como uno de los
agentes etiológicos más importantes en las infecciones agudas del tracto
gastrointestinal, enfermedades diarreicas aguda y enfermedades transmitidas por
alimentos (ETAs), por lo que se encuentra incluido dentro del programa de vigilancia
epidemiológica nacional y su detección en todos los entes territoriales y
departamentales implica notificación obligatoria para el Instituto Nacional de Salud
(INS) (2).
Salmonella es una de las cuatro causas principales de agentes causantes de
enfermedades diarreicas a nivel mundial (3). Este género bacteriano pertenece a la
familia Enterobacteriaceae son gramnegativas, intracelulares facultativas,
aproximadamente se conocen 2500 serotipos, de estos encontramos agrupadas las
especies Salmonella entérica y Salmonella bongori. Sin embargo, el potencial
patogénico está representado por Salmonella enterica. En Colombia los serotipos de
Salmonella que más se han aislado son Salmonella enteritidis, Salmonella typhimurium
y Salmonella typhi (4).
La presentación más frecuente de infección por Salmonella es la gastroenteritis
producida por serovares de Salmonella spp. no tíficas, esta se manifiesta de 6 a 48 horas
después de la ingestión de alimentos o agua contaminada. El cuadro clínico se presenta
11
mayormente en lactantes y ancianos, y está dado por cefalea, dolor abdominal, diarrea,
náuseas, vómito, fiebre y deshidratación (5, 6). La trasmisión se da por vía fecal-oral,
al consumir alimentos proteicos de origen animal y alimentos que tienen en su
preparación huevos como la mayonesa, entre otros (2).
El reservorio de Salmonella son los animales domésticos y salvajes, entre ellos aves de
corral, ganado porcino y bovino, roedores, iguanas, tortugas, perros, gatos y hámsteres;
así como también el hombre. Es poco frecuente encontrar que los seres humanos se
comporten como portador crónico, pero es común en los animales, principalmente las
aves. La bacteria se ubica y multiplica en el intestino, es eliminada a través de la materia
fecal en forma interrumpida, contaminando todo el ambiente que rodea al animal en
este caso la gallina y a su vez otras aves. Sin embargo, en el caso de Salmonella
enteritidis, la colonización no sólo es a nivel fecal; la bacteria puede llegar a invadir
órganos internos, permaneciendo allí por tiempo indefinido (5).
Existen tres posibles vías de trasmisión de los microorganismos que pueden contaminar
los huevos como son: transmisión vertical, horizontal y lateral. En la transmisión
vertical los huevos pueden contaminarse, desde los ovarios y oviductos, durante el paso
por la vagina, o por el oviducto contaminado. La transmisión horizontal se lleva a cabo
cuando el microorganismo en estudio u otros agentes patógenos se adentran al huevo
por contaminación cruzada con heces fecales internándose al ingresar por los poros de
la cascara al pasar por la cloaca a medida que esta se va enfriando antes que se seque
la cutícula. La penetración del microorganismo al interior del huevo se incrementa a
medida que se prolonga el tiempo de contacto con la materia orgánica adherida en la
cascara, particularmente durante el almacenamiento a temperaturas y humedad relativa
12
óptimas para que crezca Salmonella. Una vez el microorganismo se instaura en el
interior del huevo antes de que se desarrolle la barrera protectora de proteína que
previene la invasión de bacterias, y por último la transmisión lateral que es una ruta de
infección que ocurre por contaminación a través del alimento, agua, e instalaciones o
vectores como, por ejemplo, aves silvestres, roedores, animales domésticos y humanos
(2).
Entre las bacterias encontradas en los huevos se destacan los géneros como Aeromonas,
Escherichia, Salmonella, Serratia, Enterobacter, Flavobacterium, Pseudomonas,
Acinetobacter, Proteus y Staphylococcus (2).
Desde el punto de vista epidemiológico, el control de Salmonella spp. debe iniciar en
la etapa primaria de la producción, como es la inspección de enfermedades zoonóticas
en los animales, los cuales son evaluados por el veterinario, así mismo una vez se tiene
la producción de los huevos estos deben ser controlados para disminuir las tasas de
prevalencia e incidencia de nuevos casos de Salmonella spp. en la población (7).
La prevención y control de infecciones por Salmonella tiene en cuenta las etapas de
producción, distribución, manipulación, consumo y cocción de alimentos (8), para
tomar las medidas preventivas que hay que seguir en cada proceso, esto implica limpiar
las excretas de estas aves en los galpones o granjas, cocer bien los alimentos, practicar
el lavado de manos al momento de manipularlos, lavar bien estos para eliminar
cualquier carga bacteriana que pueda estar presente, entre otras medidas.
Por tal razón la presente monografía tiene como objetivo analizar la contaminación de
los huevos por Salmonella y los factores de riesgo que se asocian a esta, con el fin de
13
caracterizar la presencia de Salmonella en los huevos de gallinas desde los galpones
hasta la comercialización de estos en los expendios, tiendas y supermercados, como
también identificar los principales factores de riesgo que se asocian con la presencia de
Salmonella en huevos de gallina.
El tipo de metodología que se utilizara para llevar a cabo la presente monografía es
descriptivo utilizando el método cualitativo.
14
Marco
Antecedentes
Sánchez Mora (9) determino la prevalencia de Salmonella en huevos frescos de granjas
avícolas en la provincia de Tungurahua. El autor selecciono 450 huevos de gallina,
distribuyéndola en 150 muestras procedentes de 50 granjas avícolas. Del total de las
muestras que fueron procesadas y analizadas, se encontró una prevalencia de
Salmonella enteritidis de 0.0133% (2/150). Estas muestras fueron confirmadas por
pruebas bioquímicas y serotipificación. En conclusión, se pudo evidenciar que la
salmonelosis está presente en el área de estudio por lo que se recomendó realizar
estudios posteriores que permitan evaluar su importancia en la salud pública de la
Provincia y el Ecuador.
Ramírez-Rueda et al (10) determinaron la prevalencia de Salmonella enteritidis en
huevos para consumo humano comercializados en la ciudad de Tunja (Colombia). Los
autores de este estudio recolectaron 230 huevos provenientes de cinco avícolas
ubicadas en diferentes zonas de la ciudad de Tunja y de un vendedor independiente
ubicado en una plaza de mercado. El número de muestras lo estimaron a conveniencia
teniendo en cuenta estudios hechos anteriormente. En este estudio también analizaron
todo el huevo (parte interna y externa), para la parte externa frotaron un hisopo estéril
en la superficie del huevo, luego sometieron estos huevos a un proceso de desinfección
externa de la cascara con agua jabonosa y baño en alcohol al 70% durante 10 min. Las
muestras de la parte interna (yema y clara) las obtuvieron utilizando jeringas estériles.
Realizaron el pre-enriquecimiento en agua peptonada tamponada, para el
15
enriquecimiento selectivo utilizaron caldo Rappaport-Vassiliadis y caldo selenito
cistina. Después sembraron en los medios XLD y SS por agotamiento. El
procedimiento para la detección de Salmonella spp. lo realizaron por triplicado para
cada huevo muestreado, ellos adicionalmente sembraron muestras directas de cascara,
clara y yema en agar sangre con el fin de recuperar otros géneros de bacterias diferentes
a Salmonella spp.
Los aislamientos que obtuvieron en los medios de cultivo fueron identificados
mediante las pruebas bioquímicas. Para los microorganismos que no pudieron ser
identificados por medio de las pruebas bioquímicas, se identificaron con la técnica
comercial BBL CRYSTAL Enteric/Nonfermenter ID System. Para la confirmación de
los aislamientos de Salmonella utilizaron el sistema MicroScan. Finalmente realizaron
confirmación de los serotipos utilizando antisueros polivalentes somáticos (O) del
grupo D y antisueros individuales de los factores 9 y 12.
Como resultados lograron que de los 230 huevos que examinaron, 45 presentaron algún
tipo de contaminación bacteriana interna o externa. Esto quiere decir que el 19,56% de
los huevos muestreados evidenciaron la presencia de algún tipo de microorganismo.
En total obtuvieron 89 aislamientos bacterianos, 33 fueron de cascara, 32 de clara y 24
de yema. Las bacterias encontradas fueron Salmonella enteritidis en 4 huevos, otras
enterobacterias en 39 huevos y S. aureus en dos huevos. Además, encontraron que en
cuanto a las condiciones de almacenamiento de los huevos la mayoría de los
establecimientos no empleaban ningún sistema de refrigeración para la conservación
de estos y se dejaban expuestos a temperatura ambiente en lugares compartidos con
otros alimentos. En una sola avícola se evidencio que si empleaban un sistema de
16
refrigeración para el almacenamiento de los huevos y en esta no se obtuvo ningún
aislamiento bacteriano.
Castañeda-Salazar et al (11) determinaron la prevalencia de Salmonella spp. en
muestras de huevos para consumo humano en plazas de mercado y expendios de barrios
en localidades de Bogotá, mediante cultivo e identificación microbiológica y PCR-
REA. Ellos seleccionaron cuatro localidades de Bogotá y luego procedieron a
seleccionar al azar tiendas de 8 barrios (una por cada barrio) y una o dos plazas de
mercado de cada localidad.
Una muestra correspondió a una mezcla (pool) de 5 huevos, recolectaron dos muestras
en cada tienda del barrio y en las plazas del mercado cuatro muestras, realizaron dos
muestreos por localidad obteniendo 24 muestras en cada una de ellas, teniendo como
un total de 96 muestras. En el estudio excluyeron los huevos que tenían fisuras o
rupturas que pudiesen influir en la calidad interna al igual que en los resultados del
estudio. Después procedieron a realizar el aislamiento y la identificación
microbiológica, utilizando la norma NTC 4574: Microbiología de alimentos y de
alimentos para animales y la metodología Oxoid Salmonella Precis; analizaron todo el
huevo es decir cascara y contenido interno realizando pre-enriquecimiento no selectivo
en caldo peptonado, enriquecimiento selectivo en caldo tetrationato y cultivo en agares
selectivos y diferenciales. Después de detectar crecimiento presuntivo para Salmonella
continuaron con la identificación bioquímica realizando Oxidasa, TSI y Urea. Las
cepas que bioquímicamente correspondían con Salmonella fueron sometidas a la
identificación molecular, realizando primero la extracción de ADN y después la PCR.
Como resultados se obtuvieron 9 muestras positivas para Salmonella spp. de estas 5
17
eran del contenido interno y 4 de cascara. La identificación presuntiva que hicieron con
las galerías de Rapid One indicaron que una de las muestras fue presuntiva para S.
pullorum, el resto se clasificaron como Salmonella spp. Por medio de la identificación
molecular se identificaron también como Salmonella spp.
Mogollón et al (12) estimaron la prevalencia de Salmonella spp. en la superficie de
huevos comercializados en tiendas y supermercados de la ciudad de Ibagué. El
muestreo incluyó todas las 13 comunas pertenecientes a la ciudad de Ibagué. Se realizó
un estudio observacional de corte transversal (entre enero y agosto de 2014) para
establecer la prevalencia de Salmonella spp., en la superficie de los huevos
comercializados en tiendas y supermercados en Ibagué, Tolima. El tamaño de la
muestra lo calcularon mediante la fórmula descrita por Thrusfield (2007), con un nivel
de confianza del 95%, error del 5% y una prevalencia esperada del 50%, dado que los
autores no encontraron estudios sistemáticos de Salmonella en huevos comerciales.
Cada muestra consistió en un conjunto de cinco huevos recolectados en cada tienda, y
se procesaron un total de 341 muestras para el aislamiento de Salmonella. Así, se
tomaron muestras de 1.705 huevos de las tiendas o supermercados seleccionados al
azar en toda la ciudad, donde los huevos generalmente se almacenaban a temperatura
ambiente (> 25 ° C) o bajo enfriamiento (<20 ° C). Además, también se incluyeron tres
aislamientos de S. enteritidis obtenidos de la superficie del huevo en un estudio piloto
(n = 30) y seis S. enteritidis que se aislaron previamente de cáscaras de huevo trituradas.
Brevemente, sumergieron los huevos en una solución de agua peptonada y frotaron
suavemente sobre la superficie de la cáscara durante aproximadamente cinco minutos
para obtener una muestra de lavado de superficie. Se inoculo el lavado en agua fresca
18
tamponada con peptona para el enriquecimiento previo caldo de tetrationato. Se
inoculó una segunda parte del lavado en caldo Rappaport Vassiliadis y se incubó a
42ºC para un enriquecimiento selectivo. Más tarde, sembraron las colonias bacterianas
en agar SS, XLD y XLT4. Las colonias positivas también fueron confirmadas
bioquímicamente usando la galería API® 20E. Después realizaron la serotipificación
y por último la PCR. Los autores de este estudio cultivaron un total de 341 muestras
para el aislamiento de Salmonella y obtuvieron 10 aislamientos diferentes de la
superficie del huevo. Estimaron una prevalencia de 2.93% de Salmonella en la
superficie de los huevos comercializados en Ibagué, Colombia, entre el período de
enero a agosto de 2014. Los aislamientos de Salmonella se identificaron por serotipado
como S. enteritidis (n = 8), S. paratyphi B (n = 1) y S. bongori (n = 1).
Rodríguez et al (13) estimaron la prevalencia de Salmonella spp. en explotaciones de
gallinas de postura en la región del Tolima en Colombia. Los autores tomaron muestras
de un total de 31 lotes de 15 granjas y procesaron 589 muestras para aislar Salmonella
spp. Los especímenes incluyeron muestras de cloaca (n=310), muestras de alimento
(n=31) y agua (n=31), muestras de hisopo de arranque (n=31), muestras de huevo
(n=155) y muestras fecales proporcionadas por los operadores del gallinero (n=31).
Transitoriamente cada muestra fue pre-enriquecida en agua peptonada tamponada,
luego inocularon en caldo Rappaport Vassiliadis y caldo de tetrationato. Después
procedieron a sembrar en medios de cultivo XLD y MacConkey. Además de esto,
también realizaron serotipificación, prueba de resistencia y susceptibilidad a
antibióticos. Un total de 14 aislamientos de Salmonella spp. fueron recuperados de
cinco granjas, resultando en una prevalencia del 33.33% a nivel de granja. Recuperaron
19
Salmonella spp. a partir de cascarones de huevo (57.15%, n=8), de alimento (28.57%,
n=4) y de muestras ambientales (14.29%, n=2). Algunas prácticas, como la molienda
del alimento, el almacenamiento del huevo en las casetas avícolas, el tipo de alimento
y el uso del bambú para la construcción de las instalaciones fueron identificados como
factores de riesgo para Salmonella spp. Las 14 cepas que fueron aisladas se
identificaron como Salmonella enteritidis (n=6) y Salmonella shannon (n=8) y ambos
serotipos fueron resistentes a varios antibióticos.
Castañeda-Salazar et al (14) determinaron la presencia de Salmonella spp. en huevos
y pechugas de pollo en mercados húmedos y tiendas minoristas en Bogotá Colombia.
Para el estudio seleccionaron cuatro sectores de la ciudad de Bogotá y dentro de ellos
8 barrios. Procedieron a tomar muestras de un mercado húmedo. De ahí tomaron 74
muestras de pechuga de pollo (2 pechugas de pollo por muestra) y 96 muestras de
huevo (5 huevos por muestra). Las muestras las procesaron según la norma técnica
colombiana (NTC) 4574: microbiología de alimentos y microbiología de alimentos de
animales, y la metodología Salmonella Oxoid Precis. El contenido interno del huevo y
las cáscaras las procesaron por separado. Todas las muestras las pre-enriquecieron en
caldo no selectivo, enriquecieron en caldo selectivo y después cultivaron en agares
selectivos y no selectivos; para la metodología Oxoid Precis siguieron el protocolo
proporcionado por la empresa fabricante. La identificación bioquímica la realizaron
utilizando las galerías Rapid One. El ADN lo extrajeron de las colonias que se
consideraron Salmonella spp. y el género lo confirmaron mediante PCR (CorpoGen®
BM-00007) visualizando un fragmento de 284pb (gen invA). Como resultados
obtuvieron una prevalencia del 32,8% de Salmonella spp. en pechugas de pollo junto
20
con 9,4% de prevalencia en huevos (5,22% en contenido interno y 4,18% en cáscaras
de huevo). Todos los aislamientos fueron identificados como Salmonella spp. usando
la visualización del fragmento para el gen invA de Salmonella.
Long et al (15) investigaron la distribución de Salmonella en cada eslabón particular
en los ambientes internos y externos de dos granjas comerciales de ponedoras y
analizaron la relación de las cepas prevalentes junto con la cadena de producción de
huevos. El muestreo lo realizaron en dos granjas de ponedoras, una construida en 1999
y la otra en 2006. La antigua granja de ponedoras una tiene capacidad para 250 mil
aves, mientras que la nueva granja de ponedoras tiene capacidad para 500 mil aves.
Debido a que ambas fueron construidas en tiempos distintos, las instalaciones de la
antigua granja de ponedoras estaban comparativamente desactualizadas y la nueva
granja de ponedoras tenía una tecnología agrícola moderna con gestión totalmente
automatizada, recolección de huevos, lavado de huevos, desinfección, irradiación
ultravioleta (UV) y empaque.
Para la recolección de los huevos hicieron lo siguiente: recolectaron 84 muestras de
huevos de tres partes principales de la cadena de producción, incluidas las jaulas de la
antigua granja de ponedoras, cinturón de huevos y transportador de recogida de huevos
de la nueva granja de ponedoras. Asimismo, los huevos minoristas rastreados hasta su
granja de origen los recolectaron del supermercado dentro de su empaque original.
Todos los huevos los transfirieron asépticamente a bolsas de plástico estériles
individuales y las transportaron al laboratorio para su cultivo y aislamiento en un
tiempo de 6 h. Para la recolección de las muestras ambientales incluyeron todos los
puntos principales de la línea de procesamiento de huevos y los entornos, que se pueden
21
dividir en dos partes principales, los entornos internos y externos. Estos sitios de
muestreo incluyeron muestras del sistema de desinfección, suelo, heces, polvo y
canalones del ambiente exterior, y muestras del sistema de enfriamiento de cortina
húmeda, jaulas y nidos de huevos del ambiente interior de la antigua granja de
ponedoras. Las muestras de la sala de lavado, el agua de lavado, sala de irradiación,
sala de paquetes, sala de almacenamiento y las heces del ambiente exterior, las
muestras de jaulas, cinturones de huevos y transportadores de recolección de huevos
del ambiente interior las recolectaron en la nueva granja de ponedoras. Recogieron un
total de 126 muestras ambientales utilizando un hisopo de algodón estéril. Después de
la recolección, todas las muestras fueron transportadas al laboratorio en una nevera con
hielo y almacenadas a una temperatura de 4 °C para el aislamiento bacteriano dentro
de las 6 h. Utilizaron métodos de enriquecimiento modificados basados en los datos
preliminares sobre el crecimiento de Salmonella a partir de huevos descritos
anteriormente. Momentáneamente, utilizaron una técnica de hisopo para tomar
muestras de las superficies de los huevos intactos. Los hisopos los inocularon
directamente en 10 ml de agua de peptona amortiguadora (BPW) para el pre-
enriquecimiento e incubaron a 37°C durante 18-24 h. Las muestras ambientales
también se enriquecieron previamente en BPW a 35 ° C durante 18-24 h. Para la
confirmación de Salmonella, inocularon un mililitro de cultivo durante la noche en 100
ml de caldo Rappaport-Vassiliadis (RV) y 10-100 ml de caldo base de tetrationato
(TTB) y el caldo inoculado luego lo incubaron a 42°C durante 24 h. Un bucle completo
de cada uno de los caldos de enriquecimiento RV y TTB se esparció en placas de agar
sulfadiazina verde brillante (BGS) y xilosa lisina desoxicolato (XLD), y luego se
22
incubó a 37°C durante otras 24 h. Las presuntas colonias de Salmonella de cada placa
las sembraron en agar Triple Azúcar Hierro (TSI) y agar urea inclinados. Después de
24 h de incubación a 37°C. los aislamientos con fenotipos típicos de Salmonella fueron
confirmados por PCR. Todos los aislamientos se compararon mediante análisis de
electroforesis en gel de campo pulsado (PFGE). Como resultados encontraron que el
ambiente interno tuvo la mayor prevalencia de Salmonella (14/15, 93,3%), seguido del
ambiente externo (60/96, 62,5%) y las muestras de huevos (23/84, 27,3%). La
prevalencia de Salmonella en el medio ambiente fue significativamente mayor que en
las muestras de huevos ( p <0.05). La ocurrencia de Salmonella en el ambiente interno
(93,3%) fue relativamente mayor que en el ambiente externo (55,6–77,2%). Los 111
aislamientos se distribuyeron entre 15 tipos de PFGE, y los resultados de PFGE
sugirieron que existía contaminación cruzada entre estas cepas no solo de huevos, sino
también del medio ambiente.
McWhorter y Chousalkar (16) determinaron los puntos de tiempo cuando una bandada
puede quedar expuesta a Salmonella. Las muestras fueron recolectadas en múltiples
puntos antes y después del lavado de los huevos en el piso para investigar la efectividad
del lavado de huevos en la reducción de Salmonella en el procesamiento de
posproducción. La persistencia de Salmonella en la granja se ha visto implicado en
contaminación de bandada a bandada. Se ha sugerido que el polvo residual también
puede servir como una fuente potencial de Salmonella. Por ende, un objetivo adicional
de este estudio fue investigar las propiedades del polvo que pueden contribuir a la
persistencia de la bacteria en la granja. En este estudio, tomaron muestras de dos
bandadas campestres desde el nacimiento hasta el final de la producción. Al nacer,
23
todos los polluelos dieron negativo para Salmonella y permanecieron negativos durante
la crianza. Durante la producción, la proporción de muestras positivas fue baja en
ambas granjas. Detectaron muestras positivas de Salmonella de forma intermitente para
el lote A. El polvo, caja nido y los hisopos del cinturón de huevos tuvieron la mayor
proporción de muestras positivas y las cargas generales más altas de Salmonella. El
piso de clasificación de huevos se limpió en diferentes puntos después del
procesamiento de los huevos de la bandada A. Solo las ventosas que manipula los
huevos antes del lavado de estos dio positivo para Salmonella. Los hisopos
recolectados de la maquinaria que manipula los huevos después de los lavados fueron
negativos para Salmonella. Durante la producción, se observaron muestras positivas en
la bandada B en un solo punto de tiempo. Recolectaron muestras de polvo a granel y
las analizaron para detectar Salmonella. La proporción de muestras de polvo positivas
fue baja y probablemente se deba a parámetros físicos que probablemente no
contribuyan a la supervivencia de Salmonella en el medio ambiente.
Taddese et al (17) realizaron la caracterización fenotípica, patrón de susceptibilidad
antimicrobiana y factores de riesgo de aislados de Salmonella de huevos de granjas y
mercados, hisopos de cloaca de pollos y heces de recolectores de huevos. Ellos
realizaron un estudio transversal desde enero de 2018 a septiembre de 2018, en Jimma
Town, suroeste de Etiopía. Las muestras fueron procesadas; se aisló Salmonella, se
identificó fenotípicamente mediante OmniLog y se realizó la susceptibilidad a los
antimicrobianos. En total, analizaron 415 muestras para la detección de Salmonella.
Las muestras de granjas avícolas se recolectaron utilizando el método de muestreo de
asignación proporcional y las muestras asignadas se recolectaron al azar. Se
24
recolectaron al azar muestras de huevo de los mercados. Se realizo un cuestionario
estructurado a los recolectores y vendedores de huevos en los mercados para evaluar
los factores que favorecen la contaminación del huevo con Salmonella. Como
resultados, 11 (2,65%) de 415 muestras se caracterizaron fenotípicamente como
Salmonella entérica a partir del contenido de huevo de la granja (n = 83), la cáscara de
huevo de la granja (n = 83), el hisopo de cloaca (n = 83), la cáscara de huevo de mercado
(n = 83) y el contenido de huevo de mercado (n = 83) con una prevalencia de 2,4%,
0%, 2,4%, 4,8% y 3,6% respectivamente. De los aislamientos, 8 (72,72%) mostraron
multirresistencia. Todos los aislamientos mostraron susceptibilidad a gentamicina,
kanamicina y estreptomicina. Ellos analizaron los factores de riesgo de contaminación
por Salmonella en la granja y en el mercado. El lavado de manos antes y después de
usar el baño, la separación de los huevos rotos y la mezcla de excretas con el alimento
son factores asociados con la contaminación por Salmonella (P <0.05) en la granja. En
el mercado, la tasa de aislamiento de Salmonella está significativamente asociada (P
<0.05) con la duración de las estancias de huevos sin vender y la separación de huevos
rotos de los intactos.
En la tabla 1 se detallan los estudios mas relevantes que demuestran la presencia de
Salmonella en los huevos y los factores de riesgo que más se han asociado con esta
contaminación.
25
Tabla 1. Estudios de Salmonella en huevos y factores de riesgos asociados.
Estudio Año de
publicación
Resultados encontrados Factores de riesgo
que se asocian con la
presencia de
Salmonella.
Determinación de la
prevalencia de
enterobacterias del
género Salmonella spp.
en huevos frescos de
gallina de empresas
avícolas de la provincia
del Tungurahua.
2013 Del total de las muestras que
fueron procesadas y
analizadas, se encontró una
prevalencia de Salmonella
enteritidis de 0.0133%
(2/150).
Salmonella enteritidis en
huevos de gallina
comercializados en Tunja
(Colombia).
2014 De los 230 huevos que
examinaron, 45 presentaron
algún tipo de contaminación
bacteriana interna o externa.
En total obtuvieron 89
aislamientos bacterianos, 33
fueron de cascara, 32 de clara
y 24 de yema. Las bacterias
encontradas fueron
Salmonella enteritidis en 4
huevos, otras enterobacterias
en 39 huevos y S. aureus en
dos huevos.
Condiciones de
almacenamiento:
ningún sistema de
refrigeración para la
conservación y
exposición a temperatura
ambiente en lugares
compartidos con otros
alimentos.
Characterization of
Salmonella from
Commercial Egg-Laying
Hen Farms in a Central
Region of Colombia.
2015 Un total de 14 aislamientos
de Salmonella spp. fueron
recuperados de cinco granjas,
resultando en una prevalencia
del 33.33% a nivel de granja.
Recuperaron Salmonella spp.
a partir de cascarones de
huevo (57.15%, n=8), de
alimento (28.57%, n=4) y de
muestras ambientales
(14.29%, n=2). Las 14 cepas
que fueron aisladas se
identificaron como
Salmonella enteritidis (n=6)
y Salmonella shannon (n=8)
y ambos serotipos fueron
Molienda del alimento, el
almacenamiento del
huevo en las casetas
avícolas, el tipo de
alimento y el uso del
bambú para la
construcción de las
instalaciones.
26
resistentes a varios
antibióticos.
Prevalencia y factores de
riesgo para la
contaminación por
Salmonella spp. en
huevos comercializados
en Ibagué, Colombia.
2016 Se obtuvo un total de 10
aislamientos positivos para la
bacteria, lo cual arroja una
prevalencia estimada de
2.93% (10/341) para
Salmonella spp. en huevos
comercializados en la ciudad
de Ibagué.
Frecuencia de limpieza y
desinfección del
establecimiento, una vez
por semana frente a una
frecuencia de más de una
vez por semana, la
presencia de personal con
las uñas largas y la
temperatura de
almacenamiento entre 20
a 25 °C fueron
identificados como
factores de riesgo para la
presencia de Salmonella
spp.
Detección e
identificación de
Salmonella spp. en
huevos para consumo
humano, provenientes de
diferentes localidades de
Bogotá, Colombia, 2015.
2017 Como resultados se
obtuvieron 9 muestras
positivas para Salmonella
spp. de estas 5 eran del
contenido interno y 4 de
cascara.
Antibiograms and risk
factors of Salmonella
isolates from laying hens
and eggs in Jimma Town,
South Western Ethiopia
2019 De 415 muestras, 11 (2,65%)
se caracterizaron
fenotípicamente como
Salmonella entérica a partir
del contenido de huevo de la
granja (n = 83), la cáscara de
huevo de la granja (n = 83), el
hisopo de cloaca (n = 83), la
cáscara de huevo de mercado
(n = 83) y el contenido de
huevo de mercado (n = 83)
con una prevalencia de 2,4%,
0%, 2,4%, 4,8% y 3,6%
respectivamente. De los
aislamientos, 8 (72,72%)
mostraron multirresistencia.
El lavado de manos antes
y después de usar el baño,
la separación de los
huevos rotos y la mezcla
de excretas con el
alimento son factores
asociados con la
contaminación por
Salmonella en la granja.
La duración de las
estancias de huevos sin
vender y la separación de
huevos rotos de los
intactos, son factores de
riesgos asociados con la
contaminación por
Salmonella en el
mercado.
27
Salmonelosis
Salmonella es el agente causante de salmonelosis, que es una infección que se
caracteriza por presentar náuseas y vómitos que se detienen en unas pocas horas,
seguidos de cólico abdominal y diarrea que pueden presentar sangre o no, variando
también en volumen e intensidad, asimismo puede tener leucocitos con predominio de
polimorfonucleares (PMN). Al mismo tiempo, Parra afirma que se necesita un inóculo
de 106-8 bacterias de Salmonella spp. para que se presente la enfermedad acompañada
de sus síntomas característicos, que va a ocurrir cuando el microorganismo encuentra
las condiciones aptas para multiplicarse, contaminando los alimentos que no cuentan
con las condiciones apropiadas para su preservación y conservación, al igual que los
alimentos que no se cocinan bien al momento de prepararlos (18).
Estos síntomas aparecen de 6 a 24 horas después de haber consumido un alimento
contaminado y suele tener una evolución aproximada de una semana. Se va a presentar
más que todo en niños al igual que en adultos mayores, reflejándose los síntomas con
más severidad en comparación con los demás pacientes que no se clasifican en esos
dos grupos (18). Tras la terminación de esos síntomas los pacientes pueden seguir
eliminando la bacteria por las heces durante un mes e incluso más tiempo, sobre todo
si fueron tratados con antibióticos (18,19).
La enfermedad se puede clasificar en dos grupos, uno que comprende serotipos
estrictamente humanos, que van a causar en el hombre continuamente síndromes
tifoideos acompañado de bacteremia, y por el otro grupo a los que se dan por serotipos
ubicuos ocasionando diarrea, vómitos y fiebre. Todos estos síntomas y la duración de
28
estos van a depender de cómo se encuentre el huésped, es decir como estén sus
defensas, si no tiene una patología de base que pueda contribuir a que la infección se
instale y pueda ser más agresiva, entre otros (18).
Salmonella: Generalidades
Los microorganismos del género Salmonella son bacilos, Gram negativos, anaerobios
facultativos, pertenecientes a la familia Enterobacteriaceae. Su tamaño oscila de 0,3 a
1 um x 1,0 a 6,0 um. Son móviles debido a la presencia de flagelos perítricos, a
excepción de S. gallinarum y S. pullorum. Tienen metabolismo oxidativo y
fermentativo. Producen ácido y frecuentemente gas durante la fermentación de la
glucosa y otros hidratos de Carbono, son catalasa positiva (con algunas excepciones) y
oxidasa negativa. Crecen bien en medios ordinarios de 18 a 24 horas después de
haberse sembrado en ellos (18).
Entre otras características bioquímicas Salmonella puede reducir los nitratos a nitritos,
utilizar el citrato como fuente de Carbono, producir H2S que se va a evidenciar con un
pigmento de color negro en las colonias, son ureasa negativa y tetrationato reductasa;
todas estas características se evidencian en las pruebas bioquímicas que se utilizan para
su posterior identificación (18).
• Biología
Salmonella se encuentra distribuida en la naturaleza, en el tracto gastrointestinal de los
mamíferos domésticos y salvajes, los reptiles, las aves y los insectos; y estos al eliminar
las heces contaminan el medio ambiente (18, 20). En el caso de las gallinas se va a
29
encontrar en el ciego, sin embargo S. enteritidis se ha localizado también en los ovarios
y en algunas ocasiones en el corazón (20).
Se considera como un patógeno intracelular facultativo, con una gran capacidad
invasiva, por lo que se presenta en un corto tiempo las manifestaciones clínicas que la
catalogan con una infección alimentaria. Ya que, el contagio se produce por vía oral al
consumir los alimentos que han sido contaminados, es importante destacar que no solo
por vía oral la persona se puede contagiar, también lo puede hacer a través de las
mucosas principalmente por inhalación. Cuando Salmonella entra al organismo, en el
intestino estas atraviesan las células M y por transcitosis alcanzan la submucosa, donde
posteriormente son capturadas por los macrófagos, en los que sobreviven, y células
dendríticas, que las transportan a lugares alejados de su punto de entrada (20).
• Etiología
El género Salmonella presenta varios antígenos, como O (lipopolisacárido), Vi
(polisacárido capsular) y H (flagelar) que han permitido que se serotipifique en más de
2.500 serovariedades (19). Recientemente se ha planteado una clasificación más simple
en 2 especies: Salmonella bongori y Salmonella entérica, ésta última a su vez se divide
en varios subgrupos o subespecies (I, II, III, etc.), y cada uno de ellos poseen muchos
serotipos, demostrando así que es un grupo numeroso y que podría con el tiempo seguir
en aumento (20).
• Factores de patogenicidad
Salmonella puede causar daño al organismo mediante ciertos mecanismos conocidos:
30
o Antígenos de superficie: Esto incluye el antígeno Vi, relacionado con las cepas
más virulentas, ya que necesitan una dosis infecciosa pequeña para producir la
enfermedad. El antígeno es llamado como indicador de virulencia, es un factor
anti fagocitario (21).
o Los antígenos O: se consideran adhesinas que ayudan en la adhesión de la
bacteria a otras células del tejido. De esta forma funcionan las fimbrias de las
cepas que tienen estas estructuras (21).
o Capacidad invasiva: la capacidad de penetrar en las células sin dificultad,
cruzar los epitelios e instalarse en la estructura de la submucosa y en los
ganglios linfáticos, es una peculiaridad que poseen algunas cepas. Aun no se
conoce el mecanismo que utilizan para realizar esta actividad (21).
o Citotoxinas: Relacionado con la superficie celular, se cree que inhibe la
síntesis de proteínas en las células hospedadoras. Puede estar relacionado con
la adhesión a células epiteliales (21).
o Enterotoxinas: Son unas sustancias que se liberan en el intestino y producen
síntomas gastrointestinales, como cólicos y diarrea. Las endotoxinas que hacen
parte de la membrana externa bacteriana y su actividad biológica están
relacionadas con los lipopolisacáridos (21).
• Patogenia
No se ha confirmado cómo Salmonella causa gastroenteritis, pero al igual que la fiebre
tifoidea, se ha determinado que depende del tamaño del inóculo, la toxicidad
microbiana, la acidez gástrica, la peristalsis, la microbiota saprofítica intestinal y el
sistema inmunológico del paciente. Se describe que cuando llega al intestino, se
31
multiplica en la pared intestinal y produce una fuerte infiltración de neutrófilos en la
mucosa. Lo más probable es que la diarrea sea causada por la entrada de Salmonella en
las células intestinales, la respuesta inmune en el intestino o la coexistencia de ambos
mecanismos. La bacteriemia es rara, pero es más común en pacientes
inmunodeprimidos y se van a encontrar más susceptibles a las complicaciones de la
enfermedad (19).
Salmonella tiene un mecanismo que le permite adherirse a las células epiteliales del
intestino delgado y sobrevivir al pH ácido del estómago, responde al estrés oxidativo
provocado por el óxido nítrico o el peróxido de hidrógeno, mecanismos que juegan un
papel decisivo en la infectividad a nivel celular. La capacidad de Salmonella para
inhibir y/o resistir el pH del fagosoma es un mecanismo de defensa importante. Puede
multiplicarse y liberar una endotoxina en las células intestinales, este mecanismo de
invasión se limita tradicionalmente a las células del intestino, donde puede dañar las
paredes internas del intestino delgado y el colon. Salmonella enteritidis puede atravesar
el epitelio intestinal, causar inflamación y liberar enterotoxinas y endotoxinas. Sin
embargo, en brotes alimentarios recientes se han reportado infecciones urinarias y
apendicitis relacionadas con Salmonella, lo que indica que el microorganismo puede
adaptarse a otros tejidos (7).
• Identificación del agente
La identificación se basa en el aislamiento del microorganismo a partir de distintas
muestras como tejidos recogidos asépticamente de necropsias o heces, de frotis rectales
o muestras ambientales y de alimentos; asimismo, se puede diagnosticar
32
serológicamente para saber si hubo una infección previa o en la actualidad. Cuando la
infección aparece en los órganos reproductores de las aves, en el embrión es obligatorio
que se cultiven los contenidos del estómago fetal, los frotis placentarios y vaginales,
así como los huevos embrionados. Salmonella se puede aislar mediante diversas
técnicas o métodos, uno de los cuales es un pre-enriquecimiento para recuperarlos con
algún daño subletal, medios de enriquecimiento que contendrán sustancias inhibidoras
para evitar microorganismos competidores y medios sólidos selectivos en placas para
diferenciar Salmonella de otros géneros de enterobacterias. Para obtener la
confirmación definitiva del aislado, se pueden aplicar diversas pruebas bioquímicas,
serológicas y moleculares a cultivos puros (20).
• Mecanismos de transmisión de Salmonella en el huevo
Es importante conocer como ocurre la contaminación de los huevos por Salmonella, ya
que se supone que el contenido interno de los huevos recién puestos es generalmente
estéril, pero no es así porque al momento de la ovoposición, los huevos ya tienen cierto
grado de contaminación en la superficie por el paso de este a través de la cloaca de la
gallina. El huevo al entrar en contacto con el medio exterior se encuentra expuesto a
los microorganismos que ya están ahí y si las condiciones son apropiadas pueden
adentrarse al interior del huevo, multiplicarse y afectar su composición. El riesgo de
que un huevo pueda contaminarse es demasiado grande y se han descrito tres posibles
vías por las cuales puede Salmonella hacerlo: transmisión vertical, horizontal y lateral
(2).
33
o Transmisión vertical: Los huevos pueden contaminarse desde que se está
dando la formación del huevo, porque los ovarios y oviductos están infectados
por la bacteria (2).
o Transmisión horizontal: Esta se lleva a cabo cuando Salmonella enteritidis
(SE) u otros microorganismos ingresan la cascara que se encuentra
contaminada con heces al pasar el huevo a través de la cloaca de la gallina.
Además, se ha descrito que Salmonella enteritidis puede pasar por los poros de
la cascara (si está presente en la superficie del huevo) mientras esta se va
enfriando. Después de que está totalmente formada la cascara, Salmonella spp.
se instaura en el interior del huevo antes de que se forme esa barrera de proteína,
que va a tener la función de prevenir la invasión de bacterias, permitiendo de
esta forma que la bacteria colonice y pueda sobrevivir en el interior del huevo
(2).
o Transmisión lateral: es una ruta de infección que ocurre por consumir
alimentos o agua que hayan sido contaminados, que las instalaciones se
encuentren en condiciones deplorables y puedan brindarles ese medio apto para
que Salmonella sobreviva ahí o por medio de vectores, como aves silvestres,
roedores, animales domésticos, e incluso por humanos (2).
Salmonella y salud publica
La salmonelosis es una zoonosis de distribución mundial. Epidemiológicamente, las
infecciones por Salmonella pueden causar pequeños brotes en la población en general,
34
sin embargo, el 60 – 80 % de los casos son esporádico (18). A veces se producen
grandes brotes en hospitales, jardines maternales, geriátricos, restaurantes, colegios.
Salmonella se detecta en productos avícolas, aunque también se han descrito brotes de
salmonelosis causados por el consumo de productos de pesca, leche, ensaladas, entre
otros (18). El agua es uno de los vehículos de transmisión de este patógeno como
también las personas que trabajan en el procesado y servicio de alimentos.
Se sabe que los productos de origen avícola, tales como huevos, carne entera o picada
de pollo y carne entera o picada de pavo, son una fuente importante de contaminación
por Salmonella en humanos. Dado al uso generalizado del huevo no sólo como fuente
nutritiva, sino como ingrediente esencial en la industria alimenticia por sus propiedades
funcionales (capacidad de emulsificar, formar espuma y contribuir con el color y sabor)
la inocuidad de este alimento es muy importante.
Salmonella en los huevos
En cuanto a la presencia de Salmonella en los huevos, la evaluación de riesgos estima
la probabilidad de enfermedad humana provocada por Salmonella tras la ingestión de
una sola ración de huevos con cáscara con el interior contaminado, consumidos en
forma de huevos enteros, comidas a base de huevos o ingredientes de un alimento más
complejo (por ejemplo, un pastel). En este trabajo se abordaron determinados aspectos
de la producción de huevos en granjas, la posterior elaboración de los huevos en
productos a base de huevo, la manipulación de los huevos en la venta al por menor y
por el consumidor, y las prácticas de preparación de comidas (22).
35
Características del huevo
Definición
Se define al huevo como el óvulo de la gallina (Gallus gallus) completamente
evolucionado, fecundado o no, con sus correspondientes reservas de sustancias
nutritivas y su revestimiento calcáreo. Por otra parte, se entiende por huevo fresco aquel
que no ha sido sometido a ningún procedimiento de conservación, con excepción de la
climatización del ambiente por un lapso máximo de 30 dias a una temperatura no mayor
a 15 °C y una humedad relativa comprendida entre 70 y 90 %, libre de olores y sabores
extraños (23).
Composición, estructura y propiedades
El huevo aporta la proteína de mejor calidad, grasas saludables y la mayoría de las
vitaminas (vitaminas A, D y del grupo B) y minerales (especialmente hierro, calcio,
sodio, potasio y fósforo). Un huevo mediano (50 g) aporta 75 calorías, 6 g de proteína
y 5 g de grasa, de las cuales sólo la tercera parte contiene ácidos grasos saturados y el
resto son ácidos grasos insaturados (23).
Al hacer un corte transversal de un huevo podemos distinguir abiertamente sus partes:
la cáscara, la clara o albumen y la yema, y que a su vez están se encuentran separadas
entre sí por membranas que van a conservar su integridad. El contenido comestible del
huevo está formado por la clara y la yema. La composición de la clara está basada
primeramente por agua (88%) y proteínas, destacándose de estas a la albúmina como
una de las más importantes. En la yema se encuentra un 50% de agua, y el resto
repartido equitativamente entre proteínas y lípidos. Una parte muy pequeña les
36
compete a otras sustancias, que son de igual importantes a las mencionadas
anteriormente, para la nutrición y la salud (24).
Características del huevo
El huevo presenta un valor alimentario que lo ubica en el tercer lugar, después del
queso, la leche y superior a la carne. Debido a su cantidad y calidad de nutrientes es
considerado por la FAO, como uno de los alimentos más nutritivos de la naturaleza. Su
densidad nutritiva lo hace de gran valor para el balance nutricional de la dieta y como
una fuente económica de alta calidad proteica (25).
Dentro de nuestros alimentos es uno de los más ricos en calidad de vitaminas, tanto en
huevos de cáscara blanca como los de color, además considerado un alimento natural,
envasado en origen, económico, fácil de conseguir, preparar y apto para toda la familia.
El huevo es símbolo de vida y ha estado presente desde la antigüedad en la alimentación
humana. El mismo aporta la proteína de mejor calidad, grasas saludables y la mayoría
de las vitaminas y minerales (25).
El huevo posee sistemas de defensas físicas y biológicas que protegen al embrión frente
a la invasión y multiplicación de microorganismos. La cáscara y la membrana testácea
obstruyen físicamente la invasión de organismos, constituyendo la primera barrera de
defensa. Por su parte, la albúmina contiene un número de proteínas, tales como
lisozima, lactoferrina, entre otros; con actividad antimicrobiana demostrada. Estas
proteínas pueden ejercer su función mediante diferentes mecanismos, incluyendo lisis
bacteriana, unión a metales y vitaminas. Otros componentes presentes en la yema de
huevo también poseen actividad antimicrobiana, tales como la inmunoglobulina Y
37
(IgY), la cual es transferida desde la gallina al huevo para dar una inmunidad adquirida
a su progenie (25).
Los mismos componentes del huevo que forman parte del embrión, son responsables
de ejercer acción antibacteriana, antiviral y de modulación del sistema inmune en
humanos. Es por ello por lo que se destaca la importancia del consumo de huevos como
parte de una dieta saludable orientada a prevenir enfermedades (18).
Riesgo sanitario en la producción de huevos
El huevo puede ser invadido por diversos patógenos bacterianos que pueden afectar la
salud humana, particularmente Salmonella enteritidis, la cual ha experimentado una
notable expansión a nivel mundial, produciendo un alarmante aumento de la incidencia
y severidad de los casos de enfermedad humana (26).
Las infecciones producidas por estos microorganismos provocan gran variedad de
enfermedades agudas y crónicas en la industria avícola. Esta enfermedad puede causar
grandes pérdidas económicas en granjas debido a gastos en saneamiento de
instalaciones infectadas, eliminación de aves, entre otras. A su vez, las aves representan
uno de los reservorios más importantes de estas bacterias que pueden ser transmitidas
al humano (26).
Las aves pueden infectarse con Salmonella debido al consumo de alimento balanceado
contaminado, cuyos ingredientes pueden ser de origen animal (harina de carne, hueso,
pescado, entre los más importantes) o vegetal (maíz, harina y poroto de soja), siendo
los ingredientes de origen animal la principal fuente de contaminación (27).
38
La contaminación bacteriana de los huevos frescos puede ser por transmisión
transovárica, contaminación en la cloaca y contaminación posterior a la puesta,
generalmente ambiental (27).
Diversos factores extrínsecos e intrínsecos del huevo afectan la probabilidad de
penetración de este patógeno en el huevo en inoculaciones experimentales. Entre los
primeros se destacan la cepa bacteriana, el diferencial de temperatura entre el huevo y
la suspensión bacteriana, la humedad, el número de microorganismos en la suspensión
o en las excretas, el pH de la suspensión bacteriana, temperatura y humedad durante el
almacenamiento después de la inoculación. Entre los factores intrínsecos se pueden
mencionar las tres barreras de defensa física del huevo: la cutícula, la cáscara (calidad,
porosidad y defectos) y las membranas testáceas. Otros factores de riesgo que pueden
estar implicados en la contaminación de las gallinas ponedoras y el huevo son el
movimiento de las personas encargadas de las granjas, la exposición a roedores, los
insectos, los animales domésticos, el agua y el alimento (27).
Factores de riesgo que contribuyen a la contaminación del huevo por
Salmonella
Se han encontrado factores adicionales que pueden incrementar o favorecer
directamente el riesgo de contaminación de los huevos por Salmonella spp, dentro de
los cuales se pueden señalar:
• La temperatura y el tiempo de almacenamiento porque son indicadores
determinantes en el aumento de la carga microbiana, puesto que este
microorganismo se ve favorecido en su crecimiento cuando se encuentra
39
almacenado a temperaturas entre 25°C y 35°C, por tiempos prolongados
superiores a los 12 días (2).
• La presencia de restos de sangre en la albúmina del huevo le aporta nutrientes
principalmente hierro, haciendo que se disminuyan las defensas naturales e
inhiba la actividad antibacterial de la ovotransferrina presente en este.
• Las condiciones ambientales.
• Altas densidades de producción.
• El diseño de jaulas artesanales.
• La edad avanzada de las aves, el estrés y la presentación del alimento en harina,
se han considerado como factores de riesgo potenciales para la presencia de
Salmonella en explotaciones de gallinas ponedoras (28).
• Por otro lado, después de salir de la granja, los huevos se exponen a diversas
condiciones que facilitan la contaminación, entre los que se encuentran el lugar
(recintos cerrados y sin ventilación), la temperatura (20 - 35 °C) y el tiempo de
almacenamiento de los huevos (1-8 semanas) sobre todo durante la época de
verano (28).
• En un estudio realizado en la ciudad de Ibagué se identificaron como factores
de riesgo para la presencia de Salmonella en los huevos la frecuencia de
limpieza y desinfección del establecimiento una vez por semana, la presencia
de personal con uñas largas y la temperatura de almacenamiento entre 20 a 25°C
(28).
40
Medidas y control en las granjas ponedoras
El control de Salmonella implica la implementación de pautas de buenas prácticas de
higiene en la granja, en las que se recoge cada parte que se debe controlar para así
minimizar el riesgo de infección (29).
Teniendo esto en cuenta, a continuación, se describen en detalle las medidas a
considerar en el proceso de producción de huevos:
Instalaciones
• Tendrán un diseño que permitan mantener un nivel aceptable de bioseguridad.
• Los límites delimitados y protegidos. Al menos dos metros alrededor de cada
galpón debe estar libre de malezas, fertilizantes, desechos, empaques y otros
residuos que puedan usarse para actividades ganaderas, que puedan servir como
fuente de contaminación o como refugio para la fauna silvestre.
• Evitar la entrada al interior de las instalaciones de aves silvestres, insectos y
otros animales mediante sistemas de protección en ventanas, entradas y salidas
de aire, cintas para huevos, entradas de cables, tanques y tuberías de
distribución de alimento y agua.
Aves de reposición
• Los vehículos empleados en el transporte de animales, antes de su uso deben
limpiarse y desinfectarse con productos autorizados. Del mismo modo, esta
operación se completará dentro de las 24 horas posteriores a la finalización de
cada descarga.
41
• Las gallinas reproductoras deben estar libre de los 5 serotipos de Salmonella
(Salmonella enteritidis, Salmonella typhimurium, Salmonella virchow,
Salmonella infantis, Salmonella hadar).
• En la unidad de puesta se deben tener análisis negativo para Salmonella
(Salmonella enteritidis, Salmonella typhimurium) de pollitos con 1 día de vida
y dos semanas antes de la transferencia a la unidad de puesta.
Alimentación y agua
• Silos correctamente cerrados.
• Prueba de ausencia de Salmonella en el alimento.
• Plan de control de calidad microbiológica.
• Control microbiológico de agua (análisis periódicos).
Protocolos de limpieza y desinfección entre lotes
• Sistema de trabajo todo dentro-todo fuera.
• Respeto riguroso del tiempo establecido de vacío sanitario.
• Programa de limpieza y desinfección de las instalaciones y materiales (sistemas
de alimentación y bebidas).
• Comprobar el efecto del tratamiento.
Mantenimiento de las instalaciones en producción.
• Todos los componentes instalados se limpiarán periódicamente y se indicará su
regularidad
42
• Limpiar el polvo acumulado para evitar que la suciedad se deposite en la
superficie del huevo y entre a su interior.
• Recogida diaria de bajas y eliminación.
• Limpieza y desinfección periódica de silos de almacenamiento de pienso y
conducciones de agua.
Control de personal y visitas en explotación
• Se capacitará a los trabajadores de la granja para que tomen las medidas
adecuadas de higiene personal y general para prevenir la infección y
propagación de Salmonella con las manos, la ropa y el equipo.
• Minimizar el número de personas y vehículos que ingresan a la granja.
• Control de entrada y salida (invitados).
• Desinfectar vehículos y zapatos a la entrada de la granja.
• Desinfectar botas y manos al entrar y salir de cada galpón.
• Proporcionar a los visitantes y al personal ropa y equipo limpios y adecuados.
• Cada granja debe tener instalaciones para cambiarse y lavarse la ropa. La ropa
y el calzado de trabajo se utilizarán exclusivamente en la finca, o
preferiblemente en cada galpón donde se críen aves independientes.
• Todos los trabajadores deben someterse a los correspondientes exámenes
médicos cada año, especialmente para la detección de portadores asintomáticos
de enfermedades zoonóticas.
Control de vectores
• Plan de control de roedores (solo o mediante empresa especializada).
43
• Plan de desinsectación (control de piojos y moscas).
• Evitar la entrada de aves silvestres.
• Evitar la entrada de otros animales domésticos (perros y gatos).
Eliminación de residuos
• Se almacenarán en contenedores adecuados, herméticos, a prueba de humedad,
a prueba de roedores y otros animales salvajes.
• Después de completar diversas tareas, los vehículos y utensilios utilizados para
procesar y transportar estos desechos deben limpiarse y desinfectarse.
Vacunación
• Vacunación obligatoria para futuras gallinas ponedoras, utilizando vacunas
vivas y/o atenuadas (al menos S. enteritidis) durante el proceso de cría.
• Implementar un plan de vigilancia y autocontrol de Salmonella, y haber
demostrado su efectividad mediante pruebas negativas para Salmonella
enteritidis y Salmonella typhimurium en los últimos 12 meses.
Objetivos
Objetivo general
• Analizar la contaminación de los huevos por Salmonella y los factores de riesgo
que se asocian a ella.
44
Objetivos específicos
• Caracterizar la presencia de Salmonella en los huevos de gallinas desde el
proceso de producción hasta la comercialización de estos en los expendios,
tiendas y supermercados.
• Identificar los principales factores de riesgo que se asocian con la presencia de
Salmonella en huevos de gallina.
45
Metodología
La revisión realizada es de carácter investigativo y el tipo de metodología que se utilizó
para llevar a cabo esta monografía fue descriptivo utilizando el método cualitativo. En
su creación se consultaron bases de datos bibliográficas y buscadores Web como
Scopus, ScIELO, PubMed, Redalyc, Google Académico y Google.
Se seleccionaron documentos como artículos originales, de revisión, tesis de grado y
libros que estuvieran relacionados con el tema y se completó la búsqueda leyendo y
rastreando la bibliografía citada en estos artículos que también pudieran servir para el
desarrollo de esta monografía.
Estrategia de búsqueda
Se utilizaron las bases de datos de la universidad mencionadas en párrafo anterior, para
recolectar la información necesaria que pudiera aportar en la temática principal que fue
la contaminación en huevos por Salmonella, los mecanismos que puede utilizar la
bacteria para contaminarlos; la biología, las principales características, patogenicidad,
identificación en el laboratorio, entre otras, relacionada con el microorganismo
principal de esta investigación.
Criterios de selección.
Luego de recopilar todos los artículos y documentos encontrados en las bases de datos
y buscadores Web ya mencionadas, se hizo una selección interna de estos para
finalmente escoger cuales estudios o artículos eran los más acordes para exponer la
temática principal de este trabajo.
46
La selección fue según los criterios siguientes:
- Estudios específicos de contaminación por Salmonella en huevos de gallina y
los factores de riesgo que pueden contribuir la contaminación por el
microorganismo.
- Artículos en el rango de años (2011 a 2020).
- Estudios con resultados de huevos contaminados con Salmonella y factores
asociados a la contaminación.
Organización de la información
Toda la información consultada para la realización de esta monografía se organizó
teniendo en cuenta el tiempo de publicación (de la más antigua a la más reciente),
también se consideró una visión global y específica para hacer posible un orden lógico
y claro de los temas que se quisieron plasmar en este escrito.
47
Discusión
El presente trabajo se basó en recopilar estudios previos que hacían referencia a la
presencia y contaminación de los huevos por Salmonella y los factores asociados con
este comportamiento. Ramírez y Rincón encontraron en su estudio huevos
contaminados con Salmonella enteritidis, además de otras bacterias de importancia. En
total examinaron 230 huevos y 45 de ellos presentaron contaminación, de ese total de
huevos que fueron positivos para contaminación bacteriana, 4 dieron positivo para S.
enteritidis que procedían de una misma granja avícola, 2 para S. aureus y el resto que
fueron 39 huevos se encontraron otras enterobacterias, de acuerdo a los resultados del
estudio demuestra que los huevos no solo están expuestos a contaminarse por
Salmonella sino que también están expuestos a otros géneros de bacterias como son
Enterobacter aerogenes, Enterobacter cloacae, Enterobacter sp., Escherichia coli,
Klebsiella oxytoca, Klebsiella ozaenae, Raoultella ornithinolytica, Pantoea sp.,
Citrobacter freundii, Citrobacter diversus y Staphylococcus aureus. Esto nos invita a
ser vigilantes no solo de Salmonella si no de otras bacterias que pueden contaminar el
huevo y que pueden ser perjudiciales para la salud ya que si no hay un control
minucioso desde las granjas ponedoras se corre el riesgo de comercializar alimentos
altamente contaminados. En cuanto a las condiciones de almacenamiento de los
huevos, la mayoría de los locales incluidos en el estudio no utilizaron ningún sistema
de refrigeración para conservarlos, que suelen estar expuestos a temperatura ambiente
en lugares compartidos para almacenar pollos y otros subproductos de origen avícola,
lo que también demuestra que las condiciones de almacenamiento (tiempo y
temperatura) son factores importantes en la contaminación de los huevos. El tiempo de
48
almacenamiento no se pudo determinar porque depende del tiempo de respuesta de las
reservas procesadas por cada granja avícola, que es proporcional al flujo de ventas que
en ocasiones supera una semana (10).
La temperatura y el tiempo de almacenamiento son factores importantes que afectan la
composición de los huevos, porque con la edad, la cutícula se encoge y expone los
poros dejándole la entrada libre a las bacterias. El crecimiento de las bacterias es
beneficioso con temperaturas superiores a 25 ° C y tiempo de almacenamiento superior
a los 12 días, por esta razón se recomienda almacenar los huevos a bajas temperaturas
como medida de control para prevenir la salmonelosis (30). En otro estudio los autores
también dedujeron que a medida que el huevo envejece, el grosor del huevo disminuye
y la membrana que cubre la yema se debilita, lo que permitirá que las bacterias
absorban los nutrientes presentes en la yema y crezcan, especialmente si los huevos se
almacenan a temperatura ambiente. Pero en huevos que se conservan limpios, sin
ninguna fisura en la cascara, que se mantienen bien refrigerados, la contaminación rara
vez va a ocurrir. Permitiéndonos considerar estas condiciones de almacenamiento y
conservación como la temperatura, limpieza y condición de la cascara de huevo como
potenciales factores de riesgo para la contaminación de Salmonella (31).
En el estudio de Rodríguez, et al, se encontró que 5 de las 15 granjas muestreadas
fueron positivas para Salmonella spp. y que la prevalencia a nivel de granjas fue del
33,33%, y de las 589 muestras que fueron analizadas, Salmonella se aisló con mayor
frecuencia de la superficie del huevo (57,15%, n = 8), seguida de las muestras de
alimentos balanceados (28,57%, n = 4) y muestras ambientales (14,29%, n = 2),
mientras que las muestras que fueron obtenidas de los hisopos cloacales todas dieron
49
negativas. El 80% de las granjas positivas a Salmonella, se encontraban en producción
en piso y el 20% en jaula, la densidad (aves/m2 ) estuvo entre 7 – 10 gallinas/m2, el
80% de las granjas positivas tenían instalaciones en guadua y el 60% de estas granjas
almacenaban el huevo en el galpón. Igualmente, la fuente de suministro de agua en el
80% de las granjas positivas provenía de un pequeño río, y sólo el 20% utilizaba agua
surtida por el acueducto. Los datos epidemiológicos de cada granja se dividieron en
seis categorías amplias, que incluyeron: a) información general sobre la granja, b)
recurso animal, c) medidas preventivas para Salmonella, d) instalaciones y equipos, e)
calidad del agua y medidas de seguridad y finalmente f) la salud de los trabajadores. A
través de estas categorías y análisis, se descubrieron que las variables como personal
de la granja que preparan alimentos balanceados, almacenamiento de huevos en
galpones, galpones en pisos de tierra, presentación de los alimentos (harina y pellets),
la falta de un programa de diagnóstico y vigilancia de Salmonella y el tipo de material
utilizado en el galpón está vinculado a la presencia de Salmonella en aves comerciales
en el departamento del Tolima. De los 14 aislamientos positivos 6 fueron S. enteritidis
y 8 correspondieron a S. shannon (32,13). Estos resultados nos permiten ver que no
todo depende de la gallina para que se instale Salmonella en la producción de huevos,
sino que también se ve muy involucrado el entorno en donde se da la cadena de
producción, como el material con lo que están construidos los galpones, el alimento
que es preparado por el personal que puede darnos una idea de que las manos no tienen
una higiene correcta o no se han tomado medidas en cuanto a la manipulación de los
alimentos que se le suministran a las gallinas, también encontraron en el estudio que
algunos huevos se almacenaban en los mismos galpones con unas temperaturas que
50
son propicias para que se desarrolle y crezca Salmonella. Estas situaciones que se
encontraron en estas granjas evidencian que se tienen que tomar y tener en cuenta
medidas de bioseguridad en cuanto a las gallinas y el subproducto de origen aviar como
son los huevos, porque estos tienen un punto final que es la comercialización en los
abastos, supermercados, tiendas, locales donde se pueden obtener los productos de la
canasta familiar que luego van a ser consumidos y si estos productos llegan a la mesa
del consumidor pueden generar afectaciones en la salud, por no haber tenido los
cuidados y la vigilancia pertinente para evitar en la cadena de la producción la
contaminación con Salmonella.
En un estudio reciente realizado en Australia, el propósito de este fue hacer un rastreo
de dos bandadas al aire libre a lo largo de toda su vida productiva (desde el nacimiento
hasta el final de la puesta) para identificar el punto de inflexión más común para
Salmonella. Se recolectaron muestras en muchos lugares antes y después de la limpieza
de huevos para planificar el estudio de la efectividad de la limpieza de huevos en la
reducción de Salmonella durante el procesamiento de posproducción. La permanencia
de Salmonella en la finca está relacionada con la fuente de contaminación entre
bandadas de aves y se ha sugerido que el polvo residual también puede ser una posible
fuente de Salmonella. Se tomaron muestras de dos bandadas desde el nacimiento hasta
el final de la producción. En el momento de la eclosión, todos los pollitos fueron
negativos para Salmonella y permanecieron negativos durante la crianza. Durante el
proceso de producción, la proporción de muestras positivas de ambas granjas fue muy
baja. Hubo detección intermitente de muestras positivas para Salmonella en el grupo
A. La proporción de muestras positivas en polvo, nidos y cinturón de huevos y la carga
51
general de Salmonella fue la más alta. Solo las ventosas que manipula los huevos antes
del lavado de estos dieron positivo para Salmonella. Los hisopos recolectados de la
maquinaria que manipula los huevos después de los lavados fueron negativos para
Salmonella (16). Demostrando que la limpieza es fundamental para mantener las
estructuras y las maquinarias utilizadas en la producción libres de esta bacteria. En
resumen, se pudo apreciar que la prevalencia de Salmonella en los distintos puntos de
la producción fue muy baja y que si se mantiene una buena limpieza y desinfección se
pueden contrarrestar la presencia de esta en los huevos.
En Etiopia, se realizó un estudio donde se tomaron muestras de huevos de granjas
avícolas y huevos de mercados al azar para aislar Salmonella y ver sus patrones de
susceptibilidad a los antibióticos y que factores de riesgo podrían estar relacionados
con la presencia de ella en los huevos. De 415 muestras procesadas, 11 dieron
fenotípicamente positivo para Salmonella entérica a partir del contenido de huevo de
la granja (n = 83), la cáscara de huevo de la granja (n = 83), el hisopo de cloaca (n =
83), la cáscara de huevo de mercado (n = 83) y el contenido de huevo de mercado (n =
83) con una prevalencia de 2,4%, 0%, 2,4%, 4,8% y 3,6% respectivamente. El grado
de resistencia de Salmonella entérica oscila entre el 9,09 y el 90,09% y se observó en
cinco antimicrobianos (Ceftriaxona, Neomicina, Sulfonamidas, Ampicilina,
Tetraciclina). De los 11 aislamientos, 8 (72,72%) fueron multirresistentes. Se
observaron aislados susceptibles a neomicina, ciprofloxacina, cloranfenicol,
trimetoprim y tetraciclina. Ninguno de los aislamientos presento resistencia a
gentamicina, kanamicina y estreptomicina. En cuanto a los factores de riesgo
asociados, el lavado de manos antes y después de usar el baño, la separación de los
52
huevos rotos y la mezcla de excretas con el alimento son factores asociados con la
contaminación por Salmonella en la granja, mientras que en el mercado se asocia con
la duración de las estancias de huevos sin vender y la separación de huevos rotos de los
intactos (17). Lavarse las manos antes y después del baño puede reducir el riesgo de
contaminación de los huevos; en un estudio, se encontró que mantener el estado
higiénico del recolector de huevos puede disminuir la contaminación bacteriana (33).
La resistencia que presenta Salmonella entérica a ciertos antibióticos puede estar
relacionada con muchos factores, incluido el uso inadecuado de medicamentos y el uso
frecuente de antibióticos para tratar infecciones, sin saber si son necesarios para ese
momento (34).
Se demostró en un estudio, que el aislamiento de Salmonella entérica en el contenido
de huevos de una granja y otro de la cloaca se aisló del mismo pollo, lo que podría
indicar que la infección del intestino puede ser la causa de la infección del órgano
reproductor. Esta podría ser la ruta de transmisión transovárica de la bacteria de la
gallina al huevo (35).
Se ha evidenciado que los huevos contaminados provienen de gallinas asintomáticas,
lo que prende las alarmas y lleva a que se tome más en cuenta los cuidados y
manipulación de estas aves y los productos derivados, al igual que verificar las
condiciones ambientales que puedan ser propicias para que se instale Salmonella, ya
que tiene la capacidad de contaminar todo el huevo, es decir, cascara, yema y clara (8),
teniendo en cuenta que la infección que se produce en la persona se da por vía oral, al
momento de consumir alimentos contaminados con estos patógenos.
53
Las enfermedades de transmisión alimentaria (ETA) constituyen un problema de salud
pública que ha venido en aumento en todo el mundo, causado por el consumo de
alimentos contaminados ya sea por microorganismos, tóxicos y químicos. Existen
diversas fuentes de contaminación cruzada que pueden afectar los alimentos, y que se
puede presentar en cualquier etapa de la producción, viéndose implicada la salud de las
personas (36). Esto lo comprueba los estudios anteriores, en el que se aisló en las
granjas avícolas Salmonella, encontrándose que los alimentos para las gallinas también
son una fuente de contaminación ya que, al preparar el pienso el personal encargado
no tiene una buena higiene en las manos; los galpones donde se encuentran las aves
tienden a ensuciarse bastante con materia fecal y otros desechos que van a ser un foco
propicio para el desarrollo de la bacteria, si no hacen limpieza constante.
Según los Centros para el Control y la Prevención de Enfermedades (CDC) de EE.
UU., hay aproximadamente 1.2 millones de casos de Salmonella en los Estados Unidos
cada año y 42.000 confirmaciones de laboratorio. En comparación con otras bacterias
transmitidas por alimentos, Salmonella es la más mortal, alrededor de 400 personas
mueren de Salmonella cada año (37).
Salmonella entérica es una de las principales bacterias que se trasmiten por medio de
los alimentos en el mundo y la principal causa de brotes de intoxicación alimentaria en
Chile. A pesar de todos los esfuerzos de control y prevención, la incidencia en humanos
sigue siendo alta, por lo que varios factores pueden influir en el comportamiento
epidemiológico de esta infección (38).
54
En Colombia existen muy pocos estudios sobre este tema, el primero fue realizado en
el año 1994, en diez granjas avícolas de Bogotá, donde se encontró que, de un total de
600 sueros de pollos de un día de edad, 32 (5,3%) tenían anticuerpos contra Salmonella
enteritidis y de 224 huevos, 72 yemas presentaron el mismo resultado (32,1%). Ocho
de las diez granjas dieron positivo para Salmonella enteritidis, lo que permite suponer
que la prevalencia de la bacteria en cuestión es alta (39). Ese mismo año, en granjas
avícolas ubicadas en Santander, se aislaron 100 cepas de Salmonella enteritidis del
suero de aves de un día de edad, equivalentes al 94,3% de las 106 cepas de Salmonella
encontradas en el estudio (40).
Según la Federación Nacional de Avicultores de Colombia (FENAVI, 2019), en la
última década el consumo de huevo y alimentos preparados a partir de este se ha
incrementado considerablemente en Colombia, con un estimado de 291 huevos por
habitante para el año 2019. Lo anterior ubica a Colombia como uno de los países más
importantes en el consumo de huevo en América Latina. En cuanto a la producción de
huevo, en 2019 alcanzó más de 14.383.000.000 de unidades (41). Por lo anterior el
huevo de gallina por ser un alimento nutritivo de alto valor biológico, se ha convertido
en uno de los alimentos principales para las personas de escasos recursos que no tienen
la facilidad para comprar otro tipo de proteína de alto costo como el pollo, la carne o
el pescado y optan por consumir huevo por ser más asequible remplazando de esta
manera la proteína (11). Por lo que es importante conocer cuáles son los factores de
riesgos que pueden contribuir a la presencia de Salmonella en los huevos.
La limitación o barrera durante la búsqueda de la información en la temática de
revisión, se presentó en el no acceso o información restringida de artículos pertinentes
55
al tema, publicados en los años 2017, 2018 y 2019 en la base de datos Scopus, Elsevier,
el cual solicitaba la autorización al corresponsal o autores, por lo que se optó en ampliar
la búsqueda en la plataforma de Google Académico y el buscador Web Google.
56
Conclusiones
Según los diferentes estudios previamente consultados, se puede concluir que entre más
tiempo el huevo envejezca y pase mucho tiempo almacenado en las condiciones que
son propicias para el crecimiento y multiplicación de los microorganismos, hay más
posibilidades de que se contamine, ya que su barrera protectora que impide que
ingresen esos microrganismos hacia el interior del huevo se debilita y están más
expuestos los poros, permitiendo con más facilidad la entrada y multiplicación de las
bacterias al interior.
En los estudios referenciados en la presente monografía, la mayoría ha identificado
como posibles factores de riesgo a la temperatura (entre 25 y 35 °C) y tiempo (mayor
de 12 días) de almacenamiento, el almacenamiento de los huevos en los galpones, los
materiales con los que están construido los galpones (bambú), la frecuencia con que se
limpia y desinfecta las granjas y los establecimientos, la poca ventilación de los
recintos, el alimento que se prepara para alimentar a las gallinas, la frecuencia del
lavado de manos de las personas que manipulan los huevos y preparan el pienso.
Para que los microorganismos contaminen productos o superficies en la cadena
alimentaria, primero deben adherirse y Salmonella es experta en este mecanismo
gracias a los antígenos O que se encuentran en su superficie y que actúan o cumplen
con la función de unas adhesinas. Este vínculo inicial puede tomar la forma de células
sueltas o muy unidas. Las células débilmente adheridas son fáciles de eliminar, pero
las células fuertemente adheridas son más difíciles de separarse y eliminarse, y
eventualmente pueden crecer en condiciones adecuadas para formar biopelículas, que
57
generalmente contienen una microbiota mixta estrechamente relacionada con la
materia orgánica, que ayuda a la permanencia de las bacterias patógenas.
También se pudo evidenciar en los estudios que realizaron los diferentes autores, que
en cualquier punto de la cadena de producción puede haber una contaminación por
Salmonella en los huevos, si no se controlan los factores de riesgo antes mencionados
que potenciarían esa contaminación.
Recomendaciones
Realizar más estudios referentes a la contaminación de Salmonella en huevos, que
orienten al conocimiento actual de la prevalencia de este en Cartagena, en la región
caribe y en el territorio nacional, teniendo en cuenta que es un patógeno de notificación
obligatoria, siendo este producto alimentario derivado de las aves, por el alto contenido
proteico, de alto consumo por el costo de adquisición y como opción primaria de
obtención a cambio de otros tipos de proteínas de mayor valor económico.
58
Bibliografía
1. Descriptores en Ciencias de la Salud: DeCS [Internet]. ed. 2017. Sao Paulo
(SP): BIREME / OPS / OMS. 2017 [actualizado 2017 May 18; citado 2020 Oct
23]. Disponible en: http://decs.bvsalud.org/E/homepagee.htm
2. Rincón DP, Ramírez RY, Vargas JC. Transmisión de Salmonella entérica a
través de huevos de gallina y su importancia en salud pública. Rev. Univ. Ind.
Santander. 2011 [citado 12 Nov 2018]; 43(2):167-177. Disponible en:
http://revistas.uis.edu.co/index.php/revistasaluduis/article/view/2402/2735
3. Organización Mundial de la Salud. Salmonella (no tifoidea) [Internet]. OMS.
2017 [citado 22 octubre 2017]. Disponible en:
http://www.who.int/mediacentre/factsheets/fs139/es/
4. Organización Mundial de la Salud. Enfermedades de transmisión alimentaria
[Internet]. OMS. 2018 [citado 25 septiembre 2018]. Disponible en:
http://www.who.int/topics/foodborne_diseases/es/
5. Administración Nacional de Medicamentos, Alimentos y Tecnología Médica
(ANMAT). Salmonelosis. [citado 20 Nov 2018] Disponible en:
http://www.anmat.gov.ar/Alimentos/salmonelosis.pdf
6. Organización Panamericana de la Salud. Enfermedades transmitidas por
alimentos (ETA) [Internet]. OPS. 2018 [citado 25 septiembre 2018].
Disponible en:
https://www.paho.org/hq/index.php?option=com_content&view=article&id=
10836:2015-enfermedades-transmitidas-por-alimentos-
eta&Itemid=41432&lang=es
59
7. Instituto Nacional de Salud, Ministerio de la Protección Social, UERIA. Perfil
de riesgo Salmonella spp. (no tifoideas) en pollo entero y en piezas. Bogotá
D.C. 2011 [citado 18 May 2018]. Disponible en:
https://www.minsalud.gov.co/sites/rid/Lists/BibliotecaDigital/RIDE/IA/INS/p
erfil-salmonella-spp.pdf
8. Microbiología de alimentos del Dpto. Salud Ambiental del Instituto de Salud
Pública de Chile. Estudio de prevalencia de Salmonella en huevos del bioterio
del Instituto de Salud Pública de Chile (ISP) para producción interna. Año
2009. Disponible en: http://www.ispch.cl/content/estudio-de-prevalencia-de-
salmonella-en-huevos-del-bioterio-del-instituto-de-salud-publica-d
9. Sánchez Mora, María José (2013). Determinación de la prevalencia de
enterobacterias del género Salmonella spp. en huevos frescos de gallina de
empresas avícolas de la provincia del Tungurahua. Trabajo de Grado
presentado como requisito parcial para optar el Título de Médico Veterinario
Zootecnista. Carrera de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Quito: UCE. 48 p.
10. Ramírez-Rueda RY, Rincón DP, Vargas J. Salmonella enteritidis en huevos de
gallina comercializados en Tunja (Colombia). Salud Soc Uptc. 2014;1(2):22-
27. DP
11. Castañeda-Salazar R, Pulido Villamarin A, Mendoza Gomez M, Carrascal
Camacho A, Sandoval Rojas K. Detección e identificación de Salmonella spp.
en huevos para consumo humano, provenientes de diferentes localidades de
Bogotá, Colombia, 2015. Infectio 2017; 21(3):154-159 Disponible en:
60
http://dx.doi.org/10.22354/in.v21i3.672. Fecha de consulta: 18 de octubre de
2017
12. Mogollón Vergara DC, Rodríguez Gutiérrez VE, Verjan García N. Prevalencia
e identificación molecular de Salmonella spp. aislada de huevos
comercializados en Ibagué, Colombia. Rev Salud Anim [Internet]. 2016
[Consultado 9 Sep 2018] ; 38(3): 164-172 Disponible en:
http://scielo.sld.cu/pdf/rsa/v38n3/rsa05316.pdf
13. Rodrıguez R, Fandiño C, Donado P, Guzman L, Verjan N. Characterization of
Salmonella from Commercial Egg-Laying Hen Farms in a Central Region of
Colombia. AVIAN DISEASES [Internet]. 2015 [Consultado 28 Feb 2019];
59:57–63 Disponible en: https://www.researchgate.net/publication/273462605
14. Castañeda-Salazar R, Pulido Villamarin A, Pereira Bazurdo N, Oliver Espinosa
O. Determination of Salmonella spp. in chicken breasts and eggs for human
consumption in Bogotá, Colombia. En: 18th International Symposium of the
World Association of Veterinary Laboratory Diagnosticians 2017 June 7-10
[Internet]; Sorrento, Italia [Consultado 27 Feb 2019]; 2017, p. 298. Disponible
en: https://www.researchgate.net/publication/317958224
15. Long et al. Recovery of Salmonella isolated from eggs and the commercial
layer farms. Gut Pathog (2017) 9:74. Disponible en:
https://doi.org/10.1186/s13099-017-0223-8
16. McWhorter and Chousalkar. From hatch to egg grading: monitoring of
Salmonella shedding in free-range egg production systems. Vet Res (2019)
50:58. Disponible en: https://doi.org/10.1186/s13567-019-0677-4
61
17. Taddese D, Tolosa T, Deresa B, lakow M, Olani A, Shumi E. Antibiograms
and risk factors of Salmonella isolates from laying hens and eggs in Jimma
Town, South Western Ethiopia. BMC Res Notes (2019) 12:472. Disponible en:
https://doi.org/10.1186/s13104-019-4516-5
18. Parra M, Durango J, Máttar S. Microbiología, patogénesis, epidemiología,
clínica y diagnóstico de las infecciones producidas por Salmonella. MVZ-
Córdoba 2002; 7:(2), 187-200.
19. Jurado Jiménez R, Arenas Muñoz C., Doblas Delgado A., Rivero A., Torre-
Cisneros J. Fiebre tifoidea y otras infecciones por Salmonellas. Medicine.
[Internet] 2010 [Consultado 1 Abril 2019]; 10(52):3497-3501. Disponible en:
http://www.facmed.unam.mx/deptos/microbiologia/pdf/Tifoidea_otras_salmo
nellas_Medicine201o0.pdf
20. Acosta Vargas F. Caracterización de Salmonella (Salmonella spp) en huevos
frescos de gallinas mediante la utilización del sistema microgen gn a en la
parroquia Cotaló. [Tesis] Cevallos: Universidad Técnica de Ambato. 2016
21. Sánchez Mora M. Determinación de la prevalencia de enterobacterias del
género Salmonella spp. en huevos frescos de gallina de empresas avícolas de
la provincia de Tungurahua. [Tesis de pregrado]. Quito: Universidad Central
del Ecuador; 2013. Disponible en:
http://www.dspace.uce.edu.ec/bitstream/25000/1157/1/T-UCE-0014-36.pdf
22. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura.
Evaluaciones de riesgos de Salmonella en huevos y pollos para asar: resumen
62
interpretativo [Internet]. FAO. 2005 [citado 18 septiembre 2020]. Disponible
en: http://www.fao.org/3/y4393s/y4393s07.htm#TopOfPage
23. Lévano Muñante, G. del C., & López Flores, C. (2001). Evaluación de la
presencia de Salmonella de Huevos Frescos, utilizando el medio Xilosa-Lisina-
Tergitol 4 (XLT4). Ciencia E Investigación, 4(1), 50-56. Disponible en:
https://doi.org/10.15381/ci.v4i1.3394
24. Instituto de Estudios del Huevo. El gran libro del huevo. 1era ed. Madrid:
Editorial Everest, S.A; 2009 [Internet]. Disponible en:
http://institutohuevo.com/wp-content/uploads/2017/07/EL-GRAN-LIBRO-
DEL-HUEVO.pdf
25. Ángeles Carbajal Azcona. Calidad nutricional de los huevos y relación con la
salud. Dpto Nutrición. Fac. Farmacia. UCM. Revista de Nutrición Práctica
2006;10:73-76.
26. Durango, Johnny, Arrieta, Germán, Mattar, Salim Presencia de Salmonella
spp. en un área del Caribe colombiano: un riesgo para la salud pública.
Biomédica [en linea]. 2004, 24 (1), 89-96 [fecha de Consulta 22 de septiembre
de 2020]. ISSN: 0120-4157. Disponible en:
https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=84324111
27. Suárez Alfonso, M. C., & Mantilla Anaya, J. R. (2000). Presencia de
Salmonella serovariedad Enteritidis en productos de origen avícola y su
repercusión en salud pública. Iatreia, 13(4), pág. 237-245. Recuperado a partir
de https://revistas.udea.edu.co/index.php/iatreia/article/view/3783
63
28. Mogollón Vergara DC, Rodríguez Gutiérrez VE, Verjan García N. Prevalencia
y factores de riesgo para la contaminación por Salmonella spp. en huevos
comercializados en Ibagué, Colombia. Rev Salud Anim. 2016; 8: 20-28
29. León García A. Puntos de riesgo en el control de Salmonellas en granjas de
puesta. España. Bioseguridad [En linea]. [Consultado 9 Oct 2019]. Disponible
en: https://bioseguridad.net/wp-content/uploads/2013/05/salmonella-agustin-
leon-nutrofar.pdf
30. Lublin A, Sela S.The impact of temperature during the storage of table eggs on
the viability of Salmonella enterica serovars Enteritidis and Virchow in the
eggs. Poult Sci. 2008; 87(11):2208-14.
31. Loaiza E, Juliana, Sánchez J, Miryan, Henao V, Santiago, Cardona-Castro,
Nora Detección de bacterias contaminantes en huevos para consumo en
Medellín y su área Metropolitana. Revista CES Medicina Veterinaria y
Zootecnia. 2011, 6 (2), 20-28. Disponible en:
https://www.redalyc.org/articulo.oa?id=321428106002
32. Rodríguez Hernández R. Prevalencia y caracterización molecular de
Salmonella spp, en granjas avícolas de postura comercial en el departamento
del Tolima. [Tesis de maestría] Ibague: Universidad del Tolima; 2015.
33. Elson R, Little CL, Mitchell RT. Salmonella and raw shell eggs: results of a
cross-sectional study of contamination rates and egg safety practices in the
United Kingdom catering sector. J Food Prot. 2005;68:256–64.
34. Tessema K, Bedu H, Ejo M, Hiko A. Prevalence and antibiotic resistance of
Salmonella species isolated from chicken eggs by standard bacteriological
64
method. J Vet Sci Technol. 2017; 8:421. https://doi.org/10.4172/2157-
7579.1000421.
35. Inne Gantois, Richard Ducatelle, Frank Pasmans, Freddy Haesebrouck,
Richard Gast, Tom J. Humphrey, Filip Van Immerseel, Mechanisms of egg
contamination by Salmonella Enteritidis, FEMS Microbiology Reviews,
Volume 33, Issue 4, July 2009, Pages 718–738, https://doi.org/10.1111/j.1574-
6976.2008.00161.x
36. Instituto Nacional de Salud. Enfermedades transmitidas por alimentos, 2018.
INS [Internet]. [Consultado 23 Oct 2018]. Disponible en:
https://www.ins.gov.co/buscador-eventos/Paginas/Info-Evento.aspx
37. Rogers, C. Salmonella. The SAGE encyclopedia of food issues. Thousand
Oaks, CA: SAGE Publications, Inc. 2015; Vol. 1, págs. 1223-1225. Disponible
en: http://dx.doi.org/10.4135/9781483346304.n373
38. Barreto M, Castillo-Ruiz M y Retamal P. Salmonella entérica: una revisión de
la trilogía agente, hospedero y ambiente, y su trascendencia en Chile. Rev
Chilena Infectol 2016; 33 (5): 547-557.
39. Rodríguez R, Galeano S, Herrera I, Moreno R, García OR, Almanza O.
Salmonelosis (S. Enteritidis) en algunas granjas comerciales de postura en la
Sabana de Bogotá. Rev Acovez. 1994; 19:8-13.
40. Botero A. Uso de bacterinas de S. Enteritidis en reproductoras pesadas,
experiencias de campo. En: Villegas P, ed. Seminario Internacional de
patología aviar. Amevea – College of Veterinary Medicine of the University of
Georgia, 1994: 419-29
65
41. Federación Nacional de Avicultores de Colombia (FENAVI). Consumo Per
Cápita. 2019. [citado 13 de octubre 2019] Disponible en:
https://fenavi.org/informacion-estadistica/#1538599468811-a5e210bc-8e4b
66
Anexos
