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DIVERSIDAD DE ANFIBIOS EN CAFETALES EN LA ZONA CENTRO DEL ESTADO DE VERACRUZ, MÉXICO
TESIS QUE PRESENTA EL BIÓL. RENE MURRIETA GALINDO PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRO EN CIENCIAS EN
MANEJO DE FAUNA SILVESTRE Xalapa, Veracruz. México 2007
Aprobación final del documento final de tesis de grado: “Diversidad de anfibios en cafetales en la zona centro del Estado de Veracruz, México.” Nombre Firma Director Dr. Alberto González Romero ________________________ Dr. Aurelio Ramírez Bautista ________________________ Jurado Dra. Gabriela Parra Olea ________________________ Dr. Eduardo O. Pineda Arredondo ________________________ M. en C. Gustavo Aguirre León ________________________
DECLARACIÓN
Excepto cuando es explícitamente indicado en el texto, el trabajo de investigación
contenido en esta tesis fue efectuado por el Biól Rene Murrieta Galindo como estudiante de la
carrera de Maestría en Ciencias (Manejo de Fauna Silvestre) entre agosto de 2004 y abril de
2007, bajo la supervisión del Dr. Alberto González Romero.
Las investigaciones reportadas en esta tesis no han sido utilizadas anteriormente para
obtener otros grados académicos, ni serán utilizadas para tales fines en el futuro.
Candidato: Biól. Rene Murrieta Galindo _____________________________
Director de tesis: Dr. Alberto González Romero _____________________________
AGRADECIMIENTOS Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, por el otorgamiento de la beca nacional N° 19035 para la realización de la Maestría en Manejo de Fauna Silvestre. Al Instituto de Ecología A. C. por el apoyo durante la realización de mis estudios de postgrado, asimismo a los investigadores que fortalecieron mi desarrollo profesional. Al Dr. Alberto González Romero por su apoyo total en todo mi desarrollo profesional durante la maestría. Al Dr. Aurelio Ramírez Bautista por sus acertadas correcciones e impulse en el desarrollo de mi investigación. Al Dr. Eduardo Pineda Arredondo por su empeño y asesoría en el análisis de los datos y desarrollo adecuado del documento. A la Dra. Gabriela Parra Olea por su apoyo en la identificación de los ejemplares colectados y revisión del documento. Al M. en C. Gustavo Aguirre León por su apoyo desde el inicio de mis estudios de postgrado y revisión de este documento. A los propietarios de las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo “Las Cañadas”, por permitirme el libre acceso a sus propiedades. A todos los integrantes del Proyecto BIOCAFE, por su gran amabilidad y apoyo e invitarme a formar parte de tan interesante investigación. A todos mis compañeros de postgrado por sus comentarios, presencia e impulse en mi desarrollo profesional; en especial a la Biól. Lucero Montserrat Cuautle García por su apoyo, compañía y asesoría. Mil gracias. A mi Padre, Madre, Hermana, Sobrina y mis Abuelas que sin su apoyo este sueño nunca se hubiese concretado. Todo mi amor para ellos.
ÍNDICE 1. INTRODUCCIÓN.............................................................................................................. 8
2. ANTECEDENTES ........................................................................................................... 13
2.1 Efectos de la fragmentación en anfibios tropicales. ................................................... 13
2.2. Importancia de los agrosistemas de café con diferentes grupos taxonómicos .......... 14
2.3. Importancia de los agrosistemas de café con la herpetofauna mexicana ................. 15
3. OBJETIVOS..................................................................................................................... 17
3.1. Objetivo general ........................................................................................................ 17
3.2. Objetivos particulares ................................................................................................ 17
3.3. Hipótesis de investigación ......................................................................................... 18
4. ÁREA DE ESTUDIO....................................................................................................... 19
4.1. Características fisiográficas de la zona centro del Estado de Veracruz .................... 19
4.2. Clasificación de los sitios de estudio......................................................................... 19
5. METODOLOGÍA............................................................................................................. 25
5.1. Técnica de relevamientos por encuentros visuales.................................................... 25
5.2. Riqueza y estructura de las comunidades de anfibios ............................................... 26
5.3. Composición de las comunidades de anfibios........................................................... 28
5.4. Comparación y patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios.................. 29
5.5. Correlaciones ............................................................................................................. 31
6. RESULTADOS ................................................................................................................ 33
6.1. Riqueza y estructura de las comunidades de anfibios ............................................... 33
6.2. Curvas de acumulación de especies........................................................................... 36
6.3. Composición de las comunidades de anfibios.......................................................... 39
6.4. Comparación y patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios................... 45
2
6.5. Correlaciones ............................................................................................................. 49
7. DISCUSIÓN..................................................................................................................... 50
8. IMPLICACIONES DE MANEJO.................................................................................... 62
9. CONCLUSIONES............................................................................................................ 64
10. LITERATURA CITADA............................................................................................... 66
ANEXO 1. ............................................................................................................................ 74
3
ÍNDICE DE CUADROS Cuadro 1. Sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz, México. ................. 24
Cuadro 2. Lista total de anfibios y su abundancia para las cinco fincas cafetaleras y un
fragmento de bosque mesófilo durante el periodo octubre del 2005- julio 2006 ............. 35
Cuadro 3. Riqueza estimada empleando cinco estimadores para los seis sitios de estudio
durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006. .................................................. 37
Cuadro 4. Matrices de similitud y complementariedad (sombreado) para los sitios
muestreados durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006 .............................. 45
Cuadro 5. Patrones de anidamiento de las seis comunidades de anfibios en lo sitios de
estudio en la zona centro del Estado de Veracruz ............................................................ 48
Cuadro 6. Correlaciones de rango Spearman entre las variables del proyecto BIOCAFE y la
riqueza de anfibios obtenida durante el periodo octubre 2005 a julio 2006..................... 49
4
ÍNDICE DE FIGURAS
Figura 1. Área de estudio que comprende los seis sitios de estudio en la zona centro del
Estado de Veracruz........................................................................................................... 22
Figura 2. Clasificación empleada para los diferentes tipos de plantaciones de café acorde a
su grado de manejo para su producción. El cafetal rústico corresponde a las condiciones
de menor manejo y el monocultivo sin sombra a un manejo intensivo............................ 23
Figura 3. Curvas de acumulación de especies correspondientes a las cinco fincas
cafetaleras y un fragmento de bosque mesófilo del periodo octubre 2005- julio 2006 en la
zona centro del Estado de Veracruz.. ............................................................................... 36
Figura 4. Curvas de acumulación de especies de anfibios empleando diferentes índices para
el conjunto de los sitios muestreados en la zona centro del Estado de Veracruz durante el
periodo octubre del 2005 a julio 2006... ........................................................................... 38
Figura 5. Composición de especies registradas para el conjunto de sitios muestreados
durante el periodo de estudio octubre 2005 a julio 2006.................................................. 39
Figura 6. Distribución proporcional de las especies por familia registrada en cada sitio
muestreado........................................................................................................................ 40
Figura 7. Gráficos de rango-abundancia donde se muestran los cambios en la composición
de especies de anfibios en las cinco fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un
fragmento de bosque mesófilo de montaña durante el periodo de estudio octubre 2006-
julio 2006.......................................................................................................................... 42
Figura 8. Gráficos rango-abundancia para la composición de las comunidades de anfibios
en cada sitio en las temporadas: = finales Lluvias 2005, = Secas 2006 e ∆ = inicio
Lluvias 2006. .................................................................................................................... 44
5
Figura 9. Dendrograma generado a partir de un análisis de conglomerados para las cinco
fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un fragmento de bosque mesófilo de
montaña durante el periodo octubre 2005 a julio 2006 .................................................... 47
6
RESUMEN El presente estudio se realizó durante el periodo de octubre del año 2005 a julio del
2006 en la zona Centro del Estado de Veracruz, México. En éste se estimó la riqueza y diversidad de especies de anfibios en seis sitios diferentes: cinco fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo, composición y estructura vegetal (rústico tradicional, policultivo tradicional, sombra especializada y bajo sol) y un fragmento de bosque mesófilo de montaña, el bioma que anteriormente dominaba la zona de estudio. El objetivo de este estudio fue determinar y comparar la riqueza, composición y estructura de las comunidades de anfibios entre los diferentes sitios y los patrones de anidamiento o subconjunto que presentan de los datos. Para conocer la riqueza de especies, se realizaron recorridos diurnos y nocturnos al azar en cada uno de los sitios, empleando la técnica de relevamientos visuales limitados por el tiempo. Se generaron curvas de acumulación de especies para comparar la riqueza estimada y registrada en cada cafetal y en el fragmento de bosque, con cuatro estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) y el ajuste a uno paramétrico (Clench). Se analizó la estructura de la comunidad con base al índice inverso de Simpson (N2) y el índice de Simpson (D). Se emplearon gráficos de rango-abundancia en la comparación de la composición de especies por sitio. Con un esfuerzo de muestreo de 240 hrs/hombre, se obtuvo una abundancia de 841 individuos de anfibios registrados (cafetales N= 570 y fragmento de bosque N= 271), pertenecientes a 22 especies de ocho familias, donde 17 especies están presentes en los cafetales. Se determinó la riqueza estimada entre el 55% y el 100% de las especies de anfibios registrados. La estructura acorde a la riqueza e índices de diversidad mostró que el fragmento de bosque mesófilo fue el más diverso (S = 15, N2 = 5.85, D = 0.17), seguido por el cafetal rústico tradicional (S = 12, N2 = 6.94, D = 0.14). La composición de especies analizada determinó a los cafetales bajo un manejo tradicional y el fragmento de bosque como los más diversos y una dominancia de la familia Brachycephalidae. La similitud promedio fue menor entre los cafetales y el fragmento de bosque mesófilo (ISJ = 0.45) por lo tanto, una mayor complementariedad promedio (C = 0.55) estimando un alto recambio de especies. Las comunidades de anfibios mostraron un patrón significativo de anidamiento no azaroso en conjunto (T = 11.1°, P = 0.00003) al igual que sin bosque (T = 32°, P = 0.0283). Los cafetales son sitios que deben ser conservados, básicamente aquéllos bajo un manejo tradicional, ya que preservan algunas características estructurales de un bosque mesófilo, permitiendo la existencia de hábitats necesarios para la permanencia de la diversidad de anfibios.
7
1. INTRODUCCIÓN
La diversidad biológica se define como la variedad de vida en sus diferentes niveles de
organización; como son genes, especies, poblaciones y ecosistemas (Gastón y Spicer,
2004). Asimismo, cada nivel de organización exhibe un grado de estudio, cuando se trata
de cuantificar, definir y expresar la diversidad, debido a su constante empleo como una
medida para definir el grado de conservación, preservación en los ecosistemas y de
afectaciones humanas (Magurran, 1988; Gastón y Spicer, 2004; Sánchez et al., 2003).
El nivel de organización comúnmente empleado como una entidad discreta de respuesta
a estos cambios en la diversidad, son las especies; sin embargo, los criterios para elegirlas
son ampliamente discutidos debido a las debilidades y fortalezas que hay para definir una
especie e intentar cuantificarla (Llorente y Michán, 2000). Esto requiere de enfoques
evolutivos, genéticos, taxonómicos, ecológicos y biogeográficos; sin embargo, todas las
aproximaciones a una definición coinciden que es la medida más fácil, práctica,
cuantificable y sencilla que explica la diversidad per se en un sistema biológico (Magurran,
1988; Feinsinger, 2003; Gastón y Spicer, 2004).
El estudio de la diversidad biológica basado en la riqueza de especies es una parte
fundamental en el proceso de medir, comparar y contrastar eventos con un particular interés
en un sistema biológico (Favila y Halffter, 1997). Esto se logra estratégicamente mediante
el empleo de especies indicadoras, también denominadas bioindicadoras ya que presentan
características biológicas inherentes del grupo taxonómico, entre las que destacan y se
emplean como criterios para ser elegidas: a) ser un gremio importante en la estructura y
función del ecosistema por completo, b) cierta sensibilidad y rápida respuesta a cambios a
diferentes escalas, y c) presentar una amplia distribución geográfica y una variedad de
habitat y que proporcionan ventajas al obtener conclusiones o aproximaciones cercanas a
8
las problemáticas y aspectos que enfrenta y son relevantes de la diversidad (Noss 1990;
Favila y Halffter, 1997; Halffter, 1998; Halffter, 2005).
Por otro lado, la diversidad como componente para caracterizar e identificar el estatus
en que se encuentra un sistema biológico, se basa en tres atributos: composición, estructura
y función en los sistemas biológicos; donde se distinguen como composición a la identidad
y variedad de elementos que lo conforman (ejem. una lista de especies), la estructura es la
manera en que se organiza a determinada escala y su función referente a los procesos
evolutivos y ecológicos (Noss, 1990).
Con base a lo anterior, la diversidad tiene que ser cuidadosamente enfocada desde un
panorama multidisciplinario para una correcta toma de decisiones para el manejo,
conservación y preservación de los sistemas biológicos (Magurran, 1988; Sánchez et al.,
2003, Feinsinger, 2003; Gastón y Spicer, 2004; Halffter, 2005; Fischer et al., 2006).
La diversidad biológica no se dá de manera azarosa en el planeta (Gastón y Spicer,
2004); ya que presenta ciertos patrones de agregación en sitios o países considerados como
megadiversos, entre los que destaca, México por su compleja y accidentada topografía y
variedad de climas que permiten una alta diversidad tanto de flora como de fauna, y de
manera particular en zonas medias o templadas con un alto número de endemismos
(Ramammoorthy et al., 1993).
Hoy en día los esfuerzos para conservar, preservar y mantener la diversidad biológica
se han incrementado debido a la magnitud de los factores que están impactándola, como
son la pérdida de hábitat, fragmentación, contaminantes, enfermedades, cambio constante
de uso de suelo, especies invasoras, entre otros y de manera indirecta los modelos no
sostenibles de consumo y culturales (Challenger, 1988; Sánchez et al., 2003), y que
culminan en una disminución de la diversidad o cambios a diferentes escalas como el
9
desequilibrio de las áreas antes constituidas por bosque u otro bioma de vital importancia
desde una perspectiva tanto paisajística como ecológica (Saunders et al.,1990; Nestel,
1995, Hopper et al., 2005), donde se destaca a la fragmentación como el mayor factor
partícipe de un proceso de variación intrínseca que afecta la composición, estructura y
procesos ecológicos en un ecosistema, y por ende, la diversidad biológica en varias escalas,
tales como: a) efectos abióticos (cambios ambientales asociados a las estructuras de la
matriz), b) efectos biológicos directos (cambios en la abundancia y distribución de
especies) y c) efectos biológicos indirectos (cambios en las interacciones intra o
interespecíficas) (Murcía, 1995).
Estudiar los efectos de la fragmentación con base en la distribución de las especies entre
sitios, es posible empleando la noción de un patrón de anidamiento de las especies
observadas como subconjuntos de una biota o conjunto mayor, es decir, los ensamblajes
menos diversos tienden ser subconjuntos de los ensamblajes con un mayor número de
especies; por lo tanto, aquel taxón que se encuentra en un subconjunto estará presente en el
de mayor extensión denominándose un patrón anidado no azaroso ó que presenta un mismo
orden de extinción-colonización de especies; no obstante si esto no ocurriese ó el taxón no
estuviera presente, se denomina no anidado azaroso ó presenta un orden extinción-
colonización de especies al azar e independiente. Esto último es debido a que cada taxón
presenta una historia de vida, evolución y orígenes diferentes, implicando una alta
heterogeneidad ambiental. Asimismo, el anidamiento con base en los procesos de
extinción-colonización se reconoce como un evento común y determinista de la
distribución de las especies en la naturaleza (Atmar y Patterson, 1993; Wright et al., 1998).
Por otra parte, hay trabajos que sugieren que la mayor diversidad se encuentra en los
hábitats modificados por las actividades humanas y con cierto grado de impacto que
10
permita al ecosistema permanecer estable; tales como arrecifes coralinos, bosques y
estuarios (Connell, 1978; Whittaker, et al., 2001) y agrosistemas (Pimentel et al., 1992;
Perfecto y Armbrecht, 2003).
Con base en lo anterior, muchos esfuerzos surgen con el interés de conocer, conservar
y proteger particularmente la diversidad biológica en la zona centro del Estado de Veracruz,
donde se establecieron agrosistemas de café en toda una franja altitudinal, constituida
anteriormente por bosque mesófilo de montaña, un bioma caracterizado por ser una zona
de transición rica en especies neárticas y neotropicales, que presenta un alto número de
endemismos y por tanto, considerado como un bioma muy amenazado, ya que constituye el
1% del territorio nacional (Flores-Villela y Gerez, 1994; Aldrich et al., 2000; Williams-
Linera et al., 2002; Sánchez et al., 2003; Cayuela et al., 2006), asimismo, se reconoce que
aporta un sin número de beneficios ambientales, entre los que destaca la captación de agua
y carbono (Aldrich et al., 2000).
A la fecha se desconoce el efecto sobre la flora y fauna que han propiciado las fincas
cafetaleras, cuyo manejo esta diseñado para incrementar su producción, como es el manejo
tradicional, sistema de producción que se basa en asegurar un aporte continuo de diversos
agentes naturales (hojarasca, etc.) preservando ciertos componentes estructurales del
bosque (p. ejem: cobertura de árboles nativos), o en los casos de un manejo tecnificado (p.
ejem: monocultivos de café) donde el aporte de agentes artificiales (agroquímicos) al suelo
y medio circundante, generan condiciones que pueden ser favorables o desfavorables para
los grupos taxonómicos ahí presentes (Nestel, 1995; Conservation International, 2001).
Algunos trabajos señalan a los cafetales, especialmente los que utilizan sombra
poliespecífica ó policultivo bajo un manejo tradicional como agrosistemas capaces de
albergar una buena parte de la biodiversidad de la región, y por ende, son importantes
11
reservorios de algunas especies de particular interés (Pimentel et al.,1992; Gallina et.
al.,1996; Perfecto et al., 1996; Greengber et al.,1997; Moguel y Toledo, 1999; Perfecto y
Vandermeer, 2002; Perfecto y Armbrecht, 2003; Pineda y Halffter, 2004; Pineda et al.,
2005). Por otra parte, no está del todo bien documentado para todos los grupos; un ejemplo
de ello, son los anfibios, ya que se catalogan como los vertebrados más amenazados y en
vías de una declinación total (de las poblaciones) en alguna área de su distribución, por
diversas razones entre las que destacan como las principales, el cambio climático,
fragmentación, pérdida y transformación de hábitat y la presencia de una enfermedad
contagiosa (hongo quitridio) (Wake, 1991; Blaustein et al., 1994; Young, 2004), asimismo,
no existe un trabajo de investigación que aborde el efecto de los cafetales bajo un gradiente
de manejo sobre la anfibiofauna.
Por lo tanto, el grupo de interés en este estudio son los anfibios en cafetales,
representados por una diversidad de formas de vida y que presentan características
biológicas distintivas del grupo como son: 1) alta sensibilidad a los cambios o
modificaciones ambientales a diferentes escalas (indicadores biológicos), 2) alta fidelidad y
permanencia a sus hábitats y microhábitats; 3) ciclos de vida acuática y terrestre, y algunas
con desarrollo embrionario directo (diversidad de modos reproductivos) y 4) alta
permeabilidad a sustancias químicas y radiación UV provenientes del ambiente (Duellman
y Trueb, 1994; Blaustein et al., 1994; Stebbins y Cohen, 1995; Young, 2004). Estas
características permiten determinar la repercusión del establecimiento de los cafetales sobre
las comunidades de anfibios en toda una franja antes constituida por bosque mesófilo de
montaña en el centro de Veracruz.
12
2. ANTECEDENTES
La presencia de los cultivos de café e impacto en la diversidad biológica en México
radica en su localización, ya que se concentran como cultivos en las laderas o franjas de
zonas montañosas de elevaciones de 500 a 2000 m.s.n.m., situándolos en un contexto de
zonas o áreas designadas como prioritarias para la conservación por su alta riqueza
biológica (Moguel y Toledo, 1999) y procesos sociales y económicos, los cuales están
sujetos para su permanencia (Challenger, 1998, Cayuela et al., 2006). Por ende, en los
siguientes apartados se comentan las implicaciones de las fincas cafetaleras en México, así
como estudios relacionados con la anfibiofauna en América.
2.1. Efectos de la fragmentación en anfibios tropicales
En los ecosistemas de ambientes tropicales, en Centro y Sudamérica, los estudios se
centran en el objetivo de cómo la fragmentación afectó a la riqueza de anfibios. Un estudio
sobre la declinación de anfibios en un bosque de páramo en la zona Sur -Centro de Costa
Rica, equivalente al bosque mesófilo de montaña o de niebla, destacó la composición de
especies ahí presentes y cómo factores tales como el aumento de temperatura, destrucción
y modificación de hábitat y contaminantes afectaron la declinación de al menos 12
poblaciones de anfibios, siendo los más afectados aquéllos que presentan un estadio de vida
larvario (huevos y renacuajos) y no así las especies con estados larvarios directos (sin pasar
por renacuajo), éstas últimas no presentaron disminuciones significativas en sus
poblaciones (Lips, 1998).
Por otra parte, Toral y colaboradores (2002) estudiaron el efecto de borde basado
en la composición de ranas en un fragmento de bosque de niebla, en el noroeste del
Ecuador, determinando que las zonas agrícolas aledañas al bosque, mantienen las
13
poblaciones del género Eleutherodactylus (=Craugastor); sin embargo, fueron más
comunes y abundantes conforme se alejaban de las zonas agrícolas hacia el interior del
bosque. De la misma forma, Marsh y Pearman (1997) determinaron el impacto de la
fragmentación por zonas agrícolas en dos poblaciones de Eleutherodactylus en el Norte de
Ecuador, donde la abundancia de ambas fluctuó de manera inversa, es decir, mientras una
especie aumenta la otra disminuye conforme se acerca a las zonas agrícolas, concluyendo
que ambas son afectadas por la fragmentación.
En una zona tropical de la Amazonía Ecuatoriana Pearman (1997) correlacionó la
diversidad de anfibios con las pasturas y áreas taladas, reportando una disminución de las
especies más sensibles (Eleutherodactylus = Craugastor) en las áreas con disturbio
(pasturas y taladas) y un aumento en las especies de otras familias tolerantes (Hylidae) al
disturbio, concluyendo que estos patrones de diversidad tienen que ser analizados con
mayor detenimiento.
2.2. Importancia de los agrosistemas de café con diferentes grupos taxonómicos
Los estudios que se han realizado sobre la riqueza y diversidad en los agrosistemas
de café en México han sido predominantemente enfocados a grupos tales como
invertebrados entre los que destacan los Himenópteros (Formicidae), reportando un mayor
número de especies en los cafetales sujetos a diferente manejo que en las áreas no
perturbadas de bosque (Ibarra-Núñez, 1990; Perfecto y Vandermeer, 2002) y otros grupos
tan ricos como Coleoptera, Diptera, Homoptera con resultados contradictorios al favorecer
(más ricas las áreas modificadas que los fragmentos sin perturbación y una diferente
composición de especies) y desfavorecer (menor riqueza a la estimada y asociada a las
áreas modificadas), todo ello se asocia al diferente tipo de muestreo aplicado a cada grupo
de invertebrados y que la fragmentación ocasiona diferentes patrones en la composición de
14
especies en la medida en que el grado de perturbación aumenta o disminuye en las áreas
estudiadas (Pimentel et al.,1992; Estrada, 1998; Moguel y Toledo, 1999; Perfecto y
Armbrecht, 2003; Pineda et al., 2005).
Los estudios florísticos en el paisaje de la zona centro del Estado de Veracruz
(Solis-Montero et al., 2005) recopilan información sobre las historia de vida y los factores
que permiten la conservación de especies vegetales, tales como orquídeas en ambientes
modificados, destacando que la heterogeneidad vegetal que prevalece en los cafetales
policultivo comercial es gracias a sus polinizadores y con ello permite la permanencia de
las densidades de orquídeas registradas, asimismo, en la misma zona de estudio, los
patrones de anidamiento y efectos de la fragmentación de árboles en los cafetales bajo un
manejo, implica que conservan una riqueza mayor que algunos de los fragmentos de bosque
mesófilo estudiados, si los cafetales se agrupan (Williams-Linera et al., 2005).
Greengber et al. (1997) y Perfecto y Armbrecht (2003) constataron que la estancia y
conservación del grupo de aves en los cafetales radica en el gremio alimenticio estudiado,
la disposición de alimento en cada sitio y que las rutas de migración, en las que éstas se
basan, se sobreponen a las áreas prioritarias para la conservación decretadas por el gobierno
mexicano (Moguel y Toledo, 1999).
Gallina y colaboradores (1996) determinaron a los cafetales policultivo tradicional o
bajo sombra como sitios a conservar una buena proporción de mamíferos medianos, esto
debido a la abundante oferta alimenticia y la heterogeneidad ambiental del paisaje.
2.3. Importancia de los agrosistemas de café con la herpetofauna mexicana
Sobre los anfibios y reptiles, existen pocos trabajos; en la zona cafetalera de
Santiago Jalahui, Oaxaca Rendón-Rojas (1994) se basó en 64 horas de recorridos diurnos,
en la que detectó la presencia de 16 especies, de las cuales 5 fueron anfibios y 11 reptiles,
15
por lo que, sus resultados no representaron un valor cercano a lo registrado por otros
autores en zonas no perturbadas. Por lo tanto, el autor argumentó la necesidad de obtener
más inventarios para evaluar la herpetofauna dentro de los sistemas productivos de café
bajo sombra. Por otro lado, Pineda y Halffter (2004) registraron 21 especies de anfibios en
la zona centro del Estado de Veracruz, y sólo considerando el orden Anura en las
plantaciones de café bajo sombra con policultivo tradicional, registraron el 62% de las
especies encontradas en los fragmentos de bosque, planteando que estas plantaciones
pueden funcionar como conectores entre los fragmentos de bosque de niebla en el paisaje
estudiado.
Por lo tanto, bajo este contexto, se justifica estudiar la diversidad de anfibios en
cafetales, ya que no se cuenta con el conocimiento suficiente para determinar y entender los
cambios generados en los ensamblajes de anfibios a partir del establecimiento de los
agrosistemas de café en una amplia franja de la zona centro del Estado de Veracruz.
16
3. OBJETIVOS
3.1. OBJETIVO GENERAL
-Determinar la riqueza, estructura y composición de especies de las comunidades de
anfibios en cinco cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña en la zona
centro del Estado de Veracruz.
3.2. OBJETIVOS PARTICULARES
-Determinar qué tipo de cafetal alberga la mayor riqueza de anfibios en la zona centro de
Veracruz.
-Comparar la riqueza, diversidad, estructura y composición de las comunidades anfibios
entre los cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña en la zona centro del
Estado de Veracruz.
-Determinar el patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios en la
zona centro del Estado de Veracruz.
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3.3. Hipótesis de investigación
• La diversidad de anfibios en cafetal de sombra de policultivo tradicional es mayor
que en los cafetales sujetos a otros tipos de manejo en el centro del Estado de
Veracruz.
• La riqueza y estructura de la comunidad de anfibios en los cafetales es menor a la
existente en un fragmento de bosque mesófilo de montaña en el centro del Estado
de Veracruz.
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4. ÁREA DE ESTUDIO 4.1. Características fisiográficas de la zona centro del Estado de Veracruz
El área de estudio se localiza en la zona montañosa central que comprende los
Municipios de Coatepec, Xico, Teocelo y Huatusco en el Estado de Veracruz (Figura 1);
con una temperatura media anual de 18° C y a una elevación que va de los 1,000 a los
1,590 m.s.n.m., con una precipitación media anual de 1,800 mm (Soto y Gómez 1990), y
está representada por cinco fincas cafetaleras y un fragmento de bosque mesófilo de
montaña como grupo control, el bioma que dominaba anteriormente la zona de estudio
(Cuadro 1 y Figura 1)
4.2. Clasificación de los sitios de estudio
Los sistemas de producción de café se pueden clasificar de acuerdo al tipo de
manejo como: rústico tradicional, policultivo tradicional, policultivo comercial, sombra
especializada y monocultivo sin sombra conocido como cafetal de sol, creando un gradiente
de manejo (Moguel y Toledo, 1999), creando un cambio en las condiciones
medioambientales a un nivel de microescala o macroescala (Saunders et al., 1990) (Figura
2).
Por lo tanto, se define como tipo de manejo a la tecnificación de una área antes
constituida por otro bioma, que involucra la remoción o manejo de sus componentes
bióticos de modo tal, que se obtenga un mayor rendimiento y beneficio productivo
(Perfecto y Armbrecht, 2003). Este es el caso de un manejo tradicional como lo son el
policultivo y rústico, caracterizándose por ser un sistema productivo de café y acorde a lo
necesario para un estado ecológicamente propicio entre la diversidad de elementos bióticos
y abióticos y caracterizados por poseer cobertura nativa y no nativa dentro del sistema
productivo de cafetal.
19
Otros sistemas productivos con un mayor gradiente de manejo, es el cafetal de
sombra especializada, que ofrece una sombra de árboles no nativos y con cierto aporte de
agroquímicos en ciertas etapas de producción; por ello entre los puntos más importantes a
considerar en el manejo del sistema productivo de café es poseer o no cobertura en sus
distintos grados, lo que ofrece un menor impacto de las condiciones medioambientales que
actúan dentro y fuera del cafetal (Nestel, 1995; Perfecto y Armbrecht, 2003). Sin embargo,
existe la mayor tecnificación en el proceso de manejo de las fincas cafetaleras, el
monocultivo sin sombra o cafetal bajo sol, que presenta la total remoción de toda la
vegetación circundante, incluyendo árboles, la cuál involucra especies cafetaleras con una
alta producción de café con base en el empleo de una constante aplicación de agroquímicos
tales como fertilizantes, fungicidas, insecticidas, herbicidas entre otros (Moguel y Toledo,
1999).
Las fincas cafetaleras elegidas para este estudio están activas y producen café
anualmente, y presentan un tipo de manejo y producción por lo que, se clasificaron de
acuerdo a las definiciones de Moguel y Toledo (1999):
Rústico tradicional “El Mirador”: Es una plantación caracterizada por la remoción del
estrato bajo del bosque. Como resultado la cobertura arbórea nativa es conservada y bajo la
cual, los arbustos de café son sembrados. Esto involucra un bajo manejo y nulo aporte de
insumos (agroquímicos, etc.).
Policultivo tradicional “Monges” y “Onza”: Se caracterizan por ser plantaciones de café
bajo la cobertura nativa y no nativa, involucrando el más avanzado estado de manipulación
del ecosistema del bosque nativo. El café es sembrado junto con numerosas plantas, hierbas
y arbustos útiles generando la mayor heterogeneidad vegetal, la cual denominan “La más
alta diversidad utilizable” (Moguel y Toledo, 1999).
20
Monocultivo de sombra ó Sombra especializada “La Vequia”: Es una plantación
moderna casi exclusiva con árboles no nativos de sombra (Inga spp.) a lo largo de todo el
cultivo, los cuales proveen sombra a todos los cafetos. Son unidades de producción
dirigidas a un mercado exclusivo.
Monocultivo sin sombra o Cafetal bajo sol “Teocelo”: Es una plantación especializada
sin ninguna cobertura arbórea, donde los cafetos son expuestos directamente a las
condiciones medio ambientales, lo que corresponde a un sistema agrícola sin carácter
agroforestal (Figura 2).
21
Figura 1. Área de estudio que comprende los seis sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz.
22
Figura 2. Clasificación empleada para los diferentes tipos de plantaciones de café acorde a
su grado de manejo para su producción. El cafetal rústico corresponde a las condiciones de
menor manejo y el monocultivo sin sombra a un manejo intensivo.
23
24
Cuadro 1. Sitios de estudio en la zona centro del Estado de Veracruz, México.
TIPO DE MANEJO MunicipioAltitud
(m.s.n.m)Cobertura
(%)N° Árboles
(1 ha )
BOSQUE MESÓFILO Las Cañadas (Control) Huatusco 1,135 96 1127 RÚSTICO TRADICIONAL
El Mirador. Huatusco 940 90 318 POLICULTIVO TRADICIONAL.
Finca Onza. Xico 1,050 85 309 Finca Monjes. Coatepec 1,100 90 269 SOMBRA ESPECIALIZADA
La Vequia Huatusco 950 95 245 CAFETAL BAJO SOL. Finca Bajo Sol de Teocelo. Teocelo. 1,080 0 0
25
5. METODOLOGÍA
El estudio de campo comprendió de octubre 2005 a julio del 2006 donde se muestrearon
seis sitios de estudio en tres temporadas: finales de lluvias del año 2005, secas del 2006 y
principios de lluvias del 2006.
Los criterios de selección para los sitios de estudio fueron los siguientes: a) Presentaron
diferente tipo de manejo, b) Presentaron cuerpos de agua condicionando la presencia de anfibios
y c) Cada sitio de estudio estaba separado a una distancia mayor a 5 km., para asegurar la
independencia en la toma de datos.
La técnica que se ajusta al muestreo de anfibios en áreas de diferente dimensión y con un
grado estructural similar, y asimismo, permite detectar los fuertes patrones de fidelidad a sus
microhábitats en el espacio y tiempo de anfibios (Blaustein et al.,1994; Stebbins y Cohen, 1995)
fue la siguiente:
5.1. TÉCNICA DE RELEVAMIENTOS POR ENCUENTROS VISUALES
Esta técnica consiste en una búsqueda minuciosa en los microhábitats más factibles para
detectar anfibios, realizando dos recorridos diarios (diurno y nocturno) al azar en cada sitio de
estudio durante dos horas cada uno, dos días seguidos en cada finca cafetalera y bosque, por lo
que los resultados se midieron en relación al tiempo invertido en cada sitio de estudio
(hrs./hombre) lo que permite hacer las comparaciones entre hábitat de diferentes dimensiones,
pero con cierta similaridad estructural (Crump y Scott, 1994).
Se colectaron, fijaron y etiquetaron dos individuos de cada especie como referencia de
las capturas y posterior revisión taxonómica con mayor detenimiento; estos ejemplares están bajo
resguardo en las instalaciones del Instituto de Ecología, A.C.
26
En cada sitio de estudio se tomaron los siguientes datos: georreferencia, altitud, humedad,
temperatura y observaciones generales con el fin de generar el conocimiento necesario en el
proceso de fijado y preservación de los ejemplares colectados en cada sitio de captura
(McDiarmind et al., 1994; McDiarmind y Hayeck, 1994).
La nomenclatura taxonómica presentada en este estudio está actualizada con base en los
trabajos de Lynch (2000), Faivovich et al. (2005), Crawford y Smith (2005) y Frost et al.
(2006).
5.2. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS
Riqueza específica (S)
La riqueza específica se define como el número de especies registradas en cada sitio de
estudio obtenidas a través de la técnica de relevamientos por encuentros visuales, ya que permite
la obtención relativamente simple e importante del valor de una muestra de la comunidad
(Magurran, 1988; Feinsinger, 2003). Se generaron tablas comparativas con base en el tipo de
manejo al cual están sujetas las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo de montaña.
Índice inverso de Simpson (N2)
La diversidad de anfibios en función de la distribución de las abundancias relativas entre
cada especie, la cual se define como el número de especies y su abundancia relativa
(Lande,1995; Favila y Halffter, 1997; Gastón y Spicer, 2004), se estimo empleando el índice
inverso de Simpson, ya que éste permite determinar el número efectivo de especies en las
muestras y evita así la influencia de las especies raras, es decir, se proporcionó una medida del
número de especies cuando cada especie es ponderada por su abundancia relativa, por lo que nos
indica la estructura de la comunidad en función de la equitatividad de las especies dentro de una
muestra sin tener que hacer uso de logaritmos que pudiesen enrarecer los resultados (Magurran,
1988; Lande, 1995; Moreno, 2001; Feinsinger, 2003). El índice se calculó empleando el
programa PAST Versión 1.42 (Hammer et al., 2006), empleando la siguiente fórmula:
λ1
2 =N
donde λ es el índice de Simpson, N2 es el número de especies efectiva en cada sitio y 1 es una
constante numérica.
Índice de Simpson
Para determinar la dominancia en la estructura de las comunidades de anfibios se empleó
el índice de Simpson, ya que éste permite conocer la probabilidad de que dos individuos tomados
al azar de una muestra sean de la misma especie, por lo que está fuertemente influido por las
especies dominantes (Margurran, 1988; Moreno, 2001).
∑= 2piλ
Donde pi es la abundancia proporcional de la especie i, es decir, el número de individuos de la
especie i dividido entre el número total de individuos de la muestra.
Curvas de acumulación de especies
Se generaron las curvas de acumulación de especies para cada sitio de estudio empleando
cuatro estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) con el programa
EstimateS Versión 7.5 (Colwell, 2005), empleando 1000 iteraciones con reemplazo de las
muestras, esto mismo para evitar que los sesgos temporales o espaciales en la toma de datos en
cada cafetal y el fragmento de bosque pudiesen afectar el número de especies esperado encontrar
en los recorridos (Soberón y Llorente, 1993; Moreno, 2001)
27
28
Se empleó la ecuación de Clench como un estimador paramétrico y modelo asintótico
basado en la predicción del número de especies en una muestra, es decir, la probabilidad de
encontrar una nueva especie aumentará (hasta un máximo) conforme más tiempo se pase en el
campo, por lo tanto, la probabilidad de añadir especies nuevas eventualmente disminuye, y la
experiencia con el método de muestreo y con el grupo taxonómico estudiado aumenta (Moreno,
2001); esto último realizando regresiones no lineales con el programa STATISTICA Versión 7.1
(StatSoft, 2005).
Las comparaciones de las curvas de acumulación de especies están dadas con base en los
intervalos de confianza al 95% generados por el programa EstimateS y escalados con base al
número de individuos como un método efectivo para contrastar la riqueza de especies obtenida y
estimada en los diferentes ambientes con cierto grado de disturbio (Gotelli y Colwell, 2001).
5.3. COMPOSICIÓN DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS
Se analizó la composición de las comunidades de anfibios a partir de los resultados de las
abundancias obtenidas para cada una de las especies registradas en cada sitio de estudio,
graficando curvas de abundancia-dominacia, rango-dominancia o curva de Whittaker, debido a
que permiten comparar la composición de especies entre muestras a partir de la riqueza
específica (Magurran, 1988; Feinsinger, 2003). El ancho del gráfico sobre el eje X refleja el
número de especies que contiene (S = riqueza de especies) y el eje Y refleja la abundancia
relativa de cada especie en cada uno de los puntos (n), por lo que, es importante poner
detenimiento en la forma, orden de los puntos y las especies que contiene cada curva (Magurran,
1988; Feinsinger, 2003).
5.4. COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS COMUNIDADES DE
ANFIBIOS
Índice de similitud de Jaccard
Se empleo el índice de similitud de Jaccard para comparar el grado de similitud o
asociación entre las comunidades de anfibios de cada cafetal y el fragmento de bosque mesófilo
de montaña a partir del número de especies compartidas, ya que no distingue entre las especies
más abundantes o raras.
Los valores del índice van de 0 cuando ambos sitios son totalmente diferentes a 1 cuando
son idénticos (Magurran, 1988 y Moreno, 2001). Este índice se obtiene mediante la siguiente
fórmula:
cbaCI J −+
=
donde:
a = número de especies presentes en el sitio A
b = número de especies presentes en el sitio B
c = número de especies compartidas por ambos sitios (A y B)
Asimismo, se realizó un análisis de conglomerados para relacionar las comunidades de
anfibios en los diferentes cafetales y el fragmento de bosque mesófilo empleando UPGMA
(unweighted pair-group method with arithmetic averaging) como medida de agrupamiento y el
índice de similitud de Jaccard como medida de proximidad (Magurran,1988).
29
Complementariedad
Se evaluó la complementariedad como el grado de disimilitud en la composición de
anfibios entre pares de comunidades (Colwell y Coddington, 1994). El valor de
complementariedad entre las fincas cafetaleras y el bosque mesófilo (como control), se obtuvo
por medio de la siguiente fórmula:
1002
×−+−+
=jkkj
jk
VSSVSS
C kj
donde Sj y Sk son el número de especies registradas para los sitios j y k, Vjk es el número de
especies comunes entre los sitios j y k, y C es la complementariedad entre los sitios j y k .
El valor de este índice varia desde 0 cuando ambos sitios son idénticos en su composición
de especies, hasta 1 cuando son totalmente diferentes, es decir, el valor obtenido tiene un
significado inverso a la similitud indicando la tasa de recambio entre pares de sitios o diversidad
beta (Magurran, 1988; Halffter, 1998; Moreno, 2001; Feinsinger, 2003). Un ejemplo tal, donde
los sitios A y B presentan 14 especies pero 3 especies son diferentes, es decir, en una zona tiene
3 especies diferentes a la otra o comparten un 21 % de las especies.
Patrón de anidamiento de las comunidades de anfibios.
Para analizar los patrones de anidamiento de los ensamblajes de anfibios, es decir, si las
seis comunidades de anfibios se encuentran como subconjuntos del total de la diversidad de la
zona centro del Estado de Veracruz, se empleó la métrica T° (temperatura de un sistema)
generada por el programa Nestcalc (Atmar y Patterson, 1993), la cual determina una medida
estándar del desorden que se genera en un proceso de orden de extinción-colonización de
30
31
especies, a partir de la desviación de una matriz con datos de presencia-ausencia de las especies
y partiendo de una matriz perfectamente anidada (datos agrupados) (Atmar y Patterson, 1993).
Es decir, el programa supone que el área presentaba inicialmente un hábitat adecuado y una biota
ancestral, por lo que, a medida que la temperatura inicia en 0° se denomina un anidamiento
perfecto no azaroso donde los procesos de extinción y recolonización del ensamblaje de especies
son de manera dependiente, mientras que a 100° un no anidamiento azaroso implicando una alta
heterogeneidad y que los procesos de extinción y recolonización en los subconjuntos de especies
son independientes (Atmar y Patterson, 1993). La significancia estadística de la matriz se evaluó
empleando 1000 simulaciones con la Prueba de Monte-Carlo (Atmar y Patterson, 1993).
Para el empleo de la temperatura, se hace una analogía con los atributos del estado
liquido, donde por definición sus moléculas tienen un completo orden a 0°; y a medida que la
temperatura se incrementa se genera “calor, ruido o desorden” entre éstas, por lo que, a una
temperatura de 100° no existe orden alguno y es gas libre, es decir, cada molécula tiene una
historia totalmente independiente de las otras y la posible correlación de dependencia entre ellas
ha desaparecido.
5.5. CORRELACIONES
Se empleó el coeficiente de correlación de rango de Spearman, debido a que es el mejor
estadístico cuando se desconoce si los datos provienen de una distribución normal y no implica
una relación lineal (Zar, 1999), para correlacionar la riqueza de anfibios de cada uno de los sitios
de estudio con once variables (cobertura, riqueza de árboles, densidad de árboles por hectárea,
hojarasca, riqueza de coleópteros, riqueza de dípteros, riqueza de himenópteros (Formicidae),
riqueza de helechos, riqueza de epífitas, riqueza de aves y riqueza de mamíferos pequeños)
obtenidas de la base de datos del proyecto BIOCAFE II (Mehltreter y González-Gálvez, 2006);
32
que pudieran generar algún patrón de entendimiento de la riqueza de anfibios registrada, con la
heterogeneidad de las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo de montaña, ya que
este estudio es parte del proyecto BIOCAFE. El análisis fue gestionado con el programa
STATISTICA Versión 7.1 (StatSoft, 2005) empleando un 95% de confianza y un α = .05.
33
6. RESULTADOS 6.1. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS
Con un esfuerzo de muestreo de 240hrs/hombre y 120 recorridos durante los meses de
octubre 2005 a julio 2006, se registraron 841 anfibios registrados pertenecientes a 22 especies de
ocho familias, donde 17 especies estuvieron presentes en los cafetales y 7 fueron exclusivas de
los cafetales (Ollotis valliceps, Craugastor pygmaeus, Syrrhophus cystignathoides, Smilisca
baudinii, Hypopachus variolosus, Lithobates vaillanti y Bolitoglossa platydactyla; Cuadro 2 y
3).
En el fragmento de bosque mesófilo de montaña (grupo control) se registraron 15
especies, de las cuales, 5 especies (Craugastor sp.14, Craugastor sp.5, Charadrahyla taeniopus,
Parvimolge towsendi y Pseudoeurycea sp.) fueron exclusivas de este sitio (Cuadro 2).
Dentro de las 17 especies registradas en los cafetales sujetos a diferente manejo, 15 son
nativas de un bosque mesófilo de montaña (IUCN et al., 2006), asimismo, las especies restantes
(Ollotis valliceps, Craugastor pygmaeus, Syrrhophus cystignathoides, Ecnomiohyla
miotympanum, Smilisca baudinii, Lithobates berlandieri y Bolitoglossa platydactyla) son
consideradas como tolerantes a cierto grado de disturbio antropogénico o al menos registradas no
sólo en ambientes reconocidos como no perturbados (IUCN et al., 2006).
Ecnomiohyla miotympanum se registró en todos los muestreos diurnos y nocturnos en las
fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y en el fragmento de bosque mesófilo durante todo
el periodo en que se realizó el estudio.
La estructura de las comunidades de anfibios basado en la riqueza específica y el índice
inverso de Simpson mostraron al fragmento de bosque mesófilo como el más diverso (S = 15, N2
= 5.85, D = 0.17) seguido por el cafetal rústico tradicional “Mirador” (S = 12, N2 = 6.94, D =
34
0.14) y el policultivo tradicional “Onza” (S = 11, N2 = 6, D = 0.17) donde se destacó que es
conveniente basarnos en la riqueza especifica como mejor indicador biológico, ya que la
diferencia con los índices empleados en los resultados es debida a cuestiones numéricas por las
abundancias relativas de cada especie registrada.
La riqueza específica y estructura de las comunidades de anfibios en las fincas sombra
especializada “Vequia” y bajo sol “Teocelo” presentaron valores menores (Cuadro 2).
Cuadro 2. Lista total de anfibios y su abundancia para las cinco fincas cafetaleras y un
fragmento de bosque mesófilo durante el periodo octubre del 2005- julio 2006.
35
2
Clave
Bosque Mesófilo
"Cañadas"
Rústico Tradicional "Mirador"
Policultivo Tradicional
"Onza"
Policultivo Tradicional "Monges"
SombraEsp."vequia"
Cafetal Bajo sol
"Teocelo" TOTALESClase anfibiaOrden AnuraFamilia Bufonidae
Ov Ollotis valliceps 1 6 2 9Familia Brachycephalidae
Cb Craugastor berkenbuschii 1 8 1 3 13Cl Craugastor loki 33 1 34Cm Craugastor mexicanus 55 8 15 2 4 84Cp Craugastor pygmaeus 25 24 20 31 5 105Cr Craugastor rhodopis 78 9 1 88
C14 Craugastor sp.14 12 12C5 Craugastor sp.5 11 11C8 Craugastor sp.8 7 1 8C9 Craugastor sp.9 5 1 6Sc Syrrhophus cystignathoides 16 40 81 19 13 169
Familia CentrolenidaeHf Hyalinobatrachium fleischmanni 3 5 15 23
Familia HylidaeEm Ecnomiohyla miotympanum 43 24 15 24 27 24 157Ct Charadrahyla taeniopus 9 9Sb Smilisca baudinii 1 1
Familia LeptodactylidaeLf Leptodactylus fragilis 8 2 7 1 3 21
Familia MicrohylidaeHv Hypopachus variolosus 1 1
Familia RanidaeLb Lithobates berlandieri 1 26 21 6 3 57Lv Lithobates vaillanti 26 26
Orden CaudataFamilia Plethodontidae
Bp Bolitoglossa platydactyla 1 1Pt Parvimolge towsendi 2 2Ps Pseudoeurycea sp. 3 3
Abundancia 271 144 139 150 87 50 841N° TOTAL DE ESPECIES 15 12 11 8 8 6 22 sppN2 (inverso de Simpson) 5.85 6.94 6.00 2.88 3.65 3.14Dominancia (índice de Simpson) 0.17 0.14 0.17 0.35 0.27 0.32
6.2. CURVAS DE ACUMULACIÓN DE ESPECIES
Los estimadores no paramétricos (Mao Tao, ICE, Chao2 y Bootstrap) y uno paramétrico
(Clench) determinaron que el número de especies registradas en las cinco fincas cafetaleras y el
fragmento de bosque mesófilo fue de un 55% y el 100% (Cuadro 3). No obstante, debido al
número de especies raras (singletons, S = 4) en el cafetal rústico tradicional “Mirador” y sombra
especializada, no se alcanza al menos el 73% de la riqueza estimada como valor inicial (Cuadro
2 y 3).
0
2
4
6
8
10
12
14
16
18
0 50 100 150 200 250Número de individuos
Núm
ero
de e
spec
ies
BosqueMesófilo"Cañadas"
RústicoTradicional"Mirador"
PolicultivoTradicional"Onza"
PolicultivoTradicional"Monges"
SombraEsp."Vequia"
CafetalBajo Sol"Teocelo"
Figura 3. Curvas de acumulación de especies correspondientes a las cinco fincas cafetaleras
y un fragmento de bosque mesófilo del periodo octubre 2005- julio 2006 en la zona centro
del Estado de Veracruz.
36
Por otra parte, cabe destacar que la finca cafetalera bajo sol “Teocelo” a partir de las 6
especies y con 50 individuos comienza a generar una tendencia asintótica, más no así las cuatro
fincas cafetaleras y el fragmento de bosque restantes, lo que indica que aún faltan especies por
ser registradas en estos últimos sitios (Figura 3; Cuadro 3).
Cuadro 3. Riqueza estimada empleando cinco estimadores para los seis sitios de estudio
durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.
EstimadoresSitios Sobs Mao Tao ICE Chao2 Bootstrap Clench %SppRegistBosque Mesófilo "Cañadas" 15 16.8 15.0 20.0 15.0 16.8 75 - 100Rústico Tradicional "Mirador" 12 14.6 12.0 20.0 12.0 14.8 60 - 100Policultivo Tradicional "Onza" 11 13.8 11.0 15.0 11.0 12.9 73 - 100Policultivo Tradicional "Monges" 8 10.4 8.0 10.8 8.0 8.9 74 - 90Sombra Esp."Vequia" 8 10.4 9.0 14.5 8.0 9.7 55 - 100Cafetal Bajo sol "Teocelo" 6 6.0 6.0 8.0 6.0 6.9 75 - 100Conjunto de sitios 22 23.9 22.0 27.0 22.0 24.0 81 - 100
Los intervalos de confianza de cada una de las curvas de acumulación de especies
indicaron que el número de especies en los cafetales policultivo tradicional “Monges” y “Onza”,
cafetal sombra especializada “Vequia” y en el fragmento de bosque mesófilo de montaña
aumentó, por lo que es probable registrar nuevas especies efectuando un mayor número de
muestreos (Figura 3), mientras que en el cafetal bajo sol “Teocelo” disminuyó, atribuyendo a
este cafetal un bajo número de especies a partir del muestreo efectuado durante el periodo de
estudio. Asimismo, debido al traslape de los intervalos de confianza generados, no existe una
diferencia significativa con un 95% de confianza en la riqueza obtenida para cada sitio de
estudio.
37
El número de especies registradas para el conjunto de los sitios, determinó que se obtuvo
un 81% y el 100% (Cuadro 3); donde los uniques (S = 1.7) y duplicates (S = 1.8) ó especies raras
indican la necesidad de un mayor número de muestreos ya que sus valores permanecieron
constantes (Figura 4).
0
5
10
15
20
25
30
35
40
0 50 100 150 200 250Esfuerzo de muestreo (hrs/hombre)
Núm
ero
de e
spec
ies
Especiesobservadas(S obs)
Mao Tao
ICE
Chao2
Bootstrap
Unique
Duplicate
Figura 4. Curvas de acumulación de especies de anfibios empleando diferentes índices,
para el conjunto de los sitios muestreados en la zona centro del Estado de Veracruz
durante el periodo octubre del 2005 a julio 2006.
38
6.3. COMPOSICIÓN DE LAS COMUNIDADES DE ANFIBIOS
La composición de especies de anfibios en el periodo de estudio para el conjunto de sitios
permitió determinar a la familia Brachycephalidae como dominante en más de un 45.5 % de las
capturas, seguida de las familias Hylidae (13.63%), Plethodontidae (13.63%), Ranidae (9.09%)
y Leptodactylidae, Centrolenidae, Bufonidae y Microhylidae (4.54 %, en todos los casos; Figura
5).
Composición de especies por Familia (%)
Hylidae (13.63)
Plethodontidae (13.63)
Ranidae (9.09)
Bufonidae (4.54)
Centrolenidae (4.54)
Leptodactylidae (4.54)
Microhylidae (4.54)
Brachycephalidae (45.45)
Figura 5. Composición de especies registradas para el conjunto de sitios muestreados
durante el periodo de estudio octubre 2005 a julio 2006.
39
La contribución de especies por familia, colocó a la familia Brachycephalidae como la
más diversa (en un 33.3% a 62.5%) dentro de los sitios muestreados, es decir la mayor parte de
la riqueza registrada esta dominada por una familia de hábitos terrestres y modo reproductivo
con desarrollo directo fuera del agua. Las familias restantes mostraron una desigualdad en
proporciones, ya que cada sitio presenta diferencias en su manejo ó gradiente ambiental (Figura
2 y 6).
Composición de especies por Familia (%)
13 17
6.7
16.79.1 12.5
16.78.3
12.5
6.78.3
9.112.5 12.5
13
17
9
13 13
176.7
8.3
9.1
53.3 33.3
50.062.5
50.0
8.33 9.09 12.50
54.5
0
20
40
60
80
100
120
Bosquemesófilo
Rústico"Mirador"
Policultivo"Onza"
Policultivo"Monges"
Sombraesp."Vequia"
Bajo sol"Teocelo"
Sitios
% d
e es
peci
es.
Bufonidae
Brachycephalidae
Centrolenidae
Hylidae
Leptodactylidae
Microhylidae
Ranidae
Plethodontidae
Figura 6. Distribución proporcional de las especies por familia registrada en cada sitio
muestreado. La familia Brachycephalidae mostró el mayor aporte de especies en cada sitio
durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.
40
41
Con base en su forma y distribución de especies las curvas de abundancia-dominancia
mostraron al cafetal rústico tradicional y el fragmento de bosque mesófilo como los más
diversos, ya que representan una mayor equitatividad en su abundancia por especie; seguidos por
los policultivos tradicional “Onza” y “Monges” y por último los cafetales bajo sol “Teocelo” y
sombra especializada “Vequia” (Figura 7).
Los gráficos de rango abundancia- dominancia determinaron que las especies dominantes
en cada cafetal sujeto a diferente manejo y el fragmento de bosque mesófilo de montaña fueron
las siguientes: Craugastor rhodopis dominó en el fragmento de bosque mesófilo de montaña,
Lithobates berlandieri en el cafetal rústico tradicional “Mirador”, Syrrhophus cystignathoides en
los cafetales con policultivo tradicional “Monges” y “Onza”, Craugastor pygmaeus en el cafetal
con sombra especializada “Vequia”, y por último Ecnomiohyla miotympanum en el cafetal bajo
sol “Teocelo”.
Las especies catalogadas como raras por sus bajos números de registros fueron:
Pseudoeurycea sp (3), Parvimolge towsendi (2), Smilisca baudinii (1), Hypopachus variolosus
(1) y Bolitoglossa platydactyla (1) respectivamente; por lo que, éstas últimas especies están en
las “colas” de los gráficos rango-abundancia (Cuadro 2 y Figura 7).
LbCb
Ps
PtHfC9
C8Lf
CtC5
C14
Cl
Em
Cm
S= 15N2=5.89
Cr
LvCpEm
S=12N2=6.94
Lb
Sc
CbCr
Hf
Lf
OvHvSb
S=11N2=6
Sc
CpLb
Hf Em
LfCm
Ov
C8Cl
Cb
S=8N2=2.88
Sc
EmCpCm
Lv
Ov
LfCr
S=8N2=3.65
CpEm
Sc
CbLf
Cm
C9Hv
S=6N2=3.14
Em
Sc
CpCmLb
Bp
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
4.5
5
Disposición espacial de las especies
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
oBosquemesófilo demontaña
Café rústicotradicional"Mirador"
Cafépolicultivotradicional"Onza"Cafépolicultivotradicional"Monges"Sombraespecializada"Vequia"
Café bajosol "Teocelo"
Figura 7. Gráficos de rango-abundancia donde se muestran los cambios en la composición
de especies de anfibios en las cinco fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un
fragmento de bosque mesófilo de montaña durante el periodo de estudio octubre 2006-
julio 2006. Referencias: Bp:Bolitoglossa platydactyla, Cb:Craugastor berkenbuschii, Cl:Craugastor
loki, Cm:Craugastor mexicanus, Cp:Craugastor pygmaeus, Cr:Craugastor rhodopis, Ct:Charadrahyla
taeniopus, C14:Craugastor sp.14, C5:Craugastor sp.5, C8:Craugastor sp.8, C9:Craugastor sp.9,
Em:Ecnomiohyla miotympanum, Hf:Hyalinobatrachium fleischmanni, Hv:Hypopachus variolosus,
Lb:Lithobates berlandieri, Lf:Leptodactylus fragilis, Lv:Lithobates vaillanti, Ov:Ollotis valliceps, ,
Ps:Pseudoeurycea sp., Pt:Parvimolge towsendi, Sb:Smilisca baudinii, Sc:Syrrhophus cystignathoides.
En los siguientes apartados se muestra la manera en que varió la composición de las
comunidades de anfibios durante tres temporadas muestreadas.
42
43
6.3.1. Composición de especies de anfibios a finales de la temporada de lluvias 2005
(Octubre – Diciembre), secas 2006 (Marzo – Mayo) e inicio de lluvias 2006 (Junio – Julio)
Con base en su forma y distribución de especies los gráficos de rango-abundancia a
finales de la temporada de lluvias 2005 (Octubre – Diciembre) mostraron que el policultivo
tradicional “Onza” es el más diverso, ya que representa una mayor equitatividad en sus
abundancias por especie; seguido por el fragmento de bosque mesófilo de montaña (Figura 8).
Las especies más raras fueron Charadrahyla taeniopus, Parvimolge towsendi,
Pseudoeurycea sp, Smilisca baudinii, Hypopachus variolosus, Lithobates vaillanti, Bolitoglossa
platydactyla, (Figura 8).
Con base en su forma y distribución de especies en los gráficos rango-abundancia en la
temporada de secas 2006 (Marzo – Mayo) se registro al fragmento de bosque mesófilo de
montaña con el mayor número de especies en comparación con los cafetales sujetos a diferente
manejo. No obstante, los cafetales sujetos a un manejo tradicional (policultivo tradicional
“Onza” y rústico tradicional “Mirador”) indicaron ser más ricos y diversos que el resto de los
cafetales (Figura 8).
Las especies más raras fueron Ollotis valliceps, Craugastor berkenbuschii, Craugastor
pygmaeus, Craugastor sp.9, Charadrahyla taeniopus e Hypopachus variolosus, con un solo
ejemplar registrado (Figura 8).
Con base en su forma y distribución de especies en los gráficos rango-abundancia al
inicio de la temporada de lluvias 2006 (Junio – Julio) los cafetales bajo un manejo tradicional
(finca policultivo tradicional “Monges” y “Onza”, la finca rústico tradicional “Mirador”) y el
fragmento de bosque mesófilo de montaña fueron ricos y diversos, en contraste con los cafetales
bajo sombra especializada “Vequia” y bajo sol “Teocelo” (Figura 8).
Lb
Ps
CtPtC9
LfC8
C5
C14
EmCl
Cm
Cr
CbCtC9
C8Cl Lf
C14C5
EmCrCm
C5
ClCt
EmCr
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
4.5
Bosque mesófilo de montaña (15 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
SbLv
HvOv
Sc
Em
LbCp
Lf
CrEm
Lb
Lv
Em
ScHf
CrCp
Cb
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
Café rústico tradicional "Mirador"(12 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
ClCb
Cm
Ov
Lf
HfEm
ScLb
Cp
Cp EmLb
C8Ov
Cm
Sc
Cp
Em
CmHf
Sc
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
Café policultivo tradicional "Onza"(11 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
LfOv
Lb
Cm
Cp
Sc
Em
EmCm
Sc
EmCr
Lb
CpCm
Sc
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
4
4.5
Café policultivo tradicional "Monges"(8 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
Bp
Lb
CmCp
Sc
Em
Lb
Sc
Em
Cp
ScEm
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
Café bajo sol "Teocelo"(6 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
Cp
Em
Sc
Cb Lf
C9
Em
Cm
ScHv
ScEm
Cp
-0.5
0
0.5
1
1.5
2
2.5
3
3.5
Café sombra especializada "Vequia"(8 especies)
LogN
(n) n
úmer
o de
indi
vidu
os
Figura 8. Gráficos rango-abundancia para la composición de las comunidades de anfibios en cada
sitio en las temporadas: = finales Lluvias 2005, = Secas 2006 e ∆ = inicio Lluvias 2006.
44
6.4. COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS COMUNIDADES DE
ANFIBIOS
El análisis de las comunidades de anfibios empleando el índice de similitud de Jaccard
mostró que las fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo presentan una menor
similitud promedio (ISj = 0.45) y por tanto una mayor complementariedad promedio (C = 0.55);
indicando que los sitios de estudio poseen distintas especies, por tanto, una mayor diversidad
beta (Cuadro 4).
Cuadro 4. Matrices de similitud y complementariedad (sombreado) para los sitios
muestreados durante el periodo de estudio octubre 2005- julio 2006.
Sitios de estudio.
Bosque Mesófilo
"Cañadas"
Rústico Tradicional "Mirador"
Policultivo Tradicional
"Onza"
Policultivo Tradicional "Monges"
SombraEsp."vequia"
Cafetal Bajo sol "Teocelo"
Bosque Mesófilo "Cañadas" 0.45 0.50 0.64 0.64 0.73Rústico Tradicional "Mirador" 0.55 0.47 0.42 0.57 0.71Policultivo Tradicional "Onza" 0.50 0.53 0.42 0.54 0.58Policultivo Tradicional "Monges" 0.36 0.58 0.58 0.55 0.60Sombra Esp."Vequia" 0.36 0.43 0.46 0.45 0.44Cafetal Bajo sol "Teocelo" 0.27 0.29 0.42 0.40 0.56
El dendrograma generado a partir de los índices de Jaccard mostró dos grupos, uno
conformado por el fragmento de bosque mesófilo de montaña y el cafetal rústico tradicional
“Mirador” (ISj = 0.55) como los más similares entre sí, y un segundo grupo conformado por los
cafetales sujetos a diferente manejo; destacando entre éstos la mayor similitud obtenida entre el
policultivo tradicional “Monges” y policultivo tradicional “Onza” (ISj = 0.58) (Cuadro 4; Figura
9).
45
46
El cafetal bajo sol “Teocelo” y cafetal bajo sombra especializada “Vequia” no
presentaron relación cercana de agrupamiento, por lo tanto, presentaron diferencias entre ambas
comunidades de anfibios con respecto a los demás sitios de estudio. Esto sugiere un alto
recambio de especies entre los cafetales sujetos a diferente manejo y el fragmento de bosque
mesófilo de montaña durante el periodo de octubre 2005 a julio 2006 (Figura 9).
12
34
56
7
0.1
0.2
0.3
0.4
0.5
0.6
0.7
0.8
0.9 1
Índice de similitud de Jaccard.
VSE
BST
OPT
MPT
MR
BMM
Figura 9. Dendrograma generado a partir de un análisis de conglomerados para las cinco
fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un fragmento de bosque mesófilo de
montaña durante el periodo octubre 2005 a julio 2006. El eje Y representa el número de
sitios. Se empleo UPGMA como medida de agrupamiento y el índice de similitud de
Jaccard como medida de proximidad. Referencias: BMM: Bosque mesófilo de montaña,
MR: Rústico tradicional “Mirador”, OPT: Policultivo tradicional “Onza”, MPT: Policultivo
tradicional “Monges”, VSE: Cafetal sombra especializada “Vequia” y BST: Cafetal Bajo sol
“Teocelo”.
47
El patrón de anidamiento de los ensamblajes de anfibios en los cafetales bajo un manejo y
un fragmento de bosque mesófilo de montaña fue altamente significativo, al igual que en los
cafetales sin bosque, implicando un anidamiento no azaroso de las comunidades de anfibios
como subconjuntos en la zona centro del Estado de Veracruz (Cuadro 5).
Cuadro 5. Patrones de anidamiento de las seis comunidades de anfibios en lo sitios de
estudio en la zona centro del Estado de Veracruz. Ambos grupos mostraron significancia
estadística en la prueba de Monte-Carlo (P <0.05).
Sitio N° de islas N° de spp. T° PCafetales bajo un manejo y un fragmento de bosque mesófilo. 6 22 11.1 0.0000334Cafetales bajo un manejo. 5 17 32.2 0.0283
48
6.5. CORRELACIONES
Las variables que mostraron una correlación significativa con la riqueza de anfibios
fueron: cobertura (rs = 0.82, P = 0.04, N = 6), riqueza de árboles (rs = 0.99, P = 0.0003, N = 6)
y la riqueza de helechos (rs = 0.96, P = 0.003, N = 6); por lo tanto, la riqueza de anfibios
aumenta conforme mayor es la cobertura, riqueza de árboles y helechos.
Cuadro 6. Correlaciones de rango Spearman entre las variables del proyecto BIOCAFE y
la riqueza de anfibios obtenida durante el periodo octubre 2005 a julio 2006. Las
correlaciones significativas están marcadas por un asterisco (*) al extremo derecho.
Correlaciones de Spearman. Riqueza de Anfibios
Variables rs PCobertura 0.82 0.04 N = 6 *Riqueza de árboles 0.99 0.0003 N = 6 *Densidad de árboles (1 ha) 0.55 0.26 N = 6 Riqueza de Helechos 0.96 0.003 N = 6 *Riqueza de Epífitas 0.78 0.07 N = 6Hojarasca 0.32 0.54 N = 6Riqueza de Coleopteros 0.37 0.47 N = 6Riqueza de Hymenopteros (Formicidae) 0.03 0.96 N = 6Riqueza de Dípteros 0.10 0.85 N = 6Riqueza de Aves 0.23 0.66 N = 6Riqueza de Pequeños Mamíferos 0.54 0.27 N = 6
49
50
7. DISCUSIÓN
Este estudio permitió determinar la diversidad de anfibios durante el periodo de octubre
del 2005 a julio del 2006 en cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento de bosque
mesófilo en la zona centro del Estado de Veracruz.
7.1. RIQUEZA Y ESTRUCTURA DE LA COMUNIDAD DE ANFIBIOS.
Con base en las seis curvas de acumulación generadas y ajuste al modelo de Clench, se
registró un 55 y el 100% de las especies probables a ser detectadas en el periodo de muestreo, lo
que indica que la diversidad de anfibios en las fincas cafetaleras ha sido registrada de manera
efectiva (Ver Cuadro 3). Asimismo, es importante aclarar que estas curvas de acumulación
generadas están restringidas a la técnica de muestreo y el periodo de octubre 2005 a julio del
2006 para las cinco fincas cafetaleras y el fragmento de bosque mesófilo en los Municipios de
Coatepec, Xico, Teocelo y Huatusco de la zona centro del Estado de Veracruz.
La riqueza total fue de 22 especies, donde 7 fueron exclusivas de los cafetales sujetos a
diferente manejo de forma conjunta y 5 al fragmento de bosque mesófilo. Lo que implica que el
fragmento de bosque mesófilo de montaña no puede sustentar la diversidad de anfibios por si
solo en este escenario fragmentado; por ende es necesario conservar estos agrosistemas y
básicamente a aquellos que están bajo un manejo tradicional, ya que se registraron especies de
anfibios que cuentan con distintos requerimientos de hábitat o microhábitats propiamente ligados
a sus historias de vida (Sttebins y Cohen, 1995), por otra parte, cabe aclarar que en este estudio
no se empleó ninguna técnica adicional para detectar especies de hábitos fosoriales y las que
habitan por arriba de 1.8 metros en un estrato vertical en los sitios de muestreo; lo cual puede
51
justificar la ausencia del Orden Gymnophiona y otras especies que desarrollan sus actividades en
el dosel.
En lo que respecta a la riqueza de especies entre los cafetales, se determinó al cafetal
rústico tradicional como el más diverso (S = 12) seguido por el policultivo tradicional “Onza” (S
= 11), lo que rechazó la hipótesis de investigación que postulaba al cafetal policultivo
tradicional como el más rico y diverso; sin embargo, se puede apreciar que ambas fincas poseen
diferentes especies de anfibios y que la diferencia de solo una especie puede estar ligada a la
técnica de muestreo empleada, los efectos espacio-temporal al realizar los muestreos y que cada
especie de anfibio necesita cierta especifidad de hábitat, por lo cual se considera a ambos tipos
de cafetales como ricos y diversos; puesto que guiarnos por la identidad y número de las especies
fue lo más fiable (Magurran, 1998; Feinsinger, 2003; Ver Figura 6).
Por otro lado, si se contrasta la riqueza específica obtenida en los cafetales policultivo
tradicional “Onza” y rústico tradicional “Mirador” con el fragmento de bosque, este último posee
el mayor número de especies (S = 15) y por tanto, es más rico en especies; aceptando la segunda
hipótesis de investigación que remarcaba a la riqueza de anfibios en los cafetales, es menor a la
existente en un fragmento de bosque mesófilo de montaña. Resultados similares para anfibios se
han reportado por Marsh, (1997), Pearman (1997), Lips (1998) y Toral et al. (2002) para Centro
y Sudamérica, donde los fragmentos no perturbados ó hábitat continuos poseen una mayor
riqueza de especies de anfibios, en contraste con la riqueza encontrada en los sitios con
afectaciones humanas, lo que refuerza la idea que, los ambientes modificados pueden llegar a ser
sitios hostiles y difíciles para ser recolonizados o permitir la existencia de poblaciones viables
de ciertas especies de anfibios en cierto grado y por ende, no pueden estar presentes todas las
especies; lo anterior puede ser debido a los requerimientos biológicos de los anfibios como son:
52
la especificidad de hábitat y microhábitats, la tasa de evapotranspiración, presencia de cuerpos de
agua y un modo reproductivo que necesita de la humedad relativa (Duellman y Trueb, 1994;
Sttebins y Cohen, 1995). Por lo tanto, la presencia de un número considerable de especies de
anfibios en los cafetales rústico tradicional “Mirador”, policultivo tradicional “Onza” y
policultivo tradicional “Monges” (manejo tradicional; S = 15) indica que estos sitios poseen las
características estructurales y microhábitats propicios para albergar anfibios, ya que en estos
sitios se registraron a las especies Hyalinobatrachium fleischmanni, la cual necesita de una
cobertura nativa bien conservada (Duellman, 1970), y Craugastor berkenbuschii, Craugastor
loki, Craugastor mexicanus, Craugastor pygmaeus, Craugastor rhodopis como sensibles a las
perturbaciones e indicadoras de un bosque mesófilo bien conservado (Campbell 1999; IUCN et
al, 2006).
Con base en las 44 especies de anfibios registrados y consideradas como nativas del
bosque mesófilo de montaña en la zona centro del Estado de Veracruz (González-Romero et al.,
datos no publicados, Ver Anexo 1; IUCN et al., 2006), se determinó que los cafetales sujetos a
diferente manejo en conjunto poseen el 38.63%, de especies de anfibios propios de un bosque
mesófilo de montaña, lo que implica una disminución del 61.37 % de la riqueza de anfibios en
estos lugares con un grado de transformación; asimismo, cabe mencionar que de este 38.63%, el
34.1% se encuentra en los cafetales sujetos a un manejo tradicional (policultivos y rústico; S =
15).
En el fragmento de bosque mesófilo de montaña se registró el 34.1% de la riqueza de
anfibios con base en la literatura y registros disponibles, lo que este % indica que no todas las
especies de anfibios están activos todo el año e inclusive pasan desapercibidas un mayor lapso de
tiempo (Blaustein et. al., 1994; Duellman y Trueb, 1994).
53
El bajo número de especies registrado en el bosque mesófilo de montaña puede estar
fuertemente ligado a la variación espacio-temporal y al azar en los muestreos en este periodo de
estudio y que el bosque mesófilo control no es un continuo, sino un fragmento.
En la misma zona de estudio, Pineda y Halffter (2004) registraron un número menor de
especies de anfibios (21 especies) en los periodos 1998 al 2000, esto debido a que ellos
enfocaron sus búsquedas a el Orden Anura; asimismo, los autores registraron 13 especies en los
cafetales con policultivo tradicional, y por tanto un mayor número de especies de anfibios
registradas bajo este manejo en este estudio (12 especies); no obstante, ambos estudios presentan
una composición diferente, ya que en este estudio de investigación se registraron cuatro especies
en cafetales en policultivo tradicional que ellos no registraron: Craugastor berkenbuschii,
Craugastor loki, Craugastor sp.8 y Leptodactylus fragilis.
En lo que respecta a la comparación de las demás especies registradas para cafetales bajo
sol y de sombra especializada, representan un aporte al conocimiento sobre la anfibiofauna
residente en estos hábitats modificados, ya que no se tiene hasta el momento conocimiento de
otro documento publicado a ser contrastado con este mismo grupo en el mismo tipo de ambiente
modificado por actividades humanas. Sin embargo, para otros grupos taxonómicos tales como
Himenoptera, Homoptera Coleoptera y Aves en estos agrosistemas mayormente tecnificados y
con empleo de agroquímicos se presentan disminuciones o fuertes cambios en la riqueza,
estructura (particularmente la dominancia) y composición de especies (Ver compilaciones:
Perfecto y Armbrecht, 2003); lo que, refuerza la idea de que estos agrosistemas son hábitats
difíciles a ser recolonizados o mantener poblaciones viables de especies de anfibios con
requerimientos específicos de hábitat.
54
Cabe destacar que en este estudio se presentan algunas especies como Craugastor sp. que
necesitan una revisión más profunda, ya que presentaron dificultades en su identificación (J. D.
Lynch, com. pers.). Asimismo, se reconoce la incertidumbre que envuelve a las especies
Craugastor rhodopis y Craugastor loki ya que se postula una posible unificación o sinonimia de
C. loki con C. rhodopis (Darren Frost, com. pers.), no obstante, permanecen bajo su mismo
estatus hasta el momento de la realización de este trabajo de investigación (J. D. Lynch, com.
pers.).
Otro estudio de herpetofauna por Rendon-Rojas (1994) en cafetales de Oaxaca, reporta 5
especies en anfibios en cafetales bajo sombra, lo cual es un número menor al obtenido por este
estudio. Es probable que el resultado se deba a por lo que el mismo autor menciona, el poco
número de horas de muestreo y la ausencia de muestreos nocturnos. Estos últimos, para este
estudio de investigación fueron cruciales para obtener el mayor número de registros de especies
en los cafetales y un fragmento de bosque mesófilo de montaña muestreados en la zona centro de
Veracruz; lo que muestra la necesidad de poner énfasis en los muestreos nocturnos en los
estudios posteriores sobre anfibiofauna.
El empleo de los índices de diversidad de inverso de Simpson e índice de dominancia
(Simpson) permitieron complementar la riqueza específica, de modo tal que determinaron al
fragmento de bosque mesófilo de montaña como el más diverso y consecuentemente seguido por
el cafetal rústico tradicional. Se justificó el empleo de la riqueza específica y ambos índices
como complementarios en este estudio, debido a que estos índices suelen resumir mucha
información y dejan fuera el valor biológico de las especies de anfibios en las muestras
obtenidas; por ello asociados a la riqueza, sirvieron como una buena referencia de la variación de
la diversidad entre los cafetales en contraste con el fragmento de bosque mesófilo estudiado.
55
Estudios similares empleando el índice inverso de Simpson, pero con otros grupos taxonómicos,
Gallina et al. (1996) determinaron en la zona centro de Veracruz a los cafetales bajo sombra
como los más diversos en mamíferos debido a su alta heterogeneidad y por ende, una mayor
oferta alimenticia a los gremios de las especies residentes. Hasta ahora, no existe otro estudio
con énfasis en la diversidad de anfibios basados en índices para la zona centro del Estado de
Veracruz en ambientes modificados.
La riqueza y estructura de la comunidad de anfibios en tres temporadas muestreadas
(finales de lluvias 2005, secas 2006 e inicios de lluvias 2006) determinaron con base en su forma
y número de registros por especie que el fragmento de bosque mesófilo de montaña en la
temporada de lluvias 2005 fue el más diverso, en contraste con las fincas cafetaleras durante las
tres temporadas muestreadas. No obstante, los cafetales sujetos a un manejo tradicional
(“Monges”, “Onza” y “Mirador”) durante las tres temporadas presentaron un alto número de
registros de especies, en su mayor parte de la familia Brachycephalidae (Ver figura 8).
Por último cabe mencionar que la matriz que envuelve a cada cafetal sujeto a diferente
tipo de manejo y el fragmento de bosque mesófilo de montaña, puede estar afectando la riqueza
de especies determinada en este estudio; sin embargo, todos los registros de las especies aquí
presentadas fueron realizados dentro de cada cafetal y el fragmento de bosque mesófilo, ya que
nunca se muestreo en áreas circundantes a estos.
7.2. COMPOSICIÓN, COMPARACIÓN Y PATRÓN DE ANIDAMIENTO DE LAS
COMUNIDADES DE ANFIBIOS
La composición de especies de anfibios para las seis comunidades de este estudio estuvo
mayormente representada por la familia Brachycephalidae (por arriba del 45.5% de las capturas),
lo que indica que los cafetales sujetos a diferente manejo albergan especies que presenta un
56
modo reproductivo con huevos y larvas fuera del agua; y por ende la capacidad de subsistir en
estos ambientes modificados, debido a que pueden permanecer y establecerse sin necesidad de
cuerpos de agua presentes, pero si con una humedad relativa constante (Duellman y Trueb,
1994), en comparación con las especies de anfibios registrados de las otras 7 familias. Esta
tendencia puede estar atribuida a cambios en la estructura del cafetal ó incrementarse ya que los
cuerpos de agua presentes en los cafetales pueden contener contaminantes, dado que algunas
fincas están siendo sujetas a agroquímicos durante ciertas etapas de su producción (café sombra
especializada y café bajo sol), lo que pudiese haber limitado el número de registros de otra
especie con otro modo reproductivo durante el desarrollo de este estudio; algo similar es lo
reportado por Pineda et al. (2005), donde los Brachycephalidae (antes Leptodactylidae) se
mostraron como el gremio abundante en los policultivos tradicionales (entre 42% y 37%) de la
muestra obtenida.
Las curvas de abundancia-dominacia determinaron que especies pertenecientes a la
familia Brachycephalidae son dominantes con base en la frecuencia de registro en cuatro de los
sitios de estudio (Policultivo tradicional “Monges”y “Onza”, Sombra especializada “Vequia”y el
fragmento de bosque mesófilo de montaña), esto puede ser debido a la distribución de los
recursos alimentarios, agua, luz, cobertura entre otros disponibles para cada especie, técnica de
muestreo empleada, alta complementariedad promedio registrada (C = 55 %) y otros factores
bióticos significativos como cobertura, riqueza de árboles y riqueza de helechos, lo que puede
resultar en condiciones favorables para anfibios con hábitos preferentemente terrestres en
contraste con otros anfibios con diferentes formas de vida.
En el cafetal bajo sol “Teocelo” se registró a la familia Hylidae como dominante, no
obstante se destacan los bajos números de registros por especie, posiblemente asociados al
57
manejo productivo al que se ve sometida esta finca cafetalera (ejem: aplicación de
agroquímicos), debido a que en el periodo de muestreo en este estudio presenció la aplicación de
herbicidas sobre y por debajo de las plantaciones de café, asimismo, si a bajos números de
registros por especie consideramos, no descartamos la posibilidad que el cafetal sombra
especializada los aplique también (Ver Cuadro 2; Figura 7). En la Finca rústico tradicional
“Mirador” se mostró como dominante a la familia Ranidae, probablemente debido a que los
cuerpos de agua en este sitio presenten un mejor estado de conservación y propició que se
generaran mejores condiciones para un modo reproductivo con huevos y larvas (renacuajos)
dentro del agua por un periodo de tiempo considerable; lo que respecta a las demás familias en
este sitio fue equitativo en proporción de especies por familia y por ende diverso. En la misma
zona de estudio, Pineda et al. (2005) mostraron que el orden Anura no tiene una clara y definida
relación en términos de frecuencias de observación, asimismo, ninguna especie mantuvo la
misma posición jerárquica entre los cafetales con sombra (policultivos tradicionales) y los
fragmentos de bosque mesófilo estudiados.
Dentro de las curvas abundancia-dominancia en este estudio, las especies Syrrhophus
cystignathoides y Craugastor pygmaeus fueron registradas en todos los cafetales sujetos a
diferente manejo y se distribuyen de manera dominante o codominante con base en su número de
registros y lugar dentro de las curvas rango-abundancias presentadas, pero ambas especies no
fueron registradas en el fragmento de bosque mesófilo de montaña, lo que pudiese tener
implicaciones biológicas tal como ser especies indicadores en etapas iniciales de la
fragmentación o una degradación ambiental al incrementar sus números, ya que su ausencia
durante todo el muestreo en el bosque mesófilo de montaña fue contrastante al estar catalogadas
58
como especies propias de este último; no obstante, no descartamos que en algún otro fragmento
de bosque mesófilo en la zona de estudio estén presentes.
El análisis de similitud mostró al cafetal rústico tradicional “Mirador” y el fragmento de
bosque mesófilo control como los más similares, asimismo el cafetal policultivo tradicional
“Onza”, lo que determinó al manejo tradicional como el de menor impacto debido que conserva
dentro de su estructura vegetal posiblemente un mayor número de microhábitats disponibles y
necesarios para las especies de anfibios propias de un bosque mesófilo; por tanto, mejores
condiciones micro y macro climáticas (Ver cuadro 4 y Figura 8).
Cabe destacar que la complementariedad promedio fue del 55%, lo que indica que las
diferentes especies de anfibios no sólo se limitan al fragmento de bosque mesófilo de montaña
estudiado, si no que hay diferentes especies presentes en cada cafetal sujeto a diferente manejo.
En la misma zona de estudio con el Orden Anura Pineda y Halffter (2004) registraron un valor
de 67% de complementariedad, un valor mayor al obtenido en este estudio, asimismo Williams-
Linera y colaboradores (2005) pero con el grupo de árboles registro valores entre un 90% a 80%
contrastando solo cafetales abandonados y activos respectivamente con bosque mesófilo, lo que
incrementa la idea de que los cafetales están funcionado como reservorios de distintos grupos
taxonómicos, ya que para nuestro grupo estudiado los identifica como lugares importantes a
conservar una buena porción de especies de anfibios, esto básicamente aplicable para los
cafetales bajo un manejo tradicional. Por tanto, los cafetales son factibles de ser reconocidos
como corredores o complementos del bosque mesófilo de montaña.
La composición y comparación de las comunidades de anfibios en tres temporadas
(finales de lluvias 2005, secas 2006 e inicio de lluvias 2006) determinó y reafirma que la
diversidad de anfibios no reside en la riqueza a un nivel local si no en patrones a una escala de
59
intercambio de especies en todos los sitios estudiados. Lo que implica que la diversidad fluctúa
de manera constante con base en los patrones de detección de los anfibios, es decir, la presencia
o ausencia de los anfibios registrados en los cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento
de bosque mesófilo responden fuertemente a sus patrones de reproducción, fidelidad a sus
microhábitats, la técnica de muestreo empleada, así como al manejo al cuál están sujetas las
cinco fincas cafetaleras durante las temporadas (Ver figura 8).
El patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios fue alto tanto
con el conjunto de los sitios de estudio como en los cafetales bajo un manejo sin bosque (Ver
cuadro 5); en contraste con otros estudios en la misma zona de estudio tales como Pineda y
Halffter (2004) con Anuros una T = 36.12°, Williams-Linera et al. (2005) con árboles una T =
45.04° y en Norteamérica con riqueza de anfibios un valor mayor al obtenido fueron Kolozsvary
y Swihart (1999) una T = 7.29; asimismo, se presentan diversos e interesantes contrastes con la
compilación de trabajos por Wright et al. (1998), donde se destaca que algún grado de
anidamiento es común en la naturaleza.
Por lo que a partir, de los resultados obtenidos con la temperatura del sistema (T°) se
determinó que la composición de las especies de las fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo
y un fragmento de bosque mesófilo no es azarosa y son subconjuntos de una biota mayor.
Lo anterior puede ser debido a la heterogeneidad espacial (composición, estructura
vegetal y tipo de manejo), los procesos evolutivos que se llevan acabo (adaptación local y
especiación) e históricos (evolución, conformación de ensambles y procesos estocásticos) dentro
de los sitios estudiados, y generado como un efecto posterior al establecimiento de los cafetales
sujetos a diferente manejo, por ende, que sean detectadas las comunidades de anfibios como
60
relativamente homogéneas y pertenecientes a una diversidad mayor como subgrupos anidados en
la zona estudiada.
7.3. CORRELACIONES
Se determinaron tres correlaciones significativas con variables ligadas a la
heterogeneidad de las fincas cafetaleras, lo que indica que la riqueza de anfibios y por lo tanto, la
diversidad dependen en cierta medida del estado de conservación de las fincas y manejo al que
están sujetas, es decir si la disminución de la cobertura y la riqueza de árboles se ve degradada
por un mal manejo dentro de éstas, la tendencia sería negativa y con ello resultaría una
disminución en la riqueza y diversidad de anfibios. La dinámica de estas fincas cafetaleras puede
variar fuertemente si las políticas gubernamentales no ofrecen las alternativas para seguir
operando sus producciones de café en la región como hasta el momento.
Por otro lado, la tendencia significativa entre la riqueza de anfibios con la riqueza de
helechos pudiese ser meramente un patrón estructural y azaroso dentro de los sitios de
muestreos, sin embargo, se ha identificado a los helechos como potenciales macro y
microhábitats para una gran diversidad de anfibios presentes en diversas regiones o ambientes
donde estos habitan (Duellman, 1970; Duellman y Trueb, 1994; IUCN et al., 2006), ya que
presentan similares requerimientos biológicos.
Otros trabajos con anfibios (Pineda y Halffter, 2005) de la zona centro de Veracruz,
reportaron el efecto positivo entre la cobertura como su variable más importante asociada con la
riqueza de anfibios. En Sudamérica Pearman (1997) correlacionó de manera negativa y positiva
para cada especie con base en diez atributos de variación espacial y ambiental, concluyendo la
importancia de estos como indicadores de patrones de alteración aún no bien comprendidos, y
para Norteamérica Kolozsvary y Swihart (1999) con efectos positivos para atributos a nivel de
61
paisaje igualmente determinados por solo algunas especies de anfibios. Pero de manera
particular, se ha descrito y correlacionado de manera positiva la cobertura en cafetales para otros
grupos taxonómicos tales como hormigas, escarabajos, aves, mariposas, mamíferos entre otros,
en compilaciones de Perfecto y Armbrecht (2003). Con base en lo anterior, se destaca la
importancia de las variables tanto de composición como estructurales en los sitios perturbados
para tratar de describir los procesos que ahí ocurren y afectan directa o indirecta a la
anfibiofauna residente.
62
8. IMPLICACIONES DE MANEJO
La conservación, preservación y mantenimiento de la diversidad de anfibios depende en
alto grado de la importancia y valor agregado que se confiera a los cafetales sujetos a un manejo,
básicamente los tradicionales, esto siempre y cuando esté supervisado por instancias
gubernamentales o privadas que encaminen a los cafeticultores hacia una cultura de la
producción más amigable y libre de agroquímicos con el ambiente. Una opción rentable es la
certificación de café basadas en la producción de café orgánico.
Generar estudios a largo plazo que contemplen el monitoreo de las poblaciones de
anfibios en los cafetales sujetos a diferente manejo, para obtener el conocimiento del
comportamiento de las comunidades de anfibios tanto en abundancia como en riqueza, es decir la
diversidad, en zonas antes constituidas por bosque mesófilo de montaña.
Conservar los cafetales bajo un manejo tradicional, debido a la presencia de especies tales
como Hyalinobatrachium fleischmanni, la cual necesita de una cobertura nativa bien conservada
y Craugastor berkenbuschii, Craugastor loki, Craugastor mexicanus, Craugastor pygmaeus,
Craugastor rhodopis como sensibles a las perturbaciones e indicadoras de un bosque mesófilo
bien conservado.
Los cafetales bajo un manejo tradicional conservan un número considerable de diferentes
especies con base en su distribución espacial y temporal durante las temporadas estudiadas; de
manera relevante durante la sequía, lo que implica a estos agosistemas como importantes
reservorios de la anfibiofauna residente, debido a que muchas especies presentan una alta
fidelidad a sus microhábitat y sitios de reproducción.
63
Concientizar a los cafeticultores de la importancia de la riqueza de anfibios en sus fincas
cafetaleras, con el propósito de indicarles los beneficios que mantenerlos conlleva, tal es el caso
de ser importantes presas para vertebrados depredadores; lo que permitiría sostener algunas
especies de las que hacen uso de manera directa como carne, medicinal y otros subproductos.
Implementar programas agroforestales destinados a convertir los cafetales con un manejo
bajo sol y sombra especializada a sistemas más amigables ó sustentables, como lo es el manejo
tradicional; ya que generarían un mayor ingreso debido a la diversificación de cultivos y a su vez
una mayor cobertura arbórea al reforestar, y consecuentemente mejores condiciones a macro y
micro escala dentro de los cafetales permitiendo sostener mayor diversidad tanto de flora como
fauna.
64
9. CONCLUSIONES
Empleando la técnica de relevamientos por encuentros visuales durante el periodo de
octubre del 2005 a julio del 2006 en cafetales sujetos a diferente manejo y un fragmento de
bosque mesófilo en la zona centro del Estado de Veracruz se determinó que la riqueza, estructura
y composición de anfibios fue mayor en el fragmento de bosque mesófilo de montaña con 15
especies en contraste con las fincas cafetaleras.
La finca cafetalera rústico tradicional “Mirador” obtuvo la mayor riqueza de anfibios,
seguido del policultivo tradicional “Onza”, lo que indica la importancia del manejo tradicional en
la preservación y conservación de la anfibiofauna de la zona centro del Estado de Veracruz.
Las fincas cafetaleras bajo un manejo tradicional conservaron el 34.1 % (S = 15) de la
diversidad de anfibios propia de un bosque mesófilo original.
Las curvas de acumulación de especies generadas determinaron un 55 y el 100% de las
especies probables de ser detectadas en las fincas cafetaleras sujetas a diferente manejo y un 81 y
el 100 % para el conjunto de todos los sitios.
Los cafetales con un manejo bajo sol y con sombra especializada conservan y preservan
un bajo número de especies de anfibios, por lo que son inadecuados para sustentar la diversidad
de anfibios residente.
La estructura y composición de las comunidades de anfibios con base en los gráficos con
curvas de abundancia-dominancia mostró a la Familia Brachycephalidae como la más dominante
con un registro superior al 45% en los seis sitios de estudio. Por lo tanto, las especies con un
modo reproductivo de huevos y larvas fuera del agua se ven favorecidas.
La comparación entre las cinco fincas cafetaleras y el bosque mesófilo de montaña
mostró una similitud promedio menor (ISj = 0.45) y por lo tanto, una mayor complementariedad
65
promedio (C = 0.55), lo que implica un alto recambio de especies entre pares de sitios en un
escenario anteriormente constituido por bosque mesófilo de montaña.
El patrón de anidamiento o subconjuntos de las comunidades de anfibios fue altamente
significativo en conjunto (todos los sitios de estudio) y entre los cafetales (sin bosque) indicando
que las comunidades de anfibios pertenecen a una diversidad total de anfibios como
subconjuntos anidados en la zona centro del Estado de Veracruz.
66
10. LITERATURA CITADA
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74
ANEXO 1.
ANFIBIOS REGISTRADOS CON BASE EN LA LITERATURA PARA EL BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA DEL CENTRO DE VERACRUZ, MEXICO
Alberto González-Romero, Sonia Gallina, Lisette Cantú-Salazar y Rene Murrieta-Galindo
Instituto de Ecología, A. C. Km 2.5 Carretera Antigua a Coatepec. Apartado No. 351, Congregación El Haya, A. Postal 63, 91070 Xalapa, Veracruz.
CLASE AMPHIBIA ORDEN CAUDATA Familia Plethodontidae *Pr Bolitoglosa platydactyla (Gray, 1831)................................................ Tlalconete manchado *Pr Chiropterotriton chiropterus (Cope, 1863). .................................. Salamandra de pie plano *Pr Chiropterotriton lavae (Taylor, 1942).................................................. .Salamandra pigmea *A Parvimolge townsendi (Dunn, 1922) ....................................................... Salamandra enana *A Pseudoeurycea gigantea (Gray, 1850) ................................................Tlalconete roji-negro *A Pseudoeurycea cephalica (Cope, 1865) ...............................................................Tlalconete Pseudoeurycea gadovii (Dunn, 1926)...................................................................Tlalconete *A Pseudoeuricea leprosa (Cope, 1869).................................................. Tlalconete manchado *Pr Pseudoeurycea nigromaculata (Taylor, 1941) ............................... Tlalconete negri-blanco *Pr Thorius dubitus Taylor, 1941.......................................... Salamandra pigmea de Aculzingo *Pr Thorius pennatulus Cope, 1869 ..........................................Salamandra pigmea veracuzana *Pr Thorius schmidti Gehlbach, 1959 ..........................................................Salamandra pigmea *Pr Thorius troglodytes Taylor, 1941…………………………...……Salamandra del pedregal ORDEN ANURA Familia Rhinophrynidae Pr Rhinophrynus dorsalis Duméril & Bribon, 1841........................................... Sapo borracho Familia Brachycephalidae Craugastor alfredi (Boulenger, 1898)…………………………...…….Sapito de hojarasca Craugastor berkenbuschii (Peters, 1870)……………..……Rana ladrona de Berkenbusch *Pr Craugastor decoratus Taylor, 1942....................................................... Sapito de hojarasca Craugastor mexicanus (Brocchi, 1877)................................................. Sapito de hojarasca
Craugastor rhodopis (Cope, 1867)........................................................ Sapito de hojarasca Craugastor pygmaeus (Taylor, 1937)…………………………………………. Sapito de
hojarasca *Pr Eleutherodactylus spatulatus Smith, 1939. ........................................... Sapito de hojarasca
Eleutherodactylus verruculatus ............................................................. Sapito de hojarasca Syrrhophus cystignatoides (Cope, 1877). .............................................. Sapito de hojarasca Syrrophus nitidus (Peters, 1869)........................................................... Sapito de hojarasca
75
Familia Leptodactylidae. Leptodactylus fragilis (Brochii, 1877)……………………...……Sapito de labios blancos Familia Bufonidae *Pr Ollotis cristatus Wiegmann, 1833. .....................................................Sapo de cresta grande
Ollotis valliceps Wiegmann, 1833................................................................. Sapo del golfo Chaunus marinus Linnaeus, 1758....................................................................Sapo gigante
Familia Hylidae
Agalychnis moreletii (Duméril, 1853). ...................................................................Escuerzo Anotheca spinosa (Steindachner, 1864).........................................................Rana coronada Tlalocohyla picta (Günter, 1901)…………………………………………………... Ranita
pintada *Pr Plectrohyla arborescandens Taylor, 1939...................................... Ranita de las bromelias *Pr Bromeliohyla dendroscarta Taylor, 1940.......................................... Rana de las bromelias
Hyla eximia Baird, 1854. .........................................................................Ranita de montaña *Pr Ecnomiohyla miotympanum Cope, 1863. .................................................Calates arborícola *A Megastomathohyla mixomaculata Taylor, 1950........................... Rana arborícola jaspeada *A Megastomathohyla nubicola (Duellman, 1964). .......................Ranita del bosque mesófilo *A Charadrahyla taeniopus (Günter, 1901).......................................................Calates jarocho
Smilisca baudini (Duméril & Bribon, 1841)................................Rana arborícola mexicana Scinax staufferi (Cope, 1865)………………………………..…………….Ranita amarilla Familia Microhylidae. Hypopachus variolosus (Cope, 1866)…………………………………………Rana oveja Familia Centrolenidae
Hyalinobatrachium fleischmanni (Boettger, 1893). ................................... Ranita de cristal Familia Ranidae
Lithobates berlandieri Baird, 1854............................................Rana leopardo de montaña Familia Microhylidae Pr Gastrophryne usta (Cope, 1866)............................................................ Ranita de hojarasca ──────────────────────────────────────────────────────────── *=Especie endémica, A=Especie amenazada, P=Especie en peligro de extinción, Pr=Especie con protección especial (SEMARNAT, 2001). I=Especie introducida. El arreglo taxonómico hasta nivel de familia en los anfibios esta basado en Lynch (2000), Faivovich, et al (2005), Frost et al. (2005) e IUCN et al (2006).
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