El devorador de plantas - hipotesis.uniandes.edu.cohipotesis.uniandes.edu.co/.../ed16pdf/Devorador-de-plantas-16.pdf · Se estima que cerca del 80% de la producción puede malograrse

El devorador de plantas María Fernanda Mideros Silvia Restrepo Restrepo

Fotografía de las autoras

42 Hipótesis, Apuntes científicos uniandinos, núm. 16, 2014

Tizón tardío es el nombre con el que se conoce a una de las enfermedades más devastadoras de cultivos de papa a nivel mundial. En 1845 una epidemia de esta enfermedad en cultivos de papa marcó la historia de la humanidad, cuando cerca de un millón de personas murieron y otras tantas se vieron obligadas a migrar de Irlanda a Estados Unidos. Es así como la Gran Ham-bruna Irlandesa no solo marcó uno de los momentos históricos más catastróficos del siglo XIX, sino que además abrió el interés por el estudio de uno de los patógenos de plantas más destruc-tores que conocemos.

El tizón tardío, o gota de la papa, es causado por el microorganismo Phytophthora infestans (Mont.), un patógeno reconocido por ser el agente causal del tizón en diferentes especies de solanáceas, principalmente en cultivos de papa (Solanum tuberosum) y tomate de mesa (S. lycopersicum) [1]. Los impactos económicos de este patógeno son considerables, pues generan graves problemas socioeco-nómicos y considerables pérdidas en la producción de los cultivos en diferentes regiones del mundo [2]. Se estima que cerca del 80% de la producción puede malograrse en cada ciclo de cosecha, y alrededor de 5.000 millones de dólares se pierden anualmente en estos cultivos debido a la presencia del patógeno [3]. Dada la importancia del cultivo de la papa a escala mundial, el patógeno se ha con-siderado uno de los principales causantes de pobreza en las regiones productoras, pues incrementa los problemas de seguridad alimentaria en todo el mundo [4].

Por todo lo anterior, desarrollar e implementar estrategias de control de esta enfermedad se ha con-vertido en uno de los desafíos más grandes para los científicos. No obstante, como resultado de la alta incidencia de la enfermedad y de los constantes cambios genéticos de las poblaciones del patógeno, aún no existe un mecanismo eficiente de control que evite sus efectos devastadores. Como conse-cuencia, muchos estudios se han centrado en investigar aspectos básicos de la biología, genética y epidemiología del patógeno. Además, recientemente ha surgido un amplio interés científico por entender cómo evolucionan las poblaciones del patógeno y cuáles son sus principales mecanismos de adaptación a sus hospederos.

EL PATÓGENO

Phytophthora infestans es un microorganismo que pertenece al grupo de los oomicetes, microorga-nismos similares a hongos, pero que tienen un linaje evolutivo distinto, muy relacionado con el de las algas pardas y diatomeas [5, 6]. Entre los oomicetes, cerca de cien especies han sido reportadas como patógenos de plantas [1, 3], y unas pocas han sido reportadas como patógenos de animales [7].

El devorador de plantas

María Fernanda Mideros M. Sc. Estudiante de doctorado en Biología en la Universidad de los Andes [email protected]

Silvia Restrepo RestrepoPh. D. Profesora titular y directora del Laboratorio de Micología y Fitopatología (Lamfu) del Departamento de Ciencias Biológicas y Decana de la Facultad de Ciencias de la Universidad de los Andes [email protected]

Universidad de los Andes, Facultad de Ciencias 43

Phytophthora infestans es un patógeno hemibiótrofo. Esto quiere decir que durante un ciclo normal de la enfermedad, el patógeno tiene dos fases: una biótrofa y otra necrótrofa. En la primera, el microorganismo puede mantenerse en el tejido sin que el hos-pedero manifieste síntomas de la enfermedad; es decir, después de que el patógeno invade la planta, es capaz de degradar los tejidos, y los síntomas solo se presentarán en una etapa tardía de la infección, o sea, en la fase necrótrofa [8].

Phytophthora infestans puede reproducirse tanto sexual como asexualmente durante su ciclo de vida. Durante el ciclo asexual,

el patógeno produce estructuras especializadas conocidas como esporangios. Estas estructuras contienen esporas móviles lla-madas zoosporas, que son las encargadas de iniciar el ciclo de infección en el hospedero cuando las condiciones de humedad y temperatura son las adecuadas. En ambientes de baja hume-dad relativa y de temperaturas altas, superiores a 12 ºC, los es-porangios pueden germinar directamente en micelio, el cuerpo vegetativo del patógeno. Por el contrario, para que ocurra el ciclo sexual es necesario que dos cepas con diferentes tipos de mice-lio (conocidos como A1 y A2) se encuentren y sean compatibles para que ocurra el apareamiento. Cuando esto ocurre, cada uno

Figura 1. Principales síntomas reportados por presencia de P. infestans y el efecto devastador en cultivos de A) papa (Solanum tuberosum); B) tomate de árbol (Solanum betaceum). A la izquierda se muestran los síntomas de la enfermedad, y a la derecha, el efecto devastador en todo el cultivo.Fuente: Fotografía de las autoras


de los diferentes tipos de micelio producen una serie de hor-monas que inducen el apareamiento y por ende la formación de esporas sexuales conocidas como oosporas. Estas oosporas son resultado de procesos de recombinación genética que le permiten al patógeno sobrevivir en el suelo por largos periodos de tiempo, incluso en condiciones ambientales adversas [9].

Durante un ciclo normal de la enfermedad, el patógeno invade la planta y forma estructuras especializadas que le permiten el contacto íntimo con el hospedero conocidas como haustorios. Estas estructuras le permiten liberar una serie de proteínas en el hospedero conocidas como proteínas efectoras, que le ayudan a evadir la respuesta inmunológica de la panta, de modo que se garantice la infección. En etapas tardías de la infección, luego de que el patógeno y el hospedero entran en contacto, el tejido vegetal se deteriora y los esporangios empiezan a desarrollarse nuevamente en la superficie de la hoja. Así se completa un ciclo de la enfermedad y el patógeno puede transmitirse comenzando nuevos ciclos de infección en las plantas cercanas [10].

ORIGEN Y EVOLUCIÓN DE PHYTOPHTHORA INFESTANS

Pese a que ha surgido un amplio interés en el estudio de la evolución del patógeno, su origen aún no ha sido establecido con precisión. Se han propuesto dos hipótesis al respecto. La primera señala que pudo haberse originado en la parte central de México, en el valle de Toluca. Evidencias que soportan esta hipótesis muestran una alta diversidad genética del patógeno en ese valle, donde coexisten individuos con tipos de apareamiento A1 y A2, por lo que es muy común encontrar allí eventos de re-producción sexual. Además, el valle de Toluca es la única región donde coexisten simpátricamente, es decir, en el mismo sitio, diferentes especies de Phytophthora [11, 12].

Phytophthora infestans pertenece al mismo clado o rama genética que las especies P. mirabilis, P. ipomoeae, y P. phaseoli, según lo proponen Blair y colaboradores [13]. Estudios con individuos per-tenecientes a este clado, utilizando marcadores moleculares como la secuencia génica ITS (internal transcribed spacer sequences), muestran que estas especies están estrechamente emparenta-das y comparten cerca del 99,9% de identidad en sus secuencias [14]. Al igual que P. infestans, estas especies son importantes patógenos de plantas y, como se mencionó, han coexistido sim-pátricamente en México. Sin embargo, estos organismos infectan hospederos que no se encuentran evolutivamente relacionados, lo que ha permitido plantear que los mecanismos de interacción del patógeno con el hospedero juegan un rol importante en la evolu-ción y eventual especiación de este grupo de patógenos.

La segunda hipótesis propuesta señala un posible origen del pa-tógeno en los Andes suramericanos. Esta hipótesis se basa en el origen y diversificación de la mayoría de las solanáceas en esta zona. En estas regiones han sido reportados nuevos linajes del patógeno que atacan diferentes especies de solanáceas, tanto

cultivables como silvestres. Aún no se conoce con certeza si es-tos nuevos linajes surgieron como consecuencia de la migración del patógeno por todo el mundo, de eventos de mutación o si son el resultado de hibridación [15].

A partir de estos dos posibles puntos de origen, se han reporta-do los principales eventos de migración a diferentes lugares del mundo, incluyendo países como Irlanda, donde se reportó la Gran Hambruna Irlandesa. Desde allí el patógeno se dispersó rápida-mente, generando considerables pérdidas en el resto de Europa [16]. Como consecuencia, el efecto devastador del patógeno, con sus consecuentes pérdidas económicas, se empezó a registrar en diferentes regiones del mundo. Los casos más recientes incluyen poblaciones del patógeno en el Reino Unido, Estados Unidos y Ca-nadá, donde nuevos linajes genéticos emergentes del patógeno han sido reportados en papa y tomate [1, 17].

La alta capacidad de mutación del patógeno, el incremento de los fenómenos de migración y la presencia de reproducción se-xual han permitido incrementar su potencial evolutivo, que se ve reflejado en el constante surgimiento de nuevas poblaciones o li-najes altamente agresivos y resistentes a fungicidas [18]. Como consecuencia, un constante desplazamiento de antiguos linajes del patógeno ha sido reportado en Norteamérica, Europa y otras regiones del mundo.

Recientes estudios que utilizan análisis de genomas completos (whole-genome sequencing) muestran que estas especies son capaces de infectar diferentes hospederos debido a su alta ca-pacidad de adaptación a los mismos, relacionada con la ace-lerada evolución de su genoma [19, 20]. Esta adaptabilidad le permite al patógeno no solo explorar hospederos potenciales, sino sobrepasar los mecanismos de resistencia conocidos, con lo cual se incrementa la incidencia y severidad de la enfermedad en diferentes regiones del mundo.

APARICIÓN DE NUEVAS POBLACIONES DEL PATÓGENO EN SURAMÉRICA

Nuevos linajes del patógeno han sido reportados en Ecuador y Perú en hospederos diferentes a la papa y el tomate. Suramérica es considerado el centro de origen y diversificación de solaná-ceas, particularmente de plantas del género Solanum [21]. Estas especies pueden actuar como potenciales reservorios del pató-geno, por lo cual afectan los procesos de evolución del mismo en el subcontinente (figura 1).

Estudios adelantados en esos dos países muestran la predo-minancia de poblaciones del patógeno con linaje clonal1 EC-1, reportado en cultivos de papa. Por otro lado, dos nuevos linajes

1 Linaje clonal es un término que define a un grupo de aislamientos del patógeno que tienen una descendencia asexual y se caracterizan por un genotipo particular identificado por marcadores moleculares tipo RFLPS o microsatélites (SSR).


Figura 2. Análisis de estructura genética de nuevas poblaciones de P. infestans-Pit aisladas de tomate de árbol. Las gráficas muestran los resultados obteni-dos de A) análisis de estructura poblacional a partir de Structure; en este caso, el valor de K corresponde a 2 e indica el número de clústers más probable asignado por el software; B) análisis de minimum spanning network basado en distancia de Bruvo; y C) resultados obtenidos a partir de análisis de componentes principales utilizan-do marcadores SSR (PCA).Fuente: Autoras

P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit

P. andinaP. infestans-Pit

P. infestans

P. infestans

Minimum spanning network (Basado en distancia de Bruvo)

P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit


P. infestans

P. infestans


P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit


P. infestans

P. infestans


P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit


P. infestans

P. infestans


P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit


P. infestans

P. infestans


P. andina

P. infestans

P. infestans-Pit

PCAI (43,03%)

PCA

II (2

6,82

%)

P. mirabilis

P. andina

P. ipomoeae

P. infestans-Pit


P. infestans

P. infestans


A.

B.

C.

1,0

0,8

0,6

0,4

0,2

0,0


Fuente: Fotografía de las autoras


clonales han sido reportados en hospederos diferentes a la papa: el linaje clonal EC-3, encontrado en cultivos de tomate de árbol (Solanum betaceum), caracterizado por aislamientos con tipo de apareamiento A1, haplotipo mitocondrial2 Ia, y el linaje clonal EC-2, encontrado en algunas especies de solanáceas silvestres, como S. hispidum, y en especies del complejo Anarrhichomenum, caracterizado por la presencia del haplotipo mitocondrial Ic. De forma particular, las poblaciones del linaje clonal EC-2 presentan el tipo de apareamiento A2, lo que puede explicar la alta diversidad genética encontrada en este grupo de aislamientos [22-24].

Resulta interesante que los linajes EC-2 y EC-3 estén estrecha-mente emparentados con P. infestans. Recientes clasificaciones con secuencias nucleares y mitocondriales definen los linajes clo-nales EC-3 y EC-2 como una nueva especie causante del tizón tardío (Phytophthora andina), originario de los Andes suramerica-nos [24]. Se considera que P. andina es un taxón hermano de las especies del clado que incluye P. phaseoli, P. ipomoeae, P. infes-tans y P. mirabilis [15]. No obstante, recientes estudios realizados por nuestro grupo de investigación concluyen que los criterios uti-lizados para considerar la P. andina como especie independiente no fueron adecuados. Cárdenas y sus colaboradores (2012) reali-zaron el análisis de las relaciones filogenéticas de diferentes ais-lamientos utilizando tanto genes nucleares como mitocondriales. Los resultados de estos análisis muestran que no existe una clara separación de los aislamientos clasificados como P. andina y P. in-festans. Como resultado, los aislamientos de P. andina no forman un grupo genético claramente diferenciado [25]. Esto, sumado a la presencia de oosporas en cruces de P. andina y P. infestans reportados previamente, pone en duda el criterio de clasificación de esta nueva especie para Suramérica.

A pesar de que el estatus taxonómico de estos aislamientos aún no está resuelto, estudios preliminares de diversidad genética con marcadores microsatélites muestran una alta estructura genética de estas poblaciones cuando son comparadas con po-blaciones de P. infestans obtenidas de hospederos diferentes. Adicionalmente, sugieren que estas poblaciones probablemente se originaron en eventos de hibridación y recombinación sexual que pueden estar ocurriendo en los Andes [26]. Estas hipótesis han permitido suponer que los aislamientos de P. andina emer-gieron por medio de hibridación, en la que la P. infestans y un linaje desconocido del grupo Phytophthora pudieron haber ac-tuado como parentales [27].

REPORTES DE UN NUEVO LINAJE DEL PATÓGENO EN COLOMBIA

Los estudios de la caracterización de las poblaciones del pató-geno en Colombia reportan la presencia del linaje clonal EC-1

2 El término haplotipo mitocondrial hace referencia a la variación presente en el ADN mitocondrial que es transmitida uniparentalmente, y cada genotipo tiene un único haplotipo mitocondrial. Hasta el momento, para el patógeno se han reportado cinco haplotipos mitocondriales: Ia, IIa, Ib, IIb y Ic.

como el predominante en cultivos de papa [28]. Adicionalmente, Vargas y sus colaboradores (2009) han reportado la presen-cia del patógeno en tomate de mesa (Solanum lycopersicum), lulo (Solanum quitoense), uchuva (Physalis peruviana), pepino dulce (Solanum muricatum) y tomate de árbol (Solanum beta-ceum) [29]. Uno de los reportes más importantes del patógeno en Colombia fue el de plantas de uchuva, en las que se identifi-caron posibles eventos de migración del linaje US-8 previamente reportado en México, Estados Unidos y Canadá. Estos aislamien-tos fueron identificados con tipo de apareamiento A2, y es el primer reporte en Colombia de la introducción de nuevos linajes que potencialmente incrementan el riesgo de reproducción se-xual en el país [29].

Con posterioridad a estos reportes, los estudios realizados por el Laboratorio de Micología y Fitopatología (Lamfu) se han enfoca-do en la caracterización de nuevas poblaciones en cultivos como el de tomate de árbol. Observaciones de campo indican que el impacto del patógeno es devastador, y se encuentra asociado a cepas muy agresivas que destruyen plantaciones de tomate de árbol en tan solo ocho días después de iniciado el ciclo de infec-ción. Análisis genéticos con marcadores microsatélites de cepas aisladas de cultivos de tomate de árbol en Nariño y Putumayo muestran que estos aislamientos corresponden a una nueva po-blación de P. infestans no reportada previamente.

Estas poblaciones se caracterizan por una alta diversidad genéti-ca y una marcada estructura poblacional. Análisis poblacionales muestran una clara separación de estas poblaciones respecto de otras especies del mismo clado de Phytophthora (figura 2A). Los resultados también muestran una evidente separación de los aislamientos colectados en tomate de árbol de los aislamien-tos típicos de P. infestans y los aislamientos clasificados como P. andina (figura 2B). Estos resultados fueron estudiados poste-riormente mediante análisis de componentes principales (PCA) y un análisis discriminante de componentes principales (DAPC), estudios que confirman la presencia de una nueva población asociada a este hospedero (figura 2C). Estos aislamientos han sido clasificados en el grupo P. infestans, pero han sido llama-dos P. infestans-Pit para diferenciarlos del resto de las poblacio-nes de Phytophthora mientras se aclara su estatus taxonómico definitivo.

Los estudios realizados hasta el momento en las poblaciones emergentes de P. infestans obtenidas de tomate de árbol han proporcionado un modelo ideal para entender los mecanismos de evolución de patógenos y la capacidad de adaptación de pa-tógenos emergentes sobre los cultivos andinos. Ensayos de ino-culaciones en hojas de diferentes hospederos (tomate de árbol y papa) muestran que estos aislamientos son muy agresivos y corresponden a hospederos muy específicos. Al parecer, esta especificidad de hospedero no solo demuestra la adaptación del patógeno a su hospedero, sino que evidencia que en ella radica la fuerza que permite el mantenimiento de la estructura genéti-


ca en estas poblaciones [30, 31]. Bajo estas circunstancias, el patógeno desarrolla una epidemiología diferente que dificulta el uso de estrategias de control efectivas.

Las poblaciones de P. infestans-Pit provenientes de tomate de árbol pueden manifestar diferentes niveles de agresividad, de-pendiendo de la variedad en la que son inoculadas. Esto permite que diferentes cepas del patógeno puedan ser identificadas en un ciclo de la enfermedad. No obstante, esta condición dificulta el control del patógeno en tomate de árbol en campo, principal-mente en un hospedero del que hasta el momento no existen variedades comerciales, pues son poblaciones locales seleccio-nadas por los cultivadores.

Actualmente el Lamfu se encuentra enfocado en entender los procesos de evolución de este patógeno en Suramérica, así como los mecanismos de interacción con sus hospederos. El re-porte de nuevos linajes ha ofrecido el escenario óptimo para es-tudiar los mecanismos relacionados con la adaptación y evolu-ción de patógenos emergentes, que en algún momento podrían explicar la dinámica del patógeno en Suramérica. Igualmente, esta información permitirá a largo plazo monitorear las pobla-ciones del patógeno y generar estrategias de control adecuadas que mejoren las limitantes fitosanitarias de los cultivos de sola-náceas en el país. •

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