SERPIENTES

Historia Natural en el Neotrópico

Marco A. Natera M mnateram@yahoo.com

Museo de Vertebrados

Universidad Experimental Rómulo Gallegos San Juan de Los Morros - Venezuela

Este documento forma parte del manuscrito Las Serpientes de Venezuela Atlas Fotográfico e Historia Natural que será publicado próximamente por

Marco Natera y Manuel Castelaín.

INTRODUCCIÓN

Desde el punto de vista evolutivo, las serpientes son saurios tan modificados

que han de ser tratados como un subgrupo aparte dentro del diverso linaje de

los Squamata. A pesar de presentar una morfología relativamente sencilla y

conservativa, las serpientes exhiben una múltiple variedad de formas

corporales como cabezas ovaladas o triangulares, no distinguidas del cuello,

poco distinguida o muy distinguidas, cuerpo cilíndrico, deprimido (aplanado) o

comprimido; cuerpo relativamente corto o cuerpos largos y cola de diversa

longitud. Con escamas dorsales lisas, escamas moderadamente quilladas o

fuertemente quilladas. Desde luego, cada una de estas características exhibe

una gran cantidad de estados intermedios y de variaciones ontogenéticas, que

en ocasiones son difíciles de asignar en una categoría específica, debido a que

estas variaciones responden a la gran variedad de nichos ecológicos en donde

están integrados los ofidios.

Entre las características derivadas que presentan los ofidios encontramos:

extremidades anteriores y cintura escapular totalmente ausente. En las

serpientes primitivas (scolecophidios, Anilius y Boidos) se encuentran vestigios

de cintura pélvica que en algunos grupos se manifiestan externamente en

forma de espolones un poco por delante y en los laterales del orificio cloacal.

El alargamiento corporal se traduce en un aumento del número de vértebras

que conforman la columna vertebral, habiendo un promedio de vértebras entre

120 y 240, aunque estas pueden alcanzar los 585 (Ernst y Zug 1996; Zug, Vitt y

Caldwell 2001). En aquellas especies que presentan las escamas ventrales y

subcaudales transversalmente alargadas, el número de vértebras se

corresponde con el número de escamas ventrales y subcaudales. Estas

escamas también son características de muchos ofidios (ausente en

scolecofidia y algunas especies marinas) y prácticamente no están

representados entre los saurios y los anfisbenas.

Debido a que las serpientes deben ubicar, capturar, manipular y tragar presas

enteras que, en muchos casos son de mayor tamaño que su cabeza, estos

exhiben altas modificaciones craneales tales como la falta del hueso

supraoccipital en el margen del foramen mágnum, un ligamento elástico que

une proximalmente los dos huesos dentarios (mandibulas) y lo mas significativo

es que el arco temporal del cráneo y el hueso yugal se han perdido, de manera

que el hueso cuadrado y la región mandibular están muy holgadamente atados

al cráneo (Zug, Vitt y Caldwell. 2001; Savage 2002). Estas importantes

modificaciones evidenciado en Macrostomata, les permite a los ofidios gran

abertura de la boca y por consiguiente, la posibilidad de engullir presas de

considerable tamaño.

A pesar de que el cuerpo de las serpientes está totalmente cubierto por

escamas epidérmicas, poseen el sentido del tacto bien desarrollado. En efecto,

varios estudios histológicos de las escamas de la piel, han demostrado la

presencia de corpúsculos o papilas táctiles en scolecofidios, boidos y algunos

colúbridos (Jackson 1977; Young y Wallach 1998), que pueden servir como

mecanorreceptores y que están presentes en las escamas de la parte anterior

de la cabeza, en especial en la escama rostral y primeras supralabiales.

Ningún herpetólogo o entusiasta de las serpientes se ha eximido al manipular

ciertas serpientes, del contenido de sus glándulas cloacales, las cuales

sintetizan y liberan sustancias odoríferas que por lo general pueden ahuyentar

a los potenciales depredadores. Estas glándulas son únicas entre los ofidios y

debido a que están presentes en todos los grupos, pudieron haber jugado un

importante papel en la historia evolutiva de los ofidios (Greene 1997).

OBJETIVOS Objetivo General Describir los aspectos generales de la ecología de las serpientes en los ambientes neotropicales. Objetivos específicos Revisar aspectos básicos de alimentación, reproducción y estrategias antidepredadoras de los ofidios neotropicales. Describir el macrohábitat y microhábitat y el ritmo diario de actividad de las serpientes. Señalar algunas pautas para la conservación de este grupo. DESARROLLO DEL TEMA Alimentación: Las serpientes son cazadoras extraordinarias que pueden ser incluidas entre

los depredadores más eficientes del reino animal, debido a que pueden

alimentarse de grandes presas que tragan enteras. Aunque las serpientes

ingieren presas que pueden tener un promedio de 20% de su propio peso, en

los vipéridos este porcentaje puede estar alrededor de 150% como máximo,

permitiendo a los ofidios ser depredadores muy eficientes, ya que aprovechan

al máximo la energía suministrada por las mismas (Cundall y Greene 2000). Se

ha sugerido que la captura de presas muy grandes puede ser más frecuente en

serpientes juveniles que en adultas, siendo este comportamiento

probablemente debido a la disponibilidad de presas (Sazima y Martins 1990).

Esto podría explicar porque los individuos neonatos y juveniles tienen cabezas

proporcionalmente más grandes con respecto a su cuerpo que los ejemplares

adultos. Sin embargo, las especies de porte grande por lo general pueden tener

una gama más amplia de presas que las especies de menor porte, debido en

gran parte a la mayor capacidad de apertura bucal.

Desde el punto de vista evolutivo los scolecofidios se alimentan de numerosas

presas pequeñas (pequeños artrópodos terrestres) de dos maneras; los

typhlopidos y anomalepididos realizan una rápida protracción y retracción de

sus dientes mandibulares para llevar sus pequeñas presas a la boca, mientras

que los leptotyphlopidos consumen algunas presas enteras, pero por lo

general exprimen o aprietan el contenido abdominal y descartan el

exoesqueleto o eliminan la cabeza de la presa (termitas) e ingieren sólo el

abdomen (Cundall y Greene 2000; Savage 2002). Para estos tipos de

alimentación, los scolecophidios muestran varias características anatómicas y

morfológicas generalizadas tales como una caja craneal relativamente rígida,

boca ubicada subterminalmente, ángulo del hueso cuadrado ubicado

anteriormente, huesos dentarios (mandíbulas) cortos y huesos pterigoides en

forma de tablilla (Cundall y Greene 2000; Savage 2002).

Por su parte las serpientes alethinophidias macrostomatas, han desarrollado

una serie de características que han evolucionado en función de una gran

abertura bucal (de allí el término macrostomata (macro= grande y stoma=

boca)) para especializarse en la deglución de grandes presas. Entre las

características más importantes encontramos un incremento en la longitud del

hueso mandíbular (dentario) y la modificación del tejido blando intermandibular,

cuyo objetivo es permitir una mayor elasticidad entre ambas ramas

mandibulares.

Cundall y Greene (2002) identificaron tres mecanismos utilizados por las

serpientes para disminuir la posibilidad de escape por parte de la presa,

utilizando las mandíbulas y dientes para causar daños mecánicos al tejido de la

victima, también la inoculación de veneno para dañar químicamente el tejido, y

la constricción para evitar la locomoción (escape) respiración y circulación

sanguínea. Esta última estrategia (constricción) no solo permite paralizar y

matar las presas, sino que también en gran medida, ayuda a proteger a la

serpiente de eventuales ataques por parte de la presa, si esta enrolla la misma

adecuadamente.

Con respecto a los modos de caza, han sido ampliamente aceptadas dos

estrategias principales de cacería; las serpientes que cazan al acecho (sit-and-

wait en inglés), que suelen ser animales sedentarios que se basan

principalmente por el sentido de la vista, la termorecepción o la vibración del

sustrato (sentido táctil) y que poseen un patrón y coloración críptica (camuflaje)

de extrema eficiencia; y los ofidios que cazan activamente, los cuales se guían

principalmente por el sentido visual, quimiosensor o táctil. En el primer caso

podemos incluir a la mayoría de los boidos, aunque estos pueden ser

cazadores nocturnos activos como en el caso de algunas especies del género

Corallus, quienes pueden desplazarse a través de las ramas de los árboles y

arbustos en busca de animales dormidos (Henderson 2002) y los vipéridos, que

suelen ubicar senderos transitados por pequeños mamíferos, detectados

químicamente para luego ubicarse en posición estratégica de tal manera que

se logre la captura por emboscada (Chiszar, Lee, Radcliffe y Smith 1992; Clark

2004a; Bevelander, Smith y Kardong 2006). Se ha señalado que la selección

de microhábitats adecuados por parte de ofidios que utilizan ésta estrategia,

está basado en previas experiencias, es decir, del aprendizaje (Clark 2004b).

Además, también pueden valerse de la presencia de coespecíficos que se

hayan recientemente alimentado, y escoger un buen lugar para acechar; estos

individuos también son detectados químicamente (Clark 2007). Estas

serpientes exhiben un comportamiento estereotipado luego de haber atacado a

la presa, que consiste en liberación inmediata después del ataque,

inmobilización, localización química del rastro, seguimiento y por último

deglución. Se ha descubierto que el tiempo que el ofidio queda inmóvil después

del ataque, tiene una correlación positiva con respecto al tamaño de la presa

(Clark 2006). En el caso de algunos vipéridos como Bothrops, la frecuencia de

alimentación es relativamente baja, y aunque en promedio se alimentan de

presas de mediano tamaño, ocasionalmente capturan grandes presas (Martins,

Marques y Sazima 2002). Por su parte, los cazadores activos como la mayoría

de los colúbridos, los elápidos y los scolecofidios, se alimentan principalmente

de presas inactivas o, en todo caso, poco activas. Es interesante resaltar que,

generalmente las especies que depredan al acecho, lo hacen sobre presas

relativamente grandes, mientras que las cazadoras activas que suelen ser

generalistas, a menudo cazan presas pequeñas.

A pesar de que las distintas estrategias para encontrar sus presas pueden

depender de uno u otro sistema sensorial, en general las serpientes combinan

sus sentidos durante todo el proceso de selección de lugar de cacería y la

detección y captura de la presa. Por ejemplo, muchos vipéridos como

mapanares y cascabeles, utilizan el sentido del olfato (quimiorecepción) para

detectar los trayectos de los roedores en el ecosistema, luego la presencia de

la presa puede depender de la vista, la termorecepción o la vibración del

sustrato, y una vez envenenado, el roedor se alejara algunos metros del lugar

del ataque. Durante la busqueda de su presa, la serpiente volverá a utilizar el

olfato para ubicar la localización exacta del roedor a través del “camino de olor”

que deja este durante su trayecto. Este camino puede estar integrado por el

“olor” (o reacciones químicas de sus partículas dentro del órgano de Jácobson)

de la orina, el veneno inyectado y las hormonas liberadas en ese momento por

parte de la presa. También es probable que el rastro puede ser ubicado por el

calor despedido por el mismo.

Otro aspecto interesante entre las serpientes tropicales, son los items presa

que pueden depredar las diferentes especies, pudiendo encontrar especies de

hábitos alimentarios generalístas (también llamados oportunistas), así como

también especialistas e intermedios. Las especies de hábitos generalístas

pueden depredar sobre diversos grupos de animales, como por ejemplo

Drymarchon corais, que puede alimentarse de una gran variedad de

vertebrados como reptiles, aves y mamíferos incluyendo serpientes venenosas.

Boa constrictor, Eunectes murinus, Corallus spp., Lampropeltis triangulum,

Oxybelis, Philodryas olfersii, Bothrops atrox y B. asper también son ejemplos

de depredadores generalístas.

Las especies de hábitos alimentarios especialistas depredan sobre grupos muy

restringidos de animales, como ocurre con las serpientes caracoleras de los

géneros Dipsas y Sibon, los cuales se alimentan de moluscos gasterópodos,

mientras Atractus se alimenta principalmente de lombrices de tierra y Ninia

atrata incluye babosas y lombrices de tierra en su dieta. Estos taxa

especializados en moluscos y anélidos, poseen glándulas infralabiales bien

desarrolladas formadas por glándulas seromucosas secretoras de toxinas que

les permiten inmovilizar sus presas (Oliveira, Jared, Prudente, Zaher y

Antoniazzi 2008). Las falsas mapanares del género Waglerophis y Xenodon,

depredan casi exclusivamente de anuros bufónidos. Hydrops depreda peces,

en especial anguilas de río (Synbranchus) al igual que Pseudoeryx, mientras

que Hydrodynastes consume crustáceos decápodos y peces (Cunha y

Nascimento 1993; W. W. Lamar com. per. 2006). Chironius se alimenta de

ranas y ocasionalmente de salamandras y saurios al igual que Urotheca,

mientras que Umbrivaga mertensi aparentemente se alimenta exclusivamente

de huevos de pequeños reptiles y moluscos terrestres que traga enteros (Roze

1964; obs. per.), mientras que la recientemente señalada para Venezuela

Enulius flavitorques (Manzanilla, Mijares-Urrutia, Rivero y Natera 1999) se

alimenta del contenido de los huevos de pequeños saurios y serpientes

(Savage 2002). Siphlophis compressus se alimenta de saurios mientras que

Siphlophis cervinus de aves y saurios (Cunha y Nascimento 1993; W. W.

Lamar com. per. 2006). Drymoluber dichrous come saurios y ocacionalmente

serpientes (Martins y Oliveira 1999; W. W. Lamar com. per. 2006), mientras

que Erythrolamprus se alimenta fundamentalmente de serpientes y

ocasionalmente de saurios. Stenorrhina y Tantilla se alimentan de artropódos,

el primero incluye arañas, escorpiones, saltamontes y otros artrópodos,

mientras que el segundo prefiere quilópodos (milpies) e insectos de cuerpo

blando.

Algunos géneros pueden depredar sobre unos pocos taxa como el caso de la

falsa coral del género Anilius que se alimenta de anguilas de río (Synbranchus

spp.) cecilias, anfisbenias y serpientes. Clelia, consume serpientes, saurios y

pequeños mamíferos, Liophis depreda principalmente sobre larvas y adultos de

anfibios y ocasionalmente se alimenta de peces y saurios, Leptodeira y

Leptophis se alimentan de anfibios y ocasionalmente de saurios, inversamente

Imantodes se alimenta principalmente de saurios y ocasionalmente sobre

anfibios al igual que Mastigodryas, el cual puede ser ocasionalmente ofiófago.

Las corales verdaderas (Micrurus spp.) se alimentan de serpientes, saurios y

amphisbaenas (M. lemniscatus, M. nattereri y M. surinamensis se alimentan de

peces (Roze 1996; véase Campbell y Lamar 2004 para más datos). Pseudoboa

se alimenta de serpientes, saurios y ocasionalmente de pequeños mamíferos.

Otras falsas corales como Oxyrhopus se alimenta principalmente de saurios y

ocasionalmente de pequeños mamíferos, mientras que las falsas mapanares

de agua del género Helicops depredan sobre peces y ocasionalmente sobre

anfibios. Las cazadoras del género Pseustes se alimentan de aves incluyendo

sus huevos y pequeños mamíferos.

Frecuentemente se observa también cambios ontogenéticos en la alimentación,

los cuales han sido señalados para Bothrops venezuelensis (B. atrox en aquel

entonces) por Sexton (1956-1957), cuyos juveniles depredan principalmente

ranas y los adultos sobre pequeños mamíferos. Masticophis mentovarius

suborbitalis se alimenta de pequeñas lagartijas en su etapa juvenil

(Gymnophthalmus sp.) mientras que los adultos se alimentan de roedores

(Proechimys sp.) (Natera y Manzanilla en preparación).

Hay que recordar que estos ítems presas pueden ser más amplios de lo que en

la actualidad se conoce, y que las presas de las diversas especies pueden

variar de acuerdo a la disponibilidad de las mismas en la naturaleza.

De manera interesante algunas serpientes depredadoras de anfibios han

desarrollado resistencia a las toxinas secretadas por la piel es estos, como las

falsas mapanares de los de los géneros Leptodeira y Xenodon que pueden

alimentarse sin problemas del sapo común (Rhinella marina) y más

sorprendente aún, es la alta resistencia por parte de Liophis epinephelus a las

mortalmente tóxicas ranas de los géneros Dendrobates y Phyllobates en Costa

Rica, Panamá y Colombia (Myers, Daly y Malkin 1978; Savage 2002).

Adicionalmente se ha encontrado que las serpientes que se alimentan de

presas tóxicas, pueden acumular toxinas en sus tejidos, especialmente en el

hígado, en cantidades suficientes como para afectar depredadores como aves

y mamíferos (Williams, Brodie y Brodie 2004).

Un aspecto poco conocido es el hábito de comer huevos por parte de algunos

ofidios. Por ejemplo Umbrivaga mertensi se especializa en consumir huevos,

probablemente de saurios y caracoles terrestres, mientras que Pseustes

poecilonotus puede alimentarse de huevos de aves. Ocacionalmente Epicrates

cenchria maurus (=E. maurus) también puede ingerir huevos, probablemente

de manera oportunista. Algunos colúbridos como las serpientes de los géneros

Liophis y Leptodeira pueden consumir huevos de anfibios

En general, las serpientes que componen las comunidades de un lugar en

particular en el neotropico, utilizan una amplia gama de presas (moluscos,

anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y mamíferos) sin embargo,

son más comunes las especies que se alimentan de saurios y ranas y,

aparentemente, los especialistas en mamíferos deben utilizar la constricción o

el envenenamiento para evitar el ataque por parte de estos (Cadle y Greene

1993) por lo que están restringidos a unos pocos géneros como Boidos,

Drymarchon (en parte) Lampropeltis, Spilotes y los vipéridos.

Aunque la atracción de la presa utilizando la coloración caudal ha sido

señalada para una variedad de serpientes, incluyendo pitónidos, boidos,

colúbridos, elápidos y vipéridos, hasta el presente no ha sido señalado para

ejemplares procedentes de Venezuela, aunque es muy probable que este

ocurra en juveniles de algunas especies del género Bothrops y géneros

asociados.

Adicionalmente, algunas serpientes han sido observadas bebiendo agua que

ha sido acumulada sobre la superficie de sus propios cuerpos mientras se

encuentran enrolladas, especialmente después de fuertes lluvias o densa

neblina. Campbell y Lamar (2004) enumeran varias especies que tienen este

comportamiento como por ejemplo Bothriechis schlegelii y Bothriopsis bilineata.

Nosotros hemos observado este comportamiento en cautiverio en la mapanare

Bothrops asper y la cascabel Crotalus durissus cumanensis.

A pesar de lo antes expuesto, es poco lo que se conoce con respecto a la

alimentación de los ofidios, por lo que su papel en los ecosistemas como

depredadores esta distante de ser bien conocido. Por esta razón, este

particular representa un interesante campo de investigación.

Reproducción

Con respecto al aspecto reproductivo, dos principales tópicos pueden ser de

interés, el primero es el punto referente al modo de parto y al tipo de conexión

materno-fetal que se establece entre la madre y los embriones, y el segundo

punto se refiere a la frecuencia reproductiva a través del año.

En el primer caso se reconocen dos modos de parto: oviparidad y viviparidad.

Así, en las especies ovíparas se reproducen a través de huevos y el desarrollo

embrionario es de tipo lecitotrófico, es decir, el embrión obtiene todos los

nutrimentos necesarios para su desarrollo a través del contenido del saco

vitelino (yema del huevo). Para este caso podemos mencionar todos los

scolecofidios, los elapidos, la gran mayoría de los colúbridos y dentro de los

vipéridos la cuaima piña (Lachesis muta).

En las especies vivíparas las hembras dan a luz a los fetos completamente

formados, pero pueden distinguirse principalmente dos tipos de viviparidad, los

vivíparos lecitotróficos, cuyo desarrollo embrionario ocurre en el oviducto

materno y en donde el embrión depente de la yema, mientras que en los

vivíparos matrotróficos (placentotróficos) se establece una conexión materno-

fetal a través de una placenta. Para el primer caso podemos nombrar todos los

boidos, Anilius scytale y los colúbridos vivíparos tales como Helicops scalaris y

Thamnodynastes. Las especies vivíparas matrotróficas están representadas

por los vipéridos de los géneros Bothriechis, Bothriopsis, Bothrops, Crotalus y

Porthidium.

Con respecto a la frecuencia reproductiva a través del año, encontramos que

pueden existir especies que se reproducen estacionalmente, mientras que

otras pueden tener un ciclo continuo a través del año. Es probable que este sea

uno de los aspectos menos conocidos en la biología de los ofidios en general,

ya que tal frecuencia puede variar de acuerdo a las condiciones ambientales de

cada región. En algunos bosques lluviosos de Sur América es probable que

algunas especies se reproduzcan de manera contínua a través del año (Fitch

1982). Sin embargo, las especies que presentan una reproducción de tipo

estacional generalmente habitan regiones donde hay una marcada diferencia

climática entre la época seca y la época de lluvias. Es probable que, en estos

casos, la mayoría de las cópulas ocurran entre los meses de octubre y abril y

los partos o las puestas de huevos sean durante las primeras lluvias, factor que

puede desencadenar gran abundancia de alimento para los neonatos. Otras

especies pueden reproducirse a lo largo del año, aspecto que, puede ocurrir en

áreas donde las diferencia entre la época seca y la lluviosa no es tan marcada.

En muchas especies, los machos pueden estar sexualmente activos a lo largo

de todo el año, sin embargo, la vitelogénesis en las hembras puede estar

restringido a un período determinado (Pizzatto, Jordão y Marques 2008).

Nuevamente vale la pena llamar la atención sobre este punto e incitar a la

investigación en este interesante aspecto de la reproducción de los ofidios.

Estrategias Antidepredadoras Al considerar los métodos antidepredadores, los ofidios están entre los

vertebrados que exhiben mayor cantidad de mecanismos de defensa (Greene

1988; Ernts y Zug 1996).

En este particular, la mayoría de las especies si tienen oportunidad, prefieren

escapar antes de mostrarse agresivas. A este punto, algunas solo tratan de

intimidar mientras que otras demuestran claramente su peligrosidad.

Entre las más obvias estrategias antidepredadoras que se presentan entre los

ofidios, se encuentra el ataque y la mordida, que esta presente en muchas

especies, sin embargo esto no siempre ocurre, por lo que estos animales han

desarrollado innumerables formas de defensa. Aunque el ataque es común en

muchas especies, normalmente se menciona la palabra agresiva con respecto

a animales que se defienden vigorosamente cuando están asustadas o

acorraladas, de manera que, en general, las serpientes atacan sólo cuando es

estrictamente necesario y se sienten amenazadas.

Una de las mas raras estrategia y mas interesantes se observa en las

serpientes bejucas (Oxybelis spp.) que en situación de peligro (con la presencia

de una persona por ejemplo) realiza movimientos lateralmente suaves como se

movería una rama inducida por el viento (Greene 1988; obs. per). Este

comportamiento, combinado a su forma corporal y a su coloración, la haría

fácilmente pasar desapercibida en la naturaleza.

La postura corporal en forma de bola ha sido documentado en Eunectes

murinus (también en E. notaeus) (Dirksen, Buongermini, Strüssmann y Waller

1999) y en Epicrates cenchria maurus (=E. maurus) (obs. per.) (fig), que

consiste en formar una bola mas o menos regular (a veces irregular) con el

cuerpo, protegiendo la cabeza (Greene 1988). Este modo también ha sido

observado en los boidos Corallus hortulanus y Corallus ruschenbergerii y en la

falsa coral Siphlophis cervinus (Martins y Oliveira 1999). La rotación del cuerpo

sobre su propio eje cuando la serpiente es capturada (manipulada), puede ser

observada en los ofidios colúbridos Chironius, Masticophis Dendrophidion,

Drymoluber, Helicops, Imantodes y Mastigodryas, Oxybelis y Siphlophis

compressus (Martins y Oliveira 1999; obs. per.)

Esconder la cabeza bajo una porción del cuerpo o el cuerpo entero, sin formar

una masa esférica se puede observar en Anilius (Martins y Oliveira 1999),

Atractus, Dipsas, Pseudoeryx, Micrurus, Bothrops y en Crotalus durissus (obs.

per.). En Anilius y Micrurus y Leptomicrurus este comportamiento puede ir

acompañado de elevación de la cola y en el caso de los dos últimos también

puede presentarse elevación con aplanamiento de la misma (fig. ). Una de las

estrategias es tratar de parecer más grandes o agresivas de lo que realmente

son. Parecer de mayor tamaño a menudo va acompañado de inflación corporal

como ocurre con algunas especies de Dipsas y Bothrops, inflación de la

garganta y región cervical (aplanamiento lateral) como en ocurre con

Philodryas viridissimus (Martins y Oliveira 1999; Marques, Eterovic y Sazima

2001), Pseustes y Spilotes o por abertura lateral de las costillas (por lo general

cervicales, ocasionalmente a lo largo del cuerpo), conocido como

aplastamiento horizontal o dorsoventral del cuello, como ocurre con los

miembros de la tribu Xenodontini Erythrolamprus, Liophis, Umbrivaga,

Waglerophis y Xenodon (fig ). Myers (1986) sugirió que este comportamiento

defensivo puede ser un carácter sinapomórfico (característico) de esta tribu

(subfamilia Xenodontinae), el cual cinco de los seis géneros que componen ese

linaje están presentes en Venezuela (excepto Lystrophis). De manera

independiente esto puede ocurrir en Anilius, Atractus, Helicops e

Hydrodynastes (Myers 1986; Martins y Oliveira 1999; obs. per). Una especie de

aplastamiento corporal también fue notado en Pseudoeryx plicatilis (obs. per.),

mientras que inflación corporal puede observarse también en Dendrophidion y

Thamnodynastes (fig. ). La amenaza o intimidación por abertura bucal puede

ocurrir en Chironius, Leptophis y Oxybelis (obs. per), Philodryas viridissima

(Marques, Eterovic y Sazima 2001; Natera, Diasparra, Novoa y Jiménez en

prensa) y Pseustes, mientras que la producción de sonido aposemático por

vibración de la cola se observa en las serpientes venenosas Crotalus,

Bothriopsis, Bothrops, Lachesis, y en los colúbridos Chironius, Dendrophidion,

Drymarchon, Drymoluber, Mastigodryas, Masticophis, Pseustes,

Rhinobothryum y Spilotes (Martins y Oliveira 1999; obs. per)

El aumento del tamaño de la cabeza o triangulación por levantamiento y

extensión lateral de la articulación cuadradomandibular, ocurre de manera

amplia en los miembros de la tribu Dipsadini (Dipsas y Sibon en Venezuela)

(Cadle y Myers 2003; obs. per.), y en otras serpientes como Chironius,

Helicops, Leptodeira, Leptophis, Oxybelis, Rhinobothryum, Thamnodynastes y

Xenodon (fig. ). Este último que de por si tiene la cabeza en forma triangular

puede aumentar la anchura de la parte posterior de la cabeza de la manera ya

mencionada. Otra estrategia defensiva es la liberación de sustancias repulsivas

originadas en las glándulas cloacales (descarga cloacal según Greene 1988).

Esta puede ocurrir en scolecofidios, Anilius, boidos (especialmente Eunectes),

Drymarchon, Imantodes, Liophis, Leptodeira, Ninia, Oxybelis, Pseudoboa y

Xenoxybelis argenteus. Estas descargas pueden tener su origen solo en las

glándulas cloacales o mezclarse con material fecal.

Otro método defensivo “pasivo” lo presentan muchas especies terrestre (y por

su puesto arborícolas), que consiste en dormir sobre las ramas delgadas de los

árboles, arbustos, palmas y helechos, de manera que durante cualquier

movimiento perturbador la serpiente reacciona y escapa. También este

comportamiento permite a muchas especies dormir fuera del alcance de

depredadores terrestres como hormigas y tarantulas (Martins 1993). Nosotros

hemos observado este comportamiento en Dendrophidion nuchale, Imantodes

cenchoa, Mastigodryas boddaerti y Bothrops venezuelensis (fig. ). En la región

de Manaus, Brasil, Martins (1993) encontró varias especies terrestres y diurnas

como Drymoluber dichrous, Liophis reginae y Liophis typhlus que usan esta

estrategia durante la noche. Este tipo de defensa también se ha registrado en

juveniles y adultos de especies de pequeño tamaño o en juveniles de especies

de mayor porte como Bothrops atrox (Martins y Oliveira 1999; Oliveira y Martins

2001).

Algunas estrategias antidepredadoras pueden estar relacionadas con el color y

el patrón. De los tres tipos básicos de patrones y colores que se han

enumerado, la coloración aposemática se basa en colores brillantes y vivos que

sirven de advertencia ante los potenciales depredadores y que es típico de las

serpientes de coral verdaderas (elápidos). Se ha señalado que la coloración

aposemática compuesta por un patrón anillado como ocurre con las corales (y

con las falsas corales también), sirve de coloración críptica (camuflaje) cuando

el individuo se encuentra en movimiento, principalmente en movimientos

rápidos a corta distancia, en donde los anillos crean una disrupción visual,

especialmente en áreas boscosas y sombreadas (Pough 1988).

La coloración mimética (mimus= imitar) consiste en una imitación por parte de

especies inofensivas o poco venenosas a las verdaderamente tóxicas, como

puede ocurrir con las falsas corales de los géneros Anilius, Atractus, Clelia

(juveniles), Erythrolamprus, Hydrops, Hydrodynastes, Lampropeltis, Oxyrhopus,

Pseudoboa (juveniles), Siphlophis, Rhinobothryum y Tantilla y las falsas

mapanares de los géneros Dipsas, Leptodeira, Pseustes (juveniles), Sibon,

Waglerophis y Xenodon. De estas se calcula que alrededor de unas veinte

especies, que corresponden al 12 % de la ofidiofauna venezolana, pueden ser

consideradas falsas corales (Natera-Mumaw 2005). Es importante señalar que

el mimetismo no solo puede ocurrir en el patrón y el color, sino también en la

forma corporal y el comportamiento y que las relaciones aposematismo-

mimetismo pueden ocurrir en varias formas y que no todos los fenómenos

están bien comprendidos.

El último tipo de coloración (y morfología) es la críptica (cryptus= escondido) o

camuflaje, el cual consiste en parecerse cromática y morfológicamente al

ambiente que rodea al individuo. Estas características generalmente están

acompañadas por la inmovilidad corporal; éstas combinadas, pueden ser

altamente eficientes para evitar depredadores que se orientan visualmente.

Ejemplos podemos conseguirlos en los boidos en general, en los colúbridos

Atractus, Chironius, Masticophis, Dipsas, Dendrophidion, Drymobius,

Drymoluber, Helicops, Imantodes, Liophis, Leptophis, Leptodeira,

Mastigodryas, Oxybelis, Philodryas, Phimophis, Pseustes, Urotheca, Sibon,

Spilotes, Thamnodynastes, Umbrivaga y todos los vipéridos (fig. ).

La pseudoautotomía caudal se presenta en géneros cuyas especies presentan

colas muy largas como Chironius, Dendrophidion, Enulius, Urotheca. Consiste

en quebrar bajo estímulos mecánicos, la cola intravertebralmente el cual por

acción de reflejos musculares, se mueve durante un corto tiempo para

“distraer” el potencial depredador mientras la serpiente escapa. Una vez

seccionada la cola, esta no es regeneradas como en la mayoría de los saurios

que, a diferencia de los ofidios, ocurre por estímulos nerviosos e

intravertebralmente (Slowinski y Savage 1995; Savage 2002).

Macrohábitat y Microhábitat El macrohabitat es la posición general que ocupa un organismo en su ambiente

y, en un sentido amplio, existen cinco categoría básicas; minadoras,

criptozóicas, terrestres, arborícolas o acuáticas, mientras que el microhábitat es

el lugar preciso que ocupa un organismo dentro del macrohábitat como por

ejemplo debajo de troncos caídos, las ramas de los árboles o la vegetación

acuática (Cadle y Greene 1993; véase también Martins y Oliveira 1999). El uso

del macro y de microhábitat están estrechamente relacionados con el tamaño,

el peso y el hábito de la especie en cuestión, la disponibilidad y el tipo de

presas, los depredadores, el clima y la topografía, y desde luego, a la

estructura del ecosistema. Todos estos aspectos de manera integrada definen

el nicho ecológico de una especie en particular. Las diversas especies pueden

ocupar un macro o microhábitat en particular, pero por lo general pueden

combinar varios de estos de acuerdo al tipo de actividad que realicen en un

momento determinado. Por ejemplo, la cazadora manchada (Dendrophidion

nuchale) se le encuentra principalmente sobre el suelo cuando se encuentra

activa, pero por lo general duerme sobre la vegetación para evitar

depredadores. La caracolera (Dipsas variegata) duerme durante el día sobre a

vegetación y busca alimento en la noche sobre el suelo o sobre la vegetación

(fig. ).

Con respecto al macrohábitat entre las serpientes minadoras o fosoriales que

habitan en nuestro país encontramos a todos los scolecofidios y dentro de los

colúbridos a la serpiente minadora (Phimophis guianensis). Mientras que

muchos colúbridos como las culebras de tierra Atractus spp., Ninia atrata y

Tantilla semicincta, las falsas corales (Anilius scytale, Erythrolamprus bizona y

Pseudoboa neuwiedii) y las corales verdaderas en general (Micrurus y

Leptomicrurus) suelen ser criptozóicas, ya que habitan entre la hojarasca. Las

serpientes como las cazadoras Masticophis mentovarius, Mastigodryas amarali,

la cazadora negra (Clelia clelia) y muchos vipéridos como la cascabel (Crotalus

durissus), la cuaima piña (Lachesis muta) y la mapanare saltona (Porthidium

lansbergii) son ofidios terrestres. Entre las serpientes arborícolas podemos

encontrar ofidios como Corallus, Chironius, Dipsas, Imantodes, Leptophis

ahaetulla, Pseustes y Spilotes por nombrar solo algunos. Entre los ofidios

acuáticos o semiacuáticos encontramos especies tales como Helicops,

Hydrops triangularis e Hydrodynastes bicinctus, algunas pequeñas cazadoras

como Liophis cobellus, Liophis breviceps y Liophis torrenicola, además de

Eunectes murinus y Pseudoeryx plicatilis y dentro de las corales verdaderas a

Micrurus nattereri. Quizás una de las especies más adaptadas a cualquier

macro y microhábitat es la tragavenados (Boa constrictor), ya que puede

encontrarse en una amplia gama de ambientes y tiene hábitos combinados. Por

su parte, dentro de los vipéridos las mapanares (Bothrops asper y Bothrops

atrox) y la cascabel (Crotalus durissus cumanensis) son especies altamente

plásticas bioecológicamente.

Varias especies pueden habitar varios ecosistemas y las que viven en un

hábitat o ecosistema específico. En el primer caso podemos citar especies

tales como Atractus univittatus, Clelia clelia, Imantodes cenchoa, Mastigodryas

boddaerti, Ninia atrata, Oxybelis aeneus, Oxyrhopus petola y Tantilla

melanocephala, quienes pueden habitar desde el bosque seco tropical y/o

sabanas, pasando por el bosque transicional hasta la selva nublada. En el

segundo caso, muchas especies endémicas de Atractus de la Cordillera de

Mérida y de la Cordillera de la Costa, Dipsas variegata, Liophis williamsi,

Urotheca multilineata y Umbrivaga mertensi, que viven entre la selva de

transición y la selva nublada de la Cordillera de la Costa, mientras que

Bothriopsis medusa parece estar confinada a selvas nubladas de altura. La

mayoría de las especies del género Thamnodynastes (cinco especies) al sur

del río Orinoco, son habitantes altotepuyanos al igual que Atractus steyermarki,

Liophis ingeri, Liophis trebbaui y Philodryas cordata. Por su parte, Masticophis

mentovarius centralis y Tantilla semicincta son habitantes exclusivos de áreas

semiáridas de la región noroccidental del país. Corallus caninus, Dipsas indica,

Dendrophidion dendrophis, Liophis typhlus, Drymoluber dichrous, Micrurus

hemprichi, M. remotus, Bothriopsis bilineata y B. taeniata son algunos ejemplos

de los habitantes de selvas húmedas, densas y altas, típicas de la región

amazónica o del escudo de guayana. Es muy probable que los bosques

transicionales y nublados de la Cordillera de Mérida y la Cordillera de la Costa,

así como la Sierra de Perjá y las selvas amazónicas y guayanesas, sean las

bioregiones con mayor riqueza de ofidios en nuestro país.

Ritmo Diario de Actividad Es uno de los aspectos sobre la historia natural de los ofidios tropicales menos

conocidos y a las vez más interesantes. A pesar de que se puede inferir el tipo

de actividad diaria (p.e. diurno y nocturno) a través de la observación de la

forma de la pupila de una especie, debido a que se postula que las serpientes

con pupilas redondas presentan actividad diurna, mientras que aquellas que

tienen las pupilas verticalmente elípticas son nocturnas, esto no siempre se

cumple de manera estricta. Uno de los primeros estudios sobre ciclos de

actividad diaria en serpientes de Venezuela, lo realizó Sexton (1956-57) en

Bothrops venezuelensis (en aquel entonces B. atrox) en las cercanía de la

Estación Biológica de Rancho Grande en el Parque Nacional Henri Pittier. Este

autor encontró que a aunque B. venezuelensis es eminentemente nocturna,

ocacionalmente puede desarrollar actividad (al menos desplazamiento) durante

las horas de la tarde a partir de las 14:00 horas.

Los primeros estudios sistemáticos de una comunidad de serpientes en el país

fueron realizados por Silva, Valdez y Ojasti (1985) y Silva y Valdez (1989) en

los canales recolectores de agua situados en Naiguatá, estado Vargas, en la

ladera norte de la serranía del litoral de la Cordillera de la Costa. Entre los

resultados obtenidos por Silva, Valdez y Ojasti (1985) se observa que Bothrops

asper (=B. colombiensis) presenta actividad diurna-nocturna, al igual que

Dipsas variegata, Ninia atrata, y Atractus fuliginosus, aunque las dos primeras

son principalmente nocturnas (Lancini 1979; obs. per.). Tantilla melanocephala

fue considerada diurna, asignación que coincide con nuestras observaciones,

aunque Lancini (1979) la consideró una especie nocturna. Estos autores

consideraron diurna a Leptotyphlops macrolepis aunque nosotros la hemos

observado activa durante la noche, especialmente después de la lluvias.

Micrurus mipartitus fue considerado diurno por Silva y Valdez (1989). Algunas

especies como Boa constrictor, Eunectes murinus y Helicops angulatus, son

fundamentalmente nocturnas, sin embargo, es relativamente frecuente

observarlas activas durante el día.

Conservación Las serpientes como todos los organismos vivientes, forman una parte muy

importante de las intrincadas y fundamentales redes ecológicas que hacen

posible el delicado equilibrio de los ecosistemas, y es precisamente, el

mantenimiento de esas complicadas relaciones entre los seres vivos y su

entorno natural, lo que permite el sostenimiento de la vida, incluyendo,

lógicamente, también la nuestra. Los ciclos biogeoquímicos y del agua, la

producción de oxigeno, la absorción de bióxido de carbono y la evolución de la

biodiversidad en su conjunto, solo son posibles si todos los elementos y

componentes de estos sistemas, trabajan de manera integrada y armónica y,

por su puesto, los ofidios están incluidos en estos sistemas de muchas

maneras. Ellos son depredadores de una gran variedad de animales que

incluyen moluscos, anélidos, artrópodos, peces, anfibios, reptiles, aves y

mamíferos, y, de igual forma, son presas de muchos depredadores, incluso,

algunos de ellos como ciertas aves falconiformes, basan su dieta casi

exclusivamente de serpientes. Sin embargo, la diversidad biológica se

encuentra seriamente amenazada, y muchos ecosistemas naturales han

comenzado a desaparecer de una manera alarmante y con ello, muchas

especies de fauna y flora.

La destrucción de los ecosistemas es la principal causa de disminución o

desaparición de la diversidad biológica en todos sus niveles. Ésta, causa un

impacto negativo mas acelerado, en poblaciones cuyo rango de distribución

geográfica general es pequeño. Greene y Campbell (1992) incluyeron a

Bothriopsis medusa entre los vipéridos susceptiles a la extinción debido a esta

causa, sin embargo, afortunadamente las poblaciones de esta especie se

encuentran protegidas dentro de los Parques Nacionales El Ávila, Macarao,

Henri Pittier y el Monumento Natural Pico Codazzi. Otras especies como

Typhlophis ayarzaguenai, Typhlops lehneri, Leptotyphlops affinis, Atractus

duidensis, Atractus emigdioi, Atractus erythromelas, Atractus fuliginosus,

Atractus guerreroi, Atractus insipidus, Atractus lancinii, Atractus mariselae,

Atractus matthewi, Atractus meridensis, Atractus micheleae, Atractus mijaresi,

Atractus nororientalis, Atractus ochrosetrus, Atractus riveroi, Atractus

steyermarki, Atractus tamaensis, Atractus taphorni, Atractus turikensis, Atractus

ventrimaculatus, Atractus vittatus, Dipsas latifrontalis, Dipsas perijanensis,

Drymarchon caudomaculatus, Drymarchon margaritae, Erythrolamprus

pseudocorallus, Leptodeira bakeri, Liophis dorsocorallinus, Liophis ingeri,

Liophis trebbaui, Liophis williamsi, Mastigodryas amarali, Oxyrhopus doliatus,

Philodryas cordata, Pseudoeryx relictualis, Taeniophallus nebularis,

Thamnodynastes ceibae, Thamnodynastes chimanta, Thamnodynastes

corocoroensis, Thamnodynastes duida, Thamnodynastes marahuaquensis,

Thamnodynastes paraguanae, Thamnodynastes yavi, Umbrivaga mertensi,

Micrurus circinalis, Micrurus meridensis, además de las subespecies Crotalus

durissus maricelae, Crotalus durissus pifanorum, Crotalus durissus vegrandis y

Porthidium lansbergii houtmanni, también tienen rangos geográficos

restringidos, y pueden ser susceptibles en mayor o menor grado. Otro aspecto

que puede predisponer a muchas especies a ser vulnerables, es el factor

especialización. Aquellos taxa que tienen una gama restringida de presas como

Atractus, Dipsas, Erythrolamprus, Sibon y Umbrivaga. Otras habitan

ecosistemas muy específicos, aspecto que, en muchos casos esta relacionado

especies de distribución geográfica restringida.

Un grave problema que afrontan aquellas especies que incluyen anfibios en su

alimentación, y más aún los taxa anurofagos especialistas, es la evidente

disminución e incluso extinción de muchos anfibios a escala mundial atribuible

a diversas causas (Kieseck, Blaustein y Belden 2001; Blaustein y Kiesecker

2002; Stuart, Chanson, Cox, Young, Rodrigues, Fischman y Waller 2004;

Blaustein y Bancroft 2007). Lamentablemente, Venezuela no escapa a tan

preocupante situación, ya que esta problemática ha sido reportada en muchos

Atelopus y algunos dendrobátidos en la Cordillera de Mérida y la Cordillera de

la Costa (La Marca 1995, 2001, 2007; La Marca y Reinthaler 1991; La Marca y

Lötters 1997; Manzanilla y La Marca 2005). El impacto de la declinación de los

anfibios sobre muchas poblaciones de serpientes, no es conocido, razón por la

cual este particular requiere ser investigado, considerando que las ranas

representan una parte importante de la alimentación de muchas especies.

Además, las serpientes son eliminadas de manera directa sin discriminación

alguna, básicamente debido a la falta de información y educación ambiental.

Para contribuir de manera significativa a la educación ambiental en el ámbito

local, es necesaria la integración de investigadores y educadores, para lograr

de manera eficiente la necesidad de conservar la diversidad biológica desde la

base de la formación educativa (Daza Pérez, Machuga Gómez y Gutiérrez

Gómez 2007). Es importante recordar que, sólo garantizando la conservación

de los ofidios en sus ecositemas naturales, estaremos asegurando el equilibrio

de las redes tróficas donde estos animales forman parte. Además, las

serpientes pueden actuar como controladores biológicos eficientes de roedores

en muchos agroecosistemas protegiendo los cultivos, en especial los cereales.

La conservación de la biodiversidad, no es sólo un derecho de los seres vivos,

sino también un sagrado deber nuestro, que depende completamente de

políticas ambientales adecuadas (uso y conservación de la tierra, educación,

entre otros) y del compromiso de cada uno de los ciudadanos que integramos

éste maravilloso país, de respetar y proteger los recursos.

LITERATURA RECOMENDADA: Ver documentos pdf. Adjuntos. LITERATURA CITADA: Bevelander, G., T. L. Smith & K. V. Kardong. 2006. Microhabitat and prey odor selection in the Foraging pigmy rattlesnake. Herpetologica 62 (1): 47–55. Cadle, J. E. & H. W. Greene. 1993. Phylogenetic patterns, biogeography, and the ecological structure of Neotropical snake assemblages. Pp. 281-293. En: Species diversity in ecological communities: historical and geographical perspectives. R. E. Ricklefs and D. Schluter, eds., University Chicago Press, Chicago. Campbell J. A. & W.W. Lamar. 2004. The Venomous Reptiles of the Western Hemisphere. Comstock Publishing Associates, Cornell University Press, Ithaca and London. 870 pp. Chiszar, D., R. K. K. Lee, C. W. Radcliffe & H. M. Smith. 1992. Searching behaviors by rattlesnakes following predatory strikes. Pp. 369–382. En J. A. Campbell y E. D. Brodie (Eds.), Biology of the Pit Vipers. Selva, Tyler, Texas, U.S.A. Clark, R. W. 2004a. Feeding experience modifies the assessment of ambush sites by the thimber rattlesnake, a sit-and-wait predator. Ethology 110:471–483. Clark, R. W. 2004b. Timber rattlesnakes (Crotalus horridus) use chemical cues to select ambush sites. Journal of Chemical Ecology 30:607–617. Clark, R. W. 2006. Post-Strike Behavior of Timber Rattlesnakes (Crotalus horridus) During Natural Predation Events. Ethology 112 :1089–1094. Cundall, D. & H. W. Greene. 2000. Feeding in snakes. Pp. 293-333 In K. Schwenk (ed.), Feeding: form, function, and evolution in tetrapod vertebrates. Academic Press, San Diego. Cunha, O. R. & F. P. Nascimento. 1993. Ofidios da Amazônia. As cobras da regiâo leste do Pará. Bul. Mus. Paraense Emílio Goeldi, ser. Zool. 9 (1): 191 pp.

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