SIMBIOSIS BI Y TRIPARTITAS -OK Listo- · 2014-08-12 · en la productividad y la composición de las especies de las comunidades de plantas y del ecosistema a todas las escalas. La

Huayllu-Bios. Nº 7. Diciembre 2013

Facultad de Ciencias Exactas y Naturales – Universidad Nacional de Catamarca. —Página 39—

Simbiosis Bi y Tripartitas

Brandán de Weht, C. I. (1 ); Amigo, J. A.(1) y Weht, S.(2 )

1: Microb io log ía Agr íco la , FAZ, UNT

2: D i rector de Maest r ías en la FCA de la UNCa

e-mai l : ce l ia [email protected]

Recibido: 16 de marzo de 2012

Aceptado: 29 de noviembre de 2012

Bi and Tripartite Symbioses

Abstract

Bipartite symbioses are established between two members

of different phyla: plant-bacteria, plant-fungus, plant-

actinomycetes, fungus-bacteria. The tripartite, consisting of

three members: plant-rhizobia-mycorrhizal fungus, plant-

actinomycetes-mycorrhizal fungus, plant- mycorrhizal

fungus-fungal endobacteria. The most widely studied

Brandán de Weht, C. I.; Amigo, J. A. y Weht, S. : Simbiosis Bi y Tripartitas


bipartite symbioses are those of rhizobia-legume plant,

mycorrhizal-plants and, in minor level actinomycetes-plants.

The best known tripartite symbioses are: rhizobia-plants-

mycorrhiza. Changes and neoformations of anatomical

structures occur, such as atmospheric N-fixing nodules in

legumes colonized by rhizobia, anatomic changes in roots

architecture in arboreal plants, caused by ectomycorrhizal

fungus and nodules formation by symbioses with

actinomycetes. These double and triple associations are

commanded by bacteria genes (Rhizobium) located in

megaplasmids: they are the “nif” (nitrogen fixation) and

“nod” (nodules) that involve specific proteins (nodulines).

By the other hand, the myc+ genes of mycorrhizae

command this symbiosis and the knowledge about

colonizing factors of fixing atmospheric N in no-legume

plants is increasing. The fixation of atmospheric N in

rhizobia-legume plants and in actinomycetes-no legume

plants involves the action of the enzyme nitrogenase, which

is oxygen sensitive; in rhizobia-legume plants the protection

is mediated by leghemoglobin and, in actinomycetes, by

formation of vesicles

Key words: Mycorr izae; Atmospheric ni t rogen f ix ing

bacter ia; Act inomycetes.

Resumen

Simbiosis bipartitas son las que se componen entre

miembros de dos phyla: plantas-bacterias, plantas-hongos,

plantas-actinomicetes, hongos-bacterias y las tripartitas por

tres: plantas-rhizobios-hongos micorrícicos; plantas-

actinomicetes-hongos micorrícicos; plantas-hongos

micorrícicos-endobacterias fúngicas. Las simbiosis

bipartitas más estudiadas son las de rizobios-plantas



leguminosas, micorrizas-plantas y en menor grado las de

los actinomicetes-plantas. La simbiosis tripartita más

conocida es la de rizobios-planta-micorrizas. Se producen

modificaciones y neoformaciones de estructuras

anatómicas como son el caso de los nódulos fijadores del

N atmosférico en las leguminosas colonizadas por rizobios;

cambio anatómico y de la arquitectura de las raíces en

arbóreas promovidas por hongos ectomicorrícicos y la

formación de nódulos por la simbiosis con actinomictes.

Estas asociaciones dobles y triples están comandadas por

genes propios de las bacterias (Rhizobium), y se ubican en

megaplásmidos; son los nif (fijación de nitrógeno) y los nod

(nódulos) que involucran las proteínas específicas

(nodulinas); por otra parte los genes myc+ de las

micorrizas comandan esta simbiosis y se está avanzando

en el conocimiento de los factores de colonización de los

actinomicetes, que fijan N atmosférico en no leguminosas.

La fijación del N atmosférico en rizobios-leguminosas y en

actinomicetes-no leguminosas conlleva la acción de la

enzima Nitrogenasa, sensible al O2; cuando éste está

presente la inactiva. Los mecanismos de protección de la

misma son diferentes; en el caso de rizobio-leguminosa la

protección está mediada por la leghemoglobina y en los

actinomicetes por la formación de las vesículas reductoras

de nitrógeno que son la sede de la nitrogenasa. La acción

de los rizobios colonizando las leguminosas se sinergiza

con la intervención de las micorrizas. Los efectos más

notables se expresan en mayor y mejor nutrición,

resistencia a estrés hídrico, salino y de metales y

resistencia a patogenias de origen radical. Se continúan los

estudios para dilucidar el impacto de las mismas en la

selva tucumano-boliviana.

Palabras clave: Micorr izas; Bacter ias f i jadores del N

atmosférico; Act inomicetes.



Los microorganismos en el suelo

Desde el punto de vista de sus relaciones con las plantas

se consideran tres grandes grupos de microorganismos (Barea y

Azcón-Aguilar, 1982). El los son: A) los saprófitos que obtienen su

fuente nutr icional a part ir de compuestos orgánicos provenientes de

residuos animales, vegetales y microbianos; B) Los simbiontes

parasíticos , causantes de enfermedades a las plantas y C)

simbiontes mutualistas o “simbiontes”, como se les denomina en la

l i teratura cientí f ica, los cuales benefician el desarrol lo y la nutr ición

vegetal. Las acciones que desarrol lan los microorganismos en el

suelo se pueden sintet izar en: est imulación de la germinación de la

semil la y su enraizamiento, incremento en la disponibi l idad y

suministro de nutr ientes, mejora de la estructura del suelo,

protección de la planta frente a estrés biót ico y abiót ico, defensa

contra agentes causantes de patogenias, entre otras. Los hongos

micorr izógenos y las bacterias f i jadoras del N2 atmosférico son las

más destacadas aunque no los únicos.

Simbiosis bipartitas

Son las que se establecen con dos componentes que

pueden pertenecer a dos organismos diferentes; ejemplo de el las

son las plantas con bacterias, plantas con hongos, plantas con

act inomicetes, hongos con algas, hongos con bacterias y otras

tantas en la naturaleza. Estas simbiosis l legan a grados elevados de

interacción con beneficios mutuos, en muchos de los casos con

efectos sinérgicos y con modif icación de las estructuras anatómicas

individuales conl levando a la neoformación organogénica en otros

tantos casos.



Micorrizas

Las micorr izas arbusculares, son un t ipo de simbiosis entre

las plantas y los miembros de un phylum antiguo de hongos, el

Glomeromycota; mejoran la absorción de agua y de nutr ientes, tales

como fosfato y nitrógeno a la planta hospedera. En respuesta, hasta

el 20 % de carbono de la planta f i jada por fotosíntesis se transf iere al

hongo, con un importante gasto energético; conservan las

estructuras del suelo por acciones f ísicas y químicas, dan resistencia

a estrés hídrico, salino, y confieren tolerancia a metales; regulan el

establecimiento de las plántulas y son reguladores de la sucesión

vegetal entre otros favoreciendo la conservación de la diversidad de

plantas. El transporte de nutr ientes ocurre a través de las estructuras

simbiót icas dentro de las células de la raíz de la planta (hi fas) y es

entregada por otras conocidas como arbúsculos. El desarrol lo del

hongo es acompañado por un intercambio de señales moleculares

entre los simbiontes. Una clase nueva de hormonas de la planta

conocidas como estr igolactonas son exudadas por las raíces de la

planta. Por una parte las estr igolactonas est imulan el metabolismo y

la ramif icación de los hongos. Por otra parte, también accionan la

germinación de la semil la de plantas parásitas. Los hongos emiten

señales moleculares, bajo la forma de “factores Myc” que act ivan o

son disparadores de las respuestas simbióticas de la raíz con los

hongos. Los genes de la planta requeridos para el desarrol lo de la

simbiosis ya se han caracterizado. También ha cobrado importancia

el descubrimiento de la osci lación del Ca+ + en la célula vegetal, lo

que conl leva a un reconocimiento de factores de est imulación para la

colonización a la planta por parte del hongo. Durante la evolución, el

programa genético se ha extendido para otras simbiosis de la raíz: la

adaptación funcional de una quinasa receptora de la planta que es

esencial para la simbiosis al lanó el camino, para que las bacterias



f i jadoras del nitrógeno atmosférico formen simbiosis intracelulares

con las células de la planta.

Por otro lado existen otros t ipos y subtipos de simbiosis

micorr ícicas. El las son las l lamadas ecto, ectendo, er icoides,

orquidioides, monotropoides, arbutoides y un últ imo grupo las

pseudomicorr izas formadas por Endófi tos Septados Oscuros, cuyo

rol se trata de di lucidar. Debido a lo complejo y diverso de su

organización y funciones, vamos a focal izarnos solamente en las

vesículo-arbusculares, las cuales están incluidas en el phylum

Glomeromycota.

Es de hacer notar la inf luencia de la simbiosis micorr ícica

en el estado de salud de la planta y en la protección frente a agentes

causantes de patogenias fúngicas en las raíces de las plantas por

mecanismos de primocolonización en forma directa y mejor estado

nutr icional del hospedero en forma indirecta (Peterson et al . 2004).

Simbiosis Rhizobium-leguminosa y Planta-actinomicetes

El factor mayor l imitante del desarrol lo de los seres vivos

en el planeta es el ni trógeno. La adquisición mayoritar ia del carbono

está garantizada por la fotosíntesis en las plantas verdes. En algunos

casos la adquisición de nitrógeno se real iza de manera simbiót ica;

las bacterias que forman parte de este t ipo de asociaciones

pertenecen a dos grupos f i logenéticos bien establecidos, los

Rhizobia y las actinobacterias del género Frankia y en sistemas

acuáticos las cianobacterias.

La reducción enzimática del ni trógeno (N2) a amonio (NH4 )

proceso denominado Fi jación Biológica de Nitrógeno (FBN), hace al

N2 accesible a los organismos vivos. Este proceso es único en

bacterias y arqueas. Plantas y animales pueden beneficiarse de este

proceso ya sea de manera directa en asociación, o simbiosis con



microorganismos f i jadores de nitrógeno, o indirectamente después

de la muerte y mineral ización de estas bacterias (Fisher et al . , 2002).

En los ecosistemas naturales la disponibi l idad de nitrógeno

frecuentemente l imita el desarrol lo de las plantas. Tiene un impacto

en la productividad y la composición de las especies de las

comunidades de plantas y del ecosistema a todas las escalas. La

FBN t iene un efecto de balance de la pérdida del N de los suelos y

ecosistemas. Se est ima que el proceso contr ibuye a nivel global

entre 200-300 mil lones de toneladas de N f i jado por año: y en 90-130

mil lones de toneladas de N f i jado por año en los sistemas terrestres

(Galloway, et al . , 1995); mientras que, en los marinos entre 100-200

mil lones de toneladas de N f i jado por año (Karl , et al . , 2002).

Una de las interacciones fijadoras de nitrógeno más

estudiadas es la simbiosis Rhizobium-Leguminosas, en donde la

leguminosa se beneficia del nitrógeno fi jado. A diferencia de las

cianobacterias y las bacterias pertenecientes al género Frankia, los

rizobios no pueden generar un ambiente anaerobio o microaerobio en

donde poder realizar la fijación de nitrógeno por si mismas. Para llevar

a cabo el proceso estas bacterias han de encontrarse en las

inmediaciones de plantas de la familia de las leguminosas (hoy

Fabaceae) e interactuar con las mismas, originando una serie de

reacciones en la planta que desencadenarán la formación de un órgano

mixto nuevo, el nódulo simbiótico, en el cual se proporciona un

entorno controlado, así como los nutrientes necesarios para que la

bacteria pueda efectuar el proceso de fi jación. El establecimiento de la

simbiosis efectiva es un proceso complejo en el que es imprescindible

el intercambio de señales específicas entre bacteria-planta. Este hecho

es el responsable en parte, de la alta especificidad de hospedador,

característica del proceso de nodulación.

La infección de las raíces por parte de los r izobios es un

proceso que se real iza en varias etapas y que se inicia con eventos

de preinfección en la r izósfera. Los r izobios responden a la



quimiotaxis posit iva a los exudados radicales de la planta,

desplazándose hacia si t ios local izados en la raíz. Son atraídos por

ciertas sustancias excretadas por las plantas denominadas

f lavonoides. Aparentemente la quimiotaxis no es fundamental para la

nodulación pero sí es importante para la competencia y la

colonización de la bacteria en la r izósfera. Posteriormente, los

r izobios se unen a la superf icie de la raíz de la planta hospedera,

donde los si t ios primarios de infección son los pelos radicales

jóvenes, pero no existe un sit io exclusivo para la unión.

Al menos tres diferentes señales s imbiót icas se

intercambian entre las leguminosas y el r izobio durante el desarrol lo

del nódulo. Los f lavonoides son los primeros compuestos,

excretados por la planta e interactúan con las proteínas Nod de los

r izobios, que sirven como moléculas de señal ización del entorno, y

act ivadores de la transcripción de otros genes específ icos. El

segundo grupo de señales es sintet izado cuando el complejo

f lavonoide-Nod activa la transcripción a nivel de regiones que forman

parte del promotor l lamadas cajas nod . La mayoría de los genes de

esos promotores están implicados en la síntesis de los factores Nod

o l ipo-quit inool igosacáridos (LCOs) los cuales promueven la

deformación de los pelos radicales y permiten que los r izobios

penetren a la raíz a través del hi lo de infección. La regulación de los

genes nod probablemente está relacionada a las variaciones de la

secuencia de las cajas nod. Otros productos de los r izobios son

necesarios para continuar la infección y éstos generan la tercera

señal. Entre el los se encuentran los exopolisacáridos (EPS) y

compuestos relacionados como proteínas exportadas por el sistema

de secreción t ipo I I I .

Las simbiosis leguminosas–rizobios son interacciones entre

dos genomas que dif ieren ampliamente. Los r izobios incluyen un

cromosoma de 0 a varios plásmidos, en tanto que los genomas de



las leguminosas son mucho más grandes, al menos 50 veces

mayores que el del micro simbionte

Diversidad de leguminosas en simbiosis con los rizobios

La capacidad de los r izobios de establecer una simbiosis

f i jadora está restr ingida a las leguminosas, a excepción del género

Parapsonia de la famil ia de las Ulmaceae.

La famil ia de las Leguminosas incluye tres subfamil ias:

Caesalpinoideae, Mimosoideae y Papi l ionoideae, cada una de las

cuales contiene numerosos géneros capaces de producir nódulos

luego de la infección por r izobios.

Actualmente está bien def inido que el grado de

especif icidad del hospedero varía en los r izobios. Algunas especies

presentan un rango de hospedero estr icto mientras que otros

presentan un rango muy amplio.



Géneros de Rizobios válidos actualmente

Género Hospederas

1.- Rhizobium

Phaseolus vulgar is , P isum sat ivum, Lens esculenta, Tr i fo l ium sp, Vic ia

fabae, Medicago sat iva, Arachis h ipogaea, Acacia spp

2.- Bradyrhizobium Glyc ine max, Lotus, Lupinus sp

3.- Ensi fer (Sinorhizobium) Glyc ine max , Prosopis sp

4.- Mesorhizobium Cicer ar ie t inum, Prosopis a lba,

Leucaena sp.

5.- Azorhizobium Sesbania rostrata

6.- Methylobacter ium Crota lar ia pocarpa

7.- Burkholder ia Mimosa sp.

8.- Devosia Neptunia natans

9.- Cupr iav idus (Wauters ia) Mimosa púdica

10.- Ochrobactrum Lupinus a lbus

11.- Phyl lobacter ium Tr i fo l ium sp, Lupinus sp

12.- Herbaspir i l lum Phaseolus vulgar is

13.- A l lorh izobium Sesbania punicea

14.- Agrobacter ium Múlt ip les hospederas

Diálogo molecular en la simbiosis rizobio-leguminosas

Invest igaciones sobre las bases moleculares de la

especif icidad del hospedero demostraron que existen compuestos

que inducen la formación de los pelos radicales y su deformación en

las plantas. Entre dichos compuestos se encuentran los f lavonoides

(derivados del 2-feni l -1,4-benzopirona) cuya composición va a variar

dependiendo de la especie, y que además de ser metabol izados,



desencadenan una serie de respuestas específ icas en los r izobios

circundantes apropiados. Así, algunos de estos f lavonoides, en

concentraciones nanomolares, provocan la quimiotaxis activa de los

r izobios hacia la superf icie radical. En cambio, estos mismos

f lavonoides en concentracione micromolares, act ivan en Rhizobium a

los genes responsables de la nodulación (genes nod) . La

comunicación entre ambos comienza con la l iberación por parte de la

planta de una serie de compuestos contenidos en sus exudados de

semil la y raíz, principalmente f lavonoides, ácidos aldónicos y

betaínas, que varían en cantidad y composición dependiendo de la

planta huésped y son los encargados de act ivar los denominados

genes de nodulación bacterianos. El proceso de act ivación de los

genes de nodulación involucra un grupo de factores de transcripción.

Estos factores son conocidos como NodDs, cuyo número y

regulación va a depender de la especie considerada. Los factores

Nod están compuestos por un esqueleto de N-aceti l -D-glucosamina

unidos por enlaces sintet izados por NodA, NodB y NodC, que

presenta una serie de modif icaciones dependiendo de la est irpe de

Rhizobium y que van a otorgar de cierta especif icidad al proceso de

nodulación.

Señalización entre Rhizobium y la planta

La sola presencia de los factores Nod en concentraciones

del orden 10- 1 2 M es suficiente para que en la planta se produzca la

deformación de los pelos radicales pero se necesitan niveles

mayores, del orden de 10- 7 a 10- 9 M para provocar la formación de los

pre-canales de infección, la división de las células cort icales y la

inducción de genes implicados en las fases previas a la nodulación,

las nodulinas tempranas. Esta elevada sensibi l idad a los factores

Nod hace suponer que debe exist ir un mecanismo mediado por



receptores aunque aún no se han podido ni determinar el número ni

identi f icarlos, no obstante se han propuesto hipótesis:

1) Modelo de un único receptor (Hirsch A. M., 1992): se

propone la existencia de un único receptor cuya

act ividad va a venir dada por la estructura del factor

Nod , el cual se integraría en la membrana celular de la

planta a través del grupo aci lo.

2) Modelo de dos receptores (Ardourel M. y col. , 1994):

con esta hipótesis se plantea la posible presencia de

dos receptores, ambos necesarios para iniciar el

proceso de nodulación. Uno de los receptores no

posee una especif icidad muy elevada en el

reconocimiento de los factores Nod pero puede inducir

la deformación del pelo radicular, la formación del

primordio del canal de infección y la división de las

células cort icales aún en ausencia de la bacteria. El

segundo receptor es más específ ico e induce la

formación del canal de infección y del nódulo aunque

siempre es necesaria la presencia de la bacteria. Este

modelo actualmente es el que va cobrando más fuerza.

Así se ha descubierto un posible receptor de factores

Nod , que presenta una elevada homología a

receptores t i rosina quinasa, y que además presenta

dominios de unión a otras proteínas. Una de estas

proteínas podría ser una proteína G de membrana la

cual también es necesaria para la percepción de los

factores Nod .



Funcionamiento del nódulo

La nitrogenasa es un proteína de gran tamaño que consiste

de dos componentes, la proteína homodimérica que contiene Fe y es

codif icada por genes nifH , y la proteína tetramérica que contiene Fe

y molibdeno (Mo), codif icada por los genes nifD y nifK . La

nitrogenasa de los nódulos radicales posee característ icas similares

a la enzima de las bacterias f i jadoras de nitrógeno en vida l ibre,

incluyendo la sensibi l idad al O2 y la capacidad de reducir aceti leno y

N2. La formación de H2 es parte del mecanismo de la ni trogenasa,

pero representa una pérdida signif icat iva de energía. En algunas

especies de r izobio existe una hidrogenasa (codif icada por los genes

hup) que es capaz de reciclar el H2 formado por la nitrogenasa. Este

reciclamiento resulta en un uso más ef iciente de la energía. Es por

el lo que se ha impulsado la transferencia de los genes hup a todas

las cepas de r izobio para la inoculación en el campo.

Los bacteroides dependen totalmente de la planta para

obtener la energía necesaria para la f i jación de nitrógeno. Los

principales compuestos orgánicos transportados al interior de los

bacteroides a través de la membrana peribacteroidal son los

intermediarios del ciclo del ácido cítr ico, en part icular los ácidos de

cuatro carbonos succinato, malato y fumarato. Estos ácidos son

ut i l izados como donadores de electrones para la producción de ATP

y, tras su conversión en piruvato, como últ ima fuente de electrones

para la reducción del N2. El primer producto estable que se obtiene

de la f i jación de N2 es el NH4+, y varias pruebas indican que la

asimilación del mismo para formar compuestos de nitrógeno

orgánico en los nódulos radicales lo real iza principalmente la planta.

El amonio también se puede asimilar en los bacteroides y puede ser

transferido a la planta en forma de alanina.

Durante el proceso de simbiosis la planta también expresa

proteínas específ icas del nódulo a las que se l lama nodulinas. Entre

el las, la leghemoglobina que t iene la función de aportar O2 a los



bacteroides y de controlar los niveles de O2. La leghemoglobina se

local iza en el ci tosol de las células de la planta infectada por

bacteroides y es la que da el t ípico color rosado de los nódulos

funcionales, mientras que el inter ior de estos nódulos es roj izo

debido a la presencia de leghemoglobina.

¿Qué sabemos sobre Frankia , este act inomicete que se

asocia con géneros de plantas pertenecientes a 8 di ferentes famil ias

botánicas? La secuenciación del 16S rDNA y su contr ibución a la

f i logenia bacteriana, así como las técnicas de huel las dacti lares

moleculares, han revolucionado nuestra percepción en la f i logenia y

taxonomía de todos los organismos vivos, incluyendo a Frankia . La

taxonomía pol i fásica trata de integrar los diferentes t ipos de

información, como son el fenotipo, genotipo y la f i logenia de los

microorganismos. Esto consti tuye la taxonomía bacteriana moderna

de este act inomicete, aunque sigue siendo dif íci l hacer una

clasi f icación defini t iva de Frankia en especies. Sin embargo, este

conocimiento revela mucho sobre la diversidad genética y

distr ibución de este act inomiceto f i jador de nitrógeno.

Los act inomicetos en general están en todos los hábitats,

terrestres y acuáticos tanto de aguas dulces como saladas.

Comprenden 63 géneros, representando el 20% de microorganismos

del suelo. En general se diferencia de las bacterias por la

composición de su pared celular la cual fue def inida por Prescott

(2002). Los act inomicetes t ienen gl icina en los puentes interpéptidos,

los t ipos de azúcares que predominan son arabinosa y galactosa y

di f ieren en la ubicación del aminoácido en la posición 3 de la cadena

lateral del tetrapéptido. Se caracterizan porque producen antibiót icos

de amplio uso y habitan en ambientes extremos como los halóf i los

con elevado nivel de Na+ en el ambiente.

El microbiólogo suizo J. Brunchorst acuñó en 1887 el

nombre de Frankia en honor a su maestro A. B. Frank. El género

Frankia está compuesto por act inomicetes de crecimiento lento,



heterotróf icos, Gram posit ivos, con un alto porcentaje de G + C (66-

77%), ubicuos, ampliamente distr ibuidos en los ecosistemas con

intervención importante en la transformación de la materia orgánica y

con propiedades f isiológicas pecul iares, que a di ferencia de

Rhizobium , f i ja nitrógeno tanto in vi t ro como en simbiosis (Pawlowsky

y Bissel ing 1996). Este act inomicete, aislado en cult ivo puro hace 30

años por el grupo del Dr. Torrey (Cal laham et al . , 1978), presenta

tres estructuras morfológicas característ icas, las hi fas ramif icadas y

septadas consideradas las células vegetat ivas que posteriormente se

diferenciarán en otras estructuras especial izadas: los esporangios

mult i loculares que almacenan esporas inmóvi les, y las vesículas

reductoras de nitrógeno que, como su nombre lo dice, son la sede

de la nitrogenasa. Los diazótrofos aerobios como Frankia padecen el

l lamado “di lema de f i jación de N2”, pues la nitrogenasa es muy

sensible al O2 y sólo funciona en un ambiente l ibre del mismo. Pues

bien, en contraste con todos los rhizobios, Frankia cuenta con su

propio sistema de protección contra el oxígeno, formando estas

estructuras especial izadas l lamadas vesículas que restr ingen el

acceso del O2 al inter ior de las mismas. Este actinomicete, aislado en

cult ivo puro hace 30 años por el grupo del Dr. Torrey (Cal laham et

al . , 1978), presenta tres estructuras morfológicas característ icas, las

hi fas ramif icadas y septadas consideradas las células vegetat ivas

que posteriormente se diferenciarán en otras estructuras

especial izadas: los esporangios mult i loculares que almacenan

esporas inmóvi les, y las vesículas reductoras de nitrógeno que, como

su nombre lo dice, son la sede de la nitrogenasa. La estructura de la

pared celular de las vesículas consta de láminas l ipídicas que se

acomodan en formas de capas y que además contienen hopanoides

en alta concentración (Berry et al . , 1991, 1993, Rosa Putra et al . ,

2001); esta estructura evita la di fusión del oxígeno hacia el inter ior,

protegiendo así a la nitrogenasa (Tjepkema et al . , 1981, Si lvester et

al . , 1988, Berry et al . , 1993). Las tres estructuras mencionadas se



hacen presentes in vi tro (bajo ciertas condiciones), e in planta en la

mayoría de las simbiosis (Newcomb et al . , 1979). La formación de

vesículas y esporangios se puede controlar in vi t ro , modif icando

ciertas condiciones de cult ivo; las vesículas en medio de cult ivo sin

fuente de N y los esporangios con baja cantidad de P. Se ha

demostrado que en simbiosis es la planta quien determina la

morfogénesis de las vesículas (Torrey 1985). Este pol imorf ismo

sugiere que existe un f ino proceso de regulación en la morfogénesis

de la bacteria y que está dir igido directamente por el ambiente en el

que se encuentra, es decir, este es un evento netamente adaptat ivo.

En estudios real izados en un ecosistema en Colombia se

detectaron 30 cepas de Actinomicetes de las cuales el 68% eran

Streptomycetes. El 36,8% son f i jadores de N; el 65,63 % son

solubi l izadores de fosfatos; la mayor parte producen AIA (ácido indol

acético) y forman sideróforos; se encontraron cepas que inhiben el

crecimiento de hongos f i topatógenos por la producción de

quit inasas. Por las acciones que l levan a cabo son considerados

organismos PGPR por sus siglas en inglés (plant growth promoting

rhizobacteria o r izobacteria promotora del crecimiento vegetal).

Un caso notorio es la capacidad de los suelos volcánicos

de 23 años del Monte St. Helens, EEUU, con las especies nodulantes

act inorr ícicas de Aliso rojo (Alnus vir idis ssp. sinuata) el cual fue

estudiado para est imar la densidad de unidades formadoras de

colonias a inocular (UFC) con Frankia en cuatro t ipos de

comunidades sucesionales primarias uti l izando un bioensayo planta-

huésped. Se estudió y determinó también la Densidad de unidad de

Inoculación Micel ial r izosférica (MIU); también se estudiaron los

efectos de la inoculación con suelo de al iso y fósforo (P) sobre el

crecimiento de los cult ivos de plántulas. UFC y MIU fueron más altos

en matorrales de aliso, infer iores en la zona r ibereña y parches con

sit ios con lupinos más abajo, con ningún UFC en áreas desnudas. El

peso seco de las plántulas fue mayor en tratamientos de plantas



inoculadas con suelo de al iso sin adición de P, mientras que los

pesos secos de raíces disminuyeron tanto en las inoculadas como en

las tratadas con P.

Las densidades extremadamente bajas de simbiontes

adecuados en zonas con escasa vegetación primaria sucesional en el

Monte St Helena puede expl icar la sorprendente lent i tud en la

velocidad de propagación del al iso a part ir de las fuentes cercanas

de semil las de al iso (Seeds & Bishop, 2009).

En Argentina se han real izado estudios referentes a los

act inomicetos en ecosistemas diferentes a los de la Yunga. El los

fueron detectados asociados a plantas en sit ios conocidos como

“Mall in” (mall ines plural), que es un t ipo part icular de humedales que

se producen en los bosques y la estepa patagónica. En el noroeste

de la Patagonia, mall ines son prados húmedos con alta producción

primaria neta. Previamente se constató que un suelo Mall in en la

estepa desprovisto de plantas act inorr ícicas tenía una mayor

capacidad de producir l ipoquitool igosacaridos de Frankia en

Ochetophila tr inervis s inónimo Discaria tr inervis que en otros de los

suelos en la región. Bajo la hipótesis que prados de humedal Mall in

son reserva de Frankia infecciosa, se estudió la capacidad de

l ipochitool igosacaridos de Frankia en 12 O. tr inervis de Mall in y de

suelos vecinos suelos de la estepa, ut i l izando bioensayos en plantas.

Un ensayo cual i tat ivo en plantas mostró que Frankia estuvo presente

en la mayoría de los suelos. El número de nódulos por planta en las

plantas de semil lero inoculados con suelos Mall in fue negativamente

correlacionado con contenido de agua del suelo mientras que lo

contrario es cierto para plantas inoculadas con suelos de estepa

vecina. Un bioensayo cuanti tat ivo se real izó con ocho suelos

representat ivos, seleccionados según el número producido por

planta en la determinación cual i tat iva y a la presencia o no de

plantas act inorr ícicas diferentes en los si t ios. Unidades de

l ipoquitool igosacáridos de Frankia por centímetro cúbico de suelo



(NU) en suelos Mall in fueron superiores a los de la estepa. Agua y

contenido de materia orgánica de los suelos fueron correlacionados

con la mayor capacidad de l ipoquitool igosacáridos de mall ines, lo

que podría expl icar el crecimiento como sapróf i tas de Frankia en los

suelos. La simbiosis fue ef icaz en plantas inoculadas con todas las

muestras de suelo. Estos resultados sugieren que prados de humedal

Mall in del noroeste patagónico son reservorios de propágulos

infecciosos de Frankia y eficaces en O. tr inervis (Cardoso et al . ,

2010) .

Simbiosis tripartitas

Plantas-Actinomicetes-micorrizas

En estudios real izados en la Yunga tucumana (con

estr ibaciones en Catamarca) se ha constatado la presencia de

act inomicetos en Alnus jorul lensis (Enrico, et al . , 2005). Hay registros

de estudios real izados que abarcan partes de las dos provincias que

responden a estas característ icas en los cuales se ha detectado la

presencia de numerosas especies de micorr izas vesículo-

arbusculares (Becerra, et al . 2007; Nouhra y Domínguez, 2003) En

al isos (Alnus acuminata) muestreados de las zonas de la Quebrada

del Portugués, Taf í del Val le (Tucumán), y de la Sierra de Narváez

(Catamarca) en el noroeste de Argentina (NOA) se han real izado

caracterizaciones anatómicas (Agerer, 1998) y moleculares por PCR

y RFLP de Lactarius aff . omphaliformis, Russula alni jorul lensis y

Cort inarius tucumanensis, ECM (Becerra et al . , 2007). Estos estudios

con estas técnicas son pioneras en A. acuminata . Hay numerosos

registros de otros estudios real izados en Alnus spp ; A. acuminata

está asociada con hongos ECM fungi pertenecientes a los géneros

Alpova , Cort inarius , Gyrodon , Inocybe , Laccaria , Lactar ius , Naucoria y



Russula (Singer and Morel lo 1960; Raithelhuber 1988; Moser 2001;

Becerra et al 2002, Becerra et al b, 2005; Becerra et al , 2009).

También se real izó un importante relevamiento de hongos

micorr izo- arbusculares (Glomus , Pacispora) presentes en bosques

de Alnus acuminata (Betulaceae) de la selva tucumano-bol iviana, en

el que se citan 22 especies de Hongos Micorr ícico Arbusculares

(HMA) presentes en la r izósfera de plantas pertenecientes a las

famil ias Betulaceae, Fabaceae, Oxal idaceae, Rosaceae y

Capri fol iaceae, con primeras citas de Pacispora chimonobambusae

(Wu & Liu) Sieverd. & Oehl ex Walker, Vestberg & Schüler y Glomus

lacteum Rose & Trappe. Se amplía la distr ibución para el país de

Acaulospora dent iculata Sieverding & Toro, A. excavata Ingleby &

Walker, A. laevis Gerdemann & Trappe, A. mellea Spain & Schenck,

A. Rehmii Sieverding & Toro, A. scrobiculata Trappe, A. spinosa

Walker & Trappe, Ambispora leptot icha Walker, Vestberg & Schüsler,

Entrophospora infrequens (Hal l) Ames & Schneider, Glomus

claroideum Schenck & Smith, G. clarum Nicolson & Schenck, G.

fuegianum (Speg.) Trappe & Gerdemann, G. Geosporum (Nicolson &

Gerdemann) Walker y G. intraradices Schenck & Smith, Scutel lospora

biornata Spain, Sieverding & Toro y S. dipapil losa (Walker & Koske)

Walker & Sanders (Becerra y Cabello, 2008). En estas especies de

al isos la colonización con act inomicetos es endémica, por lo que se

inf iere el funcionamiento exitoso de la tr iple asociación.

En otros casos en estudios real izados en una tesis, en los

que se ensayó la inoculación conjunta de micorr izas (Glomus FC8)

con act inomicetes se observó el comportamiento variable en el

establecimiento del act inomicete y no en el de los hongos. Las cepas

de act inomicetos seleccionados mejoraron la germinación de

esporas de los hongos, el desarrol lo del micel io emergente de esas

esporas, así como la colonización en la planta hospedera (trébol). La

doble inoculación produjo un efecto beneficioso sinérgico sobre el

crecimiento y nutr ición de las plantas (Correa, 2008).



Se ha demostrado que en si tuaciones extremas tales como

sit ios cubiertos de lava por erupciones volcánicas, o en derrumbes

de laderas por acciones naturales (precipitaciones intensas) o

acciones antrópicas (deforestación, trazado de caminos), estos si t ios

son restaurados primariamente por planta asociadas a act inomicetes,

en principio y en otros casos con act inomicetos y hongos

micorr ícicos en forma conjunta. En una segunda estapa le siguen los

vegetales de estadíos sucesionales y por últ imo se l lega al cl ímax,

como se observa en diversos si t ios del mundo en ecosistemas con

acción volcánica evolucionados desde hace grandes períodos.

Simbiosis tripartitas Rhizobium-leguminosas-micorrizas

En la endorr izósfera (Fageria y Stone, 2006) existe una

amplia gama de microorganismos que favorecen la nutr ición vegetal.

Entre el los se encuentran los hongos micorr ícicos arbusculares

(HMA), simbiontes que mejoran la captación de nutr ientes poco

móvi les desde el suelo (Azcón et al . , 1991) y los Rhizobios que

forman asociaciones simbiót icas con las raíces de leguminosas

mult ipl icándose dentro de las células cort icales con formación de

nódulos (Helyar, 2003). La ef iciencia de ambas simbiosis dependerá

del hongo o bacteria, del hospedero y de las condiciones edáficas

como acidez, toxicidad por Al+ + + (Hungria y Vargas, 2000), niveles

de nutr ientes, metales pesados, temperatura y humedad (Campo y

Wood, 2001).

El establecimiento de una cubierta vegetal evita procesos

erosivos en el suelo y en la lucha contra la deserti f icación, para

mejorar el desarrollo e implantación de una cobertura vegetal en

zonas degradadas mediante el establecimiento de simbiosis

radicales con microorganismos de suelo implicados en la f i jación y

movi l ización de nutr ientes lo cual contr ibuye al enraizamiento de las

plantas y a la captación de P, N, micronutr ientes y posiblemente



agua, y a la formación de una mayor masa nodular en la simbiosis

r izobios-leguminosas responsables de la f i jación de N.

De esta manera, la act iv idad microbiológica aumenta la

disponibi l idad de nutr ientes, resultando ser procesos

económicamente más asequibles que los agroquímicos y que

permiten la conservación del medio ambiente (Stamford et al . , 1998).

Sin embargo, por la gran diversidad de poblaciones de Rhizobios

nat ivas se requieren cepas adaptadas a las condiciones de acidez y

toxicidad de Al (De-Pol l i et al . , 1988) que sean capaces de sobrevivir

en estos suelos ácidos y que posibi l i ten la formación de una

simbiosis efectiva (Taylor et al . , 1991). La inclusión de

microorganismos en las semil las ( inoculación), tales como hongos

micorr ícicos, bacterias f i jadoras de N2 y/o solubi l izadores de

fosfatos, producen efectos adit ivos, muchas veces hasta sinérgicos,

de particular importancia en la productividad de los cult ivos y en su

mejor cal idad f i tosanitar ia, además de aumentar el contenido de

materia orgánica en el suelo. Estos microorganismos trabajan,

básicamente, sobre el abastecimiento de nitrógeno y fósforo hacia el

vegetal; también se informan otras funciones no menos importantes:

desarrol lo radical más abundante y efecto protector contra

enfermedades fúngicas de la raíz (Ploper et al , 2004).

Algunas conclusiones

En síntesis, las relaciones de las comunidades vegetales

con los microorganismos del suelo, en las que en algunos casos las

plantas son epíf i tas como las orquidáceas y las bromeliáceas, son

acontecimientos normales, con dataciones en algunos de los casos,

como es el de las simbiosis micorr ícicas, de más de 400 mil lones de

años. En este últ imo caso se ha encontrado que las micorr izas

ectótrofas y vesículo-arbusculares, están a su vez colonizadas



internamente por bacterias f i jadoras de N, por lo que la relación

pasaría a ser bi , tr i y cuatr ipart i ta.

Los aportes nutr icionales por parte de los microorganismos

del suelo a las plantas, conl levan beneficios mutuos que además

redundan en fenómenos de establecimiento y recomposición en

sistemas degradados o alterados por acciones antrópicas (minería,

deforestación, cult ivos intensivos y extensivos, explotaciones

industr iales), zootrópicas, o naturales (cl imáticas, incendios,

precipitaciones intensas con deslaves entre otras). La recomposición

de los ambientes y de los ecosistemas se inicia con aquel los

ejemplares con capacidad cicatr izante y que se asocian con

act inomicetes f i jadores de N atmosférico como es el caso del al iso

en la yunga; se le suma que también se asocia con micorr izas y

promueven a su alrededor una deposición de sustancias

nitrogenadas que induce a las especies colonizadoras secundarias,

luego terciar ias y así hasta l legar al cl ímax. Lo mismo podemos

ejempli f icar con las arbóreas y/o arbustivas de la famil ia de las

Fabaceae, las que se asocian a los r izobios y a las micorr izas

creando nichos propicios para que desarrol len otras especies a su

alrededor. Esto se repit ió numerosas veces y a lo largo de mil lones

de años en la naturaleza.

Otro de los grandes beneficios indirectos de estas

simbiosis es que las plantas al estar mejor nutr idas, están mejor

preparadas para resisti r el ataque de agentes patógenos de raíces.

Con las modernas metodologías y técnicas de estudio los

microorganismos integrantes de estas simbiosis, cuyos beneficios y

alcances no están totalmente di lucidados, se han aislado,

identi f icado, mult ipl icado y se está en el proceso de apl icaciones y

uso en diversos ámbitos. La simbiosis más amplia y extensamente

difundida y aplicada a nivel mundial es la refer ida a las de los

r izobios-leguminosas; le continúan las de las simbiosis micorr ícicas

ectótrofas y endótrofas; más actualmente las de act inomicetes con



sus plantas hospederas, aunque no debemos dejar de reconocer

práct icas milenarias en continentes como el asiát ico en el que un

al imento fundamental para esta cultura, el arroz, es cult ivado en

sistemas acuáticos durante un período y el los t ienen el beneficio de

la fert i l ización nitrogenada por las cianobacterias que se alojan en

pteridóf i tas que conviven con el arroz, real izando grandes aportes

del N atmosférico, contr ibuyendo a la economía y sostenibi l idad del

ambiente.

El hombre es consciente del aumento constante de la

población en el ecosistema tierra (hace unos días nació el habitante

número 7 mil mil lón), la cual presenta una superf icie l imitada para

ser cult ivada y con el recurso del agua cada vez más restr ingido;

esto es un gran desaf ío. Por los que los hombres y mujeres de la

ciencia deben permanentemente continuar invest igando e indagando

los mecanismos de los que se vale la naturaleza para producir

ef iciente y económicamente, reducir y/o ajustar a lo estr ictamente

necesario el uso de los fert i l izantes de síntesis, provenientes de

fuentes de energía no renovables, como el petróleo, que a la

naturaleza le tomó mil lones de años en producir lo, y el hombre en

esta últ ima centuria ha hecho un uso esquilmante del mismo.

El avance en el conocimiento del aporte de los

microorganismos no sólo en los mecanismos simbiót icos sino en los

l lamados PGPR (microorganismos promotores del crecimiento de la

raíz de las plantas), el uso de microorganismos para el biocontrol de

enfermedades y otras tantas práct icas biotecnológicas asociadas a

las agronómicas generan muy buenas expectat ivas en el uso de el las

para realizar práct icas amigables en las producciones con el

ambiente.



Referencias

Ardourel Maryvonne, Nathal ie Demont, Frédbr ic Debel l , Fabienne Mai l let ,

Françoise de Bi l ly, Jean-Claude Prom, Jean Dnarié, and Georges

Truchet. 1994. Rhízobíum mel i lot i Lipool igosaccharide Nodulat ion

Factors: Di f ferent Structural Requirements for Bacter ia l Entry into

Target Root Hair Cel ls and lnduct ion of Plant Symbiot ic

Developmental Responses. The Plant Cel l , Vol . 6, 1357-1374,

Azcón R., Rubio R., Barea J. M. (1991): Select ive interact ions between

di f ferent species of mycorrhizal fungi and Rhizobium mel i lot i stra ins,

and their ef fects on growth, N2-f ixat ion (N15) and nutr i t ion of

Medicago sat iva L. New Phytol . , 117 : 399-404.

Barea y Azcón-Agui lar , C. 1982. La Rizósfera: interacciones microbio-

planta. An. Edaf. y Agrob . XLI (7-8): 1517-1532

Becerra, A. , M. Cabel lo & F. Chiar ini . 2007. Arbuscular mycorrhizal

colonizat ion of vascular plants f rom the Yungas forests, Argent ina.

Annals of Forest Science 64: 765-772.

Becerra, A. & M. Cabel lo. 2007. Micorr izas arbusculares en plant ines de

Alnus acuminata (Betulaceae) inoculados con Glomus intraradices

(Glomaceae). Bolet ín de la Sociedad Argent ina de Botánica 42 (3-4):

155-158.

Becerra, A. G. 2002. Inf luencia de los suelos Ustorthentes sobre las

ectomicorr izas y endomicorr izas en Alnus acuminata H.B.K [Master’s

dissertat ion]. Fac. de Agronomía: Buenos Aires Univ. 190 p.

Becerra, A. , Daniele G, Domínguez L, Nouhra E, Horton T. 2002.

Ectomycorrhizae between Alnus acuminate H.B.K. and Naucoria

escharoides (Fr. :Fr. ) Kummer f rom Argent ina. Mycorrhiza 12:61-66.



Becerra, A. , Nouhra E, Daniele G, Domínguez L, McKay D. 2005a.

Ectomycorrhizas of Cort inarius helodes and Gyrodon mont icola wi th

Alnus acuminata f rom Argent ina. Mycorrhiza 15:7–15.

Becerra, A. , Pr i tsch K, Arr igo N, Palma M, Bartoloni N. 2005b.

Ectomycorrhizal colonizat ion of Alnus acuminate Kunth in

northwestern Argent ina in relat ion to season and soi l parameters. Ann

For Sci 62:325-332

Becerra, A. , M. R. Zak, T. Horton & J. Micol ini . 2005. Ectomycorrhizal and

arbuscular mycorrhizal colonizat ion of Alnus acuminata f rom Cal i legua

Nat ional Park (Argent ina). Mycorrhiza 15: 525-531.

Becerra, A. G., Cabel lo M., Zak, M. R., Bartoloni , N. 2009. Arbuscular

mycorrhizae of dominant plant species in Yungas forests, Argent ina.

Mycologia. 101(5):612-621.

Berry, A. M., R. A. Moreau & A. D. Jones. 1991. Bacter iohopanetetrol :

abundant l ip id in Frankia cel ls and in ni t rogenf ix ing nodule t issue.

Plant Physiol 95:111-115.

Berry A. , O. Harr iot t , R. Moreau, S. Osman, D. Benson & A. Jones. 1993.

Hopanoid l ip ids compose the Frankia vesicle envelope, presumptive

barr ier of oxygen di f fusion to ni t rogenase. Proc Nat Acad Sci 90:609-

6094

Campo, R. J. y Wood, M. 2001. Residual ef fects of successive exposure of

soybean Bradyrhizobium st ra ins to a luminium on sol id def ined

medium. Pesq. agropec. bras. 36: 1399-1407.

Cardoso, Bet ina M., Chaia, Eugenia Esther and Raffaele, Estela. 2010. Are

Northwestern Patagonian “mal l ín” wet land meadows reservoirs of



Ochetophi la t r inervis in fect ive Frankia? Symbiosis Volume 52, Number

1, 11

Correa, M. 2008. Evaluación de carateres PGPR de act inomicetes e

interacciones de estas r izobacter ias con hongos formadores de

micorr izas. Tesis doctoral . Granada: 261pp

De-Pol l i , H. , Franco, A. A., Almeida, D. L. , Duque, F. F. , Monteiro, E. M. y

Döbereiner, J. (1988). A biologia do solo na agricul tura. Embrapa-

UAPNPBS, Rio de Janeiro. 48 p

Enr ico, R. J. , S. Ramírez, L. A. Mroginski and L. G. Wal l . 2005. In v i t ro

p lant regenerat ion of Alnus acuminata H.B.K. ssp. acuminata and i ts

root nodulat ion wi th Frankia . Plant cel l , t issue and organ cul ture : 80,

343-346.

Fageria, N. K. y Stone, L. F. 2006. Physical , Chemical , and Biological

Changes in the Rhizosphere and Nutr ient Avai labi l i ty . J. Plant Nutr.

29: 1-30.

Galloway, J. N., Schlesinger, W. H., Levy, H., Michaels A. and Schnoor J.

L. 1995. Nitrogen f ixat ion: anthropogenic enhancement–environmental

response. Global Biogeochem. Sci . 9: 235-252.

Guerrero, Héctor Hugo Baut ista y María Valdés. 2008. Frankia y la

s imbiosis act inorr íz ica. Rev Lat inoam Microbiol : 50 (3-4): 90-102

Fisher, M. C. T. , D. M. Eissenstat , and J. P. Lynch. 2002. Lack of evidence

for programmed root senescence in common bean (Phaseolus

vulgaris) grown at di f ferent levels of phosphorus supply. New Phytol .

153: 63-71.



Helyar, K. R. 2003. The symptoms and ef fects on plants of nutr ient

disorders in acid soi ls . 3 r d Austral ian New Zealand Soi ls Conference

Univers i ty of Sydney, Austra l ia .

Hirsch, A. M. (1992). Developmental biology of legume nodulat ion. New

Phytol . 122: 211-237.

Hungria, M.; Vargas, M. A. T. 2000. Environmental factors af fect ing N2

f ixat ion in grain legumes in the t ropics, wi th an emphasis on Brazi l .

Field Crops Research , 151-164.

Kar l , D. M., et a l . (2002), Dini t rogen f ixat ion in the world’s oceans,

Biogeochemistry , 57/58, 47-98

Moser, M. 2001. Some aspects of Cort inarius associated with Alnus .

Journal des JEC 3:47–101.

Nouhra, E., Domínguez, L. , Becerra A. & Mangeaud, A. 2003. Colonización

micorr íc ica y act inorr íc ica en plant ines de Alnus acuminata

(Betulaceae) cul t ivados en suelos nat ivos de Alnus rubra.

Pawlowski, K. and Bissel ing, T. (1996). Rhizobial and act inorhizal

symbiosis: What are the shared features? Plant Cel l 8, 1899-1913.

Parniske, M. 2008. Arbuscular mycorrhiza: the mother of plant root

endosymbioses. Nature Reviews Microbiology : 6 , 763-775

Peterson, L. , Massicotte, B. and Melvi l le, L. 2004. Mycorrhizas: Anatomy

and Cel l Biology. NRC Research Press, Ottawa. 2004: 173p

Ploper, D., Gálvez, R., Devani, M., González, V. , Zamorano, A., Lenis, J y

Ledesma, F. 2004. Roya de la soja, cómo prepararse para enfrentar a



esta amenaza. Producción Agroindustr ia l del NOA:

www.produccion.com.ar.

Rosa-Putra, S., Hemmerl in, A. , Epperson, J. , Bach, T. J. , Guerra, L. H. &

Rohmer, M. (2001). Zeaxanthin and menaquinone-7 biosynthesis in

Sphingobacter ium mult ivorum via the methylerythr i tol phosphate

pathway. FEMS Microbiol Let t 204, 347-353.

Ramírez, Ninfa, Serrano, José Antonio y Sandoval , Horacio. 2006.

Microorganismos extremófi los. Act inomicetes halóf i los en México.

Revista Mexicana de Cs. Farmaceúticas . 3 (37): 56-71

Rai thelhuber J. 1988 . F lora Mycologica Argent ina. Hongos I I . MYCOSUR,

ed. 1-287.

Seeds, Joshua D. & Bishop, John G. 2009. Low Frankia inoculat ion

potent ia ls in pr imary successional s i tes at Mount St . Helens,

Washington, USA. Plant Soi l : 323:225–233

Si lvester, B. , Whitbeckj , Si lvestejr , K. , And Torreyj , G. 1988. Growth,

nodule morphology, and ni t rogenase act iv i ty of Myrica gale with roots

grown at var ious oxygen levels. Can. J. Bot. 66: 1762-1771

Singer, R. & J. H. Morel lo. 1960. Ectotrophic forest t ree mycorrhizae and

forest communit ies. Ecology 41: 549-555.

Stamford, T.; Montenegro, L. ; Araújo, J. M. y Stamford, N. P. 1998.

Ativ idade enzimát ica de microrganismos isolados do jacatupé

(Pachyrhizus erosus L. Urban). Ciência e Tecnologia dos Al imentos

18: 382-385.



Taylor, G.J. 1991. Current v iews of the a luminium stress response: the

physiological basis of tolerance. Curr. Top Plant Biochem. Physiol . 10:

57-93

Tjepkemaj. , D., W. Ormerodan, D J. G. Torrey. 1981. Factors af fect ing

vesic le format ion and acetylene reduct ion (ni t rogenase act iv i ty) in

Frankia sp. Can. J. Microbiol . 27: 815-823.

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SIMBIOSIS BI Y TRIPARTITAS -OK Listo- · 2014-08-12 · en la productividad y la composición de las especies de las comunidades de plantas y del ecosistema a todas las escalas. La