Huayllu-Bios. Nº 7. Diciembre 2013
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales – Universidad Nacional de Catamarca. —Página 39—
Simbiosis Bi y Tripartitas
Brandán de Weht, C. I. (1 ); Amigo, J. A.(1) y Weht, S.(2 )
1: Microb io log ía Agr íco la , FAZ, UNT
2: D i rector de Maest r ías en la FCA de la UNCa
e-mai l : ce l ia [email protected]
Recibido: 16 de marzo de 2012
Aceptado: 29 de noviembre de 2012
Bi and Tripartite Symbioses
Abstract
Bipartite symbioses are established between two members
of different phyla: plant-bacteria, plant-fungus, plant-
actinomycetes, fungus-bacteria. The tripartite, consisting of
three members: plant-rhizobia-mycorrhizal fungus, plant-
actinomycetes-mycorrhizal fungus, plant- mycorrhizal
fungus-fungal endobacteria. The most widely studied
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bipartite symbioses are those of rhizobia-legume plant,
mycorrhizal-plants and, in minor level actinomycetes-plants.
The best known tripartite symbioses are: rhizobia-plants-
mycorrhiza. Changes and neoformations of anatomical
structures occur, such as atmospheric N-fixing nodules in
legumes colonized by rhizobia, anatomic changes in roots
architecture in arboreal plants, caused by ectomycorrhizal
fungus and nodules formation by symbioses with
actinomycetes. These double and triple associations are
commanded by bacteria genes (Rhizobium) located in
megaplasmids: they are the “nif” (nitrogen fixation) and
“nod” (nodules) that involve specific proteins (nodulines).
By the other hand, the myc+ genes of mycorrhizae
command this symbiosis and the knowledge about
colonizing factors of fixing atmospheric N in no-legume
plants is increasing. The fixation of atmospheric N in
rhizobia-legume plants and in actinomycetes-no legume
plants involves the action of the enzyme nitrogenase, which
is oxygen sensitive; in rhizobia-legume plants the protection
is mediated by leghemoglobin and, in actinomycetes, by
formation of vesicles
Key words: Mycorr izae; Atmospheric ni t rogen f ix ing
bacter ia; Act inomycetes.
Resumen
Simbiosis bipartitas son las que se componen entre
miembros de dos phyla: plantas-bacterias, plantas-hongos,
plantas-actinomicetes, hongos-bacterias y las tripartitas por
tres: plantas-rhizobios-hongos micorrícicos; plantas-
actinomicetes-hongos micorrícicos; plantas-hongos
micorrícicos-endobacterias fúngicas. Las simbiosis
bipartitas más estudiadas son las de rizobios-plantas
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leguminosas, micorrizas-plantas y en menor grado las de
los actinomicetes-plantas. La simbiosis tripartita más
conocida es la de rizobios-planta-micorrizas. Se producen
modificaciones y neoformaciones de estructuras
anatómicas como son el caso de los nódulos fijadores del
N atmosférico en las leguminosas colonizadas por rizobios;
cambio anatómico y de la arquitectura de las raíces en
arbóreas promovidas por hongos ectomicorrícicos y la
formación de nódulos por la simbiosis con actinomictes.
Estas asociaciones dobles y triples están comandadas por
genes propios de las bacterias (Rhizobium), y se ubican en
megaplásmidos; son los nif (fijación de nitrógeno) y los nod
(nódulos) que involucran las proteínas específicas
(nodulinas); por otra parte los genes myc+ de las
micorrizas comandan esta simbiosis y se está avanzando
en el conocimiento de los factores de colonización de los
actinomicetes, que fijan N atmosférico en no leguminosas.
La fijación del N atmosférico en rizobios-leguminosas y en
actinomicetes-no leguminosas conlleva la acción de la
enzima Nitrogenasa, sensible al O2; cuando éste está
presente la inactiva. Los mecanismos de protección de la
misma son diferentes; en el caso de rizobio-leguminosa la
protección está mediada por la leghemoglobina y en los
actinomicetes por la formación de las vesículas reductoras
de nitrógeno que son la sede de la nitrogenasa. La acción
de los rizobios colonizando las leguminosas se sinergiza
con la intervención de las micorrizas. Los efectos más
notables se expresan en mayor y mejor nutrición,
resistencia a estrés hídrico, salino y de metales y
resistencia a patogenias de origen radical. Se continúan los
estudios para dilucidar el impacto de las mismas en la
selva tucumano-boliviana.
Palabras clave: Micorr izas; Bacter ias f i jadores del N
atmosférico; Act inomicetes.
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Los microorganismos en el suelo
Desde el punto de vista de sus relaciones con las plantas
se consideran tres grandes grupos de microorganismos (Barea y
Azcón-Aguilar, 1982). El los son: A) los saprófitos que obtienen su
fuente nutr icional a part ir de compuestos orgánicos provenientes de
residuos animales, vegetales y microbianos; B) Los simbiontes
parasíticos , causantes de enfermedades a las plantas y C)
simbiontes mutualistas o “simbiontes”, como se les denomina en la
l i teratura cientí f ica, los cuales benefician el desarrol lo y la nutr ición
vegetal. Las acciones que desarrol lan los microorganismos en el
suelo se pueden sintet izar en: est imulación de la germinación de la
semil la y su enraizamiento, incremento en la disponibi l idad y
suministro de nutr ientes, mejora de la estructura del suelo,
protección de la planta frente a estrés biót ico y abiót ico, defensa
contra agentes causantes de patogenias, entre otras. Los hongos
micorr izógenos y las bacterias f i jadoras del N2 atmosférico son las
más destacadas aunque no los únicos.
Simbiosis bipartitas
Son las que se establecen con dos componentes que
pueden pertenecer a dos organismos diferentes; ejemplo de el las
son las plantas con bacterias, plantas con hongos, plantas con
act inomicetes, hongos con algas, hongos con bacterias y otras
tantas en la naturaleza. Estas simbiosis l legan a grados elevados de
interacción con beneficios mutuos, en muchos de los casos con
efectos sinérgicos y con modif icación de las estructuras anatómicas
individuales conl levando a la neoformación organogénica en otros
tantos casos.
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Micorrizas
Las micorr izas arbusculares, son un t ipo de simbiosis entre
las plantas y los miembros de un phylum antiguo de hongos, el
Glomeromycota; mejoran la absorción de agua y de nutr ientes, tales
como fosfato y nitrógeno a la planta hospedera. En respuesta, hasta
el 20 % de carbono de la planta f i jada por fotosíntesis se transf iere al
hongo, con un importante gasto energético; conservan las
estructuras del suelo por acciones f ísicas y químicas, dan resistencia
a estrés hídrico, salino, y confieren tolerancia a metales; regulan el
establecimiento de las plántulas y son reguladores de la sucesión
vegetal entre otros favoreciendo la conservación de la diversidad de
plantas. El transporte de nutr ientes ocurre a través de las estructuras
simbiót icas dentro de las células de la raíz de la planta (hi fas) y es
entregada por otras conocidas como arbúsculos. El desarrol lo del
hongo es acompañado por un intercambio de señales moleculares
entre los simbiontes. Una clase nueva de hormonas de la planta
conocidas como estr igolactonas son exudadas por las raíces de la
planta. Por una parte las estr igolactonas est imulan el metabolismo y
la ramif icación de los hongos. Por otra parte, también accionan la
germinación de la semil la de plantas parásitas. Los hongos emiten
señales moleculares, bajo la forma de “factores Myc” que act ivan o
son disparadores de las respuestas simbióticas de la raíz con los
hongos. Los genes de la planta requeridos para el desarrol lo de la
simbiosis ya se han caracterizado. También ha cobrado importancia
el descubrimiento de la osci lación del Ca+ + en la célula vegetal, lo
que conl leva a un reconocimiento de factores de est imulación para la
colonización a la planta por parte del hongo. Durante la evolución, el
programa genético se ha extendido para otras simbiosis de la raíz: la
adaptación funcional de una quinasa receptora de la planta que es
esencial para la simbiosis al lanó el camino, para que las bacterias
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f i jadoras del nitrógeno atmosférico formen simbiosis intracelulares
con las células de la planta.
Por otro lado existen otros t ipos y subtipos de simbiosis
micorr ícicas. El las son las l lamadas ecto, ectendo, er icoides,
orquidioides, monotropoides, arbutoides y un últ imo grupo las
pseudomicorr izas formadas por Endófi tos Septados Oscuros, cuyo
rol se trata de di lucidar. Debido a lo complejo y diverso de su
organización y funciones, vamos a focal izarnos solamente en las
vesículo-arbusculares, las cuales están incluidas en el phylum
Glomeromycota.
Es de hacer notar la inf luencia de la simbiosis micorr ícica
en el estado de salud de la planta y en la protección frente a agentes
causantes de patogenias fúngicas en las raíces de las plantas por
mecanismos de primocolonización en forma directa y mejor estado
nutr icional del hospedero en forma indirecta (Peterson et al . 2004).
Simbiosis Rhizobium-leguminosa y Planta-actinomicetes
El factor mayor l imitante del desarrol lo de los seres vivos
en el planeta es el ni trógeno. La adquisición mayoritar ia del carbono
está garantizada por la fotosíntesis en las plantas verdes. En algunos
casos la adquisición de nitrógeno se real iza de manera simbiót ica;
las bacterias que forman parte de este t ipo de asociaciones
pertenecen a dos grupos f i logenéticos bien establecidos, los
Rhizobia y las actinobacterias del género Frankia y en sistemas
acuáticos las cianobacterias.
La reducción enzimática del ni trógeno (N2) a amonio (NH4 )
proceso denominado Fi jación Biológica de Nitrógeno (FBN), hace al
N2 accesible a los organismos vivos. Este proceso es único en
bacterias y arqueas. Plantas y animales pueden beneficiarse de este
proceso ya sea de manera directa en asociación, o simbiosis con
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microorganismos f i jadores de nitrógeno, o indirectamente después
de la muerte y mineral ización de estas bacterias (Fisher et al . , 2002).
En los ecosistemas naturales la disponibi l idad de nitrógeno
frecuentemente l imita el desarrol lo de las plantas. Tiene un impacto
en la productividad y la composición de las especies de las
comunidades de plantas y del ecosistema a todas las escalas. La
FBN t iene un efecto de balance de la pérdida del N de los suelos y
ecosistemas. Se est ima que el proceso contr ibuye a nivel global
entre 200-300 mil lones de toneladas de N f i jado por año: y en 90-130
mil lones de toneladas de N f i jado por año en los sistemas terrestres
(Galloway, et al . , 1995); mientras que, en los marinos entre 100-200
mil lones de toneladas de N f i jado por año (Karl , et al . , 2002).
Una de las interacciones fijadoras de nitrógeno más
estudiadas es la simbiosis Rhizobium-Leguminosas, en donde la
leguminosa se beneficia del nitrógeno fi jado. A diferencia de las
cianobacterias y las bacterias pertenecientes al género Frankia, los
rizobios no pueden generar un ambiente anaerobio o microaerobio en
donde poder realizar la fijación de nitrógeno por si mismas. Para llevar
a cabo el proceso estas bacterias han de encontrarse en las
inmediaciones de plantas de la familia de las leguminosas (hoy
Fabaceae) e interactuar con las mismas, originando una serie de
reacciones en la planta que desencadenarán la formación de un órgano
mixto nuevo, el nódulo simbiótico, en el cual se proporciona un
entorno controlado, así como los nutrientes necesarios para que la
bacteria pueda efectuar el proceso de fi jación. El establecimiento de la
simbiosis efectiva es un proceso complejo en el que es imprescindible
el intercambio de señales específicas entre bacteria-planta. Este hecho
es el responsable en parte, de la alta especificidad de hospedador,
característica del proceso de nodulación.
La infección de las raíces por parte de los r izobios es un
proceso que se real iza en varias etapas y que se inicia con eventos
de preinfección en la r izósfera. Los r izobios responden a la
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quimiotaxis posit iva a los exudados radicales de la planta,
desplazándose hacia si t ios local izados en la raíz. Son atraídos por
ciertas sustancias excretadas por las plantas denominadas
f lavonoides. Aparentemente la quimiotaxis no es fundamental para la
nodulación pero sí es importante para la competencia y la
colonización de la bacteria en la r izósfera. Posteriormente, los
r izobios se unen a la superf icie de la raíz de la planta hospedera,
donde los si t ios primarios de infección son los pelos radicales
jóvenes, pero no existe un sit io exclusivo para la unión.
Al menos tres diferentes señales s imbiót icas se
intercambian entre las leguminosas y el r izobio durante el desarrol lo
del nódulo. Los f lavonoides son los primeros compuestos,
excretados por la planta e interactúan con las proteínas Nod de los
r izobios, que sirven como moléculas de señal ización del entorno, y
act ivadores de la transcripción de otros genes específ icos. El
segundo grupo de señales es sintet izado cuando el complejo
f lavonoide-Nod activa la transcripción a nivel de regiones que forman
parte del promotor l lamadas cajas nod . La mayoría de los genes de
esos promotores están implicados en la síntesis de los factores Nod
o l ipo-quit inool igosacáridos (LCOs) los cuales promueven la
deformación de los pelos radicales y permiten que los r izobios
penetren a la raíz a través del hi lo de infección. La regulación de los
genes nod probablemente está relacionada a las variaciones de la
secuencia de las cajas nod. Otros productos de los r izobios son
necesarios para continuar la infección y éstos generan la tercera
señal. Entre el los se encuentran los exopolisacáridos (EPS) y
compuestos relacionados como proteínas exportadas por el sistema
de secreción t ipo I I I .
Las simbiosis leguminosas–rizobios son interacciones entre
dos genomas que dif ieren ampliamente. Los r izobios incluyen un
cromosoma de 0 a varios plásmidos, en tanto que los genomas de
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las leguminosas son mucho más grandes, al menos 50 veces
mayores que el del micro simbionte
Diversidad de leguminosas en simbiosis con los rizobios
La capacidad de los r izobios de establecer una simbiosis
f i jadora está restr ingida a las leguminosas, a excepción del género
Parapsonia de la famil ia de las Ulmaceae.
La famil ia de las Leguminosas incluye tres subfamil ias:
Caesalpinoideae, Mimosoideae y Papi l ionoideae, cada una de las
cuales contiene numerosos géneros capaces de producir nódulos
luego de la infección por r izobios.
Actualmente está bien def inido que el grado de
especif icidad del hospedero varía en los r izobios. Algunas especies
presentan un rango de hospedero estr icto mientras que otros
presentan un rango muy amplio.
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Géneros de Rizobios válidos actualmente
Género Hospederas
1.- Rhizobium
Phaseolus vulgar is , P isum sat ivum, Lens esculenta, Tr i fo l ium sp, Vic ia
fabae, Medicago sat iva, Arachis h ipogaea, Acacia spp
2.- Bradyrhizobium Glyc ine max, Lotus, Lupinus sp
3.- Ensi fer (Sinorhizobium) Glyc ine max , Prosopis sp
4.- Mesorhizobium Cicer ar ie t inum, Prosopis a lba,
Leucaena sp.
5.- Azorhizobium Sesbania rostrata
6.- Methylobacter ium Crota lar ia pocarpa
7.- Burkholder ia Mimosa sp.
8.- Devosia Neptunia natans
9.- Cupr iav idus (Wauters ia) Mimosa púdica
10.- Ochrobactrum Lupinus a lbus
11.- Phyl lobacter ium Tr i fo l ium sp, Lupinus sp
12.- Herbaspir i l lum Phaseolus vulgar is
13.- A l lorh izobium Sesbania punicea
14.- Agrobacter ium Múlt ip les hospederas
Diálogo molecular en la simbiosis rizobio-leguminosas
Invest igaciones sobre las bases moleculares de la
especif icidad del hospedero demostraron que existen compuestos
que inducen la formación de los pelos radicales y su deformación en
las plantas. Entre dichos compuestos se encuentran los f lavonoides
(derivados del 2-feni l -1,4-benzopirona) cuya composición va a variar
dependiendo de la especie, y que además de ser metabol izados,
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desencadenan una serie de respuestas específ icas en los r izobios
circundantes apropiados. Así, algunos de estos f lavonoides, en
concentraciones nanomolares, provocan la quimiotaxis activa de los
r izobios hacia la superf icie radical. En cambio, estos mismos
f lavonoides en concentracione micromolares, act ivan en Rhizobium a
los genes responsables de la nodulación (genes nod) . La
comunicación entre ambos comienza con la l iberación por parte de la
planta de una serie de compuestos contenidos en sus exudados de
semil la y raíz, principalmente f lavonoides, ácidos aldónicos y
betaínas, que varían en cantidad y composición dependiendo de la
planta huésped y son los encargados de act ivar los denominados
genes de nodulación bacterianos. El proceso de act ivación de los
genes de nodulación involucra un grupo de factores de transcripción.
Estos factores son conocidos como NodDs, cuyo número y
regulación va a depender de la especie considerada. Los factores
Nod están compuestos por un esqueleto de N-aceti l -D-glucosamina
unidos por enlaces sintet izados por NodA, NodB y NodC, que
presenta una serie de modif icaciones dependiendo de la est irpe de
Rhizobium y que van a otorgar de cierta especif icidad al proceso de
nodulación.
Señalización entre Rhizobium y la planta
La sola presencia de los factores Nod en concentraciones
del orden 10- 1 2 M es suficiente para que en la planta se produzca la
deformación de los pelos radicales pero se necesitan niveles
mayores, del orden de 10- 7 a 10- 9 M para provocar la formación de los
pre-canales de infección, la división de las células cort icales y la
inducción de genes implicados en las fases previas a la nodulación,
las nodulinas tempranas. Esta elevada sensibi l idad a los factores
Nod hace suponer que debe exist ir un mecanismo mediado por
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receptores aunque aún no se han podido ni determinar el número ni
identi f icarlos, no obstante se han propuesto hipótesis:
1) Modelo de un único receptor (Hirsch A. M., 1992): se
propone la existencia de un único receptor cuya
act ividad va a venir dada por la estructura del factor
Nod , el cual se integraría en la membrana celular de la
planta a través del grupo aci lo.
2) Modelo de dos receptores (Ardourel M. y col. , 1994):
con esta hipótesis se plantea la posible presencia de
dos receptores, ambos necesarios para iniciar el
proceso de nodulación. Uno de los receptores no
posee una especif icidad muy elevada en el
reconocimiento de los factores Nod pero puede inducir
la deformación del pelo radicular, la formación del
primordio del canal de infección y la división de las
células cort icales aún en ausencia de la bacteria. El
segundo receptor es más específ ico e induce la
formación del canal de infección y del nódulo aunque
siempre es necesaria la presencia de la bacteria. Este
modelo actualmente es el que va cobrando más fuerza.
Así se ha descubierto un posible receptor de factores
Nod , que presenta una elevada homología a
receptores t i rosina quinasa, y que además presenta
dominios de unión a otras proteínas. Una de estas
proteínas podría ser una proteína G de membrana la
cual también es necesaria para la percepción de los
factores Nod .
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Funcionamiento del nódulo
La nitrogenasa es un proteína de gran tamaño que consiste
de dos componentes, la proteína homodimérica que contiene Fe y es
codif icada por genes nifH , y la proteína tetramérica que contiene Fe
y molibdeno (Mo), codif icada por los genes nifD y nifK . La
nitrogenasa de los nódulos radicales posee característ icas similares
a la enzima de las bacterias f i jadoras de nitrógeno en vida l ibre,
incluyendo la sensibi l idad al O2 y la capacidad de reducir aceti leno y
N2. La formación de H2 es parte del mecanismo de la ni trogenasa,
pero representa una pérdida signif icat iva de energía. En algunas
especies de r izobio existe una hidrogenasa (codif icada por los genes
hup) que es capaz de reciclar el H2 formado por la nitrogenasa. Este
reciclamiento resulta en un uso más ef iciente de la energía. Es por
el lo que se ha impulsado la transferencia de los genes hup a todas
las cepas de r izobio para la inoculación en el campo.
Los bacteroides dependen totalmente de la planta para
obtener la energía necesaria para la f i jación de nitrógeno. Los
principales compuestos orgánicos transportados al interior de los
bacteroides a través de la membrana peribacteroidal son los
intermediarios del ciclo del ácido cítr ico, en part icular los ácidos de
cuatro carbonos succinato, malato y fumarato. Estos ácidos son
ut i l izados como donadores de electrones para la producción de ATP
y, tras su conversión en piruvato, como últ ima fuente de electrones
para la reducción del N2. El primer producto estable que se obtiene
de la f i jación de N2 es el NH4+, y varias pruebas indican que la
asimilación del mismo para formar compuestos de nitrógeno
orgánico en los nódulos radicales lo real iza principalmente la planta.
El amonio también se puede asimilar en los bacteroides y puede ser
transferido a la planta en forma de alanina.
Durante el proceso de simbiosis la planta también expresa
proteínas específ icas del nódulo a las que se l lama nodulinas. Entre
el las, la leghemoglobina que t iene la función de aportar O2 a los
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bacteroides y de controlar los niveles de O2. La leghemoglobina se
local iza en el ci tosol de las células de la planta infectada por
bacteroides y es la que da el t ípico color rosado de los nódulos
funcionales, mientras que el inter ior de estos nódulos es roj izo
debido a la presencia de leghemoglobina.
¿Qué sabemos sobre Frankia , este act inomicete que se
asocia con géneros de plantas pertenecientes a 8 di ferentes famil ias
botánicas? La secuenciación del 16S rDNA y su contr ibución a la
f i logenia bacteriana, así como las técnicas de huel las dacti lares
moleculares, han revolucionado nuestra percepción en la f i logenia y
taxonomía de todos los organismos vivos, incluyendo a Frankia . La
taxonomía pol i fásica trata de integrar los diferentes t ipos de
información, como son el fenotipo, genotipo y la f i logenia de los
microorganismos. Esto consti tuye la taxonomía bacteriana moderna
de este act inomicete, aunque sigue siendo dif íci l hacer una
clasi f icación defini t iva de Frankia en especies. Sin embargo, este
conocimiento revela mucho sobre la diversidad genética y
distr ibución de este act inomiceto f i jador de nitrógeno.
Los act inomicetos en general están en todos los hábitats,
terrestres y acuáticos tanto de aguas dulces como saladas.
Comprenden 63 géneros, representando el 20% de microorganismos
del suelo. En general se diferencia de las bacterias por la
composición de su pared celular la cual fue def inida por Prescott
(2002). Los act inomicetes t ienen gl icina en los puentes interpéptidos,
los t ipos de azúcares que predominan son arabinosa y galactosa y
di f ieren en la ubicación del aminoácido en la posición 3 de la cadena
lateral del tetrapéptido. Se caracterizan porque producen antibiót icos
de amplio uso y habitan en ambientes extremos como los halóf i los
con elevado nivel de Na+ en el ambiente.
El microbiólogo suizo J. Brunchorst acuñó en 1887 el
nombre de Frankia en honor a su maestro A. B. Frank. El género
Frankia está compuesto por act inomicetes de crecimiento lento,
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heterotróf icos, Gram posit ivos, con un alto porcentaje de G + C (66-
77%), ubicuos, ampliamente distr ibuidos en los ecosistemas con
intervención importante en la transformación de la materia orgánica y
con propiedades f isiológicas pecul iares, que a di ferencia de
Rhizobium , f i ja nitrógeno tanto in vi t ro como en simbiosis (Pawlowsky
y Bissel ing 1996). Este act inomicete, aislado en cult ivo puro hace 30
años por el grupo del Dr. Torrey (Cal laham et al . , 1978), presenta
tres estructuras morfológicas característ icas, las hi fas ramif icadas y
septadas consideradas las células vegetat ivas que posteriormente se
diferenciarán en otras estructuras especial izadas: los esporangios
mult i loculares que almacenan esporas inmóvi les, y las vesículas
reductoras de nitrógeno que, como su nombre lo dice, son la sede
de la nitrogenasa. Los diazótrofos aerobios como Frankia padecen el
l lamado “di lema de f i jación de N2”, pues la nitrogenasa es muy
sensible al O2 y sólo funciona en un ambiente l ibre del mismo. Pues
bien, en contraste con todos los rhizobios, Frankia cuenta con su
propio sistema de protección contra el oxígeno, formando estas
estructuras especial izadas l lamadas vesículas que restr ingen el
acceso del O2 al inter ior de las mismas. Este actinomicete, aislado en
cult ivo puro hace 30 años por el grupo del Dr. Torrey (Cal laham et
al . , 1978), presenta tres estructuras morfológicas característ icas, las
hi fas ramif icadas y septadas consideradas las células vegetat ivas
que posteriormente se diferenciarán en otras estructuras
especial izadas: los esporangios mult i loculares que almacenan
esporas inmóvi les, y las vesículas reductoras de nitrógeno que, como
su nombre lo dice, son la sede de la nitrogenasa. La estructura de la
pared celular de las vesículas consta de láminas l ipídicas que se
acomodan en formas de capas y que además contienen hopanoides
en alta concentración (Berry et al . , 1991, 1993, Rosa Putra et al . ,
2001); esta estructura evita la di fusión del oxígeno hacia el inter ior,
protegiendo así a la nitrogenasa (Tjepkema et al . , 1981, Si lvester et
al . , 1988, Berry et al . , 1993). Las tres estructuras mencionadas se
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hacen presentes in vi tro (bajo ciertas condiciones), e in planta en la
mayoría de las simbiosis (Newcomb et al . , 1979). La formación de
vesículas y esporangios se puede controlar in vi t ro , modif icando
ciertas condiciones de cult ivo; las vesículas en medio de cult ivo sin
fuente de N y los esporangios con baja cantidad de P. Se ha
demostrado que en simbiosis es la planta quien determina la
morfogénesis de las vesículas (Torrey 1985). Este pol imorf ismo
sugiere que existe un f ino proceso de regulación en la morfogénesis
de la bacteria y que está dir igido directamente por el ambiente en el
que se encuentra, es decir, este es un evento netamente adaptat ivo.
En estudios real izados en un ecosistema en Colombia se
detectaron 30 cepas de Actinomicetes de las cuales el 68% eran
Streptomycetes. El 36,8% son f i jadores de N; el 65,63 % son
solubi l izadores de fosfatos; la mayor parte producen AIA (ácido indol
acético) y forman sideróforos; se encontraron cepas que inhiben el
crecimiento de hongos f i topatógenos por la producción de
quit inasas. Por las acciones que l levan a cabo son considerados
organismos PGPR por sus siglas en inglés (plant growth promoting
rhizobacteria o r izobacteria promotora del crecimiento vegetal).
Un caso notorio es la capacidad de los suelos volcánicos
de 23 años del Monte St. Helens, EEUU, con las especies nodulantes
act inorr ícicas de Aliso rojo (Alnus vir idis ssp. sinuata) el cual fue
estudiado para est imar la densidad de unidades formadoras de
colonias a inocular (UFC) con Frankia en cuatro t ipos de
comunidades sucesionales primarias uti l izando un bioensayo planta-
huésped. Se estudió y determinó también la Densidad de unidad de
Inoculación Micel ial r izosférica (MIU); también se estudiaron los
efectos de la inoculación con suelo de al iso y fósforo (P) sobre el
crecimiento de los cult ivos de plántulas. UFC y MIU fueron más altos
en matorrales de aliso, infer iores en la zona r ibereña y parches con
sit ios con lupinos más abajo, con ningún UFC en áreas desnudas. El
peso seco de las plántulas fue mayor en tratamientos de plantas
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inoculadas con suelo de al iso sin adición de P, mientras que los
pesos secos de raíces disminuyeron tanto en las inoculadas como en
las tratadas con P.
Las densidades extremadamente bajas de simbiontes
adecuados en zonas con escasa vegetación primaria sucesional en el
Monte St Helena puede expl icar la sorprendente lent i tud en la
velocidad de propagación del al iso a part ir de las fuentes cercanas
de semil las de al iso (Seeds & Bishop, 2009).
En Argentina se han real izado estudios referentes a los
act inomicetos en ecosistemas diferentes a los de la Yunga. El los
fueron detectados asociados a plantas en sit ios conocidos como
“Mall in” (mall ines plural), que es un t ipo part icular de humedales que
se producen en los bosques y la estepa patagónica. En el noroeste
de la Patagonia, mall ines son prados húmedos con alta producción
primaria neta. Previamente se constató que un suelo Mall in en la
estepa desprovisto de plantas act inorr ícicas tenía una mayor
capacidad de producir l ipoquitool igosacaridos de Frankia en
Ochetophila tr inervis s inónimo Discaria tr inervis que en otros de los
suelos en la región. Bajo la hipótesis que prados de humedal Mall in
son reserva de Frankia infecciosa, se estudió la capacidad de
l ipochitool igosacaridos de Frankia en 12 O. tr inervis de Mall in y de
suelos vecinos suelos de la estepa, ut i l izando bioensayos en plantas.
Un ensayo cual i tat ivo en plantas mostró que Frankia estuvo presente
en la mayoría de los suelos. El número de nódulos por planta en las
plantas de semil lero inoculados con suelos Mall in fue negativamente
correlacionado con contenido de agua del suelo mientras que lo
contrario es cierto para plantas inoculadas con suelos de estepa
vecina. Un bioensayo cuanti tat ivo se real izó con ocho suelos
representat ivos, seleccionados según el número producido por
planta en la determinación cual i tat iva y a la presencia o no de
plantas act inorr ícicas diferentes en los si t ios. Unidades de
l ipoquitool igosacáridos de Frankia por centímetro cúbico de suelo
Brandán de Weht, C. I.; Amigo, J. A. y Weht, S. : Simbiosis Bi y Tripartitas
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(NU) en suelos Mall in fueron superiores a los de la estepa. Agua y
contenido de materia orgánica de los suelos fueron correlacionados
con la mayor capacidad de l ipoquitool igosacáridos de mall ines, lo
que podría expl icar el crecimiento como sapróf i tas de Frankia en los
suelos. La simbiosis fue ef icaz en plantas inoculadas con todas las
muestras de suelo. Estos resultados sugieren que prados de humedal
Mall in del noroeste patagónico son reservorios de propágulos
infecciosos de Frankia y eficaces en O. tr inervis (Cardoso et al . ,
2010) .
Simbiosis tripartitas
Plantas-Actinomicetes-micorrizas
En estudios real izados en la Yunga tucumana (con
estr ibaciones en Catamarca) se ha constatado la presencia de
act inomicetos en Alnus jorul lensis (Enrico, et al . , 2005). Hay registros
de estudios real izados que abarcan partes de las dos provincias que
responden a estas característ icas en los cuales se ha detectado la
presencia de numerosas especies de micorr izas vesículo-
arbusculares (Becerra, et al . 2007; Nouhra y Domínguez, 2003) En
al isos (Alnus acuminata) muestreados de las zonas de la Quebrada
del Portugués, Taf í del Val le (Tucumán), y de la Sierra de Narváez
(Catamarca) en el noroeste de Argentina (NOA) se han real izado
caracterizaciones anatómicas (Agerer, 1998) y moleculares por PCR
y RFLP de Lactarius aff . omphaliformis, Russula alni jorul lensis y
Cort inarius tucumanensis, ECM (Becerra et al . , 2007). Estos estudios
con estas técnicas son pioneras en A. acuminata . Hay numerosos
registros de otros estudios real izados en Alnus spp ; A. acuminata
está asociada con hongos ECM fungi pertenecientes a los géneros
Alpova , Cort inarius , Gyrodon , Inocybe , Laccaria , Lactar ius , Naucoria y
Huayllu-Bios. Nº 7. Diciembre 2013
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Russula (Singer and Morel lo 1960; Raithelhuber 1988; Moser 2001;
Becerra et al 2002, Becerra et al b, 2005; Becerra et al , 2009).
También se real izó un importante relevamiento de hongos
micorr izo- arbusculares (Glomus , Pacispora) presentes en bosques
de Alnus acuminata (Betulaceae) de la selva tucumano-bol iviana, en
el que se citan 22 especies de Hongos Micorr ícico Arbusculares
(HMA) presentes en la r izósfera de plantas pertenecientes a las
famil ias Betulaceae, Fabaceae, Oxal idaceae, Rosaceae y
Capri fol iaceae, con primeras citas de Pacispora chimonobambusae
(Wu & Liu) Sieverd. & Oehl ex Walker, Vestberg & Schüler y Glomus
lacteum Rose & Trappe. Se amplía la distr ibución para el país de
Acaulospora dent iculata Sieverding & Toro, A. excavata Ingleby &
Walker, A. laevis Gerdemann & Trappe, A. mellea Spain & Schenck,
A. Rehmii Sieverding & Toro, A. scrobiculata Trappe, A. spinosa
Walker & Trappe, Ambispora leptot icha Walker, Vestberg & Schüsler,
Entrophospora infrequens (Hal l) Ames & Schneider, Glomus
claroideum Schenck & Smith, G. clarum Nicolson & Schenck, G.
fuegianum (Speg.) Trappe & Gerdemann, G. Geosporum (Nicolson &
Gerdemann) Walker y G. intraradices Schenck & Smith, Scutel lospora
biornata Spain, Sieverding & Toro y S. dipapil losa (Walker & Koske)
Walker & Sanders (Becerra y Cabello, 2008). En estas especies de
al isos la colonización con act inomicetos es endémica, por lo que se
inf iere el funcionamiento exitoso de la tr iple asociación.
En otros casos en estudios real izados en una tesis, en los
que se ensayó la inoculación conjunta de micorr izas (Glomus FC8)
con act inomicetes se observó el comportamiento variable en el
establecimiento del act inomicete y no en el de los hongos. Las cepas
de act inomicetos seleccionados mejoraron la germinación de
esporas de los hongos, el desarrol lo del micel io emergente de esas
esporas, así como la colonización en la planta hospedera (trébol). La
doble inoculación produjo un efecto beneficioso sinérgico sobre el
crecimiento y nutr ición de las plantas (Correa, 2008).
Brandán de Weht, C. I.; Amigo, J. A. y Weht, S. : Simbiosis Bi y Tripartitas
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Se ha demostrado que en si tuaciones extremas tales como
sit ios cubiertos de lava por erupciones volcánicas, o en derrumbes
de laderas por acciones naturales (precipitaciones intensas) o
acciones antrópicas (deforestación, trazado de caminos), estos si t ios
son restaurados primariamente por planta asociadas a act inomicetes,
en principio y en otros casos con act inomicetos y hongos
micorr ícicos en forma conjunta. En una segunda estapa le siguen los
vegetales de estadíos sucesionales y por últ imo se l lega al cl ímax,
como se observa en diversos si t ios del mundo en ecosistemas con
acción volcánica evolucionados desde hace grandes períodos.
Simbiosis tripartitas Rhizobium-leguminosas-micorrizas
En la endorr izósfera (Fageria y Stone, 2006) existe una
amplia gama de microorganismos que favorecen la nutr ición vegetal.
Entre el los se encuentran los hongos micorr ícicos arbusculares
(HMA), simbiontes que mejoran la captación de nutr ientes poco
móvi les desde el suelo (Azcón et al . , 1991) y los Rhizobios que
forman asociaciones simbiót icas con las raíces de leguminosas
mult ipl icándose dentro de las células cort icales con formación de
nódulos (Helyar, 2003). La ef iciencia de ambas simbiosis dependerá
del hongo o bacteria, del hospedero y de las condiciones edáficas
como acidez, toxicidad por Al+ + + (Hungria y Vargas, 2000), niveles
de nutr ientes, metales pesados, temperatura y humedad (Campo y
Wood, 2001).
El establecimiento de una cubierta vegetal evita procesos
erosivos en el suelo y en la lucha contra la deserti f icación, para
mejorar el desarrollo e implantación de una cobertura vegetal en
zonas degradadas mediante el establecimiento de simbiosis
radicales con microorganismos de suelo implicados en la f i jación y
movi l ización de nutr ientes lo cual contr ibuye al enraizamiento de las
plantas y a la captación de P, N, micronutr ientes y posiblemente
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agua, y a la formación de una mayor masa nodular en la simbiosis
r izobios-leguminosas responsables de la f i jación de N.
De esta manera, la act iv idad microbiológica aumenta la
disponibi l idad de nutr ientes, resultando ser procesos
económicamente más asequibles que los agroquímicos y que
permiten la conservación del medio ambiente (Stamford et al . , 1998).
Sin embargo, por la gran diversidad de poblaciones de Rhizobios
nat ivas se requieren cepas adaptadas a las condiciones de acidez y
toxicidad de Al (De-Pol l i et al . , 1988) que sean capaces de sobrevivir
en estos suelos ácidos y que posibi l i ten la formación de una
simbiosis efectiva (Taylor et al . , 1991). La inclusión de
microorganismos en las semil las ( inoculación), tales como hongos
micorr ícicos, bacterias f i jadoras de N2 y/o solubi l izadores de
fosfatos, producen efectos adit ivos, muchas veces hasta sinérgicos,
de particular importancia en la productividad de los cult ivos y en su
mejor cal idad f i tosanitar ia, además de aumentar el contenido de
materia orgánica en el suelo. Estos microorganismos trabajan,
básicamente, sobre el abastecimiento de nitrógeno y fósforo hacia el
vegetal; también se informan otras funciones no menos importantes:
desarrol lo radical más abundante y efecto protector contra
enfermedades fúngicas de la raíz (Ploper et al , 2004).
Algunas conclusiones
En síntesis, las relaciones de las comunidades vegetales
con los microorganismos del suelo, en las que en algunos casos las
plantas son epíf i tas como las orquidáceas y las bromeliáceas, son
acontecimientos normales, con dataciones en algunos de los casos,
como es el de las simbiosis micorr ícicas, de más de 400 mil lones de
años. En este últ imo caso se ha encontrado que las micorr izas
ectótrofas y vesículo-arbusculares, están a su vez colonizadas
Brandán de Weht, C. I.; Amigo, J. A. y Weht, S. : Simbiosis Bi y Tripartitas
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internamente por bacterias f i jadoras de N, por lo que la relación
pasaría a ser bi , tr i y cuatr ipart i ta.
Los aportes nutr icionales por parte de los microorganismos
del suelo a las plantas, conl levan beneficios mutuos que además
redundan en fenómenos de establecimiento y recomposición en
sistemas degradados o alterados por acciones antrópicas (minería,
deforestación, cult ivos intensivos y extensivos, explotaciones
industr iales), zootrópicas, o naturales (cl imáticas, incendios,
precipitaciones intensas con deslaves entre otras). La recomposición
de los ambientes y de los ecosistemas se inicia con aquel los
ejemplares con capacidad cicatr izante y que se asocian con
act inomicetes f i jadores de N atmosférico como es el caso del al iso
en la yunga; se le suma que también se asocia con micorr izas y
promueven a su alrededor una deposición de sustancias
nitrogenadas que induce a las especies colonizadoras secundarias,
luego terciar ias y así hasta l legar al cl ímax. Lo mismo podemos
ejempli f icar con las arbóreas y/o arbustivas de la famil ia de las
Fabaceae, las que se asocian a los r izobios y a las micorr izas
creando nichos propicios para que desarrol len otras especies a su
alrededor. Esto se repit ió numerosas veces y a lo largo de mil lones
de años en la naturaleza.
Otro de los grandes beneficios indirectos de estas
simbiosis es que las plantas al estar mejor nutr idas, están mejor
preparadas para resisti r el ataque de agentes patógenos de raíces.
Con las modernas metodologías y técnicas de estudio los
microorganismos integrantes de estas simbiosis, cuyos beneficios y
alcances no están totalmente di lucidados, se han aislado,
identi f icado, mult ipl icado y se está en el proceso de apl icaciones y
uso en diversos ámbitos. La simbiosis más amplia y extensamente
difundida y aplicada a nivel mundial es la refer ida a las de los
r izobios-leguminosas; le continúan las de las simbiosis micorr ícicas
ectótrofas y endótrofas; más actualmente las de act inomicetes con
Huayllu-Bios. Nº 7. Diciembre 2013
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sus plantas hospederas, aunque no debemos dejar de reconocer
práct icas milenarias en continentes como el asiát ico en el que un
al imento fundamental para esta cultura, el arroz, es cult ivado en
sistemas acuáticos durante un período y el los t ienen el beneficio de
la fert i l ización nitrogenada por las cianobacterias que se alojan en
pteridóf i tas que conviven con el arroz, real izando grandes aportes
del N atmosférico, contr ibuyendo a la economía y sostenibi l idad del
ambiente.
El hombre es consciente del aumento constante de la
población en el ecosistema tierra (hace unos días nació el habitante
número 7 mil mil lón), la cual presenta una superf icie l imitada para
ser cult ivada y con el recurso del agua cada vez más restr ingido;
esto es un gran desaf ío. Por los que los hombres y mujeres de la
ciencia deben permanentemente continuar invest igando e indagando
los mecanismos de los que se vale la naturaleza para producir
ef iciente y económicamente, reducir y/o ajustar a lo estr ictamente
necesario el uso de los fert i l izantes de síntesis, provenientes de
fuentes de energía no renovables, como el petróleo, que a la
naturaleza le tomó mil lones de años en producir lo, y el hombre en
esta últ ima centuria ha hecho un uso esquilmante del mismo.
El avance en el conocimiento del aporte de los
microorganismos no sólo en los mecanismos simbiót icos sino en los
l lamados PGPR (microorganismos promotores del crecimiento de la
raíz de las plantas), el uso de microorganismos para el biocontrol de
enfermedades y otras tantas práct icas biotecnológicas asociadas a
las agronómicas generan muy buenas expectat ivas en el uso de el las
para realizar práct icas amigables en las producciones con el
ambiente.
Brandán de Weht, C. I.; Amigo, J. A. y Weht, S. : Simbiosis Bi y Tripartitas
Facultad de Ciencias Exactas y Naturales – Universidad Nacional de Catamarca. —Página 62—
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