UNIVERSIDAD POLITÉCNICA DE CATALUÑADPTO. INGENIERÍA HIDRÁULICA, MARÍTIMA Y AMBIENTAL

CONSEJO SUPERIOR DE INVESTIGACIONES CIENTÍFICASINSTITUTO DE CIENCIAS DEL MAR

TROPHIC ECOLOGY OF HAKE, ANCHOVY, SARDINE, ROUND SARDINELLA AND BULLET TUNA LARVAE OF

NW MEDITERRANEANInuence of trophic environment and ontogeny

TESIS DOCTORAL

ELVIRA MOROTE CÓRDOBA

Barcelona, 2011

A i pae Anti y Evr; i hmna Cisn y Aii...Prqu lo h nid l eció má pn l vid

ORGANIZACION DE LA TESIS

Esta Tesis Doctoral ha sido realizada gracias a una beca/contrato predoctoral del Ministerio de Ciencia e Innovación (España) durante 4 años que se encuadra dentro del Programa de Formación de Personal Investigador (FPI) y ha comprendido un periodo de tiempo desde el 1 de Agosto de 2005 hasta el 30 de julio de 2009.

Esta tesis esta compuesta por tres pilares que son los tres primeros capítulos:

Los capítulos 1 y 3, ambos escritos en castellano, corresponden a la Introducción y a la Discusión general respectivamente, mientras que el capítulo 2 de Resultados (en inglés) contiene los estudios de ecología tróca por especies y publicados en forma de artículos cientícos en revistas internacionales (subcapítulo 2.2 los clupeiformes; subcapítulo 2.3, la melva y la merluza).

Las otras partes del trabajo son las conclusiones (en inglés) enunciadas en el capitulo 4, las referencias de la introducción y la discusión en el capítulo 5, y al nal de la tesis aparece un resumen global (en inglés y en castellano). La utilización de las lenguas española e inglesa según capítulos es una opción personal elegida por el hecho de que esta tesis opta a la mención de doctorado europeo.

Los artículos publicados que forman el capítulo 2 son los resultados de los estudios de distribución y alimentación de las larvas de las especies objetivo de la tesis:

Olivar MP, Emelianov M, Villate F, Uriarte I, Maynou F, Alvarez I, Morote E (2010) The role of oceanographic conditions and plankton availability in larval sh assemblages off the Catalan coast (NW Mediterranean). Fish Oceanogr 19 (3): 209-229

Morote E, Olivar MP, Villate F, Uriarte I (2010) A comparison of anchovy (Engraulis encrasicolus) and sardine (Sardina pilchardus) larvae feeding in the Northwest Mediterranean: inuence of prey availability and ontogeny. ICES J Mar Sci 67: 897-908

Morote E, Olivar MP, Villate F, Uriarte I (2008b) Diet of round sardinella, Sardinella aurita, larvae in relation to plankton availability in the NW Mediterranean. J Plankton Res 30: 807–816

Morote E, Olivar MP, Pankhurst PM, Villate F, Uriarte I (2008a) Trophic ecology of bullet tuna Auxis rochei larvae and ontogeny of feeding-related organs. Mar Ecol Prog Ser 353: 243–254

Morote E, Olivar MP, Bozzano A, Villate F, Uriarte I. (2011). Feeding selectivity of European hake (Merluccius Merluccius) larvae in relation to ontogeny and visual capabilities. Mar Biol 158 (6): 1349-1361

Además, existen otros trabajos publicados en el que la doctoranda ha participado durante su periodo de doctorado y que complementan la temática tratada en esta tesis doctoral pese a que no se han incluido en esta memoria:

Olivar, M. P., Emelianov, M., Uriarte, I., Villate, F., Álvarez, I., Morote, E., Fuerstenau, B., and Molí, B. 2007. Demographic structure of early stages of Engraulis encrasicolus and Sardinella aurita and water mass circulation in the southern Catalan sea. Rapp. Comm. int. Mer Médit, 38: 559.

M. P. Olivar, E. Morote and M. Emelianov. 2010. Autumn overlapping of Sardina pilchardus and Merluccius merluccius early stages in the NW Mediterranean: distribution and diet. Rapp. Comm. int. Mer Médit., 39: 607.

M. Faria; T. Muha; E. Morote and M. A. Chícharo. 2011. Inuence of starvation on the critical swimming behaviour of the Senegalese sole (Solea senegalensis) and its relationship with RNA/DNA ratios during ontogeny. 2011. Sci Mar, 75 (1): 87-94

Los resultados a lo largo de estos años de investigación, además de reejarse en la publicación de estos artículos, han ido contribuyendo a la ciencia mediante su exposición en congresos, conferencias y simposiums: SIEBM (Barcelona 2005), GLOBEC (Valencia 2006), ALFC (New Foundland 2007, Kiel 2008, Portland 2009), CIESM (Turquía 2007, Venecia 2010).

Esta tesis conrma datos de la ecología tróca de las larvas de anchoa, sardina, merluza, alacha y melva, que son esenciales para la supervivencia y subsiguiente reclutamiento de estas especies. Las investigaciones llevadas a cabo en la zona de estudio se realizaron en periodos con condiciones ambientales opuestas para un estudio comparativo no solo de las características de cada especie sino también de su entorno (oceanografía y composición del zooplancton).

INDEX / INDICE• Chap. 1: INTRODUCTION / INTRODUCCIÓN

o 1.1 Description of the study area: The Catalan Sea (NW

Mediterranean Sea)/ Caracterización del area de estudio: el

mar Catalán (Mediterráneo Noroccidental).

o 1.2 The importance of the planktonic larval stage of shes/

La importancia del estadio larvario planctónico en los

peces.

o 1.3 Feeding related structures development/ Desarrollo de

las estructuras relacionadas con la alimentación.

The visual system/ El sistema visual.

Mouth/ La boca.

The digestive system/ El sistema digestivo.

o 1.4 Rationale of the thesis and objectives/ Fundamento de la

tesis y objetivos.

• Chap. 2: RESULTS / RESULTADOS

o 2.1 Trophic environment and larval assemblage

2.1.1 The role of oceanographic conditions and

plankton availability in larval sh assemblages off

the Catalan coast (NW Mediterranean) (Olivar et al.

2010).

o 2.2 Slender larvae (small mouth, straight gut)

2.2.1 Feeding habits of anchovy and sardine (Morote

et al. 2010).

2.2.2 Feeding habits of round sardinella (Morote et

al. 2008b).

o 2.3 Robust larvae (big mouth, looped gut)

2.3.1 Trophic ecology of bullet tuna (Morote et al.

2008a).

2.3.2 Trophic ecology of European hake (Morote et

911

13

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20

2324

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69

al. 2011).

• Chap. 3: DISCUSSION / DISCUSIÓN

o 3.1 Diet composition and prey selection/ Composición de la

dieta y selección de presas.

o 3.2 Predator-prey relationship (prey size)/ Relación entre

depredador-presa (tamaño de presa).

o 3.3 Feeding Incidence, feeding success and larval relationship

with plankton abundance/ Incidencia alimentaria, éxito

alimentario y relación de las larvas con la abundancia de

plancton.

o 3.4 Trophic niche and diet overlap among larval species/ Nicho

tróco y solapamiento de dieta larvaria entre especies.

o 3.5 Feeding-related structures develoment and trophic

estrategies of sh larvae in NW Mediterranean/ Desarrollo de

las estructuras relacionadas con la alimentación y estrategias

trócas de las larvas en el NO Mediterráneo.

• The visual system/ El sistema visual.

• Mouth/ La boca.

• The digestive system/ El sistema digestivo.

• Chap. 4: CONCLUSSIONS / CONCLUSIONES

• Chap. 5: REFERENCES / BIBLIOGRAFÍA

• SUMMARY/ RESUMEN

• ACKNOWLEDGEMENTS / AGRADECIMIENTOS

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Introduction / Introducción

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1.1 CARACTERIZACIÓN DEL AREA DE ESTUDIO: EL MAR CATALÁN (MEDITERRÁNEO NOROCCIDENTAL). RELACIÓN CON LA HIDROGRAFÍA Y EL

PLANCTON

El mar Catalán, donde este estudio se ha llevado a cabo, está ubicado en el Noroeste del Mediterráneo (Fig. 1.1). Es un mar templado y relativamente productivo si se compara con el carácter oligotróco del mar Mediterráneo (Estrada y Margalef 1988). La circulación supercial está dominada por dos frentes salinos: el frente de la plataforma-talud Catalán localizado sobre el talud de la península ibérica, y el frente Balear localizado sobre el talud insular. El primer frente separa aguas menos salinas (<37.5) inuenciadas por el agua Atlántica y las descargas de los ríos, de las aguas de mar abierto (> 38.1) (Font et al. 1988). Está asociado con el ujo de la corriente Catalana (CC), cuya intensidad tiene una importante componente estacional, menor en verano y con una reintensicación en otoño (Pinot y Ganachaud 1999). Además de las características de la corriente hay otros cambios estacionales en la hidrografía que juegan un papel importante en los procesos de fertilización de la región. La mezcla invernal de la columna de agua y las intrusiones de agua en el borde de la plataforma-talud durante el invierno, causan un máximo de la biomasa del toplancton y valores de producción distribuidos uniformemente en la capa fótica. Por el contrario, la fuerte estraticación estival con una marcada termoclina, conlleva que conforme el verano avanza se produzca un agotamiento de los nutrientes en las capas superciales. Como consecuencia, el máximo de producción primaria durante esta parte del año ocurre en la profundidad donde la intensidad de luz y la concentración de nutrientes lo permite (DCM), seguido por el pico de biomasa del zooplancton. En este periodo, además, hay un incremento de la productividad gracias a la variabilidad a corto plazo de la meteorología e hidrografía (Estrada 1996; Salat et al. 2002; Alcaraz et al. 2007).

El zooplancton juega un importante papel en la estructura y funcionamiento de las redes trócas marinas, constituyendo el enlace principal entre los productores primarios y los peces pelágicos. En la zona de estudio se da una estacionalidad prominente en la composición y abundancia del

Chapter 1

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zooplancton. Algunas especies están presentes solo durante algunos meses (como los cladóceros en verano o los poliquetos y larvas de cirrípedos en invierno), mientras que otras especies (como ciertos copépodos) se observan durante todo el año (Calbet et al. 2001). El papel que juega el espectro de tamaños de los organismos en la transferencia de materia y energía a través de la cadena tróca es de gran importancia para las larvas de peces. Si durante su desarrollo larvario tienen disponible un amplio espectro de tallas pueden adaptar su alimentación a las particulares capacidades depredadoras de cada estadio, centrándose en presas pequeñas, abundantes y poco móviles (dinoagelados, microzooplancton) en los primeros estadios, y cambiar progresivamente a presas más grandes y nutritivas (mesoplanctónicas), que contribuyen al crecimiento de una forma más importante (Hunter 1981). Los copépodos son la presa más común de las larvas de peces en todos los océanos, especialmente en sus primeros estadios (nauplios) para las larvas más jóvenes. A medida que crecen, las larvas cambian, y depredan copepoditos y copépodos adultos (Last 1980; Voss et al. 2003; Sassa 2010). Algunas especies de copépodos se encuentran en el mar Catalán tanto en verano como en invierno (como Clausocalanus spp. o Oithona spp.), mientras que otras especies solo se dan en ciertos meses (Temora sp. o Centropages sp.) (Calbet et al. 2001; Fernández de Puelles et al. 2003). A lo largo del año los diferentes estadios de desarrollo de los copépodos proveen un stock continuo de recursos alimentarios para las larvas de peces (Mazzocchi y Ribera d�Alcala 1995). Los nauplios de copépodos, uno de los elementos más importantes de la comunidad zooplancton, pueden llegar a representar el 59% del total de zooplancton en áreas del noroeste del Mar Mediterráneo (Calbet et al. 2001).

El �Ictioplancton� es el contingente zooplanctónico constituido por las etapas tempranas de los peces que se desarrollan en el entorno planctónico durante sus fases de huevo y larva (Ahlstrom y Moser 1976). En el mar Catalán también es posible observar una variabilidad estacional de la comunidad ictioplanctónica en relación tanto con el número de especies como en su abundancia a lo largo del año (Sabatés et al. 2007), más evidente en los taxones de la plataforma que en los oceánicos (Olivar et al. 1998). La mayoría de las especies que se reproducen en el noroeste del Mar Mediterráneo lo hacen durante el verano, mientras que en otoño el número de especies es inferior (Palomera y Olivar 1996), a pesar de que la biomasa de plancton es mayor en otoño. El ensamblaje de larvas de peces en el Mediterráneo noroccidental está dominado por especies de clupeiformes que se alternan durante el año como la anchoa (Engraulis encrasicolus) y la alacha (Sardinella aurita) durante la primavera y verano y la sardina (Sardina pilchardus) en otoño. Las especies que solo aparecen en verano junto con los clupeiformes mencionados son Coris julis, Mullus barbatus y diversas especies de la familia de los escómbridos. En otoño-invierno el número de especies que coinciden en su distribución temporal con la sardina es reducido, entre ellas el Pagellus bogaraveo, algunos gádidos y ammodítidos. Las especies que aparecen durante los dos periodos son más abundantes en verano que en otoño, excepto Merluccius merluccius que tiene su pico de reproducción en otoño. Las especies oceánicas como los mictódos no muestran grandes diferencias en diversidad y abundancia entre los dos periodos, y su distribución está más relacionada con corrientes que con variables trócas (Olivar et al. 2010).

Introduction / Introducción

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El ictioplancton está considerado por denición dependiente de las corrientes horizontales para su desplazamiento, aunque puede darse migración activa (especialmente movimientos verticales) en las larvas incluso en los primeros estadios de alimentación. La distribución del ictioplancton será resultado del lugar de puesta de los adultos reproductores, la hidrodinámica y la movilidad vertical de las larvas, pero la supervivencia de las larvas de peces estará determinada de manera crucial por la falta de alimento y la depredación que sufran. La alimentación de las larvas de peces además puede llegar a tener un impacto sobre la comunidad de zooplancton en la que habitan. Por un lado, el impacto directo sobre el nivel tróco del que se alimentan (grazing impact) cuando la densidad de larvas de peces es tan alta que puede llegar a hacer mermar la población de determinadas especies (Peterson y Ausubel 1984), y por otro el efecto sobre otros niveles trócos superiores en el ecosistema. Por ejemplo, cuando la presión de depredación de las larvas de peces modica el tamaño medio de las presas requeridas también por peces adultos, pudiendo llegar a afectar al crecimiento de éstos.

1.2 LA IMPORTANCIA DEL ESTADIO LARVARIO PLANCTÓNICO EN LOS PECES

Según la clasicación de Balon (1981) el desarrollo de los peces puede categorizarse en base a la anatomía y funcionalidad como precocial y altricial. En el desarrollo precocial, típico de peces de baja fecundidad que ponen huevos grandes demersales o adheridos al fondo, la forma anatómica básica y los órganos internos aparecen temprano dentro del embrión o de las larvas lecitotrócas. En cambio, en el desarrollo altricial, típico de peces de elevada fecundidad que ponen huevos pequeños, los órganos internos y las capacidades funcionales se desarrollan de modo más tardío, durante el periodo larvario o en la metamorfosis a juveniles. Es este tipo de desarrollo el que caracteriza a las especies estudiadas en esta investigación, y por tanto al que nos vamos a referir a lo largo de toda la tesis.

El periodo larvario se extiende desde el momento de la eclosión y el inicio de la metamorfosis al estadio juvenil (Blaxter 1969). De forma general la larva eclosiona teniendo reservas alimentarias en forma de saco vitelino rico en energía (larva lecitotróca), luego se reabsorbe y la larva depende de la captura de presas de su entorno para poder sobrevivir. Durante este periodo, podemos clasicar a las larvas según la exión de la última vértebra de la notocorda y el estadio de desarrollo de la aleta caudal: larva en estadio de pre-exión, exión y post-exión (Kendall et al. 1984). El desarrollo de esta característica va asociado también al desarrollo de otras estructuras que marcan el progreso de la capacidad locomotora (radios de las aletas, forma corporal). La larva pasa al estadio juvenil cuando adquiere la apariencia de un pequeño adulto: la respiración cutánea deja paso a la respiración branquial, la boca y mandíbulas son totalmente funcionales (algunas formas de alimentación como la succión pueden empezar a llevarse a cabo), el tracto digestivo se diferencia en compartimentos especializados (como el estómago), el riñón pasa de pronefrítico a mesonefrítico, etc. (Gerking 1994).

Chapter 1

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1.2.1 FACTORES QUE AFECTAN A LA SUPERVIVENCIA LARVARIA

Durante el periodo larvario ocurre la mayor mortalidad en la vida de una especie. En la mayoría de las especies de peces con desarrollo altricial, el número de larvas que alcanzan el nal del estadio larvario suele estar por debajo del 0.1% (Houde 1989). Las causas de esta elevada mortalidad larvaria están relacionadas con la falta de alimento y con la depredación. Hjort (1914) denió el momento de la primera alimentación exógena como periodo crítico de supervivencia puesto que las larvas han agotado sus reservas vitelínicas y son más vulnerables a la inanición que en ningún otro momento, y por esto el alimento planctónico disponible en el medio se convierte según este autor en uno de los posibles determinantes de la fuerza de la clase anual. Hjort (1914) también estableció que pequeñas uctuaciones en la mortalidad durante este periodo van a determinar la variabilidad en el reclutamiento de la especie.

Esta relación entre el éxito alimentario, supervivencia y reclutamiento en el momento en el que la larva pasa a alimentación exógena ha sido puesta en entredicho por otros autores que, de forma unánime, arman que hay relación entre abundancia de comida en el momento que la larva empieza a alimentarse del entorno y la supervivencia, pero que esta relación no es siempre la determinante para el reclutamiento de las especies ya que también afecta en los otros estadios larvarios y juveniles (May 1974; Bradford 1992). La hipótesis de Cushing (1972, 1990) del acoplamiento-desacoplamiento (Match-mismatch Hypothesis) relaciona también la inanición y mortalidad larvaria en una línea similar pero menos restrictiva que la de Hjort. Cushing propuso que la supervivencia de una cohorte larvaria está ligada a la abundancia de comida entre el lugar de la puesta y el área donde se desarrollan las larvas hasta la metamorfosis a juveniles, de forma que la producción larvaria tiene que estar acoplada en el tiempo y espacio a la producción del plancton (Fig. 1.2). En esta teoría se deende que la limitación por comida durante todo el periodo larvario (y no solo en el periodo crítico de Hjort) es el mayor determinante de la supervivencia larvaria y por tanto del reclutamiento.

La depredación es también una fuente importante de mortalidad de las larvas como han documentado muchos estudios (Purcell 1984; Bailey y Houde 1989; Pedersen et al. 2009). Existe una gran variedad de organismos invertebrados como eufasiáceos, medusas, ctenóforos, anfípodos y algunos copépodos carnívoros que son capaces de alimentarse de huevos y larvas de peces, pero las larvas de mayor tamaño no son tan vulnerables a los depredadores como las larvas lecitotrócas (hipótesis “más grande es mejor”, -Bigger is Better-) (Bailey y Houde 1989; Leggett y Deblois 1994). La depredación y la inanición están estrechamente relacionados entre sí porque a medida que las larvas crecen, pasan menos tiempo en el plancton, y tienen mas capacidad de escape frente a depredadores. La hipótesis �crecimiento-mortalidad� sugiere que las larvas de crecimiento más rápido pueden ser capaces de ganar ventajas en la supervivencia al acortar una fase de desarrollo (mecanismo de estadio y duración: Houde 1987) y reducir la depredación de modo potencial y/o el riesgo de muerte por inanición al adquirir un tamaño mayor a una edad determinada (y esto se

Introduction / Introducción

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relaciona también con el mecanismo “más grande es mejor” -bigger-is-better-, Miller et al. 1988).

Además de la depredación y la inanición existen otros factores de naturaleza abiótica, principalmente la hidrografía, que pueden tener un impacto positivo o negativo sobre las especies afectando también a la supervivencia larvaria y que interaccionan con los factores anteriormente descritos de diversas formas. Las condiciones oceanográcas pueden afectar a la tasa de alimentación de las larvas o al éxito de captura de sus presas. La temperatura del agua y la intensidad de luz pueden afectar a la tasa de desarrollo o a las estrategias alimentarias en las larvas (Frank y Legget 1981; Johnston et al. 2001). Fenómenos de turbulencia a microescala pueden facilitar el encuentro predador-presa y traducirse en un aumento de la tasa de alimentación en las larvas (Sundby y Fossum 1990). Las corrientes marinas pueden transportar a las larvas a zonas con mayor o menor densidad de presas que en las zonas anteriores, favoreciendo o perjudicando su éxito alimentario, así zonas de frentes como los que ocurren en el Noroeste del Mediterráneo pueden concentrar las larvas y sus presas presentando un panorama favorable (a priori) para que las larvas puedan sobrevivir.

Así pues, teniendo en consideración la inuencia de la alimentación en la supervivencia larvaria y por consiguiente en el reclutamiento de la especie, esta tesis aborda el estudio de la ecología tróca de especies comercialmente importantes de las pesquerías mediterráneas: merluza, anchoa, sardina, alacha y melva. El estudio de la alimentación de las larvas de dichas especies se ha abordado en relación al desarrollo ontogénico de sus larvas y a la variación en la disponibilidad de presas en su entorno con objeto de esclarecer, por un lado, qué estrategias conducen a un mayor

Chapter 1

16

éxito alimentario durante los estadios tempranos y por otro, el papel tróco de estas especies en el ecosistema.

1.2.2 ÉXITO ALIMENTARIO

La abundancia de presas (densidad y distribución) y otros factores involucrados en el encuentro depredador-presa como el comportamiento nadador de las presas y la respuesta de escape, la visibilidad de la presa y la experiencia previa de la larva (Govoni et al. 1986; Buskey et al. 1993) pueden marcar el éxito alimentario de las larvas. El éxito de las larvas de peces a la hora de alimentarse depende también de otros factores entre los cuales las condiciones de luz ambiental juegan un papel fundamental puesto que la mayoría de las larvas son depredadores visuales (Blaxter 1986). Las larvas de algunas especies pueden ser comedores oportunistas, ingiriendo presas en la misma proporción que su abundancia en el ambiente, mientras que otras larvas pueden mostrar preferencia por presas de un cierto tamaño (Scharf et al. 2000). Generalmente las larvas de peces son muy exibles y modican su comportamiento alimentario (Munk 1992, 1995), y las restricciones que las larvas tienen al eclosionar son progresivamente superadas gracias al crecimiento temprano de las estructuras para las necesidades básicas, y posteriormente las prioridades van cambiando durante la ontogenia (Osse et al. 1997).

La zooplanctivoria inicial es necesaria en las larvas de teleósteos para alcanzar sus requerimientos metabólicos y poder crecer puesto que no están preparadas para ser herbívoras, incluso si una vez convertidas en adultos éste es su tipo de alimentación. El 50% del peso seco de los juveniles de peces está compuesto de proteínas y la comida que ingieran debe aportarles una composición similar, y esto solo se puede alcanzar alimentándose de otros animales (Conceição 1997). La teoría de búsqueda de comida óptima (Optimal Foraging Theory) establece que los predadores deberían seleccionar las presas que maximizan la ganancia energética disponible en relación al coste energético de capturar, ingerir y digerir las presas (Pyke 1984). La larva decide si atacar o no a su presa, esto conlleva un coste o benecio energético, por lo que tiene que tomar la decisión en pro del resultado deseado de este encuentro. La decisión se hace a través del reconocimiento de la presas con los órganos sensoriales (en los planctívoros, la visión en la más importante tal y como ya se ha mencionado). Mientras que los benecios de alimentarse es alcanzar la energía suciente para crecer y estar saludable, los costes de este proceso se producen en la búsqueda, captura, ingestión, digestión y gasto metabólico. El balance tiene que ser positivo para la supervivencia del animal.

Introduction / Introducción

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1.3 DESARROLLO DE LAS ESTRUCTURAS RELACIONADAS CON LA ALIMENTACIÓN

Las larvas de peces emplean diversas estrategias alimentarias según el área y temporada de puesta y eclosión larvaria, y estas estrategias están relacionadas con la morfología y siología de las estructuras y órganos relacionados con su alimentación (Mark et al. 1987; Bremigan y Stein 1994). Es razonable pensar que si las estructuras para alimentarse aparecen en estadios tempranos y además se desarrollan a una velocidad mayor que el resto del cuerpo, las especies que sigan este patrón tendrán a priori una ventaja mayor para poder alimentarse con éxito respecto a otras más retardadas.

Entre las estructuras más relevantes involucradas en el modo de alimentación están los ojos (desarrollo de la visión), la boca y el tracto digestivo. También la natación de la larva y la otabilidad son aspectos importantes que van a marcar la selección del alimento. Las estructuras relacionadas con la alimentación dieren para una misma especie a lo largo de la ontogenia así como entre las especies (species-dependent), y por tanto pueden actuar como un indicador de su elección de presas y de sus habilidades predatorias. Con el desarrollo de las aletas mejora la actividad natatoria, lo que contribuye a incrementar la eciencia de la captura de sus presas, y esto se podría traducir en una especialización de presas más evasivas o por el contrario en un potencial aumento y diversicación del espectro de la dieta. Por tanto, el comportamiento alimentario va a cambiar durante la ontogenia larvaria según los cambios morfológicos que tienen lugar. No solo la actividad natatoria y maniobrabilidad van a mejorar durante el crecimiento, también el tamaño de la boca aumentara y esto conlleva una mejora en la eciencia predadora. Sin embargo, la alimentación también es dependiente del tamaño de presa y morfología de la presa. Con el aumento del tamaño las presas mejoran su movilidad y/o sus mecanismos de defensa (como espinas) (Scharf et al. 2000). Así pues, las mejoras de los depredadores pueden estar contrarrestadas por el comportamiento de evasión de las presas.

1.3.1 EL SISTEMA VISUAL

La diferenciación del sistema visual tiene lugar rápidamente tras la eclosión. Las larvas confían en la visión para reconocer las partículas de comida y reaccionar frente a predadores (Blaxter 1986). Aunque la retina es funcional en la mayoría de las especies al comienzo de la alimentación, su ojo relativamente pequeño puede limitar la detección de las presas y por tanto la ejecución de su captura (Pankhurst 1994). Una retina formada totalmente por conos, la más frecuente en las larvas en preexión, sugiere que en la primera alimentación las larvas están restringidas a la visión fotópica y a la alimentación en las horas diurnas. Durante el crecimiento y la ontogenia, el diámetro de la lente del ojo y la densidad de los fotorreceptores aumenta, la retina se expande y todo esto conduce a una mejora de la agudeza visual (grado de resolución

Chapter 1

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visual). Además, un tipo de células fotorreceptoras -los bastones- aparecen en el ojo de las larvas en estadio de postexión y en los juveniles, aumentando la sensibilidad óptica (capacidad para ver bajo condiciones de poca luz (Blaxter 1986; Pankhurst 1994)). Una visión mejorada permite detectar a las presas más fácilmente gracias a un mayor volumen de búsqueda de las larvas y distancia a la que las larvas responden a un tamaño o tipo de presa determinado (Miller et al. 1993), incrementando así la disponibilidad de presas.

1.3.2 LA BOCA

La morfología de la boca tiene implicaciones importantes en el modo de alimentación. La boca ha sido a menudo identicada como la pieza morfológica que limita el tamaño de las presas en los peces que tragan a sus presas enteras (DeVries et al. 1998; Sabatés y Saiz 2000). El modo más versátil de alimentarse entre los vertebrados es la succión (Liem 1980, en Gerking 1994) que consiste en que la comida es dirigida al interior de la cavidad bucal impulsada por una corriente de agua. La succión se desarrolla cuando la cavidad bucal se expande y crea una presión negativa. Expandiendo el cono bucal (boca y cavidad bucal) se incrementa su volumen y se dirige el agua hacia el interior de la cavidad bucal. Contrayendo el cono se fuerza al agua hacia la cámara opercular desde donde se expele. La expansión del cono determinará la velocidad del ujo del agua que entra, y a una velocidad mayor habrá una eciencia de succión mayor. La forma, el tamaño y la capacidad para modular la acción muscular de la cavidad bucal serán determinantes para manipular la comida (Liem 1990). La mayoría de las larvas de peces se alimentan de pequeñas presas vivas mediante el mecanismo de succión con la particularidad de que estas presas son ingeridas una a una (o unos pocos a la vez), con lo que recibe el nombre de alimentación particulada (particulate feeding mode). El rápido crecimiento inicial de la boca prepara a la larva para una captura exitosa de presas (Osse et al. 1997) que es crucial en el momento en el que pasa a depender de la alimentación exógena y permite incrementar el tamaño de presa capturable para abastecer la demanda de aumento de energía que le permita crecer. Pero el tamaño de la boca no es el único elemento crucial para la alimentación, el desarrollo de las estructuras asociadas (sistema de anclaje hioides-opercular) también desempeña un papel importante por limitar la ejecución de la captura e ingestión de presas durante los estadios iniciales de vida (Wittenrich et al. 2009).

1.3.3 EL TRACTO DIGESTIVO

Las diversas adaptaciones estructurales del canal alimentario de las larvas de peces y los cambios que sufren con el desarrollo son características de los diferentes ajustes funcionales a las dietas, por lo que la incidencia alimentaria puede estar relacionada con la morfología del digestivo y la digestibilidad de las presas (Conley y Hopkings 2004).

El crecimiento y supervivencia de las larvas de peces dependen de la captura, digestión y asimilación de comida (Houde y Schekter 1980, 1983). La larva con vitelo muestra un incipiente

Introduction / Introducción

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digestivo recto, simple y no diferenciado aunque funcional, y hacia el nal del periodo larvario, con la transformación a juveniles, el sistema digestivo se convierte en un complejo canal segmentado similar al de los adultos, a pesar de que la diferenciación durante la ontogenia diere entre taxones (Govoni et al. 1986). La morfología del tracto digestivo ha sido ampliamente discutida como un factor relacionado con la forma de alimentarse de las larvas. Algunas especies de peces mantienen tubos digestivos rectos y estrechos a lo largo de toda la etapa larvaria, como los de los clupeidos y los engráulidos, especies que han sido identicadas como aquellas con menores índices de incidencia alimentaria (Arthur 1976; Pepin y Penney 2000), mientras que otras especies desarrollan poco después de la eclosión unos digestivos torsionados con varios compartimentos que favorecen la retención de las presas y con pliegues que otorgan más espacio para la absorción, especies que presentan en general altas incidencias alimentarias. La distinta dinámica del digestivo inuirá por tanto en los requerimientos diarios de comida y se reejará en los contenidos digestivos de cada especie.

Chapter 1

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1.4 FUNDAMENTO DE LA TESIS Y OBJETIVOS

El ictioplancton es la primera fase del desarrollo de los peces en la que se producen las mayores tasas de mortalidad. Los procesos que inuyen sobre la supervivencia de huevos y larvas de las especies marinas están ligados a los principales mecanismos físicos de agregación y dispersión que regulan sus distribuciones y las de sus presas, y al tipo de la estrategia de vida de cada especie (tasas de crecimiento, periodo y lugar de freza, etc.).

La comprensión de los factores que afectan a la supervivencia del ictioplancton pasa por conocer como huevos y larvas se integran en el ambiente físico y tróco en el que deben desarrollarse hasta alcanzar el tamaño y capacidad natatoria suciente (paso a la categoría de necton) que permite mejorar su autonomía en la búsqueda del hábitat y el alimento óptimos.

La dinámica de las primeras fases de desarrollo de los peces está estrechamente ligada a la de sus presas, por lo que caracterizar el entorno ambiental en el que se desarrollan es prioritario para comprobar el papel que juega el factor “cantidad, calidad y localización del alimento” sobre las distribuciones larvarias, tanto como modulador en la concentración de larvas de peces como en su efecto sobre la probabilidad de supervivencia valorada a través de su éxito alimenticio.

El objetivo general de esta tesis doctoral es analizar la ecología tróca de las larvas de 5 especies de peces importantes en las pesquerías del Mediterráneo, teniendo en cuenta su distribución, su dieta y sus capacidades depredadoras, en relación al ambiente físico y tróco durante sus principales épocas de desarrollo (primavera-verano y otoño). Estas especies son: la merluza (Merluccius merluccius), la anchoa (Engraulis encrasicolus), la sardina (Sardina pilchardus), la alacha (Sardinella aurita) y la melva (Auxis rochei). La hipótesis de partida fue: existe una relación entre el éxito alimentario de las larvas de peces y la disponibilidad de presas en el ambiente, con diferencias entre las especies debidas a los diversos morfotipos de las larvas y con patrones intraespecícos que aumentan su importancia según el grado de desarrollo.

De las especies objetivo de esta tesis, la merluza es la que tiene mayor importancia económica en las pesquerías de todo el Mediterráneo. De las especies pelágicas, la sardina suele ser la más abundante a nivel de capturas, aunque desde el punto de vista económico la anchoa es más importante. Las otras dos especies estudiadas son la alacha, más frecuente en aguas más cálidas aunque su abundancia ha ido aumentando en el Mediterráneo noroccidental en las últimas dos décadas (Sabatés et al. 2006), y la melva, pequeño túnido común en la región y que está adquiriendo mayor relevancia en los mercados.

La investigación se plantea desde dos puntos de vista comparativos: 1) el efecto de la morfología y desarrollo de las larvas en la elección del alimento entre especies que comparten un mismo escenario ambiental en el tiempo, y 2) el efecto del entorno físico-biológico en la elección del alimento entre larvas de especies con similares características morfológicas y ontogénicas pero

Introduction / Introducción

21

que se desarrollan en épocas con condiciones oceanográcas y trócas distintas.

En base al objetivo general de la tesis se han planteado los siguientes objetivos especícos:

a) Determinar la relación entre la concentración de presas y la abundancia y éxito alimentario de las larvas de las especies estudiadas.

Comprobar si la concentración de larvas covaría positivamente con la concentración promedio de presas potenciales.

Comprobar si las larvas tienen un mayor éxito alimenticio donde la concentración de presas es más elevada.

b) Determinar la relación entre el tipo de dieta y la morfología y desarrollo ontogénico en las larvas de las cinco especies.

Identicar el tipo y tamaño de presas que cada especie ingiere a lo largo de su desarrollo.

Evaluar la preferencia (selección) de presas en cada especie y estadio larvario.

Describir los cambios de las estructuras relacionadas con la alimentación como son ojos (y la visión), crecimiento del aparato bucal y morfología del digestivo durante el desarrollo ontogénico de las larvas.

Determinar si hay diferencias en los hábitos alimenticios que puedan explicarse en base a la morfología y/o ecosiología de las estructuras relacionadas con la alimentación (sistema visual, boca y digestivo).

c) Evaluar las similitudes o divergencias interespecícas e intraespecícas en la dieta larvaria de las cinco especies y determinar en qué casos se da solapamiento en la dieta.

Para la consecución de los objetivos propuestos se contó con un diseño de muestreo que contempla extensas áreas de plataforma, cantil y mar abierto del mar Catalán a una resolución de mesoescala y dos periodos del estudio de conocido contraste en la composición del ictioplancton y las condiciones oceanográcas y trócas como fueron junio y noviembre del 2005. En el primero queda reejada una situación de verano caracterizada por la presencia de aguas continentales sobre la plataforma, alta estabilidad de la columna de agua y baja intensidad de las corrientes cerca de la costa, y en el segundo una situación otoñal caracterizada por la homogeneidad vertical de la columna de agua y la presencia de la corriente catalana intensa cercana a la costa. Además de las diferentes condiciones ambientales, este estudio también ha tenido en consideración las diferencias y similitudes morfológicas de las especies objetivo para ver como inuyen en los patrones de alimentación de las larvas, y buscar bases comunes en la selección por las presas. Se ha querido así dar respuesta a preguntas como:¿afecta el tamaño de boca de la larva a la selección de presas de distinto tamaño? ¿las larvas con bocas similares comen presas de tamaño similar?, ¿hay patrones especícos de cada especie en la selección de presas?, ¿las presas más móviles son capturadas por

Chapter 1

22

las larvas con morfología más robusta?, ¿las especies con digestivo rectilíneo acumulan menos presas en él?, ¿el desarrollo visual es distinto entre especies y esto condiciona la captura de presas de distinta apariencia? etc.

La investigación de esta tesis ha sido llevada a cabo en el contexto de un proyecto multidisciplinar mas amplio donde se ha investigado la estructura espacial (horizontal y vertical) de las fases planctónicas de la merluza, anchoa y sardina para determinar las pautas de distribución de sus huevos y larvas con una resolución espacial superior a la disponible hasta ese momento: escala na (10-102m), gruesa (102103m) y mesoescala (103_105m), y analizar el efecto del entorno (hidrografía y plancton) sobre las mismas. El foco de este proyecto era dilucidar las estrategias de vida de las especies, y el efecto de factores físicos y biológicos como determinantes de la supervivencia larvaria. El trabajo presentado en esta tesis ha estado dirigido a obtener información básica y necesaria para interpretar los patrones de distribución y dilucidar por primera vez el efecto del tipo de ecología tróca de diversas especies de peces en la supervivencia larvaria. A las tres especies objetivo del proyecto (merluza, anchoa y sardina) se han añadido otras dos (alacha y melva) por ser interesantes desde el punto de vista comparativo de sus estrategias alimentarias. Hasta el momento no se había abordado el estudio de la ecología tróca de las larvas de estas especies en el mar Catalán en relación a la distribución de sus presas potenciales del plancton para evaluar el papel que juega el acoplamiento espacio-temporal de larvas y presas en la estrategia alimentaria. También es la primera vez que se estudia la dieta de estas especies en relación a la morfología de estructuras relacionadas con la alimentación como son el sistema visual, la boca y el tracto digestivo.

Chapter 2

24

2.1 TROPHIC ENVIRONMENT AND

LARVAL ASSEMBLAGE

Published Olivar MP, Emelianov M, Villate F, Uriarte I, Maynou F, Alvarez I, Morote E. Fisheries Oceanography 19 (3):209-229 (2010).The role of oceanographic conditions and plankton availability in larval sh assemblages off the Catalan coast (NW Mediterranean)

Chapter 2

46

2.2 SLENDER LARVAE(SMALL MOUTH, STRAIGHT GUT)

Published Morote E, Olivar MP, Villate F, Uriarte I. ICES J Mar Sci 67:897-908 (2010).A comparison of anchovy (Engraulis encrasicolus) and sardine (Sardina pilchardus) larvae feeding in the Northwest Mediterranean: inuence of prey availability and ontogeny

Morote E, Olivar MP, Villate F, Uriarte I. J Plankton Res 30:807–816 (2008) Diet of round sardinella, Sardinella aurita, larvae in relation to plankton availability in the NW Mediterranean.

Results / Resultados

69

2.3 ROBUST LARVAE(BIG MOUTH, LOOPED GUT)

Published Morote E, Olivar MP, Pankhurst PM, Villate F, Uriarte I. (2008) Mar Ecol Prog Ser 353:243–254 Trophic ecology of bullet tuna Auxis rochei larvae and ontogeny of feeding-related organs.

Morote E, Olivar MP, Bozzano A, Villate F, Uriarte I (2011). Marine Biology 158 (6): 1349-1361Feeding selectivity of European hake (Merluccius Merluccius) larvae in relation to ontogeny and visual capabilities

96

Chapter 3

En esta Tesis Doctoral se ha analizado las relación de la comunidad ictioplanctonica con su ambiente físico y tróco en dos condiciones hidrográcas contrastadas (estraticación estival y mezcla otoñal) y se ha caracterizado la dieta larvaria de cinco especies de teleósteos presentes en el Noroeste del Mediterráneo: los tres clupeiformes de la región [anchoa (Engraulis encrasicolus), sardina (Sardina pilchardus) y alacha (Sardinella aurita)], un pequeño túnido [la melva (Auxis rochei)] y la especie de pez demersal más importante de la región [la merluza (Merluccius merluccius)]. Estas especies han sido elegidas porque representan dos morfotipos distintos, 1) morfotipo estilizado representado por los clupeiformes, con boca pequeña, cuerpo alargado y tracto digestivo ligado a la cola, y 2) morfotipo robusto representado por la melva y la merluza, con boca grande, cuerpo robusto y digestivo compacto e independiente de la cola. Además se han estudiado las variaciones de la dieta i) a lo largo del desarrollo, en relación ii) con la disponibilidad de presas y iii) con la morfología de las estructuras implicadas en la alimentación como son el sistema visual, el aparato bucal y el sistema digestivo.

La alimentación es un aspecto de la ecología larvaria de los peces que en último término afecta a la dinámica de sus poblaciones (a través de la supervivencia larvaria y las consiguientes uctuaciones en el reclutamiento). Los factores que inuyen en la preferencia de las larvas de peces por sus presas y las estrategias de alimentación han sido poco o nada estudiados para estas especies presentes en el mar Catalán. Estos factores pueden diferir entre especies y cambiar a lo largo de la ontogenia. Esta tesis doctoral ha tenido como principal nalidad comprender las estrategias trócas especícas de las larvas de estas cinco especies importantes en las pesquerías mediterráneas.

En este Capítulo de Discusión General se abordará de una forma global e integrada los principales hallazgos recogidos en los Capítulos precedentes, que pueden ser resumidos en los siguientes puntos:

Composición de la dieta y selección de presas. La mayor parte de especies basan su alimentación larvaria en los distintos estadios de copépodos, pero el plancton esta formado por una alta variedad de organismos que pueden ser presas potenciales de las larvas de peces. Éstas, desde sus estadios iniciales, pueden mostrar una dieta generalista y usar una parte amplia del ensamblaje de presas del entorno, como en el caso de la melva o la alacha, o bien basar su alimentación en un solo tipo de presa con alta preferencia por ella, y mantenerlo a lo largo de toda la etapa larvaria, como es el caso de la merluza. En este apartado se muestra una clasicación de las larvas estudiadas en grupos trócos según su tipo de dieta: dieta basada en copépodos, dieta no crustácea, o dietas mixtas.

Relación entre el tamaño de las larvas y el de sus presas. En el plancton los organismos de menor tamaño (microplancton) se encuentran en mayor abundancia que los de mayor tamaño

97

Discussion / Discusión(meso y macroplancton), pero aportan menos energía individualmente. Especies como la melva optan por un rápido incremento en el tamaño de sus presas a medida que avanza su desarrollo, en cambio, especies como la sardina muestran una respuesta más lenta a la incorporación de presas grandes y basan su alimentación en presas pequeñas, y fáciles de capturar.

Éxito alimentario de las larvas de peces y relación con la abundancia de presas en el entorno. La incidencia alimentaria es un indicativo de la voracidad, de la tasa de digestión o de la predisposición de una especie a vaciar el contenido digestivo durante su captura o jación. Los clupeidos se caracterizan por bajas incidencias alimentarias y en cambio la melva y la merluza por altas incidencias. Por otro lado, la intensidad alimentaria de cada especie puede venir marcada por la abundancia de presas o bien por otros factores independientes del entorno.

Nicho tróco y solapamiento de la dieta entre especies y por clases de talla. El objetivo de este apartado fué comprobar qué larvas explotan los mismos recursos y cuales se desmarcan especializándose en recursos menos frecuentes. Especies similares en morfología pueden tener una dieta divergente mientras que otras de morfología contraria pueden compartir un mismo nicho tróco como sucede entre la alacha y la melva. A partir de este tipo de información también se puede agrupar a las larvas como especialistas, oportunistas o generalistas y determinar si durante su periodo larvario una especie pasa por uno o varios cambios de dieta.

Desarrollo de las estructuras relacionadas con la alimentación y estrategias trócas de las larvas de peces: Diferencias en la morfología de algunas estructuras puede conllevar mayor éxito en la captura e ingestión de las presas entre las especies o entre los distintos estadios de desarrollo larvario. (1) Capacidades sensoriales como la visión, o capacidades motrices como el tipo y velocidad de natación, pueden llevar a una mayor eciencia en la detección y captura del alimento, (2) un tamaño de boca más grande en las larvas puede conllevar que ingieran presas de tamaños grandes, y (3) la forma y tamaño del digestivo puede marcar la capacidad de almacenaje de presas. A partir de todo esto surgen grandes diferencias entre los clupeiformes y las otras dos especies, pero observado a un nivel mas detallado también se pueden observar diferencias importantes entre los clupeidos.

98

Chapter 3

Las larvas de cada especie han sido separadas en 4 grupos de talla (size class) para estudiar las variaciones a lo largo del desarrollo. En la Tabla 1 se indican las clases de tallas en que se han agrupado las larvas de cada especie a lo largo de la discusión:

Size Class

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Bullet tuna <3 3-3.9 4-4.9 ≥5

Hake <3 3-3.9 4-4.9 ≥5

Tabla 1. Longitud estándar (mm) en cada una de las 4 clases de talla elegidas para cada especie; Standard length (mm) in every size class for each species.

99

Discussion / Discusión3.1 Composición de la dieta y selección de presas.

El plancton contiene una gran variedad de pequeños organismos (microplancton) que tienen limitada capacidad natatoria y por tanto son más fáciles de capturar por las larvas en los primeros estadios de desarrollo, cuando su capacidad natatoria aún no se ha desarrollado totalmente y su tamaño de boca restringe la elección del tipo de presa (Hunter 1980). Se ha generalizado que muchas especies de teleósteos empiezan su alimentación con una dieta basada en toplancton, pese a que éste no sea muy digestible, y que conforme crecen cambian a una dieta basada en zooplancton, más nutritivo y de mejor asimilación. Esto es particularmente importante en aquellas especies de peces que nacen con un escaso grado de desarrollo (Gerking 1994). De las 5 especies estudiadas en esta tesis solo la melva captura toplancton al comienzo de la alimentación exógena aunque rápidamente deja de consumirlo. La Tabla 2 muestra la abundancia de cada tipo de presa en los contenidos estomacales de cada especie (*) y la preferencia o selectividad (+) por ellos en los distintos estadios larvarios (1, 2, 3, 4). Los valores de selectividad han sido normalizados por el número de categorías de presa que cada especie mostró en su dieta en los capítulos anteriores para poder compararlos entre sí.

El Mediterráneo se caracteriza por ser un mar oligotróco con un décit de fósforo que afecta a la producción primaria (Berland et al. 1980), y por tanto el papel de los protistas mixótrofos y heterótrofos podría adquirir una importancia mayor en la cadena tróca y la transferencia de energía (Calbet y Saiz 2005). Con estas características, se podría pensar que los protozoos son importantes para las larvas presentes en esta zona. Son muy escasos los estudios que han encontrado protozoos ciliados sin lorica como presa frecuente o importante en larvas de varias especies de peces (Fukami et al. 1999; Figueiredo et al. 2005). Para su detección e identicación se requieren técnicas diferentes a las empleadas en nuestro trabajo y, por tanto, estos organismos no han podido ser evaluados en este trabajo. Sin embargo, en este estudio se ha encontrado una alta abundancia de dinoagelados y ciliados tintínidos (protozoos con lorica) en el medio, y aunque han aparecido en algunos contenidos digestivos, no hemos encontrado ninguna especie que base la alimentación de los primeros estadios en estos grupos, porque en la mayoría de los casos solo han aparecido de forma ocasional complementando a otras presas más nutritivas. Entre las especies aquí estudiadas, solo la sardina incluyó a los tintínidos como parte relevante de su dieta desde el inicio de su alimentación exógena hasta el momento de la exión del urostilo (Tabla 2), coincidiendo con lo reportado para la sardina del cantábrico (S. pilchardus, Munuera-Fernández y González-Quirós 2006) y con la bacaladilla (M. poutassou, Hillgruber et al. 1997).

La mayoría de las larvas de peces, por el contrario, han mostrado una dieta basada en los diversos estadios de los copépodos, presas de un amplio espectro de tamaño y también abundantes en el medio (Tabla 2). Este tipo de organismos parece abastecer a las larvas de la mayor parte de los teleósteos tanto en latitudes medias como tropicales (Last 1980; Sampey et al. 2007) y concretamente en nuestra zona de estudio también (Sánchez-Velasco 1998; Sabatés y Saiz 2000). Los nauplios de copépodo tienen un tamaño que lo señala como el más adecuado para la

100

Chapter 3primera etapa larvaria y aunque son más consumidos en esa fase, casi todas las especies lo siguen ingiriendo hasta los estadios de postexión aunque en menor medida (Economou 1991; Kurtz y Matsuura 2001; Voss et al. 2009). En este estudio hemos encontrado nauplios en todas las especies analizadas, salvo en la merluza (que desde los primeros estadios ingiere ya copépodos adultos). La alacha es la especie que muestra mayor preferencia por los nauplios incluso en los estadios más avanzados de su etapa larvaria. Conforme las larvas crecen sustituyen los nauplios por copepoditos y copépodos adultos que le aportan mayor energía para satisfacer su demanda metabólica, lo que se puede observar claramente en los clupeiformes de este estudio.

Entre los copépodos, los calanoides son los que pueden aportar más energía a las larvas que los depredan puesto que estos copépodos se alimentan de ítems con contenidos nutricionales más altos (Kleppel y Burkart 1995). En este estudio hemos podido observar en la merluza una preferencia muy marcada por este grupo de copépodos y en menor grado en la sardina y en los estadios mas avanzados de anchoa y alacha. Los copépodos ciclopoides no han sido un elemento importante en la dieta de ninguna de las larvas estudiadas pese a ser muy abundantes en el área (Tabla 2) y pese a que para otras especies de la zona como el Callionymus sp. sí pueden ser la base de la alimentación (Sánchez-Velasco 1998). Estudios de alimentación de diversas especies de peces en el mundo, realizadas con larvas tanto en laboratorio (McKinnon et al. 2003) como capturadas en el mar (Pepin y Penney 1997; Sampey 2007), han mostrado que un alto número de especies preeren a los calanoides frente a los ciclopoides, resultados coincidentes con los de esta tesis. En el caso de las larvas de anchoa nuestros resultados son contrarios a lo descrito en el Adriático donde Oithona spp. (Conway et al. 1998) y Oncaea spp (Borme et al. 2009), ambos ciclopoides, fueron preferidos frente a calanoides. En cambio, otro grupo de copépodos que si han sido importantes en la dieta de la anchoa de este estudio (NO Mediterráneo) son los harpacticoides. Estos copépodos solo son importantes en la dieta de la anchoa (sobre todo la especie Microsetella rosea) y son poco o nada explotados por la alacha y la melva, especies que co-ocurren en la zona (Tabla 2).

El cladócero Evadne spp. sobresale como una de las presas importantes en la dieta larvaria que no son copépodos. Estos organismos, pese a que en líneas generales son menos abundantes que los copépodos, pueden llegar a formar blooms estacionales en las zonas costeras y constituir una fuente de alimento muy importante. Evadne es un organismo de coloración intensa, tamaño similar a los copépodos y de lenta natación (Drenner et al. 1978; Viitasalo et al. 2001), lo que lo convierte en una presa idónea cuando está disponible en el entorno, pudiendo ser seleccionado con respecto a los copépodos a pesar de tener un valor caloríco menor (Manatunge y Asaeda 1999). Esto queda patente en este estudio al constituir una de las presas más importantes y preferidas en la dieta de las especies de verano aquí estudiadas: anchoa y sobre todo alacha y melva (Tabla 2). Los cladóceros también son un elemento importante en la dieta de otras especies de verano en esta zona como los escómbridos Thunnus thynnus (Catalán et al. 2011) y T. alalunga (Catalán et al. 2007).

Las estrategias alimentarias de las especies varían de distinta forma a lo largo del desarrollo, mientras unas generalizan su preferencia hacia varios tipos de presa, otras la reducen a costa de

101

Discussion / Discusión

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102

Chapter 3especializarse. La merluza parte de una dieta especializada en el calanoide Clausocalanus sp., que mantiene durante todo el periodo larvario sin mostrar variaciones. La melva, en cambio, comienza seleccionando varios tipos de presas y va especializándose durante su desarrollo, reduciendo la variedad de presas y aumentando su preferencia por un menor número de ellas. Entre los clupeiformes encontramos diferencias en el patrón de selección de presas. La sardina empieza seleccionando presas pequeñas para después ir especializándose en copépodos calanoides conforme su desarrollo se lo permite, la alacha al crecer va aumentando su preferencia por varios tipos de presa tendiendo así a una dieta mas generalista, y la anchoa no muestra cambios hacia una mayor generalización o especialización de la dieta sino que tan solo sustituye la preferencia de nauplios hacia copepoditos y copépodos adultos (Tabla 2).

Si hacemos una valoración global de todas las especies, hay que remarcar que la dieta de la melva diverge durante el desarrollo respecto a las otras especies, ya que al crecer no basa su alimentación en los copépodos a pesar de que sigue capturando nauplios junto con otras presas. La melva es un escómbrido con una alimentación centrada en cladóceros (Evadne spp.) y apendicularias, tal y como ha sido descrito en esta especie en otros océanos (Uotani et al. 1981) y en larvas de caballa del Atlántico norte (Scomber spp., Last 1980). Es bastante frecuente entre los escombriformes encontrar que los cladóceros son una presa importante e incluso preferida, i.e- Istiophorus platypterus, Makaira nigricans (Llopiz y Cowen 2008) y Thunnus thynnus (Catalán et al. 2011). Las apendicularias también han sido descritas como presa importante de otros escómbridos como el Katsuwonus pelamis (Uotani et al. 1981, Llopiz et al. 2010) y el Euthynnus sp. (Sánchez-Velasco et al. 1999, Llopiz et al. 2010). La mayor parte de estas especies suelen empezar la alimentación con presas del zooplancton y pasar a la piscivoría al llegar a los 4-5 mm SL (Shoji y Tanaka 2001; Catalán et al. 2007; Llopiz y Cowen 2008). A pesar de que para nuestro estudio capturamos un número bajo de larvas de melva de tallas grandes, pudimos observar un cambio de dieta que parecía apuntar al inicio de piscivoría. En resúmen, la alimentación de la melva diverge del resto de especies estudiadas por capturar presas distintas a los copépodos. Otro grupo que tiene una alimentación diferente a la que más abunda entre las larvas de teleósteos es el de los peces planos, que basan su alimentación larvaria en apendicularias, veliger de lamelibranquios y larvas de poliquetos (Shelbourne 1962; Last 1978). Escombriformes y peces planos son especies de teleósteos que han desarrollado estrategias diferentes a la que abunda entre el resto de larvas de peces para asegurarse un éxito alimentario y hacer frente a la posible competencia.

Para comparar la dieta de las 5 especies estudiadas en los cuatro estadios de desarrollo considerados, se realizó un análisis Cluster (usando las medias de los grupos basados en la similitud Bray–Curtis) aplicando a los datos la transformación Log (X+1) (Fig. 1). Para una similitud en la dieta del 40%, se pueden diferenciar cinco grandes grupos trócos según el tipo de presa más abundante:

103

Discussion / Discusión-1: Dieta centrada en los nauplios de copépodos. Grupo que incluye los estadios iniciales de anchoa y la sardina hasta los 10 mm SL.

-2: Dieta basada en el cladócero Evadne spp. y nauplios de copépodos, complementada con Microsetella rosea. y apendicularias. En este grupo están los estadios iniciales de alacha y melva, e intermedios de anchoa, alacha y melva.

-3: Dieta basada en Evadne spp. y apendicularias. Solo la melva en su estadio más avanzado.

-4: Dieta centrada en copépodos adultos, sobre todo Clausocalanus sp. Grupo comprendido por todo el rango de tallas de la merluza estudiado y por la sardina a partir de los 12 mm SL

-5: Dieta basada en nauplios de copépodos y en copepoditos y adultos de diversos tipos de copépodos (Clausocalanus sp., Microsetella rosea, etc). Aquí se incluyen los estadios más avanzados de anchoa y alacha, y la sardina entre 10 y 12 mm SL.

Figura 1. Análisis de similitud de la dieta de las 5 especies en sus 4 estadios de desarrollo (mm SL) y gráco de barras asociado con los diversos tipos de presas que contribuyen a esa similitud; Similarity index of larval prey type in size clases (mm SL) of the 5 species and bar chart associated with the prey types that contribute to the similarity.

104

Chapter 33.2 Relación entre larvas y tamaño de las presas

Las larvas de la mayoría de teleósteos empiezan alimentándose de presas pequeñas debido a limitaciones por el tamaño de boca. La disponibilidad de presas aumenta conforme la larva crece y su habilidad por capturar presas grandes incrementa progresivamente aunque el tamaño de la boca va a ser quien marque el tamaño máximo de las presas que capture (Shirota 1970). Una pequeña variación del tamaño de un organismo depredado implica una variación considerable en la cantidad de energía que aporta a su depredador, por ello es común que conforme las larvas de los peces crecen cambien el espectro de tallas hacia presas mas grandes que satisfagan sus mayores requerimientos nutricionales. Sin embargo, estas presas son más escasas y más móviles que las de pequeño tamaño, lo que lleva aparejado un mayor gasto energético para la detección, persecución y captura. Con el incremento del tamaño de presa aumenta su visibilidad, pero disminuye la facilidad de capturarla, por consiguiente, las larvas de peces tienen que barajar estos dos factores para ver cual de ellos es el que le lleva a seleccionar presas grandes frente a presas pequeñas (Gerking 1994).

Las larvas cambian el tamaño de presa preferido más lentamente de lo que lo hace su capacidad bucal para ingerir presas (Pepin y Penney 1997), y en la realidad preeren las presas con un tamaño intermedio en vez de las más grandes que podrían ingerir para un tamaño de boca dado (Last 1978; Economou 1991) en contra de lo establecido por Shirota (1970). Entre las especies mediterráneas estudiadas tenemos por un lado a la merluza, la anchoa y la sardina, que se caracterizan por aumentar poco el tamaño de presa ingerida a lo largo de su desarrollo larvario, y por otro la alacha y la melva, que conforme crecen aumentan de forma más notoria el tamaño de las presas que ingieren. Salvo en el caso de la alacha, los diferentes patrones de cambio del tamaño de presa se explican por las diferencias en la morfología. Los clupeiformes tienen larvas estilizadas que adoptan una posición en S a la hora de atacar y que no resulta la más eciente cuando se trata de capturar presas con alta capacidad de escape (Hunter 1980). En cambio, los escómbridos tienen movimientos de ataque más rápidos y persisten en el ataque a sus presas (Hunter 1980), lo que les lleva a un mayor éxito ante presas grandes y móviles. Además, los escómbridos como la melva tienen una alta actividad por lo que deben aprovisionarse rápidamente de presas más nutritivas para hacer frente a su metabolismo (Hillgruber et al. 1997). Este aumento progresivo del tamaño de las presas también ha sido descrito en el Mediterráneo para la albacora, Thunnus alalunga (Catalán et al. 2007), que aumenta su espectro de tallas gracias a la incorporación de copépodos calanoides y larvas de peces. Por lo que se reere a la merluza, ya desde el comienzo de su alimentación externa presenta una alimentación especializada en presas grandes y no necesita aumentar el tamaño de las presas, sino que suple las demandas energéticas a costa de aumentar el número de presas que captura, característica compartida con otras especies de merluza de otras regiones del mundo (Sumida y Moser 1980), y con los cótidos (Laroche 1982). Como se ha mencionado, el caso de la alacha llama la atención puesto que a pesar de pertenecer a los clupeiformes, su comportamiento es más parecido a la melva que a la anchoa y sardina. La alacha parte de tamaños de presa pequeños

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Discussion / Discusiónsimilares a los de la anchoa y sardina pero aumenta el rango de tallas conforme se desarrolla de una forma más evidente que las anteriores, llegando a depredar presas de tamaño similar a las que la melva ingiere en sus estadios más avanzados.

Para comparar el espectro de tamaño de las presas en todas las especies y estadios de desarrollo de las larvas se realizó un análisis Cluster (usando las medias de los grupos basados en la similitud Bray–Curtis) sin aplicar ninguna transformación a los datos (Fig. 2). Para una similitud de tamaños en la dieta del 60%, se pueden diferenciar cuatro grandes grupos trócos según el tamaño de presa más abundante:

-1: Dieta centrada en presas pequeñas (<100 µm). Comprendido por los estadios iniciales de alacha y melva, y larvas de sardina hasta los 10 mm SL.

-2: Dieta basada en presas pequeñas e intermedias (100-300 µm). Este grupo lo integran los estadios iniciales de merluza, los estadios intermedios de alacha y melva, la sardina desde los 10 mm SL y todo el rango de tallas estudiado de la anchoa.

-3: Dieta basada en presas intermedias (200-400 µm). Grupo comprendido por todos los estadios de la merluza salvo el inicial.

-4: Dieta que incorpora presas grandes (> 400 µm). Las larvas que ingieren las presas más grandes de este estudio son los estadios más desarrollados de alacha y melva.

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Chapter 3

Figura 2. Análisis de similitud del tamaño de presas (mm) en la dieta de las 5 especies en sus 4 estadios de desarrollo (mm SL) y gráco de barras asociado con las clases de tamaños de presa que contribuyen a esa similitud; Similarity index of prey size in larval size classes (mm SL) of the 5 species and bar chart associated with the prey size that contribute to the similarity.

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Discussion / DiscusiónObservando con más detalle cómo el tamaño máximo de presa se ajusta al tamaño de la

boca de las larvas (Fig. 3), tan solo en el caso de las merluzas pequeñas vemos que ambos límites estén próximos, en cambio, para el resto de especies y estadios, las larvas ingieren presas con tamaño menor del que podrían comer según su capacidad bucal. La preferencia por presas que son mas pequeñas que el máximo que teóricamente pueden ingerir probablemente se deba a la a la dicultad para capturar, ingerir y digerir a las presas grandes (Wanzenböck, 1995).

En el capítulo 2 de Resultados, en las guras 3 (anchoa y sardina, cap. 2.2.1), 4 (alacha, cap. 2.2.2), 4 (melva, cap. 2.3.1) y 1 (merluza, cap. 2.3.2 ) se observa el número de presas que ingieren las larvas a lo largo del desarrollo, mientras que en las guras 4 (anchoa y sardina, cap. 2.2.1), 5 (alacha, cap. 2.2.2), 6 (melva, cap. 2.3.1) y 3 (merluza, cap. 2.3.2) se observa el tamaño de las presas ingeridas en función de la longitud estándar de la larva. Si comparamos a los clupeiformes se observan patrones diferentes. La anchoa aumenta levemente el número de presas que ingiere

Figura 3. Relación ontogenética entre el tamaño de la boca de la larva (anchura, mm) y la longitud estándar de la larva, círculos blancos; y entre la anchura de las presas (mm) y la longitud estándar de la larva, círculos negros; Ontogenetical relationship between larval mouth size (width, mm) and standard length, white circles; and between prey width (mm) and larval standard length, black circles.

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Chapter 3y aumenta el tamaño de ellas de forma suave. La sardina, en cambio, empieza comiendo un alto número de presas pequeñas y a los 10 mm SL invierte la tendencia y pasa a depredar menos presas pero de mayor tamaño y así satisface mejor las necesidades nutricionales de crecimiento. La alacha aumenta rápidamente el tamaño de las presas que ingiere y en torno a los 8 mm SL pasa de ingerir presas pequeñas a un número ligeramente menor de presas de tamaño más grande, las mayores presas de las 3 especies de clupeiformes estudiadas. El patrón de la anchoa y sardina coincide con lo que se ha observado para estas especies en otras zonas (Arthur 1976; Hunter 1977; Conway et al. 1994). Por otro lado las especies de boca grande también muestran patrones distintos entre ellas. La merluza no varía el tamaño de presa pero va aumentando el número de ellas con el crecimiento, hecho común en otras especies de merluzas (Sumida y Moser 1980). En cambio la melva no varía el número de presas con el desarrollo pero cambia de tipo de presas y obtiene la energía a partir de un aumento importante del tamaño de éstas. Este comportamiento último de la melva es similar al descrito en la alacha pero más acentuado y coincide con lo descrito en otros escómbridos de la zona como la albacora (Catalán et al. 2007).

3.3 Éxito alimentario de las larvas de peces y relación con la abundancia de presas en el entorno.

La incidencia alimentaria (Feeding Incidence –FI-) de un grupo de larvas es el porcentaje de larvas de ese grupo que contiene al menos una presa, es decir, la FI representa la cantidad de larvas (en %) que presentan comida en sus tractos digestivos y por tanto no están vacías. Este valor da una información sobre la voracidad de una especie y su habilidad depredadora, y además puede reejar otras características intrínsecas (tasa de digestión y excreción) o extrínsecas a las larvas (dispersión de las presas).

En este estudio hemos observado que dependiendo de la especie, estos valores pueden ser bajos (bajo porcentaje de larvas con presas en sus digestivos) o altos (alto porcentaje de larvas con presas en sus tractos digestivos). Por un lado estarían la anchoa y la sardina con incidencias bajas, y por otro lado la melva con valores en torno al triple de los clupeiformes mencionados (Tabla 3). En un nivel intermedio a estos dos extremos están la alacha y la merluza. Es conocido que las larvas de los clupeiformes presentan, en general, unos índices bajos. Ya Lebour en 1921 constató este hecho en sardina (Sardina pilchardus), arenque (Clupea harengus) y espadín (Clupea sprattus). En estudios en los que se capturaron mas de 13000 larvas de anchoa (E. mordax) tan solo 211 presentaron comida (Berner 1959). Las razones que pudieran explicar este hecho son varias: la red podría haber capturado larvas desnutridas o moribundas, los muestreos podrían haber sido durante las horas de no alimentación, las larvas podrían tener una digestión muy rápida y excretar rápidamente las presas, o estos bajos valores podrían ser una ocurrencia normal en estas especies (Schumann 1963). Sin embargo, estudios posteriores han descartado varias de estas razones quedando como más fundamentada la explicación que se reere a que los clupeidos tienen un tracto digestivo recto y sin constricciones que lo dividan y esto conlleva una alta probabilidad

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Discussion / Discusiónde regurgitación o defecación de las presas en el momento de su captura o jación (de Ciechomsky 1966; Hay 1981). Aunque de nuestro estudio se derivan observaciones que van en esta dirección hay que señalar que existen otros factores además de la morfología del digestivo de los clupeiformes que les llevan a presentar bajos valores de FI. Este estudio prueba que la alacha, pese a ser un clupeiforme con morfología digestiva similar a la anchoa y la sardina, y capturada en las mismas condiciones que la anchoa, presenta valores que doblan el FI de las anteriores (Tabla 3), por lo que existen también factores intrínsecos a la siología digestiva o comportamiento depredador de las larvas de clupeiformes que afectan a este índice.

Por otro lado las larvas de melva y merluza presentaron valores altos de incidencia alimentarias. Estas especies presentan, desde los primeros estadios larvarios, un digestivo ancho, curvado sobre si mismo y dividido en compartimentos con pliegues que además de concederles mayor espacio para acumular un número alto de presas, facilita que las larvas no regurgiten ni defequen durante la captura. Entre las especies estudiadas aquí la melva es la que alcanza las mayores incidencias alimentarias, con valores similares a los de otros escombriformes tanto del Mediterráneo (Catalán et al. 2007) como de otras regiones (Shoji et al. 2001; Llopiz y Cowen 2008). Estas especies se caracterizan por un comportamiento voraz y por altas tasas de crecimiento. Las larvas de Merluccius merluccius tienen incidencias alimentarias algo más bajas que las de la melva y que coinciden con lo descrito para las merluzas de otras zonas como la merluza del Pacíco (Sumida y Moser 1980) o del Atlántico (Reiss et al. 2005) o incluso otros gadiformes como el bacalao del Báltico (Voss et al. 2003).

La incidencia alimentaria a lo largo del desarrollo para cada especie también presenta diferencias intraespecícas (Tabla 3). La anchoa y la merluza son las únicas que presentan un aumento signicativo del FI al aumentar de tamaño (P<0.05, Tabla 3), comportamiento esperable puesto que al crecer las larvas se hacen más hábiles para detectar y capturar las presas. La melva no varía sus valores altos con el desarrollo. La sardina y la alacha (Tabla 3), en cambio, presentan una disminución (no signicativa) de la FI con el desarrollo, probablemente porque cambian de tipo de presa. Esta disminución de la incidencia alimentaria en las larvas mas grandes además de estar relacionada con el cambio de presa, que implica un aprendizaje de la captura de las nuevas presas más móviles y fallos en su captura, también ha sido relacionada con tasas digestivas mayores que implican defecaciones más rápidas, o incluso con una densidad menor de presas grandes en el entorno de las larvas (Hunter 1972).

Como se ha mencionado al principio de esta sección, la incidencia alimentaria también puede estar relacionada con factores extrínsecos a las larvas como la dispersión/densidad del alimento. Los organismos del plancton no están repartidos uniformemente en el mar sino que forman agregaciones (McGurk 1986). En función de la estructura espacial de las presas la alimentación se puede ver favorecida o por el contrario perjudicada. En las larvas de clupeiformes se ha observado una alimentación más eciente dentro de una agregación de presas (las larvas depredan una presa y rápidamente se mueven en ese entorno para capturar una nueva presa, pese a no haber defecado la primera, de este modo aprovechan el ambiente trócamente favorable) (Schumann 1963). Son

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Chapter 3

SpeciesSize

Class (mm)

Total larvae

N with prey FI (%) Pearson

rSig. (2-tailed)

P

Anchovy

<6.6 50 8 16

0.97* 0.036.6-8.9 134 37 27.69-10.9 95 33 34.7

≥11 19 11 57.9Total 298 89 29.9

Sardine

<8 48 21 43.8

-0.74 0.268-9.9 88 23 26.1

10-11.9 57 21 36.8≥12 31 6 19.4Total 224 71 31.7

Sardinella

<7 39 26 66.7

-0.45 0.557-8.9 52 40 76.9

9-10.9 60 41 68.3≥11 16 10 62.5

Total 167 117 70.1

Bullet tuna

<3 70 58 82.9

0.41 0.593-3.9 50 47 94.04-4.9 27 23 85.2

≥5 23 21 91.3Total 170 149 87.6

Hake

<3 36 20 55.5

0.97* 0.0343-3.9 30 24 80.04-4.9 16 15 93.7

≥5 14 13 92.8Total 96 72 75.0

Tabla 3. Incidencia alimentaria para las 5 especies en sus distintos grados de desarrollo larvario y diferencias intraespecícas. N with prey, número de larvas con alguna presa; FI (%), Incidencia alimentaria, Pearson r, coeciente de Pearson; Sig. (2-tailed) P, Grado de signicancia de las anovas; Feeding incidence (FI %) and intra-specic diferences.

varios los autores que han encontrado correlación positiva entre la incidencia alimentaria de larvas de clupeiformes y la disponibilidad de alimento (Arthur 1976 y referencias citadas allí; Bagarinao y Hunter 1983). Además, existen procesos oceanográcos que pueden inuir también en la relación entre las larvas y sus presas, mejorando la interacción o perjudicándola. Frentes, giros ciclónicos, turbulencia... son algunos de los factores que pueden inuir en el éxito alimentario larvario.

En esta tesis se ha estudiado también este aspecto para ver si existe relación entre la abundancia de las principales presas en el medio (ind/m3) y la intensidad alimentaria de las larvas, medida a través del número de presas ingeridas y el % de digestivo lleno de las larvas (Gut Fullness), calculado para las estaciones donde aparecieron las larvas. El número de presas dentro de los digestivos y el % de digestivo lleno mostraron similares resultados y una fuerte correlación positiva entre si, por lo que se decidió presentar los resultados sólo con el número de presas por ser este índice más objetivo (Tabla 4). La intensidad alimentaria de los clupeiformes aparece relacionada con la abundancia de nauplios de copépodos (Tabla 4), que son una presa seleccionada e ingerida en alto número en los primeros estadios larvarios. Cabe señalar que la actividad tróca de la anchoa y la alacha muestra además una mayor relación positiva con la abundancia del cladócero Evadne spp. (Tabla 4), presa estacional que se presenta en nuestra zona de estudio a la vez que las larvas de anchoa y alacha, y es la más consumida y seleccionada por las larvas de tamaño medio de estas

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Discussion / Discusiónespecies. En cambio, la actividad tróca de la sardina responde positivamente a la abundancia de copépodos calanoides y harpacticoides, que también son presas seleccionadas y abundantes en la dieta de las larvas de sardina de tamaño pequeño y mediano (Tabla 2). A diferencia de lo observado en los clupeiformes, en este estudio no se ha visto que la abundancia de ninguna presa se relacione de forma positiva con la intensidad alimentaria de la melva y la merluza (Tabla 4), especies que tienen un éxito alimentario alto (número de presas e incidencia alimentaria).

A raíz de estos resultados podría decirse que la diferencia en la relación entre el éxito alimentario y la abundancia de presas entre los dos grupos de larvas (estilizadas y con tubo digestivo rectilíneo (clupeiformes), frente a larvas de cuerpo grueso y tubo digestivo compacto (melva y merluza)), pueda tener también una explicación en las diferentes estrategias de natación para la captura de presas. Las larvas de clupeiformes tienen velocidades de natación más bajas que los escómbridos y si fallan en el ataque de una presa, no persisten y se dirigen a otras del entorno y por tanto dependen de una alta concentración de presas para asegurarse el éxito en la captura e ingestión, mientras que los escómbridos tienen mayor velocidad y maniobrabilidad en su natación y si fallan en el ataque a una presa repiten hasta capturarla (Hunter 1980), con lo que no serían tan dependientes de una elevada concentración de presas en el entorno como los clupeiformes para tener éxito alimentario. Nuestros resultados de las especies de cuerpo robusto no concuerdan con los de Young y Davis (1990), que encontraron una disminución de la FI en larvas de albacora (Thunnus albacares) cuando la densidad de presas era baja.

Pearson Correlation r

Abundancia Codonellopsis Nauplius Calanoids Harpacticoids Cladocerans (Evadne spp) AppendiculariansIntensidad

alimentariaAnchovy 0 0.129* 0.090 0.105 0.258** -7.459E-02Sardine 0.078 0.157** 0.181** 0.257** -5.755E-02 0.052

Sardinella 0.093 0.141* -1.161E-01 0.112 0.255** -0.172*

Bullet tuna -4.356E-03 -3.929E-02 -0.171* -1.192E-01 0.003 -0.240**

Hake 0 0.017 -7.850E-02 -1.883E-01 -3.888E-02 -1.518E-01

Tabla 4. Grado de relación entre la abundancia de las presas más importantes en el medio y la intensidad alimentaria en cada una de las especies estudiadas; Relationship between prey abundance in the environment and larval feeding intensity in each species (*: P<0.05, **: P<0.01).

112

Chapter 3

3.4 Nicho tróco y solapamiento de la dieta

Una vez descrita la composición de la dieta tanto en tipo como en tamaño de presa de las cinco especies a lo largo de su desarrollo pasamos a analizar las estrategias trócas de las especies estudiadas y sus interacciones para ver si existe posibilidad de competencia por el alimento. Ya se ha discutido en los apartados anteriores la importancia que el tamaño de la presa juega a lo largo del desarrollo de cada especie. El rango de tamaño de presas encontrado en los digestivos se usa a menudo como un descriptivo de la amplitud de la dieta de las especies de teleósteos. En este apartado se discuten las estrategias de especialización o generalización en el tamaño de presa de cada especie durante la ontogenia y posteriormente se analiza el solapamiento de la dieta a partir de la frecuencia de los tipos de presa entre pares de especies. Con estas dos medidas se discutirán las interacciones entre las especies y la posibilidad de competencia por el alimento.

El grado de especialización o generalización en la dieta de las larvas a partir del tamaño de las presas lo hemos determinado mediante la amplitud del nicho tróco descrita por Pearre (1986) (Fig. 4). Un valor alto del nicho tróco por parte de un grupo indica que esas larvas explotan una gran variedad de tamaños de presa disponibles en el medio (dieta generalista), mientras que un nicho tróco bajo hará referencia a que esas larvas explotan una pequeña porción de tamaños de presa que hay en ese ambiente (dieta especializada).

El índice de Pearre mide la desviación estándar del logaritmo del tamaño de la presa (SLH) por lo que se hace independiente del tamaño de muestra, y aquí se ha tomado a la anchura de presa como indicador del tamaño por ser la característica limitante para las larvas a la hora de ingerir el alimento. Los enfoques tradicionales de análisis de dietas suelen hacer uso de la amplitud de dieta en base al rango de tamaño de los organismos encontrados en los contenidos digestivos (Hunter 1981). Pese a que está aceptado de forma general que el tamaño medio de presa incrementa con el desarrollo de la larva, no existe consenso sobre como varia la amplitud de nicho de las larvas (SLH). Mientras que algunos autores arman que permanece constante conforme la larva crece (Pearre 1986; Sabatés y Sáiz 2000), otros autores han comprobado que este patrón no es universal y en algunas especies sí que varía (Pepin y Penney 1997; González-Quirós y Anadón 2001).

Las especies de nuestro estudio no se comportan de igual forma y mientras unas muestran cambios en su nicho tróco, otras no muestran ningún patrón. Entre los clupeiformes, la anchoa y alacha apenas varían su amplitud de nicho, en cambio, la sardina a pesar de que es la que presenta los valores mas bajos de amplitud de nicho en los primeros estadios, muestra un aumento signicativo en las larvas más grandes lo que indica que al avanzar el desarrollo aumentan el espectro de tallas que ingieren, gracias a una generalización de la dieta (Fig. 4). Esto se debe a que las larvas más grandes capturan tanto copépodos calanoides como pequeños ítems inferiores a 20 µm. La tendencia de las larvas de sardina es contraria a la que se observa en las especies de boca grande como la melva y la merluza, que presentan una disminución (aunque no es signicativa) de la amplitud de nicho en los estadios larvarios mas avanzados porque dejan de ingerir presas pequeñas poco nutritivas y se especializan en presas grandes y nutritivas. El signicado ecológico

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Discussion / Discusiónque esto tiene es que aquellas especies como la merluza y la melva que disminuyen su amplitud de nicho en los estadios más desarrollados están restringidas a un menor número de recursos y por tanto serán más vulnerables a factores que afecten a la abundancia de presas.

Figura 4. Amplitud del nicho tróco expresado como desviación estándar del logaritmo de la anchura de las presas a lo largo del desarrollo larvario; Trophic niche breadth (Log SD prey width) along larval development.

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Chapter 3Por otro lado hemos analizado el solapamiento de la dieta entre pares de especies mediante

el índice simplicado de Morisita o índice de Morisita-Horn (Horn 1966) (Tabla 5). Este índice se dene como CH= 2(Ʃpijpik)/(Ʃp2

ij+Ʃp2ik), donde pij = proporción de la presa ‘‘i’’ del total de

comida usada por la especie “j”; pik = proporción de la presa ‘‘i’’ del total de comida usada por la especie ‘‘k’’, y Ʃ = sumatorio de todos los tipos de presa en la dieta de cada especie. Se observó una diferencia clara entre las especies de otoño que no mostraron solapamiento ninguno (sardina y merluza tienen dietas distintas porque explotan distintos tipos de presa) frente a las especies de verano que sí mostraron solapamiento en distinta medida. La alacha converge con la anchoa y la melva en los ítems de los que se alimenta, presentando un alto índice de solapamiento con cada una de las otras especies (Tabla 5). En cambio, aunque las larvas de anchoa y melva también presentan solapamiento de dieta, éste es menor entre ellas que entre las otras especies de verano (Tabla 5) debido a que en las presas de la anchoa se incluye una especie poco explotada por la melva y alacha: el copépodo harpacticoide Microsetella rosea. La convergencia de la dieta es más acentuada entre las especies más oportunistas, melva y alacha, que probablemente tienen unos requerimientos energéticos altos, porque son las especies que muestran mayor incremento en el tamaño de presa y que tienen una dieta más variada. También el solapamiento es alto aunque en menor medida entre las especies de morfología similar que aparecen conjuntamente, anchoa y alacha, por tener limitaciones en el tamaño de boca similares durante parte periodo larvario, sobre todo en los primeros estadios. Resumiendo, la alacha presenta el mayor grado de solapamiento de dieta con las especies que coinciden temporalmente con ella y la merluza es la que presenta el menor grado de solapamiento con cualquiera de las otras especies.

DIET OVERLAPHORN Index Anchovy Sardine Sardinella Bullet tuna Hake

Anchovy * 0.6096 0.8381 0.6937 0.2309Sardine * 0.5734 0.5383 0.3726

Sardinella * 0.8693 0.2689Bullet tuna * 0.1495

Hake * Grey cells for not co-ocurring species. Values >0.6 mean overlap. Black values for strong overlap.

Tabla 5. Índice de Morisita-Horn para el estudio del solapamiento en la dieta de las larvas de las 5 especies estudiadas; Morisita-Horn index for diet overlap in the larvae of the 5 species.

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Discussion / DiscusiónPara determinar si entre las especies que explotan los mismos recursos existe competencia

por el alimento hay que tener en cuenta la distribución espacio-temporal de cada una de ellas y la distribución y densidad de las presas. Centrándonos en la situación del área de estudio en junio del 2005, periodo en que coinciden las larvas de las especies que tienen solapamiento alto en la dieta (anchoa, alacha y melva), se observa que todas presentan preferencia por presas como los nauplios de copépodos, ingiriéndolos en mayor proporción que la que hay en su entorno. Según la teoría de la búsqueda de comida óptima (Gerking 1994), si una especie explota un determinado recurso de forma más intensa que otros recursos que existen en el entorno de forma más abundante, es porque a priori no hay limitación de dicho alimento (e.g. Laroche 1982), y por tanto no habría competencia por el alimento. En cambio, si el alimento fuera escaso las larvas de peces capturarían lo disponible en el medio y por tanto no seleccionarían a sus presas. A partir de esta teoría y nuestros resultados, podemos decir que pese a que la anchoa y alacha de nuestro estudio mostraron un importante solapamiento espacial en su distribución horizontal y tienen solapamiento en la dieta, la competencia por el alimento sería descartable en las condiciones estudiadas, pero ante un hipotético caso de escasez de presas las larvas de estas especies serían las primeras en competir por el alimento.

Las tres especies estudiadas para el periodo de verano mostraron una amplia distribución horizontal con un importante solapamiento (Capítulo 2.1). En la vertical las tres especies también presentan solapamiento, distribuyéndose en los primeros 30 m de la columna de agua. La melva es la más supercial puesto que no pasa de los primeros 10 m, la anchoa tiene una profundidad media de 20 m y la alacha se concentra más en el nivel intermedio (15 m). Las máximas concentraciones de larvas también coinciden con la zona de máxima biomasa de micro y mesozooplancton y con la distribución horizontal de sus presas (nauplios y postnauplios de copépodos (calanoides) y del cladócero Evadne spp. (Capítulo 2.1)). La coincidencia de anchoa y alacha en la zona de estudio, a diferencia de lo que es habitual en la región (Palomera y Sabatés 1990; Sabatés et al. 2008), se debe a la presencia de aguas continentales en la zona de plataforma al norte del delta del Ebro, que redunda en una mayor abundancia de zooplancton, lo que probablemente contribuya a constituir un ambiente trocamente adecuado para permitir el solapamiento espacial entre estas especies. De las 3 especies, la anchoa es la más abundante con diferencia mientras que la alacha y melva tienen densidades de uno o dos ordenes de magnitud inferiores. Son precisamente las especies menos abundantes las que presentan una dieta más generalista.

Con respecto a las especies de otoño, la sardina y la merluza mostraron coincidencia en su distribución horizontal, pero en menor medida en la vertical, ya que la merluza se localiza a mayores profundidades (hasta 70 m frente a los 30 m (día) y 50 m (noche) de la sardina (Capítulo 2.1)). Este hecho sumado a que estas dos especies dieren en su dieta indica que no explotan el mismo nicho tróco, mientras que las especies de verano sí que explotan recursos similares, aunque no se ha evidenciado limitación de alimento ni competencia.

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Chapter 3

3.5 Desarrollo de las estructuras relacionadas con la alimentación y estrategias trócas de larvas de peces.

Cuando comparamos la dieta de las especies tratadas en esta tesis se observa que hay una diversidad tróca. Ya se han discutido los hábitos alimentarios en relación a la disponibilidad de presas en el ambiente. La pregunta siguiente es ¿está relacionada esta diversidad tróca con las características morfológicas de cada especie? Es bastante obvio que la forma de los peces indica, hasta un cierto grado, las capacidades/habilidades que presentan a la hora de capturar presas. La morfología nos puede indicar por tanto qué estrategias usa cada especie y el nicho tróco que ocupa en el ecosistema (Wainwright y Richard 1995). En este apartado se discute la relación entre la dieta de las especies estudiadas y la morfología y funcionalidad de estructuras que determinan la capacidad depredadora de las larvas. El tamaño de la lente ocular y la agudeza visual, el tamaño y la tasa de crecimiento de la boca, y la morfología del digestivo son los indicadores que se han tomado para examinar las diferencias en los patrones alimentarios entre las especies.

El sistema visual

La mayoría de las larvas son depredadores visuales (Hunter 1981). La mayor parte de las especies marinas eclosionan con una retina apenas desarrollada y es al inicio de la alimentación exógena cuando esta retina comienza a ser funcional pese a que la estructura suele ser muy básica y estar formada por un solo tipo de fotorreceptor, los conos simples. Durante el desarrollo larvario esta capacidad sensorial se verá mejorada al aparecer otras estructuras como los conos dobles, ordenación de los conos en mosaico, bastones en algunas especies, etc. La agudeza visual medida como la densidad angular de los conos (10�) va aumentando con el crecimiento larvario, y permite detectar presas pequeñas y, sobre todo, permite detectar a las presas a mayor distancia. Los patrones diarios de alimentación señalan a la gran mayoría de especies con hábitos alimentarios restringidos a las horas de luz. La falta de bastones en la retina no les permite detectar las presas en oscuridad. No suele ser hasta las fases juveniles cuando aparecen estos fotorreceptores que permitirán una mejor visión en condiciones de poca luz. La mejora de la detección de las presas con el desarrollo se traduce en un incremento del éxito alimentario y en una mejor capacidad de detección y escape de posibles depredadores.

En esta tesis se ha estudiado la anatomía del ojo de la anchoa, sardina, alacha, melva y merluza a través de la histología para poder ver cómo se desarrolla la visión durante la ontogenia. Las características elegidas han sido el tamaño de la lente y la densidad angular de conos (agudeza visual) (Fig. 5). Un valor más alto en estas características está relacionado con un estímulo de mayor número de fotorreceptores que llevan a una mejor discriminación de los objetos y a mayor distancia (Hairston et al. 1982).

117

Discussion / DiscusiónLos patrones alimentarios (FI nocturno frente al diurno) y la morfología de la retina

(presencia de bastones) de las cinco especies estudiadas caracterizan a los tres clupeiformes y a la melva como especies de hábitos diurnos (Capítulo 2.2 y 2.3.1) mientras que la merluza es más bien crepuscular (Capítulo 2.3.2). La agudeza visual no ha sido calculada para la merluza, pero al tener hábitos crepusculares puede dejarse fuera de la comparación que aquí se hace entre el resto de especies (Fig. 5).

Figura 5. Desarrollo ontogenético de la visión en larvas de anchoa, sardina, alacha y melva. a) Relación del tamaño del cristalino (mm) con la longitud estándar de la larva (mm); b) Aumento de la agudeza visual (expresada como densidad angular de los conos en un arco de 10’) con la longitud de las larvas (mm); Ontogenetical visual development for anchovy, sardine, round sardinella and bullet tuna. a) lens size and standard length relationship; b) visual acuity (10’ Angular cone density) increase with larval length (mm).

118

Chapter 3

El tamaño del ojo y de la lente va a determinar la cantidad de fotorreceptores que tiene una especie, una lente más grande implica más conos estimulados y por tanto las larvas tendrán una mejor calidad en la formación de la imagen. La densidad de conos por supercie por su parte se relaciona con la nitidez de la imagen que se obtiene puesto que son más células las que intervienen en el proceso de la visión. Tanto la melva como la merluza son las especies que tienen el tamaño de la lente más grandes (Fig. 5a), señalándolas a priori como las especies con una visión mejor que los clupeiformes. Al comparar la agudeza visual entre la melva y los clupeiformes se observa la ventaja que tiene la melva frente a las otras especies con valores más elevados a lo largo de todo el periodo larvario y una tasa de aumento de esta característica mayor (Fig. 5b).

El aparato bucal

Durante la primera etapa larvaria es cuando los peces presentan valores más altos de crecimiento de aquellas estructuras que tienen prioridad para poder alimentarse y evitar la depredación. En la mayor parte de los teleósteos los mayores coecientes de crecimiento tras la eclosión corresponden a las regiones cefálica y postanal (Osse et al. 1997).

Durante la primera etapa larvaria el crecimiento de la cabeza suele presentar una alometría positiva respecto a la longitud del cuerpo, lo cual está relacionado con un incremento en la capacidad de ingestión de presas. Las larvas en general tienden a seleccionar preferentemente presas grandes, dentro del rango que su boca les permite. Un incremento del tamaño de la boca de la larva les permitirá incrementar el tamaño de presa a ingerir (Bremigan y Stein 1994) y con el consecuente incremento en el contenido calórico. El tamaño de la boca varía no solo entre especies, sino también dentro de una misma especie a lo largo del desarrollo larvario. Las especies estudiadas en esta tesis se pueden clasicar en dos grupos: especies con boca grande (melva y merluza) y especies con boca pequeña (los tres clupeiformes). El crecimiento de la boca con la ontogenia no es paralelo y las especies que nacen con boca grande son las que además tienen un crecimiento más rápido de la boca respecto al cuerpo (alometría positiva de la boca) a lo largo de la etapa larvaria estudiada (Tabla 6). En el caso de los clupeiformes el tamaño de boca es similar entre ellos: la alacha es la que presenta un crecimiento de la boca más rápido y la sardina el más lento, y esto concuerda con que la alacha es la que captura presas más grandes y la sardina las presas más pequeñas de las tres especies (Figs. 4 y 5, Cap. 2.2.1 y 2.2.2 respectivamente; Tabla 3 –Cap. 2.2.1-). En cambio, este paralelismo no se da cuando se comparan las especies de boca grande, y la merluza que es la que se caracteriza por la boca y alometría mayor ingiere presas más pequeñas que la melva.

Para poder capturar con éxito presas grandes y móviles además del tamaño de la boca es necesario que estén desarrollados los anclajes músculo-esqueléticos que aseguran también la correcta funcionalidad del aparato bucal (Turingan et al. 2005). El hecho de que en nuestro estudio hayamos observado que larvas de especies con tamaño de boca similar ingieren presas de distintos tamaños indica que, aunque el tamaño de boca es un indicador del tamaño relativo de presa,

119

Discussion / Discusiónno sirve por si solo para predecir el espectro de tallas de cada especie, si no que otros factores deben inuir también a la hora de seleccionar presas. Tal vez las diferencias de dieta entre los clupeiformes podrían encontrar en la funcionalidad del aparato bucal otro motivo que justique las diferencias en las estrategias de alimentación ya que la sardina hasta los 10 mm SL basa su dieta en presas pequeñas y poco móviles, como los tintínidos, y de esta forma se desmarca respecto a los hábitos alimentarios de los otros dos clupeiformes que empiezan ingiriendo presas grandes y móviles en estadios anteriores.

El tracto digestivo

La ingestión, digestión y asimilación de la comida es otro factor clave para el crecimiento y supervivencia de los peces. Durante las fases iniciales las larvas carecen de un estomago funcional y de la mayoría de las enzimas que tendrán los peces en su estado adulto (Zambonino Infante y Cahu 2001). Con el desarrollo el tracto digestivo sufre cambios rápidos, pasando de ser un tubo indiferenciado a una estructura más compleja que permite una buena asimilación del alimento. La eciencia digestiva diere entre los distintos taxones en función del metabolismo de cada especie para optimizar su crecimiento (Houde y Schekter 1980) y esto conlleva diferencias también en la estructura y función del sistema digestivo. La observación del tracto digestivo de los clupeiformes se realizó de forma macroscópica con lupa binocular y tan solo en las larvas de melva se estudió el digestivo de forma microscópica. Podemos diferenciar a grandes rasgos entre especies como los clupeiformes que al eclosionar disponen de un tubo digestivo recto sin estructuras diferenciadoras y localizado en la región caudal (Fig. 6), mientras que en la melva y merluza el aparato digestivo es más compacto, se localiza en la zona anterior del cuerpo y es independiente del sistema locomotor. La morfología del digestivo ha sido señalada como uno de los factores que mas inuyen en el proceso de alimentación (Blaxter 1986) y esta distinción entre los dos extremos de morfologías del tracto digestivo ya se ha relacionado con valores opuestos de la incidencia e intensidad alimentaria entre clupeiformes y gadiformes o escombriformes (de Ciechomski y Weiss 1974; Hunter 1980 respectivamente). Además en el caso de los clupeiformes diversos autores señalan que la morfología del digestivo les lleva además a evacuar rápidamente y tener bajas tasas de asimilación (de Ciechomsky 1966, Govoni et al. 1986b y referencias allí citadas).

Figura 6. Morfología de los tractos digestivos en larvas de las tres familias de peces estudiadas; Morphotypes of digestive tracts in larvae of the three families studied

120

Chapter 3Mientras que los clupeiformes mantienen la morfología de su digestivo igual en la etapa

larvaria sin válvulas o constricciones que marquen compartimentos, los tractos digestivos de la melva y la merluza se torsionan en torno a los 3 mm SL, se ensanchan y aparecen varios compartimentos que permiten la acumulación de numerosas presas y evitan el vaciado digestivo durante la captura de las presas. La aparición del estómago, glándulas gástricas y ciegos pilóricos llevan consigo una mejora en la eciencia de asimilación digestiva (Govoni et al. 1986b). Estas estructuras no aparecen en los clupeiformes hasta los estadios juveniles (O’connell 1976) pero en las larvas de melva si hemos podido observarlas desde los 5 mm SL coincidiendo así con lo observado en otros escómbridos como el carite oriental (Scomberomorus niphonius) y el bonito (Shoji y Tanaka 2001; Kaji et al. 2002). Los cambios morfológicos y estructurales del canal alimentario a lo largo del desarrollo de una misma especie pueden reejarse en cambios de dieta conforme el digestivo se hace más apto para la asimilación de otras presas. En este trabajo tan solo se observó un cambio de dieta claro en las larvas de melva que se especializaron en apendicularias y larvas de peces a partir de la aparición de glándulas gástricas. La piscivoría está asociada a un desarrollo del estómago que los peces no suelen alcanzar hasta la metamorfosis en juveniles, sin embargo, especies de escómbridos como el carite oriental muestran ya una dieta piscívora desde los estadios iniciales que se corresponde con un sistema digestivo desarrollado similar al de los adultos (Shoji y Tanaka 2001), y el desarrollo precoz de estructuras digestivas observadas en la melva no la convierten en una excepción.

121

Discussion / Discusión

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05

122

Chapter 3A lo largo de este capítulo se ha discutido la dieta y estrategias trócas de 5 especies de

teleósteos durante su ontogenia larvaria para ver qué factores son los que determinan su ecología tróca. A grandes rasgos se puede observar tres tipos de estrategias

1) La que sigue la merluza, que desde el comienzo de la alimentación exógena se especializa en un tipo de presa Clausocalanus spp y sólo aumenta el número de copépodos que ingiere para responder al aumento de los requerimientos nutricionales de crecimiento.

2) La que siguen la anchoa y sardina, que muestran una baja intensidad alimenticia, y que varían el tamaño y número de presas poco a poco a lo largo del desarrollo sin grandes cambios en la dieta.

3) La de la melva y la alacha, que en cambio son oportunistas y en su etapa larvaria ajustan los tipos de presa (y tamaños) conforme mejoran sus habilidades de una forma mucho más marcada que el resto de especies.

Esta clasicación de estrategias trócas es un poco más compleja que la que Hunter (1980) realizó en base al papel ecológico de larvas de escómbridos y engráulidos al incluir más especies. La morfología opuesta del tipo de digestivo, junto con el tamaño de boca y ojos de las larvas explica las diferencias entre clupeiformes y melva y merluza en lo que se reere a incidencia alimentaria de la población, tamaños extremos de presas grandes y agudeza visual, pero esto no es suciente para explicar las estrategias de la alacha que se asemeja mas en sus hábitos alimentarios a la melva que a las especies morfológicamente similares (la anchoa y sardina), así como tampoco sirve para explicar las diferencias de dieta entre merluza y melva pese a que morfológicamente comparten características. Pese a que tanto la melva como la merluza parten de unas características morfológicas mas ventajosas como son el cuerpo robusto, tamaño de boca grande, mayor agudeza visual y digestivos con mayor capacidad de almacenaje, la melva si reeja estas ventajas en unos hábitos predadores intensos y con incorporación de presas más grandes y móviles conforme se desarrolla mientras que la merluza no cambia su dieta pese a que estaría capacitada para detectar y capturar presas mas nutritivas. La merluza parte de un tamaño de boca relativamente grande al eclosionar que le permite ingerir presas grandes desde el comienzo de la alimentación exógena, patrón similar a las especies que nacen con desarrollo directo o con tamaños de larvas grandes como los cótidos (Laroche 1982), a pesar de que al igual que sucede en larvas de bacalao no varían su dieta a lo largo del desarrollo larvario (Voss et al. 2003). Los patrones de la merluza y la alacha del NO Mediterráneo podrían compararse a los de Voss et al. (2003) del mar Báltico, donde también encuentra una dieta más especializada en la especie de boca grande y cuerpo robusto, el bacalao, y una más generalista en el clupeido espadín, armando que en caso de cambios ambientales a corto o largo plazo, el espadín puede adaptarse mejor que el bacalao por tener un nicho tróco más amplio. Probablemente la merluza posee otro papel ecológico diferente a los dos establecidos por Hunter (1980) donde las larvas de otros gadiformes (Voss et al. 2003) y de cótidos (Laroche 1982) también podrían incluirse, y la alacha se desmarca de los clupeiformes al presentar características compartidas con la melva.

Seria interesante estudiar el metabolismo de cada especie para ver hasta qué punto la tasa

123

Discussion / Discusiónde crecimiento y los requerimientos nutricionales marcan la dieta e inuyen en la similitud de estrategias entre especies. Pese a que el número de presas en los digestivos suele estar relacionado con las tasas de crecimiento larvario en muchas especies, en los clupeiformes sin embargo esta relación no se ha encontrado (Pepin y Penney 2000). Las condiciones de temperatura del entorno puede jugar un papel muy importante en el metabolismo de las especies. Hay que señalar que las especies que se muestran como mas oportunistas (melva y alacha) son justamente las especies con reproducción en verano (Sabatés y Recasens 2001; Ettahiri et al. 2003) y cuyas larvas tienen la distribución vertical más supercial (y por tanto están presentes en la capa de agua de temperatura más elevada), mientras que los gadiformes habitan aguas mas profundas con temperatura más baja y probablemente tengan un metabolismo más bajo que las larvas de especies que habitan las capas más superciales.

Consclussions / Conclusiones

125

1. Existe una alta correlación entre la distribución y abundancia de las larvas de especies costeras y las variables trócas en los dos periodos del estudio. En el periodo de estraticación (verano), cuando se reproduce un mayor número de especies y se dan las máximas concentraciones de larvas, la biomasa del zooplancton fué más alta que en el periodo de mezcla.

2. La dieta de las larvas de las especies estudiadas no incluye el toplancton sino que se centra en el zooplancton. Nauplios, copepoditos y copépodos adultos son la base de la dieta. Éstos elementos junto con el cladócero Evadne spp. son las presas preferidas por las larvas de peces del Mediterráneo noroccidental.

3. La intensidad alimentaria de las larvas de morfología estilizada (clupeiformes) está correlacionada con la abundancia de los organismos que forman parte de su dieta, mientras que en las larvas de morfología robusta (merluza y melva) no se ha observado esta relación. La habilidad natatoria (maniobrabilidad) y el tipo de estrategia de ataque puede estar relacionado con este hecho.

4. Las especies estudiadas se han podido agrupar atendiendo a tres tipos de comportamiento tróco:

a. Merluccius merluccius desde los primeros estadios se especializa en Clausocalanus spp. El único cambio en su dieta es el aumento del número de presas con el desarrollo.

b. Auxis rochei y Sardinella aurita son especies oportunistas que ajustan los tipos y tamaños de presa conforme mejoran sus habilidades.

c. Engraulis encrasicolus y Sardina pilchardus muestran una baja intensidad alimentaria, variando el tamaño, tipo y número de presas, poco a poco, a lo largo del desarrollo.

5. La boca, el sistema visual y el aparato digestivo son estructuras que se relacionan con la alimentación y que hemos podido asociar con el tipo de dieta de cada especie.

6. En los clupeiformes el tamaño de boca restringe el tamaño máximo de presa. En cambio, en las especies de boca grande éste no es un carácter limitante.

7. El desarrollo precoz de la visión y del digestivo de la melva le permite capturar presas poco visibles (como las apendicularias) y digerir presas más nutritivas (como las larvas de peces).

8. Merluza y melva tienen un FI alto comparado con los clupeiformes. La razón es en gran parte debido a la morfología del digestivo, aunque otros factores como la siología digestiva o el comportamiento depredador también afectan tal y como lo demuestran los valores altos encontrados en la alacha a pesar de ser un clupeiforme.

126

Chapter 4

9. Las especies de otoño no mostraron solapamiento en su dieta mientras que las de verano sí; Sardinella aurita tiene la dieta muy parecida a Auxis rochei y a Engraulis encrasicolus, aunque esta última se desmarca ligeramente al ser la única que explota el recurso Microsetella. Ante una baja disponibilidad de presas en el ambiente, podrían competir por el alimento.

Chapter 5

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Summary / Resúmen

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SUMMARY

We have analysed the relationship of the ictioplankton community with its sical and trophic environment in two hydrographical contrasting conditions (summer stratication versusautumn mixed column), and we have characterized the larval diet of ve teleost species in the NW Mediterranean: the three clupeiform of the region [anchovy (Engraulis encrasicolus), sardine (Sardina pilchardus) and round sardinella (Sardinella aurita)], a small tuna [bullet tuna (Auxis rochei)] and the most important demersal species of the region [hake (Merluccius merluccius)]. These species have been chosen because they represent two different morphotypes, 1) that of the clupeiforms, which correspond to a stylized larvae with small mouth, long body and digestive tract linked to the tail, and 2) that of bullet tuna and hake, which correspond to a robust larvae with big mouth, robust body and compact digestive tract independent of the tail. Moreover, we have studied the diet variations i) along development, in relation to ii) prey availability and iii) morphology of the feeding-related structures like visual system, mouth and digestive tract.

Feeding is an important aspect of the larval sh ecology that affects the population dynamics (through larval survival and subsequence recruitment uctuations). The factors that affect the larvae in their prey selection and the feeding strategies have been scarcely studied for these species in the Catalan Sea. These factors can be different depending on the species and can change with ontogeny. The main objective of this Ph.D has been to understand the specic trophic strategies of the larvae of these ve important species in Mediterranean sheries.

We can point out three types of strategies:

1) The hake’s one, which from the onset specializes feeding in a prey type (Clausocalanus spp.) and only increases the number of copepods to respond to the nutritional requirements of growth.

2) Anchovy and sardine’s type, which show low feeding incidence at the beginning, and they change the size and number of preys step by step along development without showing abrupt changes in the diet.

3) Bullet tuna and hake’s type, oportunist species which deeply adjust their prey type (and size) in their larval period as they enhance their abilities.

This research has aimed to obtain the basic and necessary information to explain the sh larval distribution and to elucidate the effect of the trophic ecology of several species of shes in the larval survival. It has been the rst time to stydy these species in the Catalan Sea in relation to the potential prey distribution to evaluate the rol of spatial-time match of larvae and preys in the feeding strategies. Moreover, it is the rst time that the diet composition of the ve species has been studied in relation to the morphology of the feeding-related structures such as the visual

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system, the mouth and the digestive tract.

The results of this research highlights that the contrasting mophology of the digestive tract together with the mouth and eyes size can explain the differences in the feeding habits (feeding incidence, size range and visual acuity) among clupeiforms, bullet tuna and hake, but this is not enough to explain the strategies of round sardinella. The feeding habits of this clupeiform is closer to the bullet tuna�s than to the morphogically similar species (anchovy and sardine), nor serves to explain the differences between hake and bullet tuna diet despite sharing morphological characteristics. Although both bullet tuna and hake have a more favourable morphological features such as robust body, large mouth size, higher visual acuity and greater storage capacity, bullet tuna does reect these advantages in an intense predatory habits with the incorporation of larger and more mobile prey as it develops, but hake diet does not change even though it would be able to detect and capture more nutritious prey. Hake has a relatively large mouth size at hatching therefore can eat larger prey since the beginning of exogenous feeding, similar to species that are born with direct development of larvae or large sizes, and does not change its diet during the course of larval development.

Summary / Resúmen

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RESÚMEN

En esta Tesis Doctoral se ha analizado la relación de la comunidad ictioplanctonica con su ambiente físico y tróco en dos condiciones hidrográcas contrastadas (estraticación estival y mezcla otoñal) y se ha caracterizado la dieta larvaria de cinco especies de teleósteos presentes en el Noroeste del Mediterráneo: los tres clupeiformes de la región [anchoa (Engraulis encrasicolus), sardina (Sardina pilchardus) y alacha (Sardinella aurita)], un pequeño túnido [la melva (Auxis rochei)] y la especie de pez demersal más importante de la región [la merluza (Merluccius merluccius)]. Estas especies han sido elegidas porque representan dos morfotipos distintos, 1) morfotipo estilizado representado por los clupeiformes, con boca pequeña, cuerpo alargado y tracto digestivo ligado a la cola, y 2) morfotipo robusto representado por la melva y la merluza, con boca grande, cuerpo robusto y digestivo compacto e independiente de la cola. Además se han estudiado las variaciones de la dieta i) a lo largo del desarrollo, en relación ii) con la disponibilidad de presas y iii) con la morfología de las estructuras implicadas en la alimentación como son el sistema visual, el aparato bucal y el sistema digestivo.

La alimentación es un aspecto de la ecología larvaria de los peces que en último término afecta a la dinámica de sus poblaciones (a través de la supervivencia larvaria y las consiguientes uctuaciones en el reclutamiento). Los factores que inuyen en la preferencia de las larvas de peces por sus presas y las estrategias de alimentación han sido poco o nada estudiados para estas especies escogidas en el mar Catalán. Estos factores pueden diferir entre especies y cambiar a lo largo de la ontogenia. Esta tesis doctoral ha tenido como principal nalidad comprender las estrategias trócas especícas de las larvas de estas cinco especies importantes en las pesquerías mediterráneas.

A grandes rasgos se pueden observar tres tipos de estrategias:

1) La que sigue la merluza, que desde el comienzo de la alimentación exógena se especializa en un tipo de presa (Clausocalanus spp.) y sólo aumenta el número de copépodos que ingiere para responder al aumento de los requerimientos nutricionales de crecimiento.

2) La que siguen la anchoa y sardina, que muestran una baja intensidad alimenticia, y que varían el tamaño y número de presas poco a poco a lo largo del desarrollo sin grandes cambios en la dieta.

3) La descrita para la melva y la alacha, que contrariamente la las tres especies anteriores, son oportunistas y en su etapa larvaria ajustan los tipos de presa (y tamaños) conforme mejoran sus habilidades de una forma mucho más marcada que el resto de especies.

El trabajo presentado en esta tesis ha estado dirigido a obtener información básica y necesaria para interpretar los patrones de distribución y dilucidar el efecto del tipo de

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ecología tróca de diversas especies de peces en la supervivencia larvaria. Ha sido la primera vez que se estudian las larvas de estas especies en el mar Catalán en relación a la distribución de sus presas potenciales del plancton para evaluar el papel que juega el acoplamiento espacio-temporal de larvas y presas en la estrategia alimentaria. También es la primera vez que se estudia la dieta de estas especies en relación a la morfología de estructuras relacionadas con la alimentación como son el sistema visual, la boca y el tracto digestivo.

Los resultados de este trabajo muestran como la morfología opuesta del tipo de digestivo, junto con el tamaño de boca y ojos de las larvas explica las diferencias entre clupeiformes y melva y merluza en lo que se reere a incidencia alimentaria de la población, tamaños extremos de presas grandes y agudeza visual, pero esto no es suciente para explicar las estrategias de la alacha que se asemeja más en sus hábitos alimentarios a la melva que a las especies morfológicamente similares (la anchoa y sardina), así como tampoco sirve para explicar las diferencias de dieta entre merluza y melva pese a que morfológicamente comparten características. Pese a que tanto la melva como la merluza parten de unas características morfológicas más ventajosas como son el cuerpo robusto, tamaño de boca grande, mayor agudeza visual y digestivos con mayor capacidad de almacenaje, la melva sí reeja estas ventajas en unos hábitos depredadores intensos y con incorporación de presas más grandes y móviles conforme se desarrolla mientras que la merluza no cambia su dieta pese a que estaría capacitada para detectar y capturar presas más nutritivas. La merluza parte de un tamaño de boca relativamente grande al eclosionar que le permite ingerir presas grandes desde el comienzo de la alimentación exógena, patrón similar a las especies que nacen con desarrollo directo o con tamaños de larvas grandes, y no varía su dieta a lo largo del desarrollo larvario.

Y en este espacio tengo que agradecer a tantas personas que han pasado y permanecido en mi vida a lo largo de los últimos años que creo que podría hacer un capítulo de extensión similar a los que hay dentro de este libro. Son ya bastantes los años que han pasado desde que me acerqué un día del primer año de la facultad (en mi Caí) a un laboratorio a preguntar �qué era eso de la investigación�. Pocos meses después me integraba en los albores de la carrera investigadora...¡y tanto que es una carrera, pero de resistencia! Han pasado ya más de 10 años desde ese día, y varios laboratorios, y varios países, y muchas personas con las que he compartido penas y alegrías...

Me gustaría empezar la lista de personas por mis directores de tesis, Pilar Olivar y Fernando Villate. Pilar, a pesar de mis idas y venidas tengo que decirte que has sido la directora más perfecta que yo podría haber tenido. La libertad que me has dado ha hecho que haya disfrutado estos años como una aventura intensa, y tu entusiasmo en las campañas y al sentarte al microscopio siempre las he admirado y me han servido de inspiración, ¡y qué decir de tus lecciones magistrales con el lápiz y el papel a la hora de escribir!. Fernando, tu sonrisa y bienvenida en Bilbao han hecho que me sintiera como en casa (salvo por la lluvia!!) y tu paciencia conmigo en el mundo de los copépodos creo que han dejado huella...parecía imposible identicar esos trocitos de invisible, y sin embargo me enseñaste con rmeza a ver en el ínmo micromundo. Por todo esto, y sobre todo por vuestro apoyo incluso en mis momentos más dispersos, GRACIAS!!.

También tengo que agradecer a aquellos que me enseñaron durante mis estancias en el extranjero, Leo Castro y los lopelientos (Chile), Tish en Australia, Carl en Sudáfrica y Alexandra en Portugal (Joana, Ana, Teja, Renata, wait for me!!), to all of you, many thanks for making me so easy and fantastic my time in your place!; Ibon, Lander, Guille y Edorta, Eskerrik asko!También quiero agradecer a investigadores del ICM la ayuda prestada en algunos momentos o simplemente el haber compartido departamento estos años, Anna Bozzano, Pere, Siscu, Batis, Toni, Roger, etc. ¡Un placer!

Esta tesis no es producto solo mío, en la elaboración nal han participado varias personas aportando su granito de arena. En el ICM han sido muchas las horas de pasillo, de charla, de conversaciones de evasión y de conversaciones de inspiración. También han sido unas cuantas las noches de tapeo y de otros planes de buenas risas. En especial tengo que dar unas Gracias Gigantes a David O, que ha aguantado estoicamente mis peticiones y les ha puesto una cara visible!!, otras personas del pasillo �amig@s- que han vivido la última parte de mi viaje han sido Noe y Ulla (gracias sobre todo por el día de hoy, original en toda su esencia!!); Ida, Cris, Eva, Pati (inltradas de Biología!), Anabel, Raquel, Sam, Daniela, Amalia, Vanesa...y mención muy especial a mi compi de viajes y cómplice en mil aspectos compartidos, siempre en acción, David

C. ¡te espero para el Round the world!.Otros que hasta hace poquito pululaban también por estos lares y que como yo ya andan explorando otras tierras: Mecha, Silvia Silvestri, Cris, Vanessa y Marta, ya sabéis que siempre visito así que no os libráis de mi!!.Además a nuestro grupillo de kungfucianos, Jacopo, Ariadna, Georgios, David O...los ratos en el parque, los ratos viendo pelis, las cenas y buenas tertulias, todo eso no tiene precio, se os echa de menos.

Además quiero dar las gracias a todas aquellas personas que queriendo o sin querer, se dedican a alegrar los días tan largos que la ciencia implica creando un buen ambiente, se hace muy necesario esas sonrisas envueltas en amistad, así que aunque aquí no ponga nombres, sois varios los que os podéis dar por aludidos. Isabel, a ti te pongo aquí porque te tengo como modelo indiscutible, ¡¡sigue regalándonos esa calidez humana!!

Y sobre todo, a mis niñas SOL: Eva Ramírez, compartir contigo despacho ha sido una de las mejores cosas de Bcn, una sonrisa regalada cada día, Gracias! Evita V., a ti te digo más callándome que diciéndote nada porque ya lo sabes todo, gracias!No quiero dejar pasar sin agradecer a aquellos con los que compartí mis comienzos, Cádiz fue el principio, Juanmi, Raúl, Jose, Mariona, Erku, Naia, Paco, en la UCA. Jose Luís, Ignacio, Montse, Reyes, Ana Juárez, Choco, Jaime, Paco... disfruté mucho aquellos desayunos de mollete en las marismas con vosotros!Y también a mis niñas que no están en temas marinos: Zoi, Sandra, Celia, Anna, por vuestra amistad a lo largo de tantos años también tengo que decir gracias!! Cris, Laieta, Anna, Victor, Lali, Yols, merci... Y a mis compañeros de batalla que por suerte les tengo en el mejor lugar del mundo, en la diosa Maat, allá por el sur: Eli, Jorge, Tania, Pablo, Marc, Asier, Vicente, Inma, y algun@s m@s!Y en último lugar, y precisamente para que resuene bien, a TI, ¡por el todo que me das en absoluto!

Podría seguir haciendo una lista muy larga; tengo la suerte de tener muchos y buenos amig@s a lo largo del camino, gente que me ha regalado su tiempo y experiencia, su sonrisa y su amistad. GRACIAS por todo.