Revista Mexicana de Fitopatología

ISSN: 0185-3309

mrlegarreta@prodigy.net.mx

Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.

México

Tovar Soto, Alejandro; Hernández Martínez, Miguel; Cristóbal Alejo, Jairo; Romero Hijo, Roberto;

Mora Aguilera, Gustavo

Escala logarítmica Diagramática de Severidad de la Mancha Negra (Colletotrichum gloeosporioides

Penz.) en Chirimoyo (Annona cherimola Mill.)

Revista Mexicana de Fitopatología, vol. 20, núm. 1, enero-junio, 2002, pp. 103-109

Sociedad Mexicana de Fitopatología, A.C.

Texcoco, México

Disponible en: http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=61220117

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Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/

Escala Logarítmica Diagramática de Severidad de la ManchaNegra (Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en Chirimoyo

(Annona cherimola Mill.)Alejandro Tovar-Soto, Instituto Politécnico Nacional, Escuela Nacional de CienciasBiológicas, Apdo. Postal 42086, México, D.F., CP. 11340, (becario COFAA); MiguelHernández-Martínez, INIFAP, Campo Experimental El Bajío, Apdo. Postal 112, Celaya,Guanajuato, México CP 38000; Jairo Cristóbal-Alejo, Instituto Tecnológico Agropecuario(ITA) No. 2, Konkal, Yucatán, México CP 97345; Roberto Romero-Hijo, ITA No. 25,Apdo. Postal 230, Ciudad Altamirano, Guerrero, México CP 40660; y Gustavo Mora-Aguilera, Colegio de Postgraduados, Instituto de Fitosanidad, km 35.5 Carr. México-Texcoco, Montecillo, Edo. de México CP 56230. Correspondencia: morag@colpos.colpos.mx

Resumen.Tovar-Soto, A., Hernández-Martínez, M., Cristóbal-Alejo, J.,Romero-Hijo, R. y Mora-Aguilera, G. 2002. Escalalogarítmica diagramática de severidad de la mancha negra(Colletotrichum gloeosporioides Penz.) en chirimoyo(Annona cherimola Mill.). Revista Mexicana de Fitopatología20:103-109.El objetivo de este trabajo fue elaborar mediante unprocedimiento computarizado una escala logarítmicadiagramática de severidad para el patosistema Annonacherimola-Colletotrichum gloeosporioides con base en lamodificación de Horsfall-Barratt a la ley de Weber-Fechner.Se seleccionaron 55 hojas dentro del rango de severidadobservado en condiciones de campo (0-75%). El área foliartotal y enferma de cada hoja se determinó con un integradorde área foliar LICOR-300. La escala se generó con ayuda delprograma 2LOG ver. 1.0 para MS Windows, con el cual secalculó el intervalo y punto medio de cada clase y una gráficalinearizada de la misma. La escala logarítmica diagramáticase hizo seleccionando hojas cuya severidad representó lospuntos medios para cada una de las siguientes clases: 0 (0-0),1 (0.01-3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3- 19.7), 4 (19.7- 40.1), 5(40.1- 64.5), 6 (64.5-75.0%). El sistema de medición se validórealizando dos evaluaciones con 17 y 4 evaluadores,respectivamente. Los resultados indicaron que el uso delprograma 2LOG facilitó la elaboración de la escala alautomatizar los cálculos logarítmicos; sin embargo, en laprimera evaluación no fue adecuada la precisión (r2 = 0.20-0.70) y exactitud (b1= 0.40-1.30), pero si la reproducibilidad.En la segunda evaluación con personal capacitado, seincrementó significativamente la precisión (r2 = 0.61-0.95) yla exactitud (b1= 0.72- 1.02), lo que indicó que se requiere decapacitación y conocimiento de los síntomas para mejorarestos parámetros. Se discuten las ventajas de este sistema de

medición y del programa 2LOG, desde el punto de vistaepidemiológico y práctico; así como, se hace la distinciónentre una escala logarítmica diagramática con respecto a unaescala y diagrama, ampliamente empleados en laepidemiología.

Palabras clave adicionales: Sistema de medición,epidemiología, 2LOG.

Abstract. The objective of the this work was to elaborate adiagramatic logarithmic scale to assess black spot severity inthe pathosystem Annona cherimola-Colletotrichumgloeosporioides using a computarised system based on theHorsfall-Barratt modification to the Weber-Fechner law. Fiftyfive leaves were selected based on the severity range (0-75%) observed in the field. The total foliar area and thediseased area per leaf was determinated with the leaf areaintegrator LICOR-300. The logarithmic scale was generatedby using the program 2LOG ver. 1.0 for MS Windows; theintervals and middle class values as well as a linearizedgraphic of the scale were calculated. The diagramaticlogarithmic scale was constructed by selecting leavesrepresenting the middle value severity per each of thefollowing classes: 0 (0-0), 1 (0.01- 3.2 ), 2 (3.2- 8.3), 3 (8.3-19.7), 4 (19.7- 40.1), 5 (40.1- 64.5), 6 (64.5- 75.0%). Thesystem was validated carrying out two evaluations with 17and 4 evaluators, respectively. The results indicated that the2LOG program facilitated the logarithmic calculations,improving the elaboration process of the system; however, inthe first evaluation the precision (r2 = 0.20-0.70) and accuracy(b1= 0.40-1.30) were not acceptable, but the reproducibilitywas adecuate. In the second evaluation with trained personnel,the precision (r2 = 0.61-0.95) and accuracy (b1= 0.72-1.02)improved significantly, which suggests that training and

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(Recibido: Enero 16, 2001 Aceptado: Marzo 19, 2001)

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knowledge of the symptoms are required to better evaluatethese parameters. The advantages of this assessment systemand those of 2LOG program are discussed from the practicaland epidemiological point of view. A clarification is madeabout the diagramatic logarithmic scale concept versus scaleand diagram, widely used in epidemiology.

Additional keywords: Measurement system, epidemiology,2LOG.

Entre las enfermedades que atacan al cultivo del chirimoyo(Annona cherimola Mill.) destaca la mancha negra, causadapor el hongo Colletotrichum gloeosporioides, la cual producepérdidas aparentemente importantes debido a que los árbolesatacados sufren defoliación severa (Nava et al., 2000). Elataque se manifiesta principalmente en hojas, la enfermedadse caracteriza por la aparición de lesiones circulares de colorverde brillante, las cuales se tornan obscuras, llegando aocasionar la caída prematura de las hojas. En ramas jóvenes,el hongo induce muerte descendente y puede presentarse laformación de un cancro (Valdés, 1989). La medición de laintensidad de una enfermedad (incidencia o severidad), esun requisito indispensable en estudios epidemiológicosbásicos, como la caracterización cuantitativa de epidemias,en estudios aplicativos de pronóstico, en la comparación dediversas prácticas de manejo de enfermedades, así como paradeterminar la importancia económica de las mismas por mediode modelos de estimación de pérdidas (Campbell y Madden,1990; Kranz, 1988). En el caso de la medición de unaenfermedad con base en severidad, constituye un problemacomplejo ya que se pueden inducir errores graves de precisión,exactitud y reproducibilidad, así como una menor eficienciacon respecto a una medición con base en incidencia. En estesentido, la mayor información que normalmente proporcionauna medición de severidad, puede tener un alto costo quedebe minimizarse, ya que éste no puede eliminarse totalmente.Una forma de disminuir las inconveniencias indicadas, esseleccionar un sistema de medición que permita aproximarsatisfactoriamente el valor de una medición estimada al valorreal del grado de una enfermedad. Para este fin, es necesarioconsiderar las limitaciones que tienen los diversos métodosque se han empleado en la epidemiología (James, 1971; VanSchoonhoven y Pastor, 1987; Cassanello et al., 1989;Campbell y Madden, 1990). Existen diversos métodosautomatizados para medir la intensidad de una enfermedad(sistemas remotos, uso de video, etc.); sin embargo, losmétodos visuales son ampliamente utilizados, debido a lasimpleza, sencillez y costo de los mismos (Van Schoonhoveny Pastor, 1987; Jaraba et al., 1999). De estos métodos, el usode escalas es de los más comúnmente utilizados, a pesar deque la gran mayoría son arbitrarias en cuanto al intervaloseleccionado entre las diversas clases, que usualmente seemplean para categorizar diferentes grados de intensidad deuna enfermedad. Adicionalmente, las escalas en general nocuentan con representaciones fotográficas de la severidad

asociada a las diversas clases de forma tal que asistan a unevaluador en la medición de una enfermedad. Esto hace queel sistema de evaluación sea inexacto, impreciso y pocoreproducible durante su aplicación práctica. Una posibleopción para disminuir estas fuentes de error, es el uso deescalas logarítmicas diagramáticas basadas en el principiode Weber-Fechner, las que permiten establecer clases conbase en un sistema logarítmico que elimina la designaciónarbitraria de clases o categorías de enfermedad. Por otra parte,éstas incluyen una representación fotográfica para cada claseo categoría de medición (Campbell y Madden, 1990; Jarabaet al., 1999). Este tipo de sistema de medición tienen la ventajaadicional de ser práctico y de fácil uso. Es conveniente aclarar,que no todos los sistemas de medición con base en escalasdiagramáticas son logarítmicas, pudiendo seraproximadamente lineales (Van Schoonhoven y Pastor, 1987)o totalmente arbitrarias (Shokes et al., 1987; Cassanello etal., 1989; Hock et al., 1992). Aunque no existe consenso deque un sistema de medición basado en intervalos de claselogarítmicos superen aquéllos basados en intervalos nologarítmicos (lineales o arbitrarios), si existen evidenciasexperimentales de que en forma natural las evaluacionesvisuales son de alguna manera logarítmica (Large, 1966;Sherwood et al., 1983). Por lo anterior, el objetivo de esteestudio fue elaborar una escala logarítmica diagramática deseveridad para el patosistema chirimoyo - mancha negra(Annona cherimola - Colletotrichum gloeosporioides), conel fin de asistir en futuros estudios epidemiológicos.Metodológicamente, se aplicó un software, previamenteconcevido en el laboratorio de Epidemiología del Institutode Fitosanidad del Colegio de Postgraduados cuyo fin fuefacilitar la elaboración de sistemas con base a intervaloslogarítmicos. Un reporte de este trabajo se presentópreliminarmente (Hernández et al., 1999).

MATERIALES Y MÉTODOSColecta de Tejido y medición de severidad. Con base encolectas de tejido foliar de chirimoyo realizadas por Nava etal. (1998) en el estado de Michoacán, se seleccionaron 55hojas de diferente tamaño y amplia diversidad en el grado deseveridad de la enfermedad. Las siguientes variables fueronmedidas 1) Área total para cada hoja (ATH), la cual se estimócon un medidor de área marca LICOR-300. Debido a que lashojas estaban disecadas, lo cual no permitió su uso directo,se obtuvieron fotocopias Xerox en papel bond obtenidasdirectamente de cada hoja las cuales fueron posteriormenterecortadas por su contorno. Cada hoja se midió tres vecespara verificar la medición. 2) Área enferma de cada hojacorrespondiente al total de las lesiones de la enfermedad(AEH), estimada también con el medidor de área foliar.Para este fin se dibujó con plumón fino negro sobre un acetatotamaño carta las lesiones de la enfermedad. El contorno de lahoja también se dibujó para posteriormente recortar el árearespectiva y facilitar las mediciones en el LICOR-300; deeste modo, el área transparente con respecto al área dibujada

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mejor a los puntos medios de cada clase. Para disminuir elefecto óptico del tamaño de hoja, éste se uniformizó mediantereducción en fotocopia cuidando mantener el color originaldel material.Validación de la escala logarítmica diagramática. Elsistema de medición se validó realizando dos evaluacionesen condiciones de laboratorio. La primera evaluación serealizó con 17 evaluadores, los cuales evaluaron las 55 hojasy la segunda evaluación con 4 evaluadores (incluidos en elgrupo original de los 17 evaluadores) con el objeto de evaluarla precisión (r2) y la exactitud (b1), así como sureproducibilidad; valores de r2 y b1 de 1.0 indican máximaprecisión y exactitud. Para este propósito se realizó un análisisde regresión lineal simple con las mediciones estimadasmediante la escala logarítmica diagramática impresa en coloren una hoja tamaño carta. Estos valores se correlacionaroncon los valores reales de severidad obtenidos con el integradorde área foliar. Los cálculos se efectuaron con el programaSAS ver. 6.10.

RESULTADOS Y DISCUSIÓNMedición de severidad. El área total, área enferma y laseveridad en % para cada una de las 55 hojas de chirimoyose muestran en Cuadro 1. La severidad estuvo en el rango de“cero” hasta 71%, por lo que este valor se consideró como laseveridad máxima. En esta fase es importante la colecta dematerial suficiente y con un rango amplio de severidad paradetectar la severidad máxima y poder garantizar laelaboración de un sistema de medición que incluyerarepresentaciones fotográficas para cada una de las diferentesclases y para una validación más adecuada del sistema demedición. El uso del integrador de área foliar facilitó lasmediciones de severidad, así como el dibujo de las lesionessobre un acetato. Esta labor puede requerir una importanteinversión de tiempo en enfermedades que induzcan lesiones

muy pequeñas.Definición del número de clases. La distribución de lafrecuencia de severidad de las 55 hojas fue aparentementede tipo normal simétrica con siete clases (incluyendo la clasecero); la mayor frecuencia (21) la presentaron hojas conseveridad entre 8.32 a 19.78% (Fig. 1). El criterio de unadistribución de tipo normal no ha sido previamente exploradoen la epidemiología en este contexto; sin embargo, estaaparente normalidad podría garantizar que la variableobtenida con la aplicación del sistema de medición seaconsiderada de tipo continua con las consiguientes ventajasestadísticas. La selección del número de clases depende delos objetivos aplicativos del sistema de medición y de lacapacidad discriminatoria entre clases conferida por lacombinación número de clases-severidad máxima. En general,en estudios de caracterización temporal de epidemias, 5 a 7clases podrían ser adecuadas, mientras que para estudios deestimación de pérdidas de 7 a 10 clases podrían ser necesarias.Una de las ventajas más importantes de 2LOG con respectoa un sistema alternativo gráfico (Mora, G. ComunicaciónPersonal. CP Montecillo, México) es que el primero realizade manera rápida y práctica los cálculos logarítmicos paradiferentes números de clases. Esto permite una inspecciónpreliminar de la discriminación entre clases así como ladistribución de los rangos de severidad entre las mismas; p.e.por el carácter logarítmico, 3 clases pueden representarintervalos de severidad muy contrastantes y poco prácticos;así, para este caso, con una severidad de 75% se obtuvieronlos intervalos: 0- 0, 0-31 y 31 a > 75%. Claramente nosatisfactorios para la mayoría de los estudios de tipoepidemiológico.Cálculo del límite inferior, punto medio y límite superiorde clase. El Cuadro 2 muestra para una severidad máxima de75% y 7 clases la escala logarítmica respectiva. Cada clasefue representada con el límite inferior, punto medio y límite

Cuadro 1. Área total de la hoja (ATH) (cm2), área enferma de la hoja (AEH) y porcentaje de severidad (S) por hoja (NH) dechirimoyo (Annona cherimola).NH ATHz AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%) NH ATH AEH S (%)1 142.10 22.29 15.68 15 93.02 5.28 5.67 29 64.86 11.50 17.73 43 90.45 13.53 14.952 139.77 3.85 2.75 16 78.59 2.80 3.56 30 19.66 4.86 24.72 44 76.92 8.36 10.863 42.22 1.30 3.07 17 68.28 7.42 10.86 31 61.69 5.38 8.72 45 69.50 7.80 11.224 30.10 1.97 6.54 18 46.33 0.90 1.94 32 108.70 16.83 15.48 46 65.92 33.30 50.515 15.89 2.79 17.55 19 42.59 1.30 3.05 33 93.44 26.49 28.34 47 62.97 18.60 29.536 71.34 4.86 6.81 20 34.88 1.64 4.70 34 85.25 32.75 38.41 48 51.69 8.50 16.447 61.87 5.41 8.74 21 63.78 6.11 9.57 35 82.51 25.93 31.42 49 43.22 2.68 6.208 62.60 2.08 3.32 22 59.48 0.80 1.34 36 70.33 18.40 26.16 50 42.76 4.09 9.569 61.18 3.44 5.62 23 56.74 5.80 10.22 37 59.24 42.12 71.10 51 34.68 11.47 33.0710 39.67 1.81 4.56 24 56.09 3.80 6.77 38 50.35 4.76 9.45 52 30.31 10.19 33.6111 35.39 4.55 12.85 25 53.41 1.55 2.90 39 48.60 8.90 18.31 53 31.26 0.0 0.012 135.18 33.26 24.60 26 28.54 6.60 23.12 40 35.33 16.20 45.85 54 29.71 0.0 0.013 131.32 11.03 8.39 27 126.04 13.54 10.74 41 30.41 4.45 14.63 55 24.72 0.0 0.014 87.96 1.40 8.39 28 82.03 2.51 3.51 42 107.97 17.40 16.11zATH y AEH se midieron con un estimador de área LICOR-300. S = (AEH/ATH) 100.

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sobrestimar o subestimar la intensidad de enfermedad (Mora,G., datos no publicados). La escala logarítmica diagramáticapropuesta en el presente trabajo puede ofrecer mayoresventajas que la empleada por Nava et al. (1998) para evaluarla severidad de la mancha negra del chirimoyo, ya que élempleó una escala arbitraria diagramática (no logarítmica)basada en el porcentaje de área foliar dañada con siete clasesy un 100% de severidad, asignándole a cada hoja colectadauna categoría, mediante comparación con un diagrama querepresentan las clases de 0 a 6. Aunque es necesario validaren la práctica ambos sistemas de medición para estimar laprecisión, exactitud y reproducibilidad, las asuncionesepidemiológicas consideradas sugieren que el sistemapropuesto es más completo. Por ejemplo, en este sistema laclase 3 tuvo la mayor frecuencia con severidades en el rangode 8.3-19.8%, mientras que en el sistema propuesto por Navaet al. (1998), este rango de severidad estaría incluido en laclase 2 y 3 lo que sugiere un sistema normal asimétrico cuyasimplicaciones en el análisis temporal de epidemias puedenser sustantivas. Por otra parte, una escala debe tenersuficientes clases, para proporcionar una resolución adecuadapara diferenciar grados de severidad. Esta debe incluir elrango de severidad de la enfermedad y estar acorde a la Leyde Weber-Fechner (Campbell y Madden, 1990), quienesmencionan que “La agudeza visual es inversamenteproporcional al logaritmo del estímulo”. Si hay pocas clases(< 5) se reduce la resolución en la evaluación de la severidady afecta la correcta caracterización de la forma de la curvade una epidemia y consecuentemente en la correcta seleccióndel modelo matemático para la estimación de parámetrosepidemiológicos. Si hay muchas clases (> 10), ésta se haceconfusa e impráctica en su aplicación. El principio logarítmicodel estímulo visual se ha documentado ampliamente en laliteratura (Large, 1966; Sherwood et al., 1983; Campbel yMadden, 1990) aunque ha tenido poco uso, principalmentepor el desconocimiento de las implicaciones epidemiológicasdel mismo y las inconveniencias de los cálculos logarítmicos.Este trabajo intenta subsanar estos dos aspectos a través deluso del programa 2LOG, una herramienta sencilla y novel enla epidemiología. En la literatura epidemiológica se empleanlos términos “escala” y “diagramática” para describir sistemasde medición (Campbel y Madden, 1990). En este trabajo yotros previos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al., 2001)se ha propuesto el término “escala logarítmica diagramática”para referirse a una escala de medición de intensidad deenfermedad que integra dos atributos: a) tener una dimensiónlogarítmica, y b) tener una representación pictórica. Lasventajas de un sistema de medición con estos atributos esque pueden mejorar la exactitud, precisión y reproducibilidad,eficiencia y las asunciones numéricas requeridas para unanálisis cuantitativo.Validación de la escala logarítmica diagramática. En elCuadro 3 se muestran los resultados de las dos evaluacionesindependientes. La primera evaluación de las 55 hojas por17 evaluadores indicó que es necesario capacitar sobre el

uso de la escala logarítmica diagramática y conocer elpatosistema a evaluar ya que la precisión (r2) en esta primeramedición fluctuó de 0.20 a 0.70 y la exactitud (b1) de 0.40 a1.30. Esto se evidenció al hacer la segunda medición con 4evaluadores que previamente participaron en la primeramedición. En este caso, la precisión se incrementó (r2= 0.61-0.95) significativamente al igual que la exactitud (b1= 0.72 -1.02), lo cual indica que el conocimiento sintomatológico dela enfermedad y familiaridad del sistema de medición puedeser fundamental. Similares conclusiones obtuvieron Jaraba ycolaboradores (1999). Sin embargo, Avila-Quezada et al.(2001) encontraron valores adecuados de precisión (r2 = 0.80-0.90) y exactitud (b1= 0.90-1.18) en la evaluación de

antracnosis en frutos de aguacate (Persea americana)efectuada sin previo entrenamiento. Esto sugiere que lascaracterísticas del patosistema y/o del sistema de medicióntambién pueden influir en los resultados obtenidos. En éste yprevios trabajos (Jaraba et al., 1999; Avila-Quezada et al.,2001) ha sido evidente que una escala logarítmicadiagramática puede garantizar la reproducibilidad pero nonecesariamente la exactitud y precisión. A través de lavalidación se pueden detectar niveles no adecuados deexactitud y precisión (Avila-Quezada, G.D., comunicaciónpersonal). Si este es el caso, se debe rehacer la escalalogarítmica diagramática tomando en consideración losdiversos aspectos discutidos en este trabajo como rango deseveridad, número de clases, tamaño y forma del tejido vegetaly de lesiones evaluadas. El programa 2LOG y el sistema demedición (Fig. 3) se ponen a disposición por parte de losautores previa solicitud y envio de un disco compacto paraescritura y un sobre con la dirección postal respectiva.

Agradecimientos. Los autores agradecen de manera muy

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Cuadro 3. Coeficientes de correlación (r2) y parámetros detasa (b1) obtenidos en dos evaluaciones de 55 hojas dechirimoyo (Annona cherimola) con síntomas de mancha negra(Colletotrichum gloeosporioides) efectuadas por dos gruposde evaluadores mediante una escala logarítmica diagramática.Evaluador 1ª Evaluaciónz 2ª Evaluación r2 b1 r

2 b1

1 0.64 1.20 0.72 0.692 0.57 0.69 0.75 0.753 0.42 1.00 0.59 0.804 0.61 0.72 0.9 1.025 al 17 0.20 - 0.70 0.40-1.30 ---- ----

zr2 es un estimador de precisión y b1 es un estimador deexactitud, de un modelo de regresión lineal simple entreseveridad estimada por el evaluador y la severidad realestimada con el LICOR-300.

Revista Mexicana de FITOPATOLOGIA/

especial a Cristian Nava-Díaz, quien hizo la colecta delmaterial vegetal y a quienes participaron en las evaluaciones(estudiantes del curso FIT-612 Epidemiología del Colegiode Postgraduados, Montecillo, Estado de México).

LITERATURA CITADAÁvila-Quezada, G., Mora-Aguilera, G. y Teliz-Ortiz, D. 2001.

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